INTRODUÇÃO. Regiane Anderson 1, Henrique Ortêncio Filho 2

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1 DÍPTEROS ECTOPARASITAS (DIPTERA, STREBLIDAE) DE FILOSTOMÍDEOS (CHIROPTERA, MAMMALIA) DO PARQUE MUNICIPAL NO CINTURÃO VERDE DE CIANORTE, PARANÁ, BRASIL E SUA INCIDÊNCIA AO LONGO DAS ESTAÇÕES DO ANO Regiane Anderson 1, Henrique Ortêncio Filho 2 1 Acadêmica da Universidade Paranaense, Campus Cianorte, Av. Brasil, 1123 CEP Cianorte - Paraná e regianebio@hotmail.com 2 Docente da Universidade Paranaense, Campus Cianorte, Av. Brasil, 1123, Centro, Cianorte - PR - Brasil, , Fone: e henfilho@unipar.br Abstract. Ectoparasites are organisms which are externally distributed in relation to an animal, usually dwelling on it. When it is concerned to bats, they can be represented by Hippoboscidae, Streblidae and Nycteribiidae families. Temperature may influence upon the ectoparasites time of life pertaining to the Strebidae family. These ectoparasites are tropical and tend to appear more frequently during the hottest months of the year. Thus, the present work had as aims to identify the ectoparasites insects found on Chiroptera, Mammalia from Cinturão Verde Municipal Park, Cianorte municipality, Paraná state, and analyse the frequency of these animals found on bats along the seasons of the year. The study was carried through from October, 2004 to September, The insects were collected sometimes manually and sometimes with the aid of tweezers. Then they were placed adequately into flasks containing alcohol at 70%, labeled with information about the parasite and the date of collection. During the research, 178 ectoparasites were captured, all of them belonging to the Streblidae family. The captured species were the following: Trichobius joblingi Wenzel, 1966, Aspidoptera falcata Wenzel, 1976, Megistopoda proxima Séguy, 1926, Megistopoda aranea(coquillet, 1899, Paratrichobius longicrus Miranda Ribeiro, 1907 and Metelasmus pseudopterus Coquillet, T. joblingi was found on Artibeus lituratus and Carollia perspicillata. A. falcata on A. lituratus and Sturnira lilium. M. proxima on S. lilium and A. lituratus. M. aranea on A. lituratus and A. fimbriatus. P. longicrus on A. lituratus. A. fimbriatus, C. perspicillata, S. lilium and M. pseudopterus on A. fimbriatus. The highest incidence of ectoparasites took place in summer when 24% of bats were parasitized; in spring, 20%, in fall, 14% and in winter, 13% The six species of ectoparasites found on four species of phylostomid bats represent a little percentage of the species already classified. This suggests the necessity of more profound studies, involving the determination of the species, biology and ecology of bats ectoparasites. Key words: Phyllostomidae, ectoparasites, semi-deciduous forest, northwest of Paraná State. INTRODUÇÃO Como qualquer outro animal, os morcegos não estão livres de ectoparasitas, os quais são artrópodes pertencentes às classes Insecta e Arachnida, que vivem às custas do hospedeiro, alimentando-se de fluidos corpóreos ou folículos capilares. São encontrados em sua pelagem e nas membranas das asas, que podem sofrer perfurações, ou nos abrigos, onde existe acúmulo de guano (Marshall, 1982). Segundo Marshall (1982), a temperatura e a umidade têm grande influência na vida dos ectoparasitas, podendo afetar sua sobrevivência. Passam parte de seu tempo de vida nos abrigos, onde o clima é favorável, nos hospedeiros de sangue quente. Dípteros da família Nycteribiidae têm uma tolerância climática maior do que os Streblidae que são principalmente encontrados em áreas tropicais, onde o clima pode limitar a distribuição de morcegos, afetando a freqüência dos ectoparasitas, sendo que as duas famílias raramente ocorrem no mesmo hospedeiro (Wenzel, Tipton & Kiewlicz 1966). Segundo Marshall (1982), dípteros estreblídeos apresentam uma maior variação morfológica, sendo que as asas podem ser normais, reduzidas ou ausentes, o corpo pode ser lateralmente aplainado e as pernas podem variar de curtas e fortes a longas e esguias. Quando um morcego apresenta um alto índice de infestação, pode estar relacionado com o fato deste encontrar-se debilitado, não fazendo a sua auto limpeza, podendo a infestação enfraquecer, ainda mais, o hospedeiro (Rui & Graciolli 2005). Vários fatores podem influenciar a distribuição e abundância dos ectoparasitas, como a interação entre as espécies, o sexo e a reprodução dos morcegos (Marshall 1982). A ecologia e dinâmica de populações de Streblidae são pouco conhecidas. Porém, a população de ectoparasitas pode ser alta em colônias de morcegos relativamente grandes, podendo estar ausente nas pequenas com Page 238

