UNIVERSIDADE ESTADUAL DE FEIRA DE SANTANA DEPARTAMENTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BOTÂNICA

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1 UNIVERSIDADE ESTADUAL DE FEIRA DE SANTANA DEPARTAMENTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BOTÂNICA Perfil palinológico do mel e pólen de Melipona asilvai Moure: uma análise do espectro polínico de amostras coletadas simultaneamente em uma área de caatinga na Bahia, Brasil Ana Paula Conceição Silva Feira de Santana - Bahia 2016

2 UNIVERSIDADE ESTADUAL DE FEIRA DE SANTANA DEPARTAMENTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BOTÂNICA Perfil palinológico do mel e pólen de Melipona asilvai Moure: uma análise do espectro polínico de amostras coletadas simultaneamente em uma área de caatinga na Bahia, Brasil Tese apresentada ao Programa de Pós- Graduação em Botânica da Universidade Estadual de Feira de Santana, como parte dos requisitos necessários para obtenção do título de Doutor em Botânica. Prof. Dr. Francisco de Assis R. dos Santos Orientador Prof. Dr. Rogério Marcos de Oliveira Alves Coorientador Feira de Santana - Bahia 2016

3 BANCA EXAMINARORA Prof. Dr. Carlos Alfredo Lopes de Carvalho Universidade Federal do Recôncavo da Bahia, Campus Cruz das Almas Prof. Dr. Francisco Plácido Magalhães Oliveira Universidade Federal do Pará Prof. Dr. Jaílson Santos de Novais Universidade Federal do Sul da Bahia Prof. Dra. Luciene Cristina Lima e Lima Universidade do Estado da Bahia, Campos Alagoinhas Prof. Dr. Francisco de Assis Ribeiro dos Santos Universidade Estadual de Feira de Santana Orientador e Presidente da Banca Feira de Santana - Bahia 2016

4 Ao que tenho de mais sagrado: o amor de meus pais, Zildgar e Rita o companheirismo de meus irmãos, Zildgar e Patrícia a alegria e inocência de meus sobrinhos, Brunna e Guilherme

5 AGRADECIMENTOS Encerrar um ciclo é como deixar no passado uma etapa que teve o seu fim. Esse é o ciclo natural da vida! Sigo em frente, mas não como cheguei. Levo, além de conhecimentos e experiências, algo que ficará comigo sempre: a gratidão por tudo e todos que de alguma forma contribuíram para tornar esse objetivo real. E acima de tudo, agradeço a Deus pela vida e pelas bênçãos concedidas: obrigado por me guiar e permitir a conquista de mais um objetivo! E com a memória do coração, deixo registrado aqui os agradecimentos de uma vida resumida em quatro anos. À Universidade Estadual de Feirada de Santana, que foi o locus de toda a minha formação acadêmica, através dos cursos de Licenciatura em Ciências Biológicas e do Programa de Pós-Graduação Botânica. Agradeço a todos os professores e demais colaboradores com os quais tive a oportunidade de adquirir conhecimento e que contribuíram para minha formação profissional e, acima de tudo, pessoal. Ao Prof. Dr. Francisco de Assis Ribeiro dos Santos, por toda a orientação durante minha formação na pós-graduação, concluindo agora com o doutorado. Agradeço por me permitir voar, confiando que eu teria que voltar! Foi com esse voo que ganhei experiências tão enriquecedoras para a minha formação acadêmica. Obrigada! Levarei um grande exemplo de profissionalismo, ética e competência, essenciais para minha construção profissional e pessoal. Ao Prof. Dr. Rogério Marcos de Oliveira Alves, pela coorientação e valiosos conhecimentos adquiridos em campo durante a realização desse trabalho. Obrigada pela disponibilidade e acolhida. Agradeço também aos demais colaboradores da atividade de campo que me deram todo o suporte para a realização das coletas, representados nas pessoas de Dona Angelita e Toinho. À Prof.ª Dr. a Claudia Elena Carneiro que me introduziu no meio científico e acompanhou passo a passo a minha formação acadêmica. Obrigada pela alegria diária do laboratório, amizade e carinho de sempre. Aos amigos e companheiros do LAMIV pelo agradável convívio, trocas de experiências e suporte intelectual, essenciais para o desenvolvimento de todo esse trabalho: Alex Souza, Ana Flávia, André Queiroz, Cleber Mota, Cristiano Amaral, Elizama Almeida, Jamile Peixoto, Joseane Carneiro, Lorena Malheiros, Lidian Ribeiro, Luciano Oliveira e Rízia Cean. Agradeço também ao Dr. Paulino Oliveira, Dr. Marcos Dórea, Dr a. Luciene Lima, Dr. Jailson Novais e Dr. Ricardo Landim pela habitual

6 disponibilidade e pelas valiosas contribuições palinológicas, inclusive no processo da qualificação, seja como avaliadores ou colaboradores, promovendo enriquecedoras discussões sobre a melissopalinologia. Ao Dr. Marcos Dórea adiciono também a gratidão pela oportunidade profissional que me foi proporcionada. Aos amigos que transpuseram as barreiras do laboratório e se tornaram grandes parceiros, dando real significado à expressão #tamojunto. A Vanessa Matos, pela disponibilidade de sempre e por ser uma companheira durante toda a formação na pósgraduação, incluído todas as idas a campo. A Marcel Carvalho por, mesmo distante, estar junto e nos alegrar com seu jeito de ser. E ao querido Rodolfo Alves que, ao longo desses anos, tornou-se um grande parceiro e me trouxe a alegria de sua amizade. Obrigada por acompanhar toda a construção dessa tese, idas a campo, ajuda nas identificações polínicas, nas análises dos dados e revisão dos manuscritos. Dividimos momentos de intensas discussões científicas e perspectivas profissionais, que perpassaram por nossas qualificações, a qual destaco a sua fundamental participação nesse processo. Incluo também nossos incríveis momentos de lapsos de memória (que jamais esquecerei!) e as molecagens diversas (fico lhe devendo uma etnografia!). Durante esse período tive a oportunidade de viver enriquecedoras experiências profissionais. Assim, agradeço a toda equipe de Assessoria Técnica, Social e Ambiental - Convênio INCRA/SEAGRI/EBDA, locado em Santo Amaro da Purificação, e as suas comunidades rurais, pelo período de convívio e experiências compartilhadas. Em especial, agradeço ao núcleo ATES Ambiental, por todo o trabalho desenvolvido juntos e a Quelle Rebouças pela acolhida e parceria de idas e vindas nas estradas. Ao Grupo Nobre de Ensino Superior de Feira de Santana, pela oportunidade do encontro, de um despertar e de uma realização: Ser professora! A antes temida sala de aula, agora se tornou um ambiente desejado e encantador, o qual tenho a felicidade de dizer que é o meu lugar no mundo. Agradeço aos principais responsáveis por isso: os meus alunos, que me desafiam e me fazem crescer, vivendo a dor e a delícia de lecionar. Agradeço também aos colegas de profissão, pelo convívio e troca de experiência, e a equipe de coordenadores que fazem tudo acontecer: a Juliana Firmino, Marcelle Esteves, Mirna Rosier, pela habitual presteza e confiança no meu trabalho. Aos amigos biólogos e respectivos agregados do extrabem, nós compartilhamos uma mesma escolha por duas vezes consecutivas: a primeira nos uniu, a escolha de estudar biologia, e a segunda nos mantém unidos, a escolha de fazermos bem um ao outro, conservando e cuidando de nossa amizade. Agradeço a Brena Mota e Celso Santa Anna

