FITOPLASMAS ASSOCIADOS À VIDEIRA

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1 NAZARÉ PEREIRA, FITOPLASMAS ASSOCIADOS À VIDEIRA, PÁG.1 FITOPLASMAS ASSOCIADOS À VIDEIRA Ana Maria NAZARÉ PEREIRA Universidade de Trás-os-Montes e Alto Douro, Departamento de Protecção de Plantas, Vila Real [email protected] RESUMO Os fitoplasmas, parasitas vegetais, unicelulares da classe Mollicutes, apresentam forma esférica ou elipsoidal com polimorfismo (em virtude de não possuírem parede celular), encontram-se nas células do floema das plantas que parasitam e têm sido fundamentalmente detectados e caracterizados por PCR-RFLP. Na videira a sintomatologia induzida por fitoplasmas, transmitidos especificamente por alguns cicadelídeos, está fundamentalmente associada a atraso na rebentação e enrolamento e clorose ("yellows") ou avermelhamento das folhas no Verão. Entre os vários fitoplasmas caracterizados, destaca-se na Europa a doença conhecida por "Flavescence dorée" (FD), especificamente transmitida pela cigarrinha Schaphoideus titanus Ball. Os meios de luta para as fitoplasmoses na videira passam essencialmente pela utilização de material de propagação vegetativa isento do agente patogénico e do vector.. Palavras-chave: fitoplasmas, MLOs, "flavescence dorée", "grapevine yellows" FITOPLASMAS: O QUE SÃO? Fitoplasmas são parasitas vegetais, unicelulares, englobados na classe Mollicutes que apresentam forma esférica ou elipsoidal com polimorfismo em virtude de não possuírem parede celular. Estes parasitas obrigatórios encontram-se nas células do floema das plantas (Caudwell, 1988; Agrios, 1997). Muitas doenças das plantas de etiologia desconhecida, associadas a "yellows", "deformações" e/ou "declínio" e frequentemente transmitidas por insectos, foram durante muito tempo consideradas possíveis viroses. Em 1967, Doi et al. (citados por Borges, 1975), observaram pela primeira vez, ao microscópio electrónico de transmissão, corpos pleomórficos, com nm de diâmetro, em preparações de células de floema de várias plantas com "amarelos" e também em preparações de insectos, conhecidos vectores dessas doenças. Estes organismos foram então chamados MLOs - "mycoplasma like organisms", por serem semelhantes aos micoplasmas já identificados como agentes patogénicos de várias doenças animais e no Homem. Em 1994, o "Subcomittee on the Taxonomy of Mollicutes" (Avinent e Llácer, 1994), decidiu adoptar o nome fitoplasma, em substituição de MLOs, para estes parasitas vegetais, tendo-se então iniciado trabalhos de caracterização molecular de fitoplasmas (Davis e Sinclair, 1998). VINIDEA.NET REVISTA INTERNET TÉCNICA DO VINHO, 2002, Nº1

