Endohelmintos de Salminus hilarii Valenciennes (Actinopterygii: Bryconidae) e seus índices parasitários no rio São Francisco, Brasil*

Transcrição

1 Endohelmintos de Salminus hilarii Valenciennes (Actinopterygii: Bryconidae) e seus índices parasitários no rio São Francisco, Brasil* Rayane Duarte 1, Michelle Daniele dos Santos-Clapp 2+ e Marilia de Carvalho Brasil-Sato 3 ABSTRACT. Duarte R., dos Santos-Clapp M.D. & Brasil-Sato M. de C. [Endohelminthes of Salminus hilarii Valenciennes (Actinopterygii: Bryconidae) and their ecological descriptors in the upper São Francisco River, Brazil.] Endohelmintos de Salminus hilarii Valenciennes (Actinopterygii, Bryconidae) e seus índices parasitários no rio São Francisco, Brasil. Revista Brasileira de Medicina Veterinária, 38(supl. 3): , Programa de Pós-Graduação em Ciências Veterinárias, Anexo 1, Instituto de Veterinária, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, BR 465, Km. 7, Campus Seropédica, RJ, Brasil, michelledaniele@yahoo.com.br Among the fish encountered in the upper São Francisco river, Salminus hilarii, popularly in portuguese known as dourado-branco is a migratory briconid fish. A top carnivore in the food chain, that presents high commercial value and interest in fish farming and sport fishing. In this work, the endoparasites species of S. hilarii parasitic fauna were identified based on thirty-three specimens of fish from Três Marias reservoir, (18º12 51 S 45º15 51 W), State of Minas Gerais. Larval Eucestoda specimens (plerocercoids of Proteocephalidea), larval and adults/juveniles specimens of Nematoda were found. Amid of these nematodes, Hysterothylacium sp. was present in all the fish analyzed (Prevalence, P=100%) followed by Contracaecum sp. (P=60.6%), Spiroxys sp. (P=48.5%) and Goezia sp. 1 (P=45.5%). The higher prevalence of Anisakidae larvae, mainly of Contracaecum sp., in relation to the other families is relevant. This study evidenced the importance of S. hilarii as an intermediate and paratenic host due to the great variety of Eucestoda and Nematoda larvae found; the adults and juveniles specimens from three important nematode families found in S. hilarii emphasize their paper as a potential definitive host due to their activities as a predatory fish in the reservoir. Salminus hilarii, from the upper São Francisco river, constitutes a new host for endoparasites species, Hysterothylacium sp., Contracaecum sp., Goezia spp., Spiroxys sp. and Rhabdochona acuminata, found in this work. KEY WORDS. Anisakidae, Camallanidae, Gnathostomatidae, Rhabdochonidae, Raphidascarididae. RESUMO. Entre os peixes encontrados no alto rio São Francisco, Salminus hilarii, popularmente conhecido como dourado-branco, é um briconídeo migratório, carnívoro de topo na cadeia alimentar, que possui alto valor comercial, sendo de interesse na piscicultura e na pesca esportiva. Neste estudo *Recebido em 21 de julho de Aceito para publicação em 17 de novembro de Bióloga. Programa de Pós-Graduação em Ciências Veterinárias, Anexo 1, Instituto de Veterinária, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, BR 465, Km. 7, Seropédica, RJ. rayaneduarte20394@hotmail.com bolsista CAPES 2 Bióloga, DSc. Departamento de Ciências, Faculdade de Formação de Professores, Universidade do Estado do Rio de Janeiro, Rua Doutor Francisco Portela, Patronato, São Gonçalo, RJ Autora para correspondência. michelledaniele@yahoo.com.br 3 Bióloga, DSc. Departamento de Biologia Animal, Instituto de Ciências Biológicas e da Saúde, UFRRJ, BR 465, Km. 7, Campus Seropédica, RJ mcbsato@gmail.com Rev. Bras. Med. Vet., 38(Supl.3): , dezembro