2 Figura 01. Localização do Parque Municipal do Cinturão Verde no Município de Cianorte Paraná e pontos de coleta de dados. situações de exposições. Muitas espécies podem ser encontradas nas paredes dos abrigos, onde há o acúmulo de guano (Wenzel, Tipton & Kiewlicz 1966). Assim, o presente trabalho teve como objetivos identificar os insetos ectoparasitas encontrados em morcegos filostomídeos do Parque Municipal Cinturão do Verde de Cianorte - Paraná e analisar a freqüência desses animais nos morcegos, ao longo das estações no ano. MATERIAL E MÉTODOS Formado por uma área de, aproximadamente, 312 hectares, o Parque Municipal do Cinturão do Verde de Cianorte, estado do Paraná, tem a forma de uma ferradura e é separado em dois fragmentos de diferentes tamanhos. Ele se localiza entre as coordenadas S, 52º38 W, 530 metros de altitude e representa na região de Cianorte um dos últimos remanescentes de Floresta Estacional Semidecidual Submontana, com influência do Cerrado. A vegetação apresenta características de uma floresta madura alterada e nas áreas limites do parque, encontram-se locais bastante degradados em termos de cobertura vegetal. O clima predominante é classificado como subtropical úmido mesotérmico, com verões quentes, geadas pouco freqüentes, com tendências de concentração de chuvas nos meses de verão (Cioffi et al. 1995). Foram colocadas as redes nos seguintes pontos: Trilha das Perobas, Trilha do Fantasminha I, Trilha do Fantasminha II e uma propriedade rural (Figura 1). As coletas de quirópteros foram realizadas mensalmente, durante quatro noites, sendo uma trilha por noite, entre outubro de 2004 e setembro de 2005, com técnicas de captura adaptadas de Greenhall & Paradiso (1968). Utilizou-se quatro redes de neblina com tamanho de 14 metros de comprimento por 2,5 metros de altura, armadas entre 0,5 a 3,0 metros acima do solo, totalizando 140m2 de rede por noite em lugares de maior preferência dos morcegos em seus deslocamentos, como: clareiras dentro da mata, estradas pouco movimentadas, trilhas e cursos d água. O período de amostragem teve duração de quatro horas diárias, com início logo após o crepúsculo vespertino, seguindo estudo prévio de Laval (1970). Além das capturas noturnas, foram realizadas coletas diurnas nos lugares de repouso dos morcegos, como: bueiros de estradas, ocos de árvores, forros de casas e demais abrigos existentes na região do Cinturão Verde e arredores. Para a identificação dos morcegos capturados, um casal de cada espécie foi morto com dose letal de tiopental sódico, fixado em frasco contendo formol 10% e conservado em álcool 70%. Posteriormente, os espécimes foram identificados com o auxílio de microscópio estereoscópico, seguindo critérios de Vieira (1942), Husson (1962), Vizoto & Taddei (1973) e Jones & Carter (1976), confirmados por Isaac Passos de Lima (Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro) e depositados no Laboratório de Zoologia da Universidade Paranaense, campus Cianorte. Os demais morcegos capturados foram libertados após a coleta de dados. A coleta dos ectoparasitas foi feita manualmente ou com o auxílio de pinça. Os espécimes foram conservados em álcool 70%, identificados com o auxílio de microscópio estereoscópico, seguindo critérios de Graciolli & Carvalho (2001), confirmados por Gustavo Graciolli (Universidade Federal do Mato Grosso do Sul) e depositados no Laboratório de Zoologia da Page 239

3 Universidade Paranaense, campus Cianorte. Para a análise de infestação nas diferentes estações do ano, preconizou-se como primavera, os meses de outubro a dezembro; verão, de janeiro a março; outono, de abril a junho e; inverno, de julho a setembro. Os dados foram analisados por meio de estatística descritiva e representados por porcentagem. RESULTADOS Durante o período de estudo foram capturados 646 morcegos filostomídeos pertencentes a oito espécies, das quais apenas quatro, encontravam-se parasitadas. Foram capturados: Artibeus lituratus (450), Artibeus fimbriatus (47), Carollia perspicillata (41), Sturnira lilium (87), Chrotopterus auritus (2), Platyrrhinus lineatus (6), Vampyressa pusilla (3) e Pygoderma bilabiatum (1). Nas quatro últimas espécies mencionadas, não foram encontrados ectoparasitas (Tabela 01). Dos morcegos capturados, 18,68% apresentavam-se parasitados por estreblídeos. Das espécies de ectoparasitas coletadas, identificou-se P. longicrus, T. joblingi, M. aranea, M. proxima, A. falcata e M. pseudopterus, sendo todos já catalogados no estado do Paraná, onde alguns exemplares tiveram uma maior preferência por determinado hospedeiro. Verificou-se uma maior incidência de P. longicrus, que em A. lituratus ocupou 86,5% das capturas, M. aranea teve uma preferência de 86,2% por A. fimbriatus, C. perspicillata teve uma baixa taxa de infestação e foi parasitado por T. joblingi 50,0% e P. longicrus 50,0%. S. lilium apresentou uma taxa de infestação considerável visto que, aproximadamente, 42,9% dos exemplares capturados encontravam-se parasitados, sendo hospedeiro de A. falcata (32,1%) e M. proxima (66,1%) e P. longicrus (1,8%). Com relação à freqüência de ectoparasitas, conforme as estações do ano (Figura 02), houve uma maior ocorrência no verão, onde 24,0% dos morcegos apresentavam-se parasitados, seguido da primavera com 20,0%. Já na estação do outono, houve uma infestação de 14,0% e, durante o inverno, 13,0% dos animais possuíam ectoparasitas, havendo pouca diferença na análise de infestação devido à diferença na temperatura da estação do outono ser maior em média de 5ºC, em relação ao inverno. Um fato interessante foi a ocorrência de somente um espécime de M. pseudopterus durante o inverno parasitando A. fimbriatus. Ao longo das estações do ano (Tabela 02), houve uma diferença considerável em relação à temperatura, apresentando uma redução na incidência de ectoparasitas capturados durante o inverno 10,0% e outono 18,0%, devido à temperatura. A umidade não demonstrou muita influência na presente pesquisa. Nas estações mais quentes, presenciou-se um aumento na freqüência de parasitas capturados. Durante a primavera, foram coletados 29,0% dos insetos a uma temperatura de 21ºC e, no verão, houve um aumento considerável, com 43,0% de Streblidae a uma temperatura média de 23ºC. Durante as diferentes estações do ano, somente no inverno houve uma diminuição no número de espécies de ectoparasitas capturados (Figura 03), não sendo constatadas espécies como T. joblingi, M. aranea, A. falcata, encontrando-se as mesmas nas diferentes estações do ano. Um único exemplar de M. pseudopterus foi coletado durante o inverno. A espécie T. joblingi apresentou baixa incidência nos morcegos capturados, sendo representado por apenas um exemplar em cada estação, com exceção do inverno, onde não houve captura. DISCUSSÃO No presente estudo, as seis espécies de estreblídeos representam 26,0% das 23 espécies registradas no estado do Paraná (Prevedello et al. 2005), tendo uma pequena proporção se comparada às 153 espécies reconhecidas no continente americano (Guerrero 1997). O pequeno número de espécimes relatado se deve ao fato da pequena porcentagem de espécies de morcegos filostomídeos capturados, o que evidencia que os impactos ao parque contribuem para o desaparecimento das espécies de mamíferos. O Parque Municipal do Cinturão Verde, uma faixa estreita de mata, vem sofrendo constantes alterações em sua composição, favorecendo algumas espécies de morcegos com grande potencial adaptativo, como: A. lituratus, A. fimbriatus, S. lilium e C. perspicillata, que representaram 98,0% dos espécimes capturados, fato que tende a ser desfavorável às outras espécies mais sensíveis, como Chrotopterus auritus, Platyrrhinus lineatus, Vampyressa pusilla e Pygoderma bilabiatum, das quais, até o momento, não se tem estudos acerca dos ectoparasitas para a região. Bertola et al. (2005), no Parque Estadual Cantareira em São Paulo, obtiveram resultados semelhantes aos encontrados no presente trabalho. Sturnira lilium foi parasitada por M. proxima, A. falcata, P. longicrus, A. lituratus por P. longicrus, M. aranea, Trichobius sp., C. perspicillata foi parasitada por T. joblingi, T. tiptoni, M. proxima, Trichobius sp., A. fimbriatus apresentou M. aranea, M. proxima, P. longicrus, M. pseudopterus. Em comparação com os dados obtidos nesta pesquisa, A. lituratus também foi parasitado por M. proxima, A. fimbriatus por A. falcata e C. perspicillata por P. Page 240