2 NAZARÉ PEREIRA, FITOPLASMAS ASSOCIADOS À VIDEIRA, PÁG.2 Cousin (1995a) evidencia as principais diferenças entre fitoplasmas, bactérias clássicas, bactérias fastidiosas do tecido vascular e vírus, todos parasitas vegetais que podem originar "declínio" e "yellows" nas plantas. QUE SINTOMAS PROVOCAM? O nome dado às fitoplasmoses está associado aos sintomas morfológicos na planta hospedeira. Assim, são frequentes nas doenças provocadas por fitoplasmas alterações de cor da folhagem (ex: "amarelo das sécias", "mal azul do tomateiro"); alterações de cor das flores (ex: "pétalas verdes do morangueiro", "virescência da hortense"); nanismo e declínio (ex: "declínio da pereira"); proliferação dos ramos laterais (ex: "superbrotamento da batateira"), regressão das flores ao estado vegetativo (ex: "regressão floral do tabaco"), etc (Borges, 1975). Na videira (Vitis vinifera L.), a sintomatologia está fundamentalmente associada a atraso na rebentação seguida de enrolamento e clorose (ou avermelhamento nas castas tintas) das folhas no Verão. Todas as castas actualmente cultivadas são sensíveis, embora com vários graus, à flavescência dourada - FD, o fitoplasma mundialmente mais disseminado da videira, (Torrubiano, 1998), cuja sintomatologia característica pode ser observada na Fig. 1 e na Fig. 2 (Caudwell, 1988). Na Primavera, o abrolhamento das plantas infectadas é tardio e as folhas ficam atrofiadas e, a partir do Verão, apresentam descoloração, enrolamento para a página inferior e endurecem (Fig. 1). Nas castas brancas a doença é evidenciada por cor amarelo-dourado em manchas angulares ao longo das nervuras principais, por vezes com necrose das nervuras (Fig. 2). Nas castas tintas manifesta-se avermelhamento precoce generalizado ou sectorial e limitado pelas nervuras principais. É importante não confundir na videira a sintomatologia devido a fitoplasmas com os estragos directos provocados pela picada das cigarrinhas verdes (Empoasca vitis Gothe, E. solani Curtis, E. decepiens Paoli e Jacobiasca lybica Bergevin & Zanon), praga actualmente muito frequente nas vinhas em Portugal (Freitas e Sobrinho, 1999; Amaro, 2001). A fitotoxicidade provocada por esta praga picadora-sugadora do floema, origina, fundamentalmente no bordo das folhas, manchas avermelhadas (ou amarelas, nas castas brancas) bem delimitadas pelas nervuras secundárias (Fig. 3) ficando as folhas para o final do ciclo vegetativo com aspecto "queimado". A intensidade destes estragos depende da apetência das cigarrinhas pelas diversas castas. É também importante não confundir a sintomatologia provocada pela flavescência dourada com a sintomatologia provocada pelo vírus do enrolamento foliar da videira, serótipo 3 VINIDEA.NET REVISTA INTERNET TÉCNICA DO VINHO, 2002, Nº1

3 NAZARÉ PEREIRA, FITOPLASMAS ASSOCIADOS À VIDEIRA, PÁG.3 (Grapevine leafroll associated virus 3 - GLRaV-3), a virose mais disseminada nas vinhas portuguesas. Neste caso a sintomatologia típica incluí, para além da coloração avermelhada precoce nas castas tinta (ou amarela nas castas brancas) e do enrolamento da folha que fica com aspecto pentagonal, a manutenção da cor verde das nervuras principais (Fig. 4). As videiras com fitoplasmoses podem apresentar também os pâmpanos não lenhificados associados a manchas negras. Se os sintomas aparecem antes ou durante a floração toda a inflorescência seca. Se os sintomas aparecem no final do Verão, o pedúnculo seca e as uvas enrugam e ficam com polpa fibrosa (Caudwell, 1988). Importa porém notar que a simples presença de fitoplasmas na videira não estabelece "doença" já que podem ser detectados fitoplasmas em plantas sem sintomas. Assim, a etiologia da doença numa determinada região só pode ser estabelecida após se ter conseguido a transmissão do fitoplasma, por insecto vector ou por enxertia, de planta dadora para planta receptora. QUE TIPOS DE PREJUÍZOS PROVOCAM? Os fitoplasmas associados à videira, ao multiplicarem-se no floema, bloqueiam os tubos crivosos. Em consequência os produtos resultantes da fotossíntese acumulam-se nas folhas e não chegam aos locais de consumo e reserva (Barrios et al., 1998) verificando-se forte diminuição do rendimento e degenerescência progressiva da planta que pode, nas castas mais sensíveis morrer em poucos anos. Das várias fitoplasmoses conhecidas na videira, a flavescência dourada é a economicamente mais importante porque está associada a um vector de hábito alimentar oligófago, S. titanus. Esta cigarrinha é de origem Norte-Americana mas encontra-se bem disseminada na Europa do Sul e Países de Leste (Boudon-Padieu, 2000). O Decreto-Lei n.º 517/99 de 4 de Dezembro que regula o regime fitossanitário português considera a FD nos "Organismos prejudiciais existentes na Comunidade e importantes para toda a Comunidade" (Anexo II, Parte A, Secção II). COMO SÃO TRANSMITIDOS? Na Natureza os fitoplasmas são transmitidos de planta a planta especificamente, e de modo propagativo, por insectos homópteros da Família Cicadellidae (cigarrinhas), mas também podem ter como vectores insectos das Famílias Psyllidae (psilas) e Fulgoridae. VINIDEA.NET REVISTA INTERNET TÉCNICA DO VINHO, 2002, Nº1