2 Rayane Duarte, Michelle Daniele dos Santos-Clapp e Marilia de Carvalho Brasil-Sato as espécies de parasitos constituintes de sua fauna endoparasitária foram identificadas com base em trinta e três espécimes do reservatório de Três Marias (18º12 51 S 45º15 51 W), Minas Gerais. Foram encontrados espécimes larvais de Eucestoda (plerocercoides de Proteocephalidea) e espécimes larvais e adultos de Nematoda. Entre os nematoides, Hysterothylacium sp. ocorreu em todos os peixes (Prevalência, P = 100%), seguida de Contracaecum sp. (P = 60,6%), Spiroxys sp. (P = 48,5%) e Goezia sp. 1 (P = 45,5%). A elevada prevalência das larvas de Anisakidae, especialmente de Contracaecum sp., é relevante. Neste estudo, a presença das larvas diversas de cestoides e nematoides em S. hilarii, revela sua importância como hospedeiro paratênico e intermediário; os espécimes adultos e juvenis representantes de três importantes famílias de nematoides em S. hilarii ressaltam seu papel como potencial hospedeiro definitivo decorrente de suas atividades como predador no reservatório. Salminus hilarii do alto rio São Francisco, constitui novo hospedeiro para as espécies: Hysterothylacium sp., Contracaecum sp., Goezia spp., Spiroxys sp. e Rhabdochona acuminata, encontradas nesse estudo. PALAVRAS-CHAVE. Anisakidae, Camallanidae, Gnathostomatidae, Rhabdochonidae, Raphidascarididae. INTRODUÇÃO Salminus (Eigenmann, 1916) inclui duas espécies que ocorrem no rio São Francisco, Minas Gerais, Salminus franciscanus Lima & Britski, 2007 e Salminus hilarii Valenciennes, 1850 (Britski et al. 1988, Lima & Britski 2007); ambas carnívoras que realizam migração reprodutiva (Sato et al. 2003, Andrade et al. 2004) e possuem importância comercial para piscicultura e pesca esportiva (Sato et al. 2003). Salminus hilarii é considerada boa indicadora ambiental devido ao seu alto grau de seletividade por águas ricas em oxigênio (Villares Junior 2014). Entre os peixes encontrados no alto rio São Francisco, o dourado branco ou tabarana, S. hilarii, apresenta ampla distribuição na América do Sul (Britski et al. 1988, Shibatta & Garavello 1993), enquanto que o dourado, S. franciscanus é endêmico dessa região (Lima & Britski 2007). Em S. franciscanus do rio São Francisco, já foram reportados: Digenea - Bellumcorpus major (Kohn, 1962), Neocladocystis intestinalis (Vaz, 1932), Prosthenhystera obesa (Diesing, 1850) (Brasil-Sato 2002); Monogenea - Anacanthorus adkruidenieri Monteiro, Cohen & Brasil-Sato, 2015, A. daulometrus Cohen, Kohn & Boeger, 2012, A. paradouradensis Monteiro, Cohen & Brasil-Sato, 2015, Annulotrematoides glossophallus Cohen, Kohn & Boeger, 2012, Jainus iocensis Cohen, Kohn & Boeger, 2012 e Tereancistrum arcuatus Cohen, Kohn & Boeger, 2012 (Monteiro et al. 2015); Copepoda - Ergasilus salmini Thatcher & Brasil-Sato, 2008 e E. sinefalcatus Marques, Boeger & Brasil-Sato, 2015 (Marques et al. 2015). Eiras et al. (2010) compilaram as seguintes espécies parasitando S. hilarii do Brasil, os digenéticos: B. major, N. intestinalis, Prosorhynchus costai Travassos, Artigas & Pereira, 1928, P. obesa e Rhipidocotyle