7 pela amizade leve e divertida e por sempre fazerem da casa de vocês, a nossa! A Marina Lordelo e Gabriel Albuquerque, incluído agora a nossa pequena Luiza, pelo carinho e alegria de sempre. Ao meu irmão de coração, Leonardo Macêdo, e Mona Lisa Santana pelo cuidado e acolhida de uma vida. A Thais Andrade por nossos eternos momentos de diversão e a Thiago Alencar, que a sua maneira também tem a sua importância. À Mariângela Almeida (Lala) por toda uma vida compartilhada, amizade regada com amor, respeito e companheirismo. Crescemos e amadurecemos juntas, e hoje temos uma amizade sólida da qual me orgulho imensamente! A Alan Moura, por simplesmente ser o que é, e já ser tudo! Por ressignificar tantos momentos, transformando-os em felicidade! Obrigada pelo companheirismo de sempre. Ao meu maior legado da pós-graduação: o encontro de três vidas! A Fabio Espirito Santo, por todo cuidado, carinho e aprendizado de sempre. Escolhemos um ao outro para a construção de uma linda amizade. A Priscila Barreto, por ser tão ótima, companheira e cuidadosa. A amizade onipresente de vocês é fundamental pra mim! Obrigada por TUDO! Aos amigos não tão jovens que dividem momentos incríveis, experiências, cuidado e carinho: Amanda Santos, Carolina Lima, Cristina Rebouças, Loise Costa, Nazaré Marchi e os demais já citados. Agradeço também aos amigos que de alguma forma estão presente em minha vida: Eloína Matos, Mauricio Setubal, Pétala Ribeiro e Viviane Martins. Aos amigos do GPS, que desde o princípio acompanharam a minha formação. Em especial, a Família Salazar, por ser a minha família escolhida, especialmente aos meus irmãos André Salazar e Flávia Salazar, obrigada pela torcida de sempre, apoio e carinho. E a Karena Mendes, que também divide comigo o estudo da botânica. Por fim, e com um carinho especial, agradeço ao meu núcleo familiar que com amor, respeito e união, proporcionam-me um ambiente regado a princípios e valores, éticos e morais, que me fazem ser como eu sou. Além disso, aqui recebo a melhor e maior manifestação da vida: o amor incondicional, representado pelas doses diárias de carinho, cuidado e bom humor dos meus pais, Zildgar e Rita; do companheirismo e lealdade de meu irmão, Zildgar Silva e minha cunhada Patrícia Argolo; da alegria e das peripécias de minha dinda Brunna, e agora o recém chegado Guilherme. Essa conquista é nossa! Aos demais familiares, agradeço por toda a torcida e carinho, especialmente as minhas tias Nilza Soares e Cleobula Campos (in memoriam) pelo incentivo e presença constante. A todos os responsáveis: Muito Obrigada!

8 Abelha fazendo o mel vale o tempo que não voou A estrela caiu do céu O pedido que se pensou... Sim, todo amor é sagrado e o fruto do trabalho é mais que sagrado, meu amor. Amor de índio, Beto Guedes e Ronaldo Bastos

9 SUMÁRIO AGRADECIMENTOS RESUMO ABSTRACT INTRODUÇÃO... 1 CAPÍTULO 1. Pollen grains of Mimosa L. (Fabaceae) present in pollen provision of Melipona asilvai Moure (Hymenoptera: Apidae) in a caatinga area from Brazil... 6 Resumo... 7 Abstract... 8 Introduction... 9 Materials and Methods Results Discussion Referências CAPÍTULO 2. Recursos florais utilizados por Melipona asilvai Moure (Hymenoptera: Apidae) para a produção do mel em uma área de caatinga da Bahia, Brasil...31 Resumo Abstract Introducão Material e Métodos Resultados Discussão Conclusão Referências CAPÍTULO 3. Influxo polínico nas colônias de Melipona asilvai Moure (Hymenoptera: Apidae): uma análise comparativa do mel e pólen produzidos simultaneamente em uma área de caatinga da Bahia, Brasil...53 Resumo... 54

10 Abstract Introducão Material e Métodos Resultados Discussão Conclusão Referências CONSIDERAÇÕES FINAIS...79

11 RESUMO No presente trabalho foi realizado a análise palinológica de amostras provenientes dos potes de mel e pólen de Melipona asilvai, coletados simultaneamente das mesmas colônias situadas em uma área de caatinga da Bahia, Brasil, com o objetivo de identificar o perfil palinológico dos produtos analisados e indicar os principais recursos florais utilizados pelas abelhas na elaboração desses produtos. As coletas aconteceram durante 24 meses consecutivos, totalizando 48 amostras, duas por mês, sendo uma de cada produto meliponícola. Em laboratório, foi realizado o processamento palinológico das amostras, seguindo a técnica usual em melissopalinologia, com a aplicação da acetólise. Os grãos de pólen foram identificados, sempre que possível, e quantificados - mínimo de 500 grãos por amostra. O resultado da pesquisa é apresentado em três capítulos. O primeiro deles trata do espectro polínico de amostras de pólen, no qual 48 tipos polínicos foram morfologicamente distintos, distribuídos em 22 famílias. Fabaceae se destacou no espectro polínico, com 14 tipos identificados, sendo Mimosa o gênero mais representativo, com cinco tipos polínicos, encontrado em todas as amostras analisadas e com alta frequência em algumas delas. Apesar da variedade de fontes florais registrada, foi possível diagnosticar as preferências florais de M. asilvai por Mimosa, o que indica a importante participação de espécies desse gênero como fonte de recursos para as abelhas. No segundo capítulo será apresentado o diagnóstico palinológico das amostras de mel, compostas por 54 tipos polínicos identificados, distribuídos em 24 famílias botânicas, sendo a família Fabaceae o destaque no espectro polínico, com 13 tipos e ocorrência em todas as amostras analisadas. Os tipos Alternanthera, Melastomataceae, Mimosa tenuiflora e Portulaca oleracea foram considerados os mais significativos nas amostras de mel analisadas, já que foram dominantes em pelo menos uma amostra, além de serem muito frequentes no conjunto amostral, indicando assim que as espécies correspondentes aos referidos tipos possuem importância significativa para M. asilvai na região da caatinga estudada. No terceiro capítulo, foi realizado um estudo do influxo dos grãos de pólen nas colônias de M. asilvai, através da análise comparativa de amostras de mel e pólen. Foram identificados nas colônias 69 tipos morfologicamente distintos, distribuídos em 27 famílias. Desses, 33 tipos foram comuns a ambos os produtos. Apesar de compartilharem uma grande quantidade de tipos, a proporção de participação deles em cada produto foi variável ao longo dos meses amostrados. Os tipos Alternanthera, Melastomataceae, Mimosa tenuiflora e Portulaca oleracea, se destacaram nas amostras de mel e Angelonia, Chamaecrista racemosa, Mimosa arenosa e M. tenuiflora nas amostras de pólen. Apenas o tipo M. tenuiflora foi observado com porcentagens elevadas em ambos os produtos, o que demonstra a importante participação das espécies relacionadas a esse gênero como fonte de recursos para M. asilvai na região da caatinga. Palavras chaves: Melissopalinologia, abelha nativa, tipos polínicos, Fabaceae, recursos florais.