4 NAZARÉ PEREIRA, FITOPLASMAS ASSOCIADOS À VIDEIRA, PÁG.4 Actualmente são conhecidos como vectores da flavescência dourada a cigarrinha Scaphoideus titanus Ball (= S. littoralis Ball) (Boudon-Padieu, 2000), e o insecto Metcalfa pruinosa (Say), recentemente introduzido na Europa (Guadagnini et al., 2000). O insecto fulgoromórfo, polífago, Hyalesthes obsoletus Signoret é vector de outro fitoplasma na videira, o agente causal da doença bois noir - BN (Sforza e Boudon-Padieu, 1998; Maixner et al., 2001). Estudos feitos em França e citados por Avinent e Llácer (1994) mostram que S. titanus só tem uma geração anual: o adulto deposita os ovos no cortex e nos gomos de inverno da videira; a eclosão dá-se em Abril-Maio, sucedendo-se cinco estados larvares (ninfas), que colonizam rapidamente as folhas (sobretudo na pagina inferior) até à morte do adulto em Setembro-Outubro. É portanto no Verão que se pode dar a infecção. Os fitoplasmas crescem e multiplicam-se no canal alimentar, hemolinfa, glândulas salivares e espaços intercelulares dos seus insectos vectores. O período de aquisição dos fitoplasmas pelos vectores (ninfas e adultos) é geralmente de várias horas, normalmente superior a 24h, e apresentam um período de latência de dias dependendo da temperatura - mais curto com temperaturas elevadas (Agrios, 1997; Avinent e Llácer, 1994). Este período de incubação é necessário para a multiplicação e distribuição do fitoplasma pelo corpo do insecto, passando depois para a hemolinfa e infectando vários orgãos, nomeadamente as glândulas salivares, sendo transportado na saliva quando o insecto pica nova planta para se alimentar. Uma vez infeccioso o vector transmite o patogéneo toda a vida. Após a inoculação pelo vector, os sintomas resultantes da acção do fitoplasma na videira só se manifestam normalmente no ano seguinte (Rivenez e Bonjotin, 1997), podendo o período de incubação ser de três anos (Boudon-Padieu, 2000). Avinent e Llácer (1994) referem que ainda não foi detectada para fitoplasmas transmissão mecânica ou transmissão por semente ou polén. Como todas as doenças infecciosas, os fitoplasmas são também transmitidos por enxertia, embora a percentagem de transmissão seja condicionada pela época da enxertia, devido irregular distribuição dos fitoplasmas nas espécies de folha caduca (Avinent e Llácer, 1994). Assim, a infecção primária numa vinha pode ter origem em material vegetal infectado ou ser introduzida por insectos vectores. Por sua vez a disseminação da doença cepa a cepa na vinha é feita fundamentalmente pelos insectos vectores. A propagação da doença de região para região pode dar-se pelo transporte de material infectado. Em Portugal, a cigarrinha S. titanus foi identificada pela primeira vez em 2000, em exemplares colhidos nas regiões do Entre Douro e Minho - Arcos de Valdevezs e do Douro - Vila Real (Quartau et al., 2001). Na Fig.5 reproduz-se um adulto e uma ninfa de S. titanus capturados na região do Douro em Julho de 2001 (Quinta de Prados, Vila Real).