jeffersoni (Kohn, 1970); os nematoides: Contracaecum sp. Tipo 2 Moravec, Kohn & Fernandes, 1993, Cystidicoloides fischeri (Travassos, Artigas & Pereira, 1928), Paracapillaria piscicola (Travassos, Artigas & Pereira, 1928), Philometroides maplestoni (Travassos, Artigas & Pereira, 1928), Procamallanus (Spirocamallanus) hilarii Vaz & Pereira, 1934, Procamallanus (S.) iheringi Travassos, Artigas & Pereira, 1928, Procamallanus (S.) inopinatus Travassos, Artigas & Pereira, 1928 e Spinitectus rodolphiheringi Vaz & Pereira, 1934; estudos mais recentes registraram os monogenéticos Anacanthorus bicuspidatus Cohen, Kohn & Boeger, 2012, A. contortus Cohen, Kohn & Boeger, 2012, Annulotrematoides parisellei Cohen, Kohn & Boeger, 2012, J. iocensis e T. arcuatus do rio Taquari, São Paulo (Brandão et al. 2013); Rhinoxenus bulbovaginatus Boeger, Domingues & Pavanelli, 1995, na mesma localidade (Narciso et al. 2013); além de larvas de Contracaecum sp., no Reservatório de Jaguari, São Paulo (Madi & Silva 2005). Narcisa Imaculada Brant Moreira em sua dissertação Alguns nematóides parasitos de peixes da Represa de Três Marias, MG apresentada em 1994 no Instituto de Ciências Biológicas da Universidade Federal de Minas Gerais, registrou a ocorrência dos nematoides larvais Contracaecum sp. e Heterotyphlum sp. (= Hysterothylacium sp.) em apenas dois espécimes de S. hilarii examinados. A ictioparasitologia também tem seu papel diagnóstico visando diminuir os problemas gerados pelos parasitos aos peixes, aos seus consumidores e à piscicultura. Nesse âmbito tem se desenvolvido estudos que contribuem para o enriquecimento da própria ictioparasitologia, da biodiversidade e da saúde pública. Visando uma futura análise comparativa da comunidade parasitária de peixes piscívoros da bacia do São Francisco, o objetivo do presente estudo foi identificar os endohelmintos componentes da fauna parasitária de S. hilarii do alto rio São Francisco, Minas Gerais. 152 Rev. Bras. Med. Vet., 38(Supl.3): , dezembro 2016

3 Endohelmintos de Salminus hilarii Valenciennes (Actinopterygii, Bryconidae) e seus índices parasitários no rio São Francisco, Brasil MATERIAL E MÉTODOS Trinta e três espécimes do dourado-branco foram coletados em julho de 2007, no reservatório de Três Marias (18º12 51 S 45º15 51 W), alto rio São Francisco, Minas Gerais, Brasil, por pescadores através do convênio entre a Companhia Energética de Minas Gerais (CEMIG-GT) e o Centro Integrado de Recursos Pesqueiros e Aquicultura de Três Marias (1ª/CIT) da Companhia de Desenvolvimento dos Vales do São Francisco e do Parnaíba (CO- DEVASF). Os espécimes de S. hilarii foram identificados segundo Reis et al. (2003), e seus dados biométricos registrados em formulários de necropsia, bem como as infrapopulações parasitárias encontradas. Os espécimes de parasitos coletados foram fixados e processados para identificação, de acordo com as metodologias utilizadas para o estudo de parasitos de peixes (Amato et al. 1991). As larvas de Eucestoda encontradas foram identificadas e classificadas segundo Rego et al. (1999) e Chervy (2002) e os nematoides larvais, juvenis e adultos foram identificados ao nível de genérico ou específico de acordo com Moravec (1998). Os descritores ecológicos aplicados na análise quantitativa do parasitismo seguiram Bush et al. (1997). Os resultados estatísticos apresentados