12 ABSTRACT For this thesis, we carried out a palynological investigation of samples from the honey and pollen pots of Melipona asilvai, collected both from the same colonies located in an area of caatinga of Bahia, Brazil. It was aimed to identify the pollen profile of the analyzed products and to name the main floral resources used by bees in the preparation of such products. Sampling process took place during 24 consecutive months, total of 48 samples, two per month, one of each bee product. In the laboratory, it was carried out the palynological sample processing, following the usual technique in melissopalynology with the application of acetolysis. Whenever possible, the pollen grains were identified and quantified a minimum of 500 pollen grains per sample. The results of the research are presented in three chapters. The first chapert comes from the pollen spectrum of pollen samples in which 48 pollen types, distributed in 22 families, were morphologically distinguished. The family Fabaceae was notable in the pollen spectrum with 14 identified types. Mimosa was the most representative, with five pollen types, found in all of the analyzed samples and with high frequency in some of them. Despite of the variety of floral sources recorded, it was possible to diagnose the preference of this bee for Mimosa species, which indicates its important participation as resources for this bee. In the second chapter, the palynological diagnosis of honey samples was presented, consisting of 54 pollen types identified, distributed in 24 families. The family Fabaceae was notable in the pollen spectrum, with 13 pollen types, and occurred in all of the samples analyzed. The Alternanthera, Melastomataceae, Mimosa tenuiflora and Portulaca oleracea types were considered the most significant in the honey samples analyzed, because they were dominant in at least one sample and were very frequent in the sample set. It is indicative that the species corresponding to these pollen types are significantly important to M. asilvai in the region of caatinga studied. In the third chapter, a study of the influx of pollen grains in the colonies of M. asilvai was performed, through a comparative analysis of honey and pollen samples. Sixty-nine pollen types, distributed in 27 families, were identified. Of these, 33 types were common in both of the products. Despite sharing a large quantity of types, the proportion of these in each product varied throughout the months sampled. The types Alternanthera, Melastomataceae, Mimosa tenuiflora and Portulaca oleracea have excelled in honey samples and Angelonia, Chamaecrista racemosa, Mimosa arenosa, and M. tenuiflora in pollen samples. Only the Mimosa tenuiflora type had high percentages in both of the products analyzed, indicating the important role of the species related to this genus as a source of resources for Melipona asilvai in the region of caatinga studied. Keywords: Melissopalynology, native bee, pollen types, Fabaceae, floral resources.

13 1 INTRODUÇÃO A melissopalinologia, um dos ramos da palinologia aplicada, consiste em seu sentido stricto na análise palinológica dos grãos de pólen no mel. Contudo, impulsionada por uma necessidade de certificação comercial dos produtos das abelhas, principalmente no mercado internacional, e um crescente interesse de pesquisadores em desenvolver estudos na área, esse ramo se expandiu e atualmente compreende a análise palinológica dos produtos das abelhas (Apis mellifera L. ou abelhas-sem-ferrão ), sejam mel, pólen ou própolis. Os estudos dos grãos de pólen nos produtos apícolas/meliponícolas visam, sobretudo, determinar a origem das fontes florais utilizadas pelas abelhas na elaboração dos produtos (Bryant Jr. & Jones, 2001; Barth, 2004) e podem indicar uma série de plantas cuja importância para as abelhas ainda é subestimada ou mesmo ignorada (Santos et al., 2006). Além disso, esse estudo também possibilita determinar a origem botânica e geográfica dos produtos analisados, assim como fornecer informações adicionais, como indicação de contaminação e/ou falsificações dos produtos (Louveaux et al., 1978). Os dados resultantes dos estudos melissopalinológicos podem contribuir em diferentes aspectos, sejam eles ambientais ou sociais. No que se refere às questões ambientais, esses dados podem fornecer informações sobre a biologia da abelha, que envolve a ecologia alimentar e seu comportamento de forrageio, e também conhecimento sobre a flora apícola/meliponícola, uma vez que seu estudo é baseado na presença de grãos de pólen da flora visitada pelas abelhas na busca de recursos para a colmeia. No aspecto social, o conhecimento sobre as fontes de recursos florais exploradas pelas abelhas é de fundamental importância para delinear estratégias visando à conservação e ao manejo desses insetos para a polinização de diversas culturas agrícolas e também para a preservação e a multiplicação das plantas de potencial melífero, auxiliando o estabelecimento de uma apicultura sustentável (Hower, 1953). O Brasil possui uma importante participação no cenário da apicultura mundial devido, entre outros fatores, a grande diversidade de suas floradas naturais e silvestres originadas a partir da flora nativa. Isso dá ao país uma grande vantagem competitiva em relação aos seus concorrentes diretos, em razão do elevado potencial para a produção apícola/meliponícola, incluindo a produção do mel orgânico, tão valorizado no mercado internacional (Perosa et al., 2004; Paula, 2008).

14 2 O potencial da flora brasileira para a produção apícola/meliponícola é atribuído a sua grande diversidade de plantas, associada à variabilidade climática e à extensão territorial do país. Consequentemente, os produtos resultantes da atividade de forrageamento das abelhas no Brasil são muito diversificados palinologicamente, não permitindo, portanto, generalizar conclusões dos dados melitológicos para o território brasileiro em virtude das particularidades regionais e até microrregionais (Marchini, 2001; Barth, 2004). Na região do semiárido brasileiro, por exemplo, os produtos apícolas/meliponícolas são bastante diversificados, dependentes das floradas de sua época de produção sendo, geralmente, classificados como heteroflorais (Borges & Santos, 2015) Apesar de possuir uma grande variedade de formações vegetais, a região do semiárido apresenta o domínio do bioma caatinga que é, provavelmente, a região mais desvalorizada e desconhecida botanicamente, dentre os biomas brasileiros. Apesar de possuir remanescentes de vegetação ainda bem preservados, a caatinga está bastante alterada, principalmente pela ação antrópica (Giulietti et al., 2004). Embora haja um crescente interesse em estudos nesse bioma, eles ainda são insuficientes, sendo esta região considerada como uma das menos conhecidas no país, principalmente com relação à sua biodiversidade (Tabarelli & Vicente, 2002). Como a utilização dos recursos naturais do semiárido ainda se fundamenta em processos meramente extrativistas, sem um manejo adequado, já se observam perdas irrecuperáveis na diversidade florística e faunística (Araújo-Filho & Carvalho, 1997). Souza (2002) ressaltou que os produtos resultantes das atividades de coleta das abelhas representam uma alternativa econômica e ecologicamente sustentável dos recursos naturais, pois a apicultura/meliponicultura tem na preservação da vegetação o primeiro requisito para a sua sustentabilidade. Considerando a natureza adversa pela qual grande parte da população nordestina enfrenta, tentando sobreviver na região árida da caatinga, a atividade apícola/meliponícola vem a ser um importante elemento para o seu desenvolvimento econômico. Pois, ainda que com condições agressivas devido à falta de água, na região da caatinga há uma flora cujo potencial para o desenvolvimento dessa atividade é subestimado, mesmo tendo nos fatores climáticos seus principais limitantes de estabelecimento e expansão. Além disso, a fauna de abelhas dessa região é pouco conhecida (Martins, 2002), mesmo sendo rica em espécies que podem ter seus produtos com grande valor econômico na alimentação humana, na produção de medicamentos a partir da própolis, por exemplo, e na polinização de plantas frutíferas (Freitas et al., 2002).

15 3 No Brasil, as listas de flora apícola são escassas, principalmente no que diz respeito às abelhas nativas, o que dificulta estudos em diversas áreas (Ramalho et al., 1990). Assim, o presente trabalho tem como objetivo principal realizar o diagnóstico palinológico de amostras de mel e pólen coletados em colônias de Melipona asilvai oriundos de uma região de caatinga do estado da Bahia, Brasil, e indicar os principais recursos florais utilizados pelas abelhas na elaboração desses produtos. Desta forma, essa tese está estruturada em três capítulos. A identificação e análise do espectro polínico de amostras de pólen e mel estão apresentadas, respectivamente, no primeiro e no segundo capítulo, assim como as suas respectivas inferências botânicas e geográficas. O terceiro capítulo está relacionado a um estudo do influxo dos grãos de pólen nas colônias de M. asilvai, através de uma análise comparativa dos produtos analisados.

16 4 REFERÊNCIAS Araújo-Filho JÁ, Carvalho FC Desenvolvimento sustentado da caatinga. Circular técnica, 13. Sobral: EMBRAPA-CNPC. Barth OM Melissopalynology in Brazil: A review of pollen analysis of honeys, propolis and pollen loads of bees. Scientia Agricola 61: Borges RLB, Santos FAR Tipos polínicos de méis de Apis mellifera L. do semiárido. In: Santos FAR, Carneio CE, orgs. De melle semiaridi: analisando o mel nordestino, Salvador: EDUFBA. Bryant Jr. VM, Jones GD The r-values of honey: pollen coefficients. Palynology 25: Freitas BM, Paxton RJ, Holanda-Neto JP Identifying pollinator among an array of flower visitors, and the case of inadequate cashew pollination in NE Brazil. In: Kevan PG, Imperatriz-Fonseca VL, eds. Pollinating Bees - The conservation link between agriculture and nature, Brasília, DF: MMA. Giulietti AM, Du Bocage Neta AL, Castro AAJF, Gamarra-Rojas CFL, Sampaio EVSB, Virgínio JF, Queiroz LP, Figueiredo MA, Rodal MJN, Barbosa MRV, Harley RM Diagnóstico da vegetação nativa do bioma caatinga. In: Silva JMC, Tabarelli M, Fonseca MT, Lins LV, orgs. Biodiversidade da Caatinga: Áreas e Ações Prioritárias para a Conservação, Brasília, DF: MMA. Hower FN Plantas melíferas. Barcelona: Reverté. Louveaux J, Maurizio A, Vorwohl G Methods of melissopalynology. Bee World 59: Marchini LC Caracterização de amostras de méis de Apis mellifera L (Hymenoptera: Apidae) do estado de São Paulo, baseada em aspectos físico-químicos e biológicos. Livre-Docência. Piracicaba: ESALQ. Martins CJP Diversity of the bee fauna of the Brazilian caatinga. In: Kevan PG, Imperatriz-Fonseca VL, eds. Pollinating Bees - The conservation link between agriculture and nature, Brasília, DF: MMA. Paula J Mel do Brasil: as exportações brasileiras de mel no período 2000/2006 e o papel do Sebrae. Brasília, SEBRAE. Perosa JCY, Arauco EMA, Santos ALA, Albarracín VN Parâmetros de competitividade do mel brasileiro. Informações econômicas 34: Ramalho M, Kleinert-Giovannini A, Imperatriz-Fonseca VL Important bee plants for stingless bees (Melipona and Trigonini) and Africanized honeybees (Apis mellifera) in neotropical habitats: A review. Apidologie 21: Santos FAR, Oliveira JM, Oliveira PP, Leite KRB, Carneiro CE Plantas do semiárido importantes para as abelhas. In: Santos FAR, ed. Apium plantae, Recife: IMSEAR.

17 5 Souza DC Apicultura orgânica: alternativa para exploração da região do semiárido nordestino. Congresso Brasileiro de Apicultura, Campo Grande. Anais 14: Tabarelli M, Vicente A Lacunas de conhecimentos sobre as plantas lenhosas da Caatinga. In: Sampaio EVSB, Giulietti AM, Virginio J, Gamarra-Rojas CFL, eds. Vegetação & flora da caatinga, Recife: APNE.

18 CAPÍTULO 1 Pollen grains of Mimosa L. (Fabaceae) present in pollen provision of Melipona asilvai Moure (Hymenoptera: Apidae) in a caatinga area from Brazil* *Manuscrito submetido á revista Grana

19 7 RESUMO O espectro polínico de amostras de pólen de Melipona asilvai Moure, coletadas ao longo de dois anos, foi analisado com o objetivo de inferir a flora visitada por essas abelhas em uma região de caatinga da Bahia, Brasil, bem como avaliar a participação de espécies de Mimosa L. como fonte de recursos utilizados por essas abelhas. 48 tipos polínicos foram morfologicamente distinguidos, distribuídos em 22 famílias. Fabaceae se destacou no espectro polínico, com 14 tipos identificados, sendo Mimosa o gênero mais representativo, encontrado em todas as amostras analisadas e com alta frequência em algumas delas, como o caso de M. tenuiflora que apresentou frequência de ocorrência em 91,5% do conjunto amostral e grande contribuição para a constituição mensal das amostras, com porcentagens maiores que 95% em quatro meses analisados. Os outros tipos polínicos identificados para Mimosa foram: M. arenosa, M. quadrivalvis, M. misera e M. pudica. Também contribuíram isoladamente na constituição do espectro polínico, com frequência maior que 50%, os tipos Angelonia (Plantaginaceae) em três amostras e Chamaecrista racemosa (Fabaceae) em uma amostra. Outros tipos que foram verificados apenas como muito frequentes no conjunto amostral, com ocorrência em mais de 50% das amostras analisadas: Melastomataceae, Solanum paniculatum (Solanaceae), Borreria verticillata (Rubiaceae) e Myrcia (Myrtaceae). Apesar da variedade de fontes florais registrada, foi possível diagnosticar as preferências florais dessas abelhas por Mimosa o que indica a importante participação de suas espécies como fonte de recursos para as abelhas. Palavras Chaves: abelha nativa, recursos florais, potes de pólen, melissopalinologia, tipos polínicos, Fabaceae.

20 8 ABSTRACT The pollen spectrum of Melipona asilvai Moure pollen samples, collected over the course of two years, was analyzed with the objective of inferring the flora visited by this bee in a region of caatinga in Bahia, Brazil. This study also evaluated the participation of Mimosa L. species as a source of resources used by M. asilvai. 48 pollen types, distributed in 22 families, were morphologically distinguished. The family Fabaceae was notable in the pollen spectrum, with 14 identified types. Mimosa was the most representative and found in all samples analyzed, sometimes with high frequency. Mimosa tenuiflora had a 91.5% frequency of occurrence in the sample set and greatly contributed to the monthly samples with percentages over 95% in four of the months analyzed. The other Mimosa pollen types identified were M. arenosa, M. quadrivalvis, M. misera and M. pudica. In addition, the Angelonia (Plantaginaceae) type in three samples and the Chamaecrista racemosa (Fabaceae) type in one sample had frequencies over 50% in the pollen spectrum. Other very frequent types in the sample set, occurring in more than 50% of the samples analyzed, were the following: Melastomataceae, Solanum paniculatum (Solanaceae), Borreria verticillata (Rubiaceae) and Myrcia (Myrtaceae). Despite the variety of floral sources recorded, it was possible to identify the floral preference of this bee as Mimosa, indicating the importance of Mimosa species as a source of resources used by this bee. Keywords: native bee, flora resources, pollen pots, melissopalynology, pollen types, Fabaceae.

21 9 INTRODUCTION The caatinga is the vegetation type that covers most of the semiarid region of northeastern Brazil, and is estimated to have an area of approximately 800,000 km 2 (Rodal & Sampaio 2002; Queiroz, 2009). This biome contains a large diversity of plant species, including a significant number of rare and endemic taxa. Despite possessing wellpreserved vegetation remnants, the caatinga has been heavily altered, mainly by anthropogenic uses (Giulietti et al., 2004). Although there is a growing interest in understanding this biome, the region is still insufficiently studied and is one of the least understood in the country, especially in relation to biodiversity (Tabarelli & Vicente 2002). Mimosa L. has approximately species that are predominantly neotropical and particularly well represented in dry areas, and is the most diverse genus of Fabaceae in the caatinga (Queiroz, 2009). Some species participate in the diet of bees, providing nectar and/or pollen as a resource, and are frequently encountered in works about apiculture/meliponiculture, such as melissopalynology studies (Ramalho et al. 1990; Carvalho & Marchini, 1999; Lorenzon et al. 2003; Santos et al. 2006; Lima, 2007; Oliveira & Santos, 2014), which indicates the importance of these species as a source of resources for bees. Melipona asilvai Moure, commonly known as munduri, is a native stingless bee in the northeastern semiarid region of Brazil that, although popularly known, has been poorly studied in relation to its bee products (honey, pollen or geopropolis). This species naturally inhabits regions of the Brazilian caatinga, including areas of low thorn scrub forest (caatinga baixa), reaching an elevation of 500 m. In the state of Bahia, in the semiarid region, it stands out as one of the most farmed species in the genus for the production of honey. The species of Melipona are in rapid decline due to negative influences of humans on the environment where they live, and M. asilvai is a threatened species (Souza et al., 2009). Pollen content analyses of apiculture/meliponiculture products are mainly conducted to determine the origin of floral sources used by bees to make these products (Bryant, Jr. & Jones, 2001). This knowledge is of fundamental importance in designing conservation and management strategies for these insects, and also for the preservation and the multiplication of potential bee plants, which helps in the establishment of sustainable apiculture (Hower, 1953).

22 10 Thus, the objectives of the present study were to infer the composition of the flora visited by M. asilvai in a region of caatinga in the state of Bahia, Brazil, based on the pollen spectrum diagnosed in pollen samples, and to evaluate the contribution of plants of the genus Mimosa as a source of resources for this bee. The data from this study contributes to what is known about the caatinga and can also contribute to maintenance strategies of M. asilvai in this biome.

23 11 MATERIAL AND METHODS Study area The study was conducted in an experimental area that studies native bees in a region of caatinga. The meliponary is in the municipality of Conceição do Coité, in the Salgadália district, Bahia, Brazil (Figure 1). The municipality is situated in the semi-arid region of the state of Bahia, which has an area of 1, km 2. The location (11 33' 50'' S, 39 16' 58'' W) has an elevation of approximately 440m (SEI, 2014). The district of Salgadália is located in a rural zone in the most eastern part of the municipality. According to Köppen-Geiger, the climate in the region is classified as BSh (hot steppe with low latitude and altitude) and has an average temperature of 22.3 C. There is little rainfall throughout the year, with an annual average of 585 mm, characterized by an unequal rainfall distribution with long periods of drought (Climate-Data. Org, 2015). During the sample period, second National Institute of Meteorology, the average temperature was 25.7 C (lowest 22.5 C in Aug/12, highest 29.1 C in Mar/13), and the average monthly rainfall was 43.8 mm, with no rain in Dec/12 and 114 mm of rain (the most during the study) in Jan/14 (Figure 2). Sample collection and palynological processing Four hives of M. asilvai were evaluated. To obtain the monthly samples, a blend of the four hives was made, with the objective of guaranteeing the quantity of material necessary for palynological processing. The collections were made from April/2012 to May/2014, totaling 24 months sampled. For all collections, the hives were photographed to record the internal architecture of the colony and monitor the emergence of new pots. In each colony, one pollen pot was selected to obtain the sample; all the pollen material was collected each month so there was no contamination with material deposited in the following month. For some months, due to the lack of pollen sediment in the pots or absence of the pot in the pots selected for each colony, new pots were selected to collect material; these were selected by observing photographs of the colony architecture. Thus, 24 samples of pollen sediment were analyzed (on per month), from hives of M. asilvai located in an area of caatinga. The collections were made with disposable

24 12 plastic spoons, put in jars with lids, identified and stored in a refrigerator. Palynological processing was conducted in the Plant Micromorphology Laboratory (LAMIV) at the Universidade Estadual de Feira de Santana (UEFS) following the technique described by Novais and Absy (2013). Using the pollen sediment from the acetolysis procedure (Erdtman, 1960), four permanent slides of each sample were mounted using glycerine jelly, of which one was stained with safranin. The slides were deposited in the pollen collection of LAMIV-UEFS. Analysis of the samples With the aid of an optical microscope, 500 pollen grains from each sample were identified and quantified. The results were expressed as a percentage representing the frequency of each pollen type in the samples. When possible, the botanical affinity of each pollen type was identified, based on the recommendations of Santos (2011), observing the local flora, consulting plant species lists for the region and, subsequently, comparing the types to slides in the pollen collection at LAMIV-UEFS and to available pollen catalogs (Roubik & Moreno, 1991; Melhem et al., 2003; Buril et al., 2010; Silva, 2007), notably Lima et al. (2008) for pollen types of Mimosa. Based on Jones and Bryant (1996), the frequency of occurrence of the pollen types was classified as rare (<10%), less frequent (10 to 20%), frequent (21 to 50%) and very frequent (> 50%), which was based on the percentage of occurrence of each pollen type in the sample set. Morisita's coefficient (Morisita, 1959) was used to analyze the similarity of the identified types and the absolute value of the samples, based on the monthly composition of the pollen spectrum. The analyses were made using the software PAST (Palaeontological Statistics) version 2.15 (Hammer et al., 2001). With the list of identified pollen types, the literature was searched for the plant habit (species and/or genera) of each type to obtain data about the vegetation foraging layer used by M. asilvai in the study area.