5 NAZARÉ PEREIRA, FITOPLASMAS ASSOCIADOS À VIDEIRA, PÁG.5 É importante referir que várias espécies de cigarrinhas verdes, nomeadamente Empoasca vitis, E. solani, E. decepiens e Jacobiasca lybica, importantes pragas da videira em Portugal (Freitas e Sobrinho, 1999; Amaro, 2001), não são vectores de fitoplasmoses da videira. COMO IDENTIFICAR A DOENÇA? Trabalhos de inventariação e estudos de epidemiologia de uma doença têm especificidades diferentes. Detectar a doença pode ser suficiente para avaliação da qualidade do material de propagação vegetativa a utilizar mas a identificação e caracterização do agente patogénico necessitará de análises mais específicas. Assim, o processo utilizado para a detecção e identificação das fitoplasmoses na videira depende dos objectivos. Os vários métodos de detecção e identificação de fitoplasmas na videira são: - detecção pela sintomatologia. A observação na Primavera-Verão de sintomas típicos associados à captura de vectores na vinha pode dar uma indicação de possível infecção por fitoplasmas, mas não é um processo de diagnóstico, sendo necessário complementar com teste laboratorial. Os sintomas normalmente só aparecem um a três anos após a plantação de material infectado (Boudon-Padieu, 2000) - detecção por indexagem biológica. Consiste em testar material de propagação vegetativa em plantas indicadoras sensíveis ao fitoplasma. Para a flavescência dourada da videira a planta indicadora mais utilizada é o híbrido Baco 22A, mas também se utiliza V.vinifera cv. Chardonay e cv. Aramon. No entanto, atendendo à irregular distribuição dos fitoplasmas na videira não é possível utilizar qualquer vara dormente para esta transmissão artificial; deverá utilizar-se enxertia de gomo ou de fenda, a partir de Maio, em virtude de durante o repouso vegetativo os fitoplasmas se concentrarem nas raízes, orgão da planta onde os tubos crivosos se mantêm activos (Caudwell e Martelli,1993; Avinent e Llácer, 1994). - detecção in situ com microscopia de fluorescência, utilizando um fluorocrómo específico do DNA, como por exemplo DAPI (4,6-diamidino-2-fenilindol.2HCl) ou bisbenzimide (Cousin, 1995b; Avinent e Llácer, 2000). Esta técnica não permite distinguir os fitoplasmas de bactérias fastidiosas do tecido vascular, também agentes de doenças na videira, nomeadamente a doença de Pierce. - detecção por microscópio electrónico de transmissão (MET). Os fitoplasmas podem ser observados ao MET em cortes semi-finos ou em cortes ultra-finos dos tecidos do floema das plantas infectadas ou em preparações de insectos infectados.

6 NAZARÉ PEREIRA, FITOPLASMAS ASSOCIADOS À VIDEIRA, PÁG.6 - identificação por ELISA. O diagnóstico serológico, nomeadamente por ELISA (Enzyme linked immunosorbent assay) é possível, nomeadamente para alguns fitoplasmas de fruteiras e de algumas plantas ornamentais. A identificação dos fitoplasmas por ELISA pode ser realizada no material vegetal e nos insectos vectores. Tem sido difícil obter suficiente material purificado para a produção de bons antissoros para os fitoplasmas da videira em virtude de estes se encontrarem em baixa quantidade e com distribuição irregular na planta e ao longo do ciclo vegetativo (Boudon-Padieu, 2000). Para a videira ainda não existem antissoros comercialmente disponíveis com facilidade (catálogos de 2001). No entanto, em França foram desenvolvidos anticorpos específicos para "flavescence dorée" e para "bois noir" e a técnica ELISA está a ser rotineiramente usada pelos Serviços de Protecção de Plantas franceses para despiste destes fitoplasmas (Boudon- Padieu, 2000). - identificação por PCR RFLP. O diagnóstico baseado na técnica PCR (polymerase chain reaction), seguida de digestão com enzimas de restrição (RFLP), tem sido, após o desenvolvimento de iniciadores ("primers") universais para amplificação do DNA ribosomal de fitoplasmas, o método actualmente mais utilizado na identificação e caracterização molecular de fitoplasmas (Davis e Sinclair, 1998; Lee et al., 1998). Também o uso de PCR para amplificação de DNA não ribossomal tem sido eficiente para o estudo de variabilidade entre isolamentos (Boudou-Padieu, 2000). "Nested" - PCR e a construção de iniciadores altamente específicos para vários fitoplasmas da videira estão em curso (Boudou-Padieu, 2000). Firrao et al. (citados por Boudou- Padieu, 2000) desenvolveram um "dot-blot" com uma sonda resultante de produtos de PCR de rdna amplificado com iniciadores universais. As amostras de videira para testar por PCR - RFLP devem ser colhidas em Setembro-Outubro. Há contudo referência a detecção realizada em Maio em plantas com sintomas (Barrios et al, 1998). QUE FITOPLASMAS SÃO ACTUALMENTE ASSOCIADOS À VIDEIRA? Na videira, a fitoplasmose economicamente mais importante tem sido a flavescência dourada, sendo o agente causal e o vector originários da América do Norte mas estabelecidos na Europa. Boudon-Padieu (2000) inventariou no último encontro do ICVG os seguintes fitoplasmas associados à videira: - FD - "flavescence dorée". Doença detectada em França desde os anos 50 mas considerada virose até Fitoplasma classificado no grupo EY ou 16SrV (Elm yellows group). A sua distribuição geográfica (vários isolamentos) parece ser por

7 NAZARÉ PEREIRA, FITOPLASMAS ASSOCIADOS À VIDEIRA, PÁG.7 enquanto o sul de França, norte de Itália, norte de Espanha e Alemanha. O principal vector é Schaphoideus titanus mas também já foi referido Metcalfa pruinosa. - PGY- "palatinate grapevine yellows". Fitoplasma também do grupo EY mas distinto molecularmente da FD. O seu vector é Oncopsis alni. Por enquanto este fitoplasma parece restrito à região Palatinate na Alemanha. - BN - "bois noir" e VK - "vergilbungskrankheit". Fitoplasmas do grupo Stolbur (16SrXII) encontrados em França, Alemanha, Suíça, Itália, Sicília, Hungria, Croácia, Grécia e Israel. São transmitidos não por uma cigarrinha mas sim pelo insecto folgoromórfo, polífago, Hyalesthes obsoletus (Sforza e Boudon-Padieu, 1998; Maixner et al, 2001). - Fitoplasmas do grupo AY (aster yellow) identificados em videiras em Itália, Eslovénia, Croácia e Israel. - Fitoplasmas do grupo WX (western-x phytoplasmas) identificados em videiras no norte de Itália, Israel e também nos EUA (Virginia grapevine yellows -VGYIII). - Está ainda em caracterização outro fitoplasma incluído no grupo 16SrXII, detectado na Austrália, por enquanto intitulado "Australian grapevine yellows" (AUSGY). QUAIS OS MEIOS DE LUTA DISPONÍVEIS? O controlo de fitoplasmoses da videira não é tarefa fácil. Por enquanto parece que a FD é economicamente importante apenas em França e no norte de Itália mas a sua presença, assim como a do seu eficiente vector, já detectado noutros países indicia a possibilidade de rápida disseminação. O longo período de incubação da doença (até três anos) faz com que se possa plantar uma vinha com material infectado e só identificar a presença da doença alguns anos depois. Em França, o INRA e o ENTAV têm usado a termoterapia, mergulhando os porta-enxertos e os garfos em água a 50 º C durante 45 minutos, como medida de controlo da FD e do BN (Geoffrion, 1998). A monitorização dos viveiros, com observação da presença de sintomas da doença (e posterior confirmação laboratorial) e de vectores (sobretudo na página inferior das folhas) deverá ser uma prática de rotina. Infestantes que podem funcionar como reservatório de fitoplasmas e/ou de insectos vectores (Maixner et al., 2001) devem também ser monitorizadas, principalmente em viveiros. QUAL É A SITUAÇÃO EM PORTUGAL? Os fitoplasmas da videira em Portugal são organismos de quarentena. Até á data ainda não foi identificado nenhum fitoplasma na videira em Portugal mas, que seja do nosso

8 NAZARÉ PEREIRA, FITOPLASMAS ASSOCIADOS À VIDEIRA, PÁG.8 conhecimento, este assunto não tem sido estudado laboratorialmente. Adultos e ninfas de S. titanus, eficiente vector da FD, foram encontrados no Norte de Portugal (na região do Entre-Douro e Minho e na região do Douro) em 2000 e 2001 (Quartau et al., 2001) sendo por isso recomendável avaliar se tal aparecimento foi esporádico ou se S. titanus já está instalado. Atendendo à importância económica da videira em Portugal, à facilidade de circulação de material de propagação vegetativa e ao potencial perigo da FD uma vez que o seu vector já foi detectado, consideramos premente a realização de prospecções mais intensas, quer do vector quer do patogéneo, sendo as observações de campo completadas com testes laboratoriais para identificação de fitoplasmas na videira. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS Agrios, G. N Plant pathology. 4º edição, Academic Press, London, 635 p. Amaro, P. (Ed) A protecção integrada da vinha na região Norte. ISA /PRESS, 148 p. Avinant, L. e Llácer, G Fitoplasmas y espiroplasmas fitopatógeneos. In Patología vegetal. Tomo I. Coedición 2000, Phytoma-España e Grupo Mundi-Prensa, Barcelona, pp Barrios, G., Giralt, L., Rahola, J., Reyes, J. e Torres, E Evolución de la Flavescencia dorada de la viña en Cataluña. Phytoma - España, 99: Borges, M. L. V Micoplasmas, Rickettsias e doenças das plantas. Sociedade Portuguesa de Ciências Naturais, Colecção "Natura", Nova Série, Vol. 2, 32 p. Boudon-Padieu, F Recent advances on grapevine yellows: detection, etiology, epidemiology and control strategies. In 13th ICVG Meeting, Adelaide, Austrália,12-17 Março, pp Caudwell, A Grapevine yellows diseases. In Compendium of Grape Diseases. APS Press, St. Paul, Minnesota, USA, pp Caudwell, A. e Martelli, G.P Diseases induced by phloem- and xylem-limited prokaryotes. In Graft-transmissible diseases of grapevines. Handbook for detection and diagnosis. G. P. Martelli (Ed), ICVG / FAO, Roma, pp Cousin, M. T. 1995a. Phytoplasmes et phytoplasmoses. 1-Classification, symptômes et vection. Phytoma - La Défense des Végétaux, 472: Cousin, M.T. 1995b. Phytoplasmas et phytoplasmoses. 2-Diagnostic et méthodes de lutte. Phytoma - La Défense des Végétaux, 472: Davis, R. E. e Sinclair, W.A Phytoplasma identity and disease etiology. Phytopathology, 88:

9 NAZARÉ PEREIRA, FITOPLASMAS ASSOCIADOS À VIDEIRA, PÁG.9 Freitas, J. e Sobrinho, A Protecção integrada da vinha. Cigarrinha verde. Cadernos Técnicos. DRATM e CEVD, Régua, 9 p Geoffrion, R Eau chaude contre phytoplasmes. Phytoma - La Défense des Végétaux, 509: Guadagnini, M., Mori, N., Alberghini, S., Carturan, E., Gyrolami, V. e Bertaccini, A Molecular evidence of phytoplasma transmission to grapevine by Metcalfa pruinosa (Say) in Italy. In 13th ICVG Meeting, Adelaide, Austrália,12-17 Março, pp Lee, I-M, Gundersen-Rindal, E. e Bertaccini, A Phytoplasma: ecology and genomic diversity. Phytopathology, 88: Maixner, M., Darimont, H. e Mohr, H Studies on the transmission of Bois noir to weeds and potential grond-cover plants by Hyalesthes obsoletus Signoret (Auchenorryncha: Cixiidae). In Reunião do Grupo de Trabalho "Protecção Integrada em Viticultura", IOBC/OILB, Escola Superior Agrária de Ponte de Lima, 3-7 Março, pp Quartau. J. A., Guimarães, J. M. e André, G On the occurrence in Portugal of the Nearctic Scaphoideus titanus Ball (Homoptera, Cicadellidae), the natural vector of the Grapevine "Flavescence dorée" (FD). In Reunião do Grupo de Trabalho "Protecção Integrada em Viticultura", IOBC/OILB, Escola Superior Agrária de Ponte de Lima, 3-7 Março, pp.91. Rivenez, M-O. e Bonjotin, S Jaunisse de la vigne: flavescence dorée, bois noir? Phytoma - La Défense des Végétaux, 496: Sforza, R. e Boudon-Padieu, E Le principal vecteur de la maladie du Bois noir. Phytoma - La Défense des Végétaux, 510: Torrubiano, A. T Flavescencia dorada. In Los Parasites de la Vid. Estratégias de Proteccion Razorada. 4ª edição, Coedición MAPA e Mundi-Prensa, Madrid, pp

10 NAZARÉ PEREIRA, FITOPLASMAS ASSOCIADOS À VIDEIRA, PÁG.10 Fig. 1 - Clorose e enrolamento em folhas de Baco 22 A infectadas com "Flavescence dorée" (A. Caudwell, 1988). Fig. 2 - Manchas angulares e necrose das nervuras principais em folhas de Baco 22 A infectadas com "Flavescence dorée" (A. Caudwell, 1988). Fig. 3 - Manchas bem delimitadas pelas nervuras secundárias resultantes da fitotoxicidade da picada da cigarrinha verde, Empoasca vitis (A. Caudwell, 1988).

11 NAZARÉ PEREIRA, FITOPLASMAS ASSOCIADOS À VIDEIRA, PÁG.11 Fig. 4 - Enrolamento foliar com avermelhamento precoce e manutenção das nervuras principais bem verdes como resultado da infecção por GLRaV3 (foto de M. Carvalho, Vila Real,1997). Fig. 5 - Adulto e ninfa de S. titanus (foto de L. Torres, Vila Real, 2001).