4 % Morcegos capturados % % de ectoparasitas % de infestação Primavera Verão Outono Inverno Figura 02 Freqüência relativa (%) de ectoparasitas, morcegos capturados e incidência de infestação conforme as estações do ano no Parque Municipal do Cinturão Verde de Cianorte, Paraná. Figura 3. Ocorrência de ectoparasitas nas diferentes estações do ano nos morcegos do Parque Municipal do Cinturão Verde de Cianorte, Paraná. Page 241

5 Tabela 01 Espécies de morcegos pertencentes à família Phyllostomidae e seus respectivos ectoparasitas, coletados no Parque Municipal do Cinturão Verde de Cianorte, Paraná, sendo: N: número de indivíduos capturados, %MP = freqüência relativa de animais coletados parasitados e %PM = freqüência relativa de ectoparasitas coletados por hospedeiro Espécies de filostomídeos N %MP Espécies de Streblidae N %PM Artibeus lituratus (Olfers, 1818) ,9 Paratrichobius longicrus (Miranda Ribeiro, 1907) 77 86,5 Trichobius joblingi Wenzel, ,1 Megistopoda aranea (Coquillett, 1899) 07 7,9 Megistopoda proxima (Séguy, 1926) 04 4,5 Artibeus fimbriatus (Gray, 1838) 47 23,4 Paratrichobius longicrus (Miranda Ribeiro, 1907) 02 6,9 Megistopoda aranea (Coquillett, 1899) 25 86,2 Aspidoptera falcata Wenzel, ,5 Metelasmus pseudopterus Coquillett, ,5 Carollia perspicillata (Linnaeus, 1758) 41 7,3 Trichobius joblingi Wenzel, ,0 Paratrichobius longicrus (Miranda Ribeiro, 1907) 02 50,0 Sturnira lilium (E. Geoffroy, 1810) 87 37,9 Megistopoda proxima (Séguy, 1926) 37 66,1 Paratrichobius longicrus (Miranda Ribeiro, 1907) 01 1,8 Aspidoptera falcata Wenzel, ,1 Chrotopterus auritus (Peters,1856) Platyrrhinus lineatus (E. Geoffroy,1810) Vampyressa pusilla (Wagner, 1843) Pygoderma bilabiatum (Wagner, 1843) Total: 08 espécies espécies Tabela 02 Freqüência relativa (%) de ectoparasitas e de morcegos capturados nas diferentes estações do ano, em relação à temperatura (ºC) e à umidade relativa do ar (% URA) no Parque Municipal do Cinturão Verde de Cianorte, Paraná Estações do ano % morcegos % parasitas Temperatura (ºC) % URA Primavera 29,0 29,0 21ºC 83,0 Verão 31,0 43,0 23ºC 84,0 Outono 26,0 18,0 20ºC 91,0 Inverno 14,0 10,0 15ºC 80,0 longicrus. A espécie P. longicrus em S. lilium é considerada acidental ou passageira (Rui & Graciolli 2005), o que coincide com o presente trabalho onde foi encontrado apenas um exemplar de P. longicrus sobre S. lilium. Os dados obtidos foram semelhantes em termos de associação hospedeiro/parasita com o trabalho realizado por Rui & Graciolli (2005), onde A. lituratus foi parasitado por P. longicrus, A. fimbriatus por M. aranea, M. pseudopterus, S. lilium por M. proxima. Komeno & Linhares (1999), em estudo no estado de Minas Gerais, registraram que S. lilium era parasitado por duas espécies de Streblidae: M. proxima e A. falcata, conforme observado no presente trabalho, onde vários fatores podem influenciar o parasitasitismo, como o tipo de abrigo do morcego, as interações entre diferentes espécies de hospedeiros nos abrigos e o comportamento. Foram encontrados seis exemplares de S. lilium parasitados por M. proxima e A. falcata ao mesmo tempo, cinco subadultos e uma fêmea prenhe. Foram poucos os hospedeiros que apresentaram um número alto de parasitas, apenas um hospedeiro de A. fimbriatus estava parasitado por seis exemplares de M. aranea, sendo que situações como esta podem estar relacionadas a morcegos doentes ou fracos, o que pode debilitar ainda mais esses animais, como em fêmeas grávidas e animais jovens que não têm uma boa agilidade na auto limpeza e que, além disso, permanecem mais tempo nos abrigos, tendo menor mobilidade (Rui & Graciolli 2005). Page 242

6 Durante a pesquisa, em relação à sazonalidade pôdese observar que, durante a estação da primavera, 20,0% dos morcegos capturados estavam parasitados em ambientes em que a temperatura esteve em média 21ºC com 83,0% de URA. No verão, obteve-se 24,0% de hospedeiros parasitados sendo o maior índice de infestação com uma temperatura média de 23ºC e 84,0% de URA. A região onde foi realizado o estudo é caracterizada por verões quentes com concentrações de chuva e geadas pouco freqüentes no inverno. Provavelmente, a freqüência de ectoparasitas nas estações da primavera e verão está relacionada com a sazonalidade de temperatura. As seis espécies de ectoparasitas identificadas em quatro espécies de morcegos filostomídeos representam uma pequena porcentagem dos táxons já catalogados, sugerindo a necessidade de estudos mais aprofundados, envolvendo a identificação, biologia e ecologia de ectoparasitas de morcegos. AGRADECIMENTOS Agradecemos à Universidade Paranaense, pelo incentivo e apoio financeiro; a Danieli Pinto, Daniela Aparecida Testa, Marcelo Aparecido Marques, Lílian Sato, Kelly Mari Ohi, Émerson Jamber, Gustavo Barizon Maranho, Sandra Mara Milani Nishimura e Sílvia Regina Ferreira, pela participação e auxílio nas coletas de campo; a Isaac Passos de Lima, pela confirmação das espécies de morcegos; a Gustavo Graciolli pela confirmação das espécies de dípteros ectoparasitas; e a Luiz Carlos Gomes e Priscilla de Carvalho pelo apoio na definição do modelo estatístico. REFERÊNCIAS Bertola P. B., C. C. Aires, S. E. Favorito, G. Graciolli, M. Amaku & M. P. Rocha Bat flies (Diptera: Streblidae, Nycteribiidae) parasitic on bats (Mammalia: Chiroptera) at Parque Estadual da Cantareira, São Paulo, Brazil: parasitism rates and host-parasite associations. Memórias Instituto Oswaldo Cruz, Rio de Janeiro, 100(1): Cioffi H., I. V. Praxedes, I. A. T. Varella & W. K. Mesquita Cianorte: sua história contada pelos pioneiros. Gráfica Ideal, Maringá. 440p. Graciolli G. & C. J. B. Carvalho Moscas ectoparasitas (Diptera, Hippoboscoidea) de morcegos (Mammalia, Chiroptera) do Estado do Paraná II. Streblidae. Chave pictórica para gêneros e espécies. Revista Brasileira de Zoologia, Curitiba, 18(3): Greenhall A. M. & J. L. Paradiso Bats and bat banding. Bureau of Sport Fisheries and Wildlife Resource Publication 72, Washington, DC. 47p. Guerrero R Catalogo de los Streblidae (Diptera, Pupipara) parasitos de murcielagos (Mammalia: Chiroptera) del Nuevo Mundo. VII. Lista de especies, hospedadores y paises. Acta Biológica Venezuelica, Caracas, 17: Husson A. M The bats of Suriname. Zoologische Verhandelingen. Leiden. 58: Jones J. K. & D. C. Carter Annotated checklist, with keys to subfamilies and genera. In: Biology of bats of the new world family Phyllostomidae, part I. Special Publications Museum Texas Tech University 10: Komeno C. A. & A. X Linhares. Batflies Parasitic on Some Phyllostomid Bats in Southeastern Brazil: Parasitism Rates and Host-Parasite Relationships. Memórias Instituto Oswaldo Cruz, Rio de Janeiro, 94(2): Laval, R. K. Banding returns and activity periods of some costa rican bats The Southwestern Naturalist. 15(1): Marshall A. G Ecology of insects ectoparasitic on bats, p In: T.H. Kunz (Ed.) Ecology of Bats. New York, Plenum, 450p. Prevedello J. A., G. Graciolli & Carvalho C. J. B A fauna de dípteros (Streblidae e Nycteribiidae) ectoparasitos de morcegos (Chiroptera) do Estado do Paraná, Brasil: composição, distribuição e áreas prioritárias para novos estudos. Biociências, Porto Alegre, 13(2): Rui A. M. & G. Graciolli Moscas ectoparasitas (Diptera, Streblidae) de morcegos (Chiroptera, Phyllostomidae) no sul do Brasil: associações hospedeiros-parasitos e taxas de infestação. Revista Brasileira de Zoologia, Curitiba, 22(2): Vieira C. O. C Ensaio monográfico sobre os quirópteros do Brasil. Arquivos de Zoologia do Estado de São Paulo, SP 3(8): 471. Vizoto L. D. & V. A. Taddei Chave para determinação de quirópteros brasileiros. Boletim de Ciências 1: Wenzel R. L., V. J. Tipton & A. Kiewlicz The Streblidae bat flies of Panama (Diptera: Calyptera: Streblidae). In: Wenzel R. L. & V. J. TIPTON (Eds.), Ectoparasites of Panama. Field Museum of Natural History, Chigago, Page 243