25 Figure 1. State of Bahia, Brazil, with the identification ( ) of the study area. Featured (with light gray background) location of the Caatinga biome in Brazil. 13

26 Figure 2. The relationship between precipitation and temperature (average) in Caatinga area (Bahia, Brazil) during the period of pollen sampling (Date: National Institute of Meteorology). 14

27 15 RESULTS The analyses of pollen from the M. asilvai colonies distinguished 70 pollen types, of which 48 (68.6%) were identified as belonging to 22 families. The botanical affinities of the remaining 22 (31.4%) were undetermined (Table 1, Figure 3). The indeterminate types occurred in 13 samples and had low representativeness when present; most of them (18 types) had a frequency of less than 5%. Fabaceae was the most notable family in the pollen spectrum studied, with 14 pollen types or 29.2% of the types identified. Other families also had important contributions, such as Rubiaceae (four types), Asteraceae (three types), and Amaranthaceae, Anacardiaceae, Arecaceae, Euphorbiaceae, Lamiaceae, Melastomataceae, Myrtaceae and Solanaceae (two types each). Each of the remaining families had only one pollen type. Mimosa (Fabaceae) was the most notable genus in a number of pollen types, with the following five types: M. arenosa, M. quadrivalvis, M. misera, M. pudica and M. tenuiflora. This genus represented 35.7% of the pollen types of the family. In terms of frequency of pollen types in the sample set (24 months), 20 pollen types were classified as rare, which were found in less than 10% of the samples. Ten pollen types were classified as less frequent, 11 as frequent and seven as very frequent. Among those classified as very frequent, notable types with high frequency of occurrence throughout the months were the following: M. tenuiflora (Fabaceae), with 91.5%, and encountered in 22 of the 24 months analyzed; Melastomataceae with 83.3% (20 months); and Angelonia (Plantaginaceae) and Solanum paniculatum (Solanaceae), both with 70.8% (17 months). The remaining types classified as very frequent had the following frequencies of occurrence: M. arenosa (Fabaceae) with 66.7% (16 months), Borreria verticillata (Rubiaceae) with 58.3% (14 months) and Myrcia (Myrtaceae) with 54.2% (13 months). Some pollen types were an important contribution to the pollen spectrum for the sample analyzed, especially the types of Mimosa that were found in all of the samples (Table 1, Figure 4). The type M. tenuiflora was the most notable, with percentages higher than 50% in ten samples, and reaching values greater than 95% in some of them (Nov/13 with 99.4%, Dec/13 with 99.3%, Jan/14 with 99.8% and Mar/14 with 97.4%). M. arenosa had a high frequency in one sample (95.7% in Jun/13). Other notable types were Angelonia in three samples (Apr/12 with 73.6%, May/12 with 52.7% and Jun/12 with

28 %) and Chamaecrista racemosa with 60.5% (Apr/2013). An average of 12.5 pollen types was found in the analyzed samples; however, there was great variation in the quantity of pollen types for each month, including the indeterminate types. The sample with the highest diversity was Sep/12, with 32 pollen types, and the sample with the lowest diversity was Jan/14, with only two types and a predominance of the M. tenuiflora type (99.8%). The similarity analysis of the samples reflected the pollen composition, with samples gathered in seven groups (Figure 5). Samples of Sep/12 (32 pollen types) and Mar/13 (15 pollen types) were placed alone as a group themselves. The formation of one principal group (F) was observed, which had 84% similarity and consisted of ten samples with M. tenuiflora >50% (Table 1). Within this group, a subgroup was composed with those samples where that pollen type is more than 95%. Another group (B) stood out with approximately 70% similarity, with Apr/12, May/12, Jun/12 and Feb/14 samples, which shared a significant frequency of Angelonia in their pollen spectra. Samples Jul/12 (26 types), Aug/12 (23 types), and Set/13 (19 types), from group C, also had approximately 60% similarity, with 12 pollen types in common that had similar frequencies. With 58% similarity, the group E was formed with samples of Jul/13 and Jun/13, with four pollen types shared. Finally, the group A, with an approximate similarity of 35%, was formed of three samples: Feb, Apr and Aug/13, also sharing four pollen types. The pollen spectrum in the provisioned pollen revealed that Melipona asilvai uses the taller plants, trees (9 pollen types) and shrubs (13), for collecting pollen grains. Herbs were represented by 17 pollen types. Vines (3) and lianas (1) were poorly represented in the pollen spectrum (Table 1).

29 Table 1. Pollen spectra of pollen provision of Melipona asilvai, monthly frequency (%), frequency of occurrence (FO) and the habit (H) of the corresponding taxon of pollen types in each pollen sample collected in the Caatinga of Bahia. Pollen Types FO H Apr May Jun Jul Aug Sep Oct Nov Dec Jan Feb Mar Apr May Jun Jul Aug Sep Oct Nov Dec Jan Feb Mar Amaranthaceae Alternanthera 0,2 1,9 0,6 0,2 0,2 0,4 4,0 0,4 F H Froelichia 0,2 R H Anacardiaceae Schinopsis 0,6 R A Schinus 0,4 2,8 0,5 0,6 IN A Arecaceae Cocos nucifera 0,4 0,4 0,2 0,5 IN A Syagrus coronata 45,6 44,4 R A Asteraceae Eupatorium 0,4 0,2 0,6 0,0 IN S Mikania 0,2 1,6 0,8 0,4 0,2 0,4 F C Vernonanthura 0,4 0,2 0,2 2,2 2,1 0,2 F S Capparaceae Cleome 1,6 R S Commelinaceae Commelina erecta 0,2 0,4 0,2 0,2 IN H Convolvulaceae Jacquemontia confusa 0,6 0,8 R L Euphorbiaceae Croton 0,2 0,2 0,2 0,4 0,2 0,2 F Euphorbia 26,4 6,9 R Fabaceae Chamaecrista sp. 5,6 4,0 9,0 2,6 5,0 1,6 F S Chamaecrista nictitans 0,2 R S Chamaecrista racemosa 60,5 0,5 33,5 9,1 1,4 29,6 0,2 F S

30 Table 1. Continued Pollen Types FO H Apr May Jun Jul Aug Sep Oct Nov Dec Jan Feb Mar Apr May Jun Jul Aug Sep Oct Nov Dec Jan Feb Mar Fabaceae I 0,2 R Fabaceae II 3,1 R Mimosa arenosa 3,6 2,8 0,2 12,2 1,5 1,2 6,8 16,7 0,2 95,7 39,0 5,1 5,9 18,4 4,5 0,6 VF S Mimosa quadrivalvis 0,4 7,1 2,4 0,2 0,2 7,5 0,2 F S Mimosa misera 0,2 2,0 IN S Mimosa pudica 1,6 1,0 0,4 1,5 0,2 2,3 0,2 12,5 1,1 6,5 0,2 0,2 F S Mimosa tenuiflora 2,2 3,6 0,2 3,8 1,6 53,2 82,1 65,5 89,5 0,2 6,3 0,5 62,4 0,5 2,7 2,3 65,9 99,4 99,3 99,8 3,2 97,4 VF S Plathymenia reticulata 1,3 2,1 R A Poeppigia 20,9 R A Senna macranthera 2,9 2,0 1,2 0,2 IN S Senna rizzinii 3,0 9,1 R S Lamiaceae Hyptis 0,6 8,3 6,0 0,2 8,8 3,6 F A Salvia 0,2 0,2 R H Malvaceae Walteria 1,1 0,4 0,2 0,2 F H Melastomataceae Melastomataceae 9,8 15,2 2,8 6,8 4,2 2,6 6,0 8,7 1,8 5,1 44,8 33,9 2,3 22,7 21,3 2,0 0,2 8,9 0,2 VF Miconia 28,1 R A Myrtaceae Myrcia 0,6 6,3 13,9 3,3 0,2 4,6 0,9 0,4 0,2 0,8 0,4 0,2 VF A Psidium 4,6 R S Passifloracaeae Passiflora 0,2 R C Plantaginaceae Angelonia 73,6 52,7 66,7 20,2 19,8 1,4 4,8 1,0 0,4 0,9 30,7 0,2 0,3 1,0 2,7 33,7 1,1 VF H

31 Table 1. Continued Pollen Types FO H Apr May Jun Jul Aug Sep Oct Nov Dec Jan Feb Mar Apr May Jun Jul Aug Sep Oct Nov Dec Jan Feb Mar Poaceae Poaceae 0,2 R H Portulacaceae Portulaca oleracea 0,2 0,2 0,4 PF H Rubiaceae Borreria verticillata 1,4 1,0 21,8 16,7 4,0 0,6 0,2 0,2 17,3 44,0 0,2 0,2 1,2 VF H Mitracarpus frigidus 0,6 3,5 9,5 IN H Mitracarpus hirtus 9,7 0,2 R H Richardia grandiflora 0,2 0,2 0,2 IN H Rutaceae Citrus 0,6 3,1 IN S Sapindaceae Serjania 0,2 0,2 R C Solanaceae Solanum megalonyx 8,8 0,4 5,2 6,5 8,5 4,3 1,0 0,6 2,3 1,7 3,5 F S Solanum paniculatum 2,6 16,2 7,2 2,7 0,4 0,2 0,6 1,4 22,2 2,1 2,9 2,1 5,1 0,2 2,6 0,2 VF S Turneraceae Turnera 4,8 R H nº of indeterminate Total number of pollen types - Frequency of occurrence (FO): VF very frequent (> 50%), F frequent (> 20 50%), IN infrequent (> 10 20%) and R rare (< 10%). Habit (H): A Arboreal; S Shrubby; H Herbaceous; L Liana; C Climber. (after Maia-Silva et al 2012; Lorenzi, 2009; Queiroz, 2009).

32 20 Figure 3. Photomicrographs of some pollen types found in Melipona asilvai pollen samples from Caatinga vegetation, Brazil. Fabaceae: A-B. Chamaecrista racemosa. C. Mimosa arenosa. D. Mimosa pudica. E. Mimosa tenuiflora. F. Melastomataceae. G. Myrtaceae: Myrcia H. Plantaginaceae: Angelonia. Rubiaceae: I. Borreria verticillata. J. Richardia grandiflora. K-L. Solanaceae: Solanum paniculatum. (Scale bars = 20 μm)

33 Figure 4. Frequence of pollen types of Mimosa (black) in relation to other pollen types (gray) for pollen samples produced by Melipona asilvai in Caatinga, Bahia, Brazil. (Number of types of Mimosa/ other pollen per sample) 21

34 Figure 5. Similarity dendrogram among pollen samples produced by Melipona asilvai in Caatinga of Bahia, Brazil. (Groups: letters A-G). 22

35 23 DISCUSSION The pollen spectrum of the pollen provided by Melipona asilvai included a significant number of plant species used by this bee as a pollen source. Of the pollen types, 70.8% represented taxa reported by Santos et al. (2006) as important bee plants in the semiarid region. Despite the large diversity of resources used, the specialist behavior of M. asilvai can be seen in the analysis of the monthly pollen spectrum, which shows the intense exploration of resources of only a few floral sources. Although bees of the genus Melipona have generalist foraging habits, in certain local contexts they are selective and tend to focus on plants with mass flowering (Ramalho et al. 1989). This was verified in the present study because 60% (15 months) of the 24 months analyzed had over 50% of only one pollen type in the sample: Mimosa tenuiflora (in 10 months), Angelonia (3 months), M. arenosa and Chamaecrista racemosa (1 month each). The specialist behavior can also be seen by the small variation in the main floral sources used by these bees, corroborating the hypothesis of floral preferences of the genus Melipona that was also verified by Ramalho et al. (2007) in a study conducted in another region of Bahia State. The predominance of Fabaceae in the pollen spectrum, especially the quantity of types identified (14) and the significant participation of these types within each sample, was expected. This corroborates the results of previous studies that verified the importance of this family in the constitution of the pollen spectrum of honey, pollen and propolis, which were conducted in the Northeast Region of Brazil (e.g., Carvalho et al. 2001; Borges, 2013; Conceição, 2013; Novais et al. 2013; Alves & Santos, 2014; Silva & Santos, 2015; Matos & Santos 2016), and other regions of the country (e.g., Oliveira et al. 2009; Novais & Absy, 2013) and world (e.g., Ramos & Ferreras, 2011; Ramírez- Arriaga et al., 2011; Costa et al. 2013; Dobre et al. 2013). Among the Fabaceae, Mimosa stands out as the most representative genus and for its types identified in all of the samples analyzed (M. arenosa, M. quadrivalvis, M. misera, M. pudica and M. tenuiflora). Some of these had frequencies above 90% in the pollen spectrum. In the caatinga, Mimosa is the genus with the highest diversity and is particularly well represented in dry areas (Queiroz, 2009). Ramalho et al. (1990) considered the genus the most important in the family, both for native bees and Apis mellifera in the neotropical region. Frequently, the genus is cited among the resources used by bees in the caatinga

36 24 (Lima, 2007; Novais et al. 2010; Oliveira et al. 2010), which is probably associated with the wide distribution of its species, mainly in the semiarid region of Brazil, and its productivity that guarantees the availability of pollen and/or nectar (Lima et al. 2006). Mimosa tenuiflora (Wild) Poir. is a shrub or tree, m tall, a typical caatinga species in areas subjected to dry periods and has the ability to colonize degraded areas and form dense, shrubby, nearly homogenous thickets (Queiroz, 2009). This distribution pattern, associated with massive flower production, can guarantee resources (pollen and nectar) in large quantities to bees. In addition, this species flowers throughout the year, both in the rainy season and the dry season (predominantly) (Maia-Silva et al. 2012), which explains the occurrence of this pollen type in 91.6% of the samples and the high percentages during the study period. In some months, even when there was low rainfall, there were high percentages of M. tenuiflora in the pollen spectrum (e.g., Oct/12 with 53.2%, Dec/12 with 65.5%, Jan/14 with 99.8% and Mar/14 with 97.4%). The contribution of M. tenuiflora can be seen in the similarity analysis, in which the principal group (E) comprises the samples of this pollen type with percentages above 50%, and a similarity index of 84%, highlighting the important participation of M. tenuiflora as a source or resources for M. asilvai in the area of caatinga studied. Mimosa arenosa (Wild) Poir. is a small tree or shrub that is 2 6 m tall. In the caatinga, it is usually an invasive species where it occupies cultivated areas that have been abandoned, mainly in regions with sandy soil subjected to periodic inundation (Queiroz, 2009). Its pollen type was very frequent in the sample set. For beekeepers, this species is very important for promoting stingless bees, and it is recommended to plant it in areas with native bees (Maia-Silva et al., 2012). Mimosa pudica L. is an invasive species that frequently colonizes degraded areas and the sides of roads. It is one of the most widely distributed species in the genus and is a subshrub (Queiroz, 2009). The pollen type of M. pudica can be confused with M. sensitiva L., which has the same distribution characteristics, and M. scrabella Benth. that is restricted to the South and Southeast regions of the country (Lima et al. 2006, 2008). Its pollen type was registered in 50% of the samples, but with low percentages (<10%). Mimosa quadrivalvis L. is a herb or subshrub that occurs in anthropized areas (Queiroz, 2009), so its presence in the spectrum may be an indication of a degraded area (Oliveira e Santos, 2014). The pollen and the nectar of its flowers attract floral visitors and native bees. It is recommended to plant this species in gardens with other bee plants to promote the presence of stingless bees. In this study, its pollen type was frequent in the

37 25 samples, but with low frequency (<10%), something that was also found in Apis mellifera honey produced in Bahia (Oliveira & Santos, 2014). Mimosa misera Benth. is a subshrub that occurs principally in areas with sandy soil in the caatinga (Queiroz, 2009). It is a polliniferous species with high apiculture potential and is known for adding protein value to honey (Lima, 2007). In this study, it was registered in only three samples and in low concentrations. To determine the monofloral origin of bee products, it is necessary to consider the floral biology aspects of the respective species associated with the pollen types. Some species of Mimosa are highly representative in these products because they are polliniferous species (Louveaux et al. 1978; Barth, 1989; Lima, 2007). According to Barth (1989), an occurrence of 98% in the pollen spectrum is indicative of a monofloral origin of the product. Therefore, considering the contribution of M. tenuiflora in the pollen spectrum of some samples of the pollen analysis (Nov/13 with 99.4%, Dec/13 with 99.3% and Jan/14 with 99.8%), a monofloral origin can be inferred for these samples. The Angelonia (Plantaginaceae, previously Scrophulariaceae) type was important in the pollen spectrum because it was very frequent with a contribution above 50% in three consecutive months (Apr/12 with 73.6%, May/12 with 52.7% and Jun/12 with 66.7%). Souza et al. (2002) identified species of this genus for the caatinga, some endemic and some widely distributed, such as Angelonia campestris Nees & Mart. that occurs in open and shrubby caatinga. Melittophilous species of Angelonia with herb and shrub habits were identified by Machado and Lopes (2006), and this pollen type was recorded in honey by Oliveira et al. (2010), which were studies conducted in the caatinga of Brazil. Even with a low contribution per sample, some pollen types were very frequent in the sample set: Melastomataceae type with a frequency of 83.3%, Solanum paniculatum (Solanaceae) type with 70.8%, Borreria verticillata (Rubiaceae) type with 58.3% and Myrcia (Myrtaceae) type with 54.1%. The taxa corresponding to these pollen types are considered key species to the bees because they ensure resources over time, including times of shortage. These species are important to the apiculture/meliponiculture activities in caatinga, and these pollen types have been identified in other works conducted in this biome (Oliveira et al. 2010; Dórea et al. 2013; Novais et al. 2014). By characterizing the growth habit of the species and/or genera identified in the pollen spectrum it is possible to infer the domain of herbaceous and shrubby plants that are evidently abundant in areas of open vegetation (Ramalho et al. 1990), such as the vegetation type encountered in the study region. Ramalho et al. (1989) noted that

38 26 Melipona bees prefer shrubs and trees for foraging. The pollen types of Mimosa, which stood out in the pollen spectrum, are represented by shrubs, confirming M. asilvai preference for this plant habit.

39 27 REFERENCES Alves RF, Santos FAR Plant sources for bee pollen load production in Sergipe, northeast Brazil. Palynology 38: Barth OM O pólen no mel brasileiro. Rio de Janeiro: Gráfica Luxor. Borges RLB Biodiversidade botânica presente nos méis do estado do Piauí, Brasil: inferência palinológica. PhD Thesis, Universidade Estadual de Feira de Santana, Feira de Santana, Brazil. Bryant Jr. VM, Jones GD The r-values of honey: pollen coefficients. Palynology 25: Buril MT, Santos FAR, Alves M Diversidade polínica das Mimosoideae (Leguminosae) ocorrentes em uma área de caatinga, Pernambuco, Brasil. Acta Botanica Brasílica (Press) 24: Carvalho CAL de, Moreti ACCC, Marchini LC, Alves RM de; Oliveira PCF de Pollen spectrum of honey of Uruçu bee (Melipona scutellaris Latreille, 1811). Revista Brasileira de Biologia 61(1): Carvalho CAL, Marchini LC Plantas visitadas por Apis mellifera L. no vale do rio Paraguaçu, município de Castro Alves, Bahia. Revista Brasileira de Botânica 22: Climate-Data.Org Clima: nova ponte. accessed 29 May Conceição PJ Levantamento florístico e perfil botânico do pólen (samburá) da abelha Melipona quadrifasciata anthidioides Lepeletier, 1836 (Hymenoptera: Apidae) da região semiárida, estado da Bahia. Masters dissertation, Universidade Federal do Recôncavo da Bahia, Cruz das Almas, Brasil. Costa MC, Vergara-Roig VA, Kivatinitz SC A melissopalynological study of artisanal honey produced in Catamarca (Argentina). Grana 52 (3): Dobre I, Alexe P, Escuredo O, Seijo CM Palynological evaluation of selected honeys from Romania. Grana 52(2): Dórea MC, Aguiar CML, Figueroa LER, Lima LCL, Santos FAR A study of pollen residues in nests of Centris trigonoides Lepeletier (Hymenoptera, Apidae, Centridini) in the Caatinga vegetation, Bahia, Brazil. Grana. 52(2): Erdtman G The acetolysis method. A revised description. Svensk Botanisk Tidskrift 39: Giulietti AM, Du Bocage Neta AL, Castro AAJF, Gamarra-Rojas CFL, Sampaio EVSB, Virgínio JF, Queiroz LP, Figueiredo MA, Rodal MJN, Barbosa MRV, Harley RM Diagnóstico da vegetação nativa do bioma caatinga. In: Silva JMC, Tabarelli M, Fonseca MT, Lins LV, orgs. Biodiversidade da Caatinga: Áreas e Ações Prioritárias para a Conservação, Brasília, DF: MMA. Hammer O, Harper DAT, Ryan PD PAST: Paleontological Statistics Software Package for Education and Data Analysis. Palaeontologia Electronica 4: 1 9. Hower FN Plantas melíferas. Barcelona: Reverté. Jones GD, Bryant VM Jr Melissopalynology. In: Jansonius J, McGregor DC, eds.

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43 CAPÍTULO 2 Recursos florais utilizados por Melipona asilvai Moure (Hymenoptera: Apidae) para a produção do mel em uma área de caatinga da Bahia, Brasil

44 32 RESUMO Melipona asilvai é uma abelha nativa, sem ferrão, que habita naturalmente regiões da caatinga, onde encontra um conjunto de espécies vegetais que fornecem recursos para sua alimentação e a manutenção dos seus ninhos. Uma das formas de inferir a flora meliponícola de uma região é através da análise palinológica dos produtos das abelhas. Com o objetivo principal de identificar os recursos florais utilizados por M. asilvai na produção do mel, 24 amostras desse produto foram analisadas, coletadas mensalmente diretamente dos potes de mel das colônias localizadas em uma área de caatinga da Bahia, Brasil. No total foram identificados 54 tipos polínicos, distribuídos em 24 famílias botânicas, sendo a família Fabaceae o destaque no espectro polínico, com 13 tipos e ocorrência em todas as amostras analisadas. Outras famílias que também se destacaram em número de tipos identificados foram Rubiaceae (6), Malvaceae (4), Amaranthaceae (3), Asteraceae (3) e Euphorbiaceae (3). Os tipos Alternanthera, Melastomataceae, