I m p o r t â n c ia q u a r e n t e n á r ia d o s ÁCAROS PARA CULTURAS FRUTÍFERAS NO. B r a s i l

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2 I m p o r t â n c ia q u a r e n t e n á r ia d o s ÁCAROS PARA CULTURAS FRUTÍFERAS NO B r a s i l Denise Návia3 Carlos Holger Wenzel Flechtm ann4 Gilberto José de M oraes2 A fruticultura é uma atividade bastante im portante no Brasil, país que ocupa atualmente o primeiro lugar entre os produtores de frutas "in n a tu ra " (Brasil, ), e apresenta um grande p o te n cia l de desenvolvimento, devido à extensão do território brasileiro e à diversidade de condições climáticas, podendo-se cultivar fruteiras de clima temperado e tropical. A quase totalidade da produção de frutas do país destina-se ao mercado interno, entretanto, cerca de 1 % da sua produção total de frutas frescas é voltada à exportação. As principais frutas exportadas são maçã, laranja, banana, melão e uva. Entre estas frutas pode-se identificar um grupo, composto por manga, mamão, melão, maçã e uva, que apresentou crescim ento acelerado nos últim os anos e que detém as melhores perspectivas a médio e longo prazos nos principais mercados importadores (Brasil, 1994). 3 Bióloga, M.Sc., Embrapa Recursos Genéticos e Biotecnologia. Laboratório de Entomologia, Intercâmbio e Quarentena de Germoplasma. Caixa postal Cep Brasília, DF. navia@cenargen.embrapa.br Engenheiro Agrônomo, Ph.D., Esalq/USP. Departamento de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola, Esalq/USP, Caixa postal 9. Cep Piracicaba, SP. ch wf!ech@carpa. ciagri. usp.br 9

3 Á c a r o s d e I m p o r t â n c i a Q u a r e n t e n á r i a Apesar da elevada produção de frutas frescas no Brasil, grandes volumes são importados, especialmente de frutas de clima temperado. As frutas importadas em maiores volumes e freqüências, no período de janeiro de 1992 a agosto de 1996, foram: maçã, pêra, ameixa, uva, nectarina e pêssego. Além da importação de frutas frescas, o Brasil vêm importando m aterial para propagação vegetativa de algumas frutíferas, em escala comercial, principalmente de maçã e uva (Brasil, 1996). A importação de frutas frescas e de material para propagação vegetativa representa risco de introdução de organismos exóticos que podem vir a causar sérios problemas às culturas frutíferas no Brasil, e mesmo a outras culturas de im portância econômica, caso sejam polífagos. Os ácaros constituem importantes pragas em diversas culturas de frutíferas, devido aos sérios prejuízos acarretados pelas infestações, ao grande número de espécies-pragas associadas e ao desenvolvimento de resistência a agrotóxicos nas populações. Comumente é necessária a aplicação de acaricidas para controlar infestações de ácaros em culturas frutíferas, o que leva a um aumento no custo de produção. No Brasil, os gastos com a utilização de acaricidas em citros, para o controle de Phyllocoptruta oleivora (Ashmead), ácaro da falsa ferrugem, e Brevipalpus phoenicis (Geijskes), ácaro da leprose, representam cerca de 50% dos gastos com insumos, apesar dos avanços nas práticas de manejo nesta cultura (Gravena, 1994). Entre as seis culturas agrícolas, representantes da agricultura m undial às quais estão associados um maior número de ácaros-praga, considerando-se apenas as espécies que causam prejuízos significativos, quatro delas são frutíferas - citros, uva, maçã e melão (Yaninek & Moraes, 1991). As frutíferas são, entre as culturas agrícolas, as que mais têm apresentado problemas de resistência de ácaros fitófagos a agrotóxicos, principalm ente devido à intensa pressão de seleção (Cranham & Helle, ). Como exemplo, pode-se citar populações de Am phitetranychus 1 0