incluíram apenas as espécies de parasitos com prevalência igual ou superior a 10% (Bush et al. 1990). O nível de significância estatístico adotado foi de p<0,05 segundo a recomendação de Zar (1996). A dominância de cada componente das infracomunidades parasitárias foi calculada mediante a frequência de dominância, frequência de dominância compartilhada e a dominância relativa média (número de espécimes de uma espécie dividido pelo número total de espécimes de todas as espécies nas infracomunidades) seguindo o método de Rohde et al. (1995). A dominância nas comunidades, baseada na proporção de peixes infectados foi testada pelo Índice de Simpson (C), com a dominância sendo assumida em valores maiores ou iguais a 0,25 (Stone & Pence 1978) O índice de dispersão (ID), quociente entre a variância e a abundância parasitária média, foi calculado para cada espécie de parasito com a finalidade de determinar o padrão de distribuição da infrapopulação parasitária, sendo sua significância testada através do teste estatístico d (Ludwing & Reynolds 1988). Espécimes representativos dos endoparasitos de S. hilarii foram depositados na Coleção Helmintológica do Instituto Oswaldo Cruz (CHIOC), Rio de Janeiro, conforme numeração apresentada nos resultados. RESULTADOS Entre os dourados-brancos coletados 15 espécimes eram fêmeas, 14 eram machos e quatro não tiveram o sexo identificado. O comprimento total médio dos peixes foi 24,3±2,6 (19,5-30,5cm) e o peso médio 144,2±48,9 (66-270g). As fêmeas foram significativamente mais pesadas (t=3,547 e p=0,0014) e maiores (t=3,545 e p=0,0015) do que os hospedeiros machos. Em S. hilarii do Reservatório de Três Marias, foram encontrados na cavidade celomática, cecos intestinais, estômago, intestino e fígado, representantes de Eucestoda (plerocercoides de espécie não identificada de Proteocephalidea) e de Nematoda. Dentre os nematoides, foram identificadas cinco espécies com base em espécimes larvais: Hysterothylacium sp., Contracaecum sp., Spiroxys sp., Goezia sp. 1 e Procamallanus (Spirocamallanus) sp. 1 ; duas espécies cujos espécimes eram juvenis: Goezia sp. 2 e Procamallanus (S.) sp. 2 ; e uma espécie com base em espécime adulto: Rhabdochona acuminata (Molin, 1860). A forma larval foi predominante na comunidade endoparasitária de S. hilarii e esteve representada por seis espécies, das quais, a que apresentou maior prevalência foi Hysterothylacium sp.. As espécies reportadas e representadas pelos espécimes juvenis e adultos, apresentaram prevalência abaixo de 10% (Tabela 1). Hysterothylacium sp. (100% prevalente), apresentou elevada frequência de dominância (33) e elevada dominância relativa média (0,89±0,09). As demais espécies apresentaram baixa dominância relativa média: Contracaecum sp. (0,06±0,08), Goezia sp. 1 (0,02±0,03), Procamallanus (S.) sp. 1 (0,01±0,02) e Spiroxys sp. (0,02±0,04). O índice de dominância da comunidade parasitária de S. hilarii foi baixo (C=0,18). As infrapopulações de Hysterothylacium sp., (ID=28,65; d=34,88), Contracaecum sp. (ID =14,33; d=22,35), Goezia sp. 1 (ID=1,76; d=2,68), Procamallanus (S.) sp. 1 (ID=2,66; d=5,10) e Spiroxys sp. (ID=1,83; d=2,89), apresentaram o típico padrão de distribuição agregada. Influência do sexo do hospedeiro sobre a prevalência, intensidade e abundância parasitárias O sexo dos dourados-brancos não influenciou a prevalência dos plerocercoides. Não foi possível realizar testes estatísticos para correlacionar o sexo dos hospedeiros com a intensidade e abundância parasitárias dos plerocercoides, devido à elevada quantidade de espécimes aglomerados encontrados, que impossibilitou a obtenção de valores absolutos (1>450 espécimes) (Tabela 2). Não houve diferença estatisticamente significativa entre a prevalência parasitária de Contracaecum sp. em relação ao sexo dos peixes. A intensidade e a abundância parasitárias nas fêmeas foram significativamente mais elevadas do que nos machos, cujos valores de infecção alcançaram até 38 espécimes por peixe (Tabela 2). O sexo dos dourados-brancos não influenciou a Rev. Bras. Med. Vet., 38(Supl.3): , dezembro

4 Rayane Duarte, Michelle Daniele dos Santos-Clapp e Marilia de Carvalho Brasil-Sato Tabela 1. Prevalência (P%); intensidade média (IM); abundância média (AM); número de depósito (CHIOC = Coleção Helmintológica do Instituto Oswaldo Cruz); amplitude de infecção (A); com os correspondentes desvios padrão (SD) e sítios de infecção (SI): CC = cavidade celomática ; CI = ceco intestinal; E = estômago; F = fígado; I = intestino dos endoparasitos de Salminus hilarii Valenciennes, 1850, do reservatório de Três Marias, alto rio São Francisco, Minas Gerais, Brasil. Parasitos P (%) IM ± DP AM ± DP A SI Eucestoda Larva Proteocephalidae 78,8 * * 1-450** CC, CI, E, I, F Plerocercoide CHIOC Nematoda Adulto/Juvenil Anisakidae 6,1 1,00±0,24 0,06±0,24 1 S,I Goezia sp.2 CHIOC Camallanidae 3 1,00±0,17 0,03±0,17 1 CC Procamallanus (S.) sp.2 Rhabdochonidae 3 2,00±0,35 0,06±0,35 2 I Rhabdochona acuminata CHIOC 38492a CHIOC 38492b Larva Raphidascarididae ,76±32,01 35,76±32, CC, CI, E, I, F Hysterothylacium sp. CHIOC Anisakidae 60,6 5,65±7,00 3,42±7, CC, CI, E, I Contracaecum sp. CHIOC Goezia sp.1 45,5 1,93±1,24 0,88±1,24 1 CC, CI, E, I CHIOC Camallanidae 45,5 1,93±1,24 0,88±1,24 1 CC, CI, E, I Procamallanus (S.) sp.1 Gnathostomatidae 21,2 2,00±1,06 0,42±1, CC, I Spiroxys sp. CHIOC ,5 1,81±1,27 0,88±1, CC, CI, E, I * Não foi possível obter valores absolutos devido ao elevado número de larvas aglomeradas; **Valor máximo estimado. prevalência, intensidade e abundância parasitárias de Hysterothylacium sp., Goezia sp. 1, Procamallanus (S.) sp. 1 e Spiroxys sp. (Tabela 2). Influência do comprimento total sobre a prevalência, intensidade e abundância parasitárias Não houve influência do comprimento total de S. hilarii sobre a prevalência parasitária dos plerocercoides. Não foi possível correlacionar estatisticamente o comprimento total dos hospedeiros com Tabela 2. Análise dos índices parasitários sob possível influência do sexo de Salminus hilarii Valenciennes, 1850, do reservatório de Três Marias, alto rio São Francisco, Minas Gerais, Brasil. Parasitos Prevalência Intensidade Abundância Rr p U p U P Plerocercoide 4,136 0, Hysterothylacium sp ,5 0,096 66,5 0,096 Contracaecum sp. 1,271 0,710 5,00 0,0028* 85,5 0,0388* Goezia sp.1 0,609 0,272 18,0 0, ,5 0,2409 Procamallanus (S.) sp.1 0,523 0, ,0 0,190 Spiroxys sp. 0,923 1,0 16,5 0, ,5 0,6997 Rr = risco relativo do teste exato de Fisher; U = teste U de Mann-Whitney; Nível de Significância: p<0,05; * Valores significativos. Tabela 3. Análise dos índices parasitários sob possível influência do comprimento total de Salminus hilarii Valenciennes, 1850, do reservatório de Três Marias, alto rio São Francisco, Minas Gerais, Brasil. Parasitos Prevalência Intensidade Abundância r p rs p rs p Plerocercoide 0,796 0, Hysterothylacium sp ,085 0,634 0,085 0,634 Contracaecum sp. 0,721 0,105-0,045 0,801 0,276 0,237 Goezia sp.1 0,558 0,249-0,039 0,883-0,0578 0,749 Procamallanus (S.) sp.1-0,403 0,428 0,334 0,444 0,1347 0,4549 Spiroxys sp. -0,459 0,359-0,067 0,804-0,161 0,369 r = coeficiente de correlação de Pearson; rs = coeficiente de correlação por postos de Spearman; Nível de Significância: p < 0,05 a intensidade e abundância parasitárias dos plerocercoides, dada elevada quantidade de espécimes encontrados, que impossibilitou a obtenção de valores absolutos (Tabela 3). Hysterothylacium sp. ocorreu em todos hospedeiros e as suas intensidade e abundância parasitárias não foram influenciadas pelo comprimento total dos dourados-brancos (Tabela 3). Procamallanus (S.) sp. 1 e Spiroxys sp., apresentaram prevalência mais elevada em peixes de menor 154 Rev. Bras. Med. Vet., 38(Supl.3): , dezembro 2016

5 Endohelmintos de Salminus hilarii Valenciennes (Actinopterygii, Bryconidae) e seus índices parasitários no rio São Francisco, Brasil tamanho, assim como houve correlação negativa da intensidade de Contracaecum sp., e da intensidade e da abundância de Goezia sp. 1 e de Spiroxys sp., em relação ao tamanho dos peixes, porém, sem valores estatísticos significativos (Tabela 3). DISCUSSÃO A fauna endoparasitária de S. hilarii do reservatório de Três Marias, alto rio São Francisco, composta por nove espécies de parasitos, evidencia que peixes podem atuar como hospedeiros definitivos, intermediários e/ou paratênicos ao mesmo tempo. Bell & Burt (1991) afirmaram que peixes piscívoros abrigam mais espécies de endoparasitos do que peixes não piscívoros, pois ocupam posições superiores na cadeia alimentar, incluindo em sua dieta, espécies de peixes menores previamente infectados. As espécies larvais encontradas indicam que o dourado-branco pode constituir um hospedeiro paratênico nos casos de plerocercoides, Contracaecum sp., Procamallanus (S.) sp. 1 e Spiroxys sp., ou ainda hospedeiro intermediário das larvas de Hysterothylacium sp., Goezia sp. 1 e potencialmente hospedeiro intermediário das larvas de Contracaecum sp., caso venha a ser predado e ocorra evolução. A espécie adulta R. acuminata indica que o mesmo atuou como hospedeiro definitivo sendo possível que Goezia sp. 2, e Procamallanus (S.) sp. 2 também atinjam a maturidade nesse hospedeiro. Segundo Moravec (1998), os nematoides adultos vivem no trato digestivo ou nas cavidades corpóreas dos peixes, assim como os encontrados nesse trabalho, porém em menor quantidade e diversidade do que se esperava inicialmente, tendo em vista que o hospedeiro estudado é um predador de topo. Como S. hilarii também é apreciada na alimentação humana, a presença de larvas de Anisakidae deve ser evidenciada, pois pode haver infecção humana por consumo de peixe cru ou insuficientemente cozido, ocasionando anisaquiose (Benigno et al. 2012). Em relação à intensidade e abundância parasitárias, as fêmeas foram significativamente mais parasitadas por Contracaecum sp., do que os machos, neste estudo. Isso indica que as fêmeas podem estar sendo mais infectadas por Contracaecum sp., provavelmente durante o período de desova, no qual, estas vão até o leito dos rios para realizá-la (Sato et al. 2003). O estresse que ocorre nos peixes por ocasião da época reprodutiva torna-os predispostos a infecções, principalmente as fêmeas, facilitando o aparecimento de algumas espécies e permitindo o aumento das infrapopulações de outras (Pavanelli et al. 1997). Na literatura sobre o parasitismo de S. hilarii de outras bacias, e de seu congênere S. franciscanus na bacia do São Francisco, representantes de Digenea foram encontrados na fauna helmíntica (Brasil-Sato 2002, Eiras et al. 2010). Neste estudo não foram coletados representantes de Digenea e nem foram encontrados conchas ou fragmentos de moluscos gastrópodes no conteúdo estomacal dos espécimes de S. hilarii examinados, indicando que esses organismos são menos utilizados na sua alimentação na região do alto rio São Francisco. Além disso, a ausência de monogenéticos, provavelmente se deu pelo fato de que apenas as vísceras dos hospedeiros foram analisadas, sendo que os representantes de Monogenea são majoritariamente ectoparasitos. CONCLUSÕES Salminus hilarii do reservatório de Três Marias, constitui novo hospedeiro para uma espécie não identificada de Eucestoda na fase de plerocercoide e para as espécies de Nematoda: Hysterothylacium sp. (larva), Contracaecum sp. (larva), Goezia spp. (larva e juvenil), Spiroxys sp. (larva) e Rhabdochona acuminata (adulto). Agradecimentos. As autoras agradecem ao Dr Yoshimi Sato e ao Dr Edson Vieira Sampaio (1ª. CIT/ CODEVASF) pelo apoio e logística; ao Convênio Cemig- -Codevasf pelos espécimes de hospedeiros cedidos; ao Dr. Marcelo Knoff, Curador da CHIOC, pela deposição de espécimes representativos; e a Capes através do Edital 032/2010, Parasitologia Básica, pela bolsa de mestrado da autora e pelo apoio financeiro. REFERÊNCIAS Amato J.F.R., Boeger W.A. & Amato S.B. Protocolos para laboratório: coleta e processamento de parasitos do pescado. Seropédica: Imprensa Universitária, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, p. Andrade D.R., Godinho A.L., Godinho H.P. & Shimoda E. Biologia reprodutiva da tabarana Salminus hilarii (Osteichthyes, Characidae) na represa de Três Marias. Revista Brasileira de Ciências Veterinárias, 11: , Bell G. & Burt A. The comparative biology of parasite species diversity: internal helmints of freshwater fish. Journal of Animal Ecology, 60: , Brandão H., Yamada F.H., Toledo G.M., Carvalho E.D. & Silva R.J. Monogeneans (Dactylogyridae) parasitizing gills of Salminus hilarii from a Neotropical reservoir, Brazil. Revista Brasileira de Parasitologia Veterinária, 22: , Brasil-Sato M.C. Digenea of Salminus brasiliensis (Cuvier, 1817) (Osteichthyes, Characidae) of the São Francisco river basin, Brazil. Revista Brasileira de Parasitologia Veterinária, 11:95-98, Britski H.A., Sato Y. & Rosa A.B.S. Manual de identificação de peixes da região de Três Marias: com chaves de identificação para os peixes da bacia do São Francisco. 3ª ed. Brasília: Câmara dos Deputados: Codevasf, p. Bush A.O., Aho J.M. & Kennedy C.R. Ecological versus phylogenetic determinants of helminth parasite community richness. Evolutionary Ecology, 4:1-20, Rev. Bras. Med. Vet., 38(Supl.3): , dezembro

6 Rayane Duarte, Michelle Daniele dos Santos-Clapp e Marilia de Carvalho Brasil-Sato Bush A.O., Lafferty K.D., Lotz J.M. & Shostak A.W. Parasitology meets ecology on its own terms: Margolis et al. revisited. Journal of Parasitology, 83: , Chervy L. The terminology of larval cestodes or metacestodes. Systematic Parasitology, 52:1-33, Eiras J.C., Takemoto R.M. & Pavanelli G.C. Diversidade dos parasitas de peixes de água doce do Brasil. Maringá: Clichetec, p. Lima F.C.T. & Britski H.A. Salminus franciscanus, a new species from the rio São Francisco basin, Brazil (Ostariophysi: Characiformes: Characidae). Neotropical Ichthyology, 5: , Ludwing J.A. & Reynolds J.F. Statistical Ecology: a primer on Methods and Computing. New York: Wiley-Interscience Publications, p. Madi R.R. & Silva M.S.R. Contracaecum Railliet & Henry, 1912 (Nematoda, Anisakidae): o parasitismo relacionado à biologia de três espécies de peixes piscívoros no reservatório de Jaguari, SP. Revista Brasileira de Zoociências, 7:15-24, Marques T.M., Boeger W.A. & Brasil-Sato M.C. Two new species of Ergasilus Nordmann, 1832 (Copepoda: Ergasilidae) and a redescription of Ergasilus salmini Thatcher & Brazil-Sato, 2008 from Salminus brasiliensis Cuvier and S. franciscanus Lima & Britsky (Teleostei: Characidae) in Brazil. Systematic Parasitology, 90:81-89, Monteiro C.M., Cohen S.C. & Brasil-Sato, M.C. New species and reports of dactylogyrids (Monogenoidea) from Salminus franciscanus (Actinopterygii: Bryconidae) from the upper São Francisco River, Brazil. Zootaxa, 3941: , Moravec F. Nematodes of Freshwater Fishes of the Neotropical Region. Praha: Academia, p. Narciso R.B., Brandão H., Yamada F.H. & Silva R.J. Rhinoxenus bulbovaginatus (Monogenea, Dactylogyridae) parasite of the nasal cavities of Salminus hilarii (Characiformes, Characidae) in a neotropical river, SP, Brazil. Neotropical Helminthology, 7: , Pavanelli G.C., Machado M.H. & Takemoto R.M. Fauna helmíntica de peixes do Rio Paraná, região de Porto Rico, Paraná, p In: Vazzoler A.E.A.M., Agostinho A.A., Hahn N.S. (Eds.). A planície de inundação do alto Rio Paraná: aspectos físicos, biológicos e socioeconômicos. Maringá: EDUEM, p. Rego A.A., Chubb J.C. & Pavanelli G.C. Cestodes in South American freshwater teleost fishes: keys to genera and brief description of species. Revista Brasileira de Zoologia, 16: , Reis R.E., Kullander S.O. & Ferraris C.J. Check List of the Freshwater Fishes of South and Central America. Porto Alegre: EDIPUCRS, p. Rohde K., Hayward C. & Heap M. Aspects of the ecology of metazoan ectoparasites of marine fishes. International Journal of Parasitology, 25: , Sato Y., Verani-Fenerich N., Nuñer A.P.O., Godinho H.P. & Verani J.R. Padrões reprodutivos de peixes da bacia do São Francisco, p In: Godinho H.P. & Godinho A.L. (Org.) Águas, peixes e pescadores do São Francisco das Minas Gerais. Belo Horizonte: PUC Minas, Shibatta O.A. & Garavello J.C. Estudo da variação geográfica em Salminus hilarii Valenciennes, 1849, das bacias do Alto Paraná e São Francisco, através da análise morfométrica multivariada em componentes principais. Naturalia, 18: , Stone J.E. & Pence D.B. Ecology of helminth parasitism in the bobcat from West Texas. Journal of Parasitology, 64: , Villares Junior G.A. Ciclo Reprodutivo de Salminus hilarii Valenciennes, 1850 (OSTARIOPHYSI, CHARACIDAE) em um rio da região Sudeste do Brasil, SP. Revista Científica Vozes dos Vales, Minas Gerais, 6:1-15, Zar J.H. Biostatistical Analysis. New Jersey: Prentice may, 3 ed., p. 156 Rev. Bras. Med. Vet., 38(Supl.3): , dezembro 2016