4 I m p o r t â n c i a o u a r e n t e n á r i a d o s á c a r o s p a r a c u l t u r a s f r u t í f e r a s n o B r a s i l viennensis (Zacher) em pomares na China, que apresentaram um aumento no nível de resistência a dicofol, clordimeform, paratiom e dimetoato de 5 a 99 vezes em um período de 4 anos (Cao et al., 1990). Atualm ente, há dificuldades em vários países europeus em controlar infestações de Panonychus ulm i (Koch) em pomares com os acaricidas hexitiazox e clofentezine (Sterk, 1994). Também há dificuldade em controlar populações de Tetranychus urticae Koch, em pomares de maçã de algumas regiões da América do Norte, que se deve, em grande parte, ao potencial desta espécie de desenvolver resistência aos acaricidas (Prokopy & Croft, 1994). Os ácaros representam um grupo de grande im portância quarentenária, não apenas por sua expressão econômica, mas também porque apresentam um alto potencial de introdução, pois são poucas as possibilidades de detecção de ácaros associados ao material vegetal devido às suas dimensões, localização no hospedeiro e resistência a condições ambientais extremas. Os representantes de Eriophyoidae e Tarsonemoidea, famílias às quais pertencem ácaros fitófagos de grande importância econômica, estão entre os menores artrópodos conhecidos, medindo de 100 a 300 mm (Flechtmann, 1985). Os ácaros comumente alojam-se em locais protegidos nos hospedeiros, especialmente em ranhuras das cascas ou nas proximidades de nervuras e pecíolos. Em frutos de maçã, colônias de ácaros podem encontrar-se na região próxima ao pedúnculo ou na região oposta a esta, onde forma-se uma pequena câmara, pelos restos da flor (Flechtmann, 1967). Os eriofiídeos podem se desenvolver no interior das gemas ou sementes, entre os tecidos em formação dos hospedeiros. Um exemplo bastante curioso é o de Trisetacus kirghisorum Oganezova & Pogosova, 1994, séria praga de Juniperus na Armênia. As colônias deste ácaro permanecem no interior das sementes por 2 anos, que corresponde ao 11

5 Á c a r o s d e I m p o r t â n c i a Q u a r e n t e n á r i a período de am adurecim ento, alim entando-se dos tecidos dos nucelos e causando uma redução de até 95% na produção de sementes (Oganezova & Pogosova, 1994). Diversas espécies formam colônias entre os folíolos das gemas. Nestes casos, o exame direto superficial de material para propagação não é suficiente para assegurar que o material está isento de ácaros. 0 período de observação necessário para detecção de infestações latentes pode ser de até 3 anos, especialm ente em fruteiras de climas árido ou temperado, que apresentam dormência (Diekmann et al., 1994; Verma & Kapur, 1990). Algumas espécies de Rhizoglyphus (Acaridae), considerados pragas im portantes da porção subterrânea de plantas, proliferam -se no interior de bulbos de plantas ornam entais e, norm alm ente, não são detectados no local do plantio até que as plantas apresentem-se atrofiadas e sejam minuciosamente inspecionadas (Baker, 1993). M uitas espécies de ácaros apresentam diapausa. Formas em diapausa associados a frutos podem sobreviver às condições de transporte. Frutos de clima temperado normalmente são transportados a temperaturas de 0,5 a 4,5 C e formas em diapausa de alguns ácaros permanecem viáveis até mesmo a temperaturas abaixo de 0 C. Como exemplo, temos ovos em diapausa de Bryobia rubrioculus (Scheuten), que podem sobreviver a temperaturas de até 27 C (Jeppson et al., 1975). Uma outra característica dos ácaros que eleva sua expressão quarentenária é a a tu a çã o com o ve to re s ou dissem inadores de fitopatógenos. Espécies de Eriophyidae e Tenuipalpidae podem transmitir fitopatógenos. Eriofiídeos são com provadam ente transmissores de doze agentes causais de doenças de plantas, dentre eles o mosaico do pêssego por Eriophyes insidiosus Keifer e o do mosaico do figo por Aceria ficus (Cotte) (Oldfield & Proeseler, 1996) e a leprose dos citros por B. phoenicis (Geijskes) (Colariccio et al., 1995). Outras espécies disseminam fungos patogênicos, como Fusarium por S iteroptes graminum Reuter (Alford et al., 1976) ou Verticillium alboatrum por Rhizoglyphus echinopus (Foumouze & Robin) (Price, 1976). Existem possibilidades de que uma espécie já 1 2

6 I m p o r t â n c i a q u a r e n t e n á r i a d o s á c a r o s p a r a c u l t u r a s f r u t í f e r a s n o B r a s i l assinalada no país, à qual não são feitas restrições, veicule organismos de im portância quarentenária. Um exemplo bastante claro do quão desastrosa pode ser a introdução de uma espécie de ácaro em uma área de produção isenta, quando encontradas condições favoráveis ao seu desenvolvimento e ausência de inim igos n a tu ra is é a do ácaro verde da mandioca, M ononychellus tanajoa Bondar, na Á frica. Este ácaro foi acidentalmente introduzido em Kampala, Uganda, em 1971, através de manivas de m andioca provenientes da Am érica do Sul. A tualm ente, este ácaro encontra-se em quase toda a Á frica Tropical, levando a perdas de até 80% na produção de m andioca e com prom etendo uma importante fonte de carboidratos para cerca de m ilhões de pessoas (Herren & Neuenschwander, 1991; Janssen & Vaninek, 1993). Considerando a im p o rtâ n cia da fru tic u ltu ra no país e de im portância quarentenária dos ácaros, observa-se a necessidade de utilização de medidas quarentenárias efetivas para evitar novas introduções de espécies ou biótipos de ácaros fitófagos no Brasil. Na atual lista de pragas de importância quarentenária para o país, principal referência para a adoção de medidas quarentenárias, constam apenas duas espécies de ácaros associados a frutíferas - Tetranychus pacificus McGregor e Brevipalpus le w isi McGregor (Brasil, 1995). É necessária uma revisão desta lista, através de uma análise detalhada sobre as espécies que realmente devem ser consideradas e quais devem ser acrescentadas. Para exemplificar a necessidade de revisão da lista de pragas de im portância quarentenária para o Brasil, no que se refere a ácaros, podese m encionar o resultado da avaliação da im portância quarentenária de ácaros associados às culturas da maçã e uva realizada por Ferreira (1997). Estas culturas foram escolhidas pois são de grande importância econômica no país; seus frutos são im portados em grandes volumes e alta freqüência e, além disso, importa-se tam bém m aterial para propagação vegetativa; e há diversas espécies de ácaros-praga associados a estas culturas que não ocorrem no Brasil. Portanto, o risco de introdução de espécies exóticas de 1 3

7 Á c a r o s d e Im p o r t â n c i a Q u a r e n t e n á r i a ácaros economicamente importantes através da importação de frutos ou mudas de macieiras e videiras é alto. Esta avaliação foi realizada através da Análise de Risco de Pragas (ARP), seguindo os critérios adotados pela FAO. Estes critérios foram também utilizados como base para formulação do estandar para realização de ARP's pelo Comitê de Sanidade Vegetal do Cone Sul (COSAVE), do qual o Brasil é país membro. Consideraram-se características bioecológicas, hospedeiros, distribuição geográfica, danos e perdas causadas e métodos de controle, além de informações sobre importações de produtos vegetais que podem atuar como vias de ingresso das pragas no país. Cada espécie de ácaro-praga associado às culturas da uva/maçã, não assinalada no país e que ocorre em países exportadores de frutos ou mudas para o Brasil foi considerada individualmente. Avaliaram-se os potenciais de importância econômica, introdução e estabelecimento de cada uma das espécies. Entre as 16 espécies cuja importância quarentenária foi avaliada, 6 delas - A culus schlechtendali (Nalepa), Brevipalpus chilensis Baker, Eotetranychus carpini (Oudemans), Tetranychus mcdanieli McGregor, T. p a cificu s M cgregor e Tetranychus turkestani (Ugarov & Nikolski) apresentaram alto potencial de im portância econômica, introdução e estabelecimento no Brasil, devendo ser consideradas quarentenárias para o país. Devido à maioria destas espécies ser polífaga, são várias as vias de ingresso, podendo ser introduzidas através de diversos tipos de frutos e de rosas, além de frutos e mudas de macieiras e videiras. Observa-se que os estados para os quais têm sido destinados os produtos potencialmente infestados são importantes produtores das culturas ameaçadas, isto é, que são severamente infestadas pelos ácaros nos países onde ocorrem. Além de danos à cultura da uva, várias destas espécies podem causar sérios danos a outras culturas frutíferas e mesmo a culturas extensivas de grande importância econômica no país, como no caso de J. pacificus e T turkestani (Tabela 1). 1 4

8 Im p o r t â n c i a q u a r e n t e n á r i a d o s á c a r o s p a r a c u l t u r a s f r u t í f e r a s n o B r a s i l Tabela 1.Vias de ingresso, culturas ameaçadas e destino dos produtos importados potencialm ente infestados pelas espécies de im portância quarentenária associadas à uva e maçã. Espécies Pais Vias de ingresso produto Culturas ameaçadas Destino de produtos potencial/infestados A. schlechtendali Holanda muda de macieira, maçã maçã SP*, SC*, PR*, RS* Canadá maçã EUA maçã Itália maçã Inglaterra maçã Chile maçã B. chi/ensis Chile uva, maçã, kiwi uva SP*, PR* E. carpim Itália muda de videira uva, maçã, SP*, PR*, RS* pêra, ameixa França EUA China muda de videira pêra, maçã pêra T. mcdanieli EUA uva, muda de videira, uva, maçã, SP*, SC*, PR*, maçã, cereja, pêra, pêssego RS*, BA amora, pêssego, framboesa, ameixa Canadá maçã, pêra França muda de videira T. pacificus EUA uva, muda de videira. uva. RS, BA*, SP, MG maçã, pêra, pêssego. algodão. rosa, melão, nectariana, milho, soja. ameixa, amora, rosa, feijão. roseira curcubitáce as, rosa T. turkestani EUA morango, melão, muda uva, soja. RS, SP, SC, MG de roseira feijão, milho, algodão. França pêssego, pêra, muda de Curcubitáce videira as Espanha pêssego pêra, rosa, pêssego, maçã estados que apresentam condições climáticas mais favoráveis ao desenvolvimento das espécies. Comparando as espécies de ácaros atualm ente consideradas pragas de importância quarentenária para o Brasil e aquelas associadas à uva e maçã, cuja importância quarentenária foi avaliada, verificou-se que realmente é necessária uma revisão da lista vigente. Somente uma das 15

9 Á c a r o s d e Im p o r t â n c i a Q u a r e n t e n á r i a espécies avaliada como de im portância quarentenária para o país está presente na atual lista - T pacificus. Para B. iewisi, a outra espécie de ácaro atualmente considerada quarentenária para o Brasil, associada a frutíferas, não foram encontrados dados suficientes para justificar seu status quarentenário. Esta ARP foi encaminhada ao COSAVE para que as espécies de expressão quarentenária sejam incluídas na listagem de pragas quarentenárias para o Brasil. Pode-se considerar que T. pacificus, espécie extremamente nociva a frutíferas, ornamentais e diversas culturas extensivas na América do Norte, está na iminência de ser introduzida, pois são diversas as vias de ingresso da praga no país e já foram interceptados lotes importados infestados. Vários lotes de pêssegos, nectarinas e damascos portando ovos, larvas, machos e fêmeas vivas de T. pacificus foram interceptados pelo Serviço de Vigilância Agropecuária no A eroporto Internacional de Guarulhos, SP em junho de Além disto, biótipos de P. ulmi (Koch) e T. urticae Koch altamente resistentes a agrotóxicos ou, no caso de P. ulmi, adaptados a hospedeiros distintos em outros países, também podem ser introduzidos através das importações de frutos ou mudas de frutíferas, se estabelecerem e causarem ou agravar os problemas de ordem econômica que estas pragas podem ocasionar às frutíferas. Até recentem ente não era aceito que pragas amplamente distribuídas no país fossem consideradas de importância quarentenária. Entretanto, atualmente, já é aceito que biótipos distintos de uma praga que já ocorre em uma região apresente importância quarentenária para um país ou região, como citado por Baker et al. (1993). Diversas medidas podem ser adotadas para minimizar os riscos de introdução de ácaros exóticos associados à frutíferas, além da revisão da lista dos ácaros de im portância quarentenária para o Brasil. O treinam ento de fiscais para a realização de uma eficiente inspeção acarológica dos fru to s e mudas im portadas é extrem am ente 5 Flechtmann, C. II. W. Pesquisador CNPq, Depto Zoologia, Esalq/USP - Piracicaba, SP (comunicação pessoal),

10 I m p o r t â n c i a q u a r e n t e n á r i a d o s á c a r o s p a r a c u l t u r a s f r u t í f e r a s n o B r a s i l im portante, pois permite que os ácaros nocivos associados ao material sejam interceptados assim que os produtos cheguem ao pais, além do que fornece informações para se estimar o risco que representa a importação de um dado produto de um país ou região. É importante definir uma amostragem significativa para detecção de ácaros nos produtos vegetais que representem vias de ingresso de ácaros de im portância quarentenária associados a frutíferas. Para isto, deve-se contar com o suporte técnico de estatísticos especialistas em amostragem. A disponibilização de informações sobre hospedeiros, distribuição geográfica, sintomas causados por infestações, localização nos hospedeiros e aspectos m orfológicos e bioecológicos das espécies de ácaros quarentenárias seria fundam ental para que se alcançasse uma maior eficiência na inspeção fitossanitária. É necessário que os ácaros detectados sejam rápida e corretamente identificados, pois isto é fundamental para uma tomada de decisões acertada quanto ao procedimento a ser adotado em relação ao material. Quando ácaros quarentenários são detectados durante a inspeção de produtos pode-se realizar tratamento dos lotes, devolver o lote importado ao país de origem ou destruí-lo (Baker et al., 1993). Outras medidas im portantes são: a exigência da realização de tratamentos quarentenários dos frutos e mudas nos países exportadores e a visita de técnicos brasileiros às áreas de produção destinadas à exportação para avaliação das condições fitossanitárias. EMBRAPA AINFO/CNPMA 1 7

11 Á c a r o s d e Im p o r t â n c i a Q u a r e n t e n á r i a R e f e r ê n c i a s b i b l i o g r á f i c a s ALFORD, D.V.; WOODVJLL E.C.; YARIIAM, D.J. Occurrence of bud rot of carnation in Hertfordshire. Plant Pathology, v.25, n.2, p , /Resumo em CAB Abstracts on CD-ROM, BAKER, J. R. Mites. In: HERTOGH, A.; LE NARD, M. The physiology of flowers bulbs. Amsterdam: Elsevier, p BAKER, R.T.; COWLEY, J.M.; HARTE, D. Pest risk assessment: a process for the assessment of pest risk associated w ith the im portation of plants and plant products into New Zealand. Auckland: Lynfield Plant Protection Centre, p. (Publications, 1). BRASIL. Ministério da Agricultura e Reforma Agrária. Programa de Apoio à Produção e Exportação Frutícola. Manual de exportação de frutas. Brasília: FRUPEX, p. BRASIL. Ministério da Agricultura, do Abastecimento e da Reforma Agrária. Diário Oficial, n.195, out p. Suplemento. BRASIL. Ministério da Agricultura, do Abastecimento e da Reforma Agrária. Sistema de controle de importação e exportação. Brasília: Secretaria Nacional de Defesa Agropecuária, CAO, Z.G.; ZIIANG, Y. li.; LIU, W.; WANG, Z. L. Study on insecticide resistance of Tetranychus viennensis (Zacker) and Panonychus ulmi (Koch). Insect Knowledge, v.2 7, n.6, p , /Resumo em CAB Abstracts on CD-ROM, COLARICCIO, A.; LOVISOLO, O.; CHAGAS, C. M.; GALLETI, 5. R.; ROSSETTI, V.; KITAJJMA, E. M. Transmissão mecânica e aspectos ultra estruturais da leprose dos citros. Fitopatologia Brasileira, v.20, n.2, p , CRANIIAM, J. E.; HELLE, W. Pesticide resistance in Tetranychidae. In: HELLE, W.; SABELIS, M. W., ed. Spider mites: their biology, natural enemies and control. Amsterdam Elsevier, cap.3.4, p DIECKMANN, M.; FRISON, E. A.; PUTTER, T ed. FAO/IPGRI technical guidelines for the safe movement of small fruit germplasm. Rome: FAO, v. FERREIRA, D. N. M. Subsídios para a quarentena vegetal. I. avaliação da importância quarentenária de ácaros associados a culturas frutíferas para o Brasil. II. Disseminação de ácaros fitófagos através de material para propagação vegetativa de Arachis pinto! (Krap. & Greg.) (Fabaceae). Piracicaba: ESALQ-UP, p. Dissertação de Mestrado. 1 8

12 Im p o r t â n c i a q u a r e n t e n á r i a d o s á c a r o s p a r a c u l t u r a s f r u t í f e r a s n o B r a s i l FLECHTMANN, C.H.W. Ácaros encontrados sobre maçãs de procedência Argentina. Anais da Escola Superior de Agricultura "Luiz de Queiroz", v.24, p.83-85, FLECHTMANN, C.H.W. Ácaros de importância agrícola. São Paulo: Nobel, p. GRAVENA, S. Rotação de acaricidas no MlP-citros: menos desequilíbrio e resistência. Laranja, v.15, n.2, p , HERREN, R.; NEUENSCHWANDER, P. Biological control of cassava pests in Africa. Annual Review of Entomology, v.36, p , JANSSEN, A.; YANINEK, J. S. Cassava green mites: a challenge for experts in biological control. Experimental & Applied Acarology, v.17, p. 1-4, JEPPSON, L.R.; KEIFER, H.S; BAKER, E. W. Mites injurious to economic plants. Berkeley: University of California Press, p. OGANEZOVA, G.G.; POGOSOVA, A.R. Ecology and biology of Trisetacus kirghisorum (Acariformes, Tetrapodili). Zoologicheskii Zhurnal, v.73, n. 11, p , / Resumo em CAB Abstracts on CD-ROM, jan./jun OLDFIELD, G.N.; PROESELER, G. Eriophyoid mites as vectors of plant pathogens. In: LINDQUIST, E.E.; SABELIS, M.W.; BRUIN, J., ed. Eriophyoid mites: their biology, natural enemies and control. Amsterdam: Elsevier, cap , p PRICE, D. W. Passage of Verticilijum albo-atrum propagules through the alimentary canal of the bulb mite. Phytopathology, v.66, p.46-50, PROKOPY, R. J.; CROFT, B. A. Apple insect pest management. In: METCALF, R.L.; LUCKMANN, W., S., ed. Introduction to insect pest management. 3.ed. New York: Wiley Interscience, cap. 13, p STERK, G. Control of the fruit tree red spider mite (Panonychus ulmi) and the apple rust mite (Aculus schlechtendali) in apple orchards. In: BRIGHTON CROP PROTECTION CONFERENCE - PESTS AND DISEASES, 1994, Brighton, UK. Proceedings... Nottingham: Major Print, v.2, 5B-I, p VERMA, B.R.; KAPUR, M. Eriophyid mites (Acari: Eriophyoidea) of arid zone fruit crops and quarantine. Indian Journal of Entomology, v.52, n.2, p , YANINEK, J. S.; MORAES, G. J. A synopsis of classical biological control of mites in agriculture. In: DUSBABEK, F.; BUKVA, V., ed. Modern acarology. Prague: Academia; The Hague: SPB Academic Publ., v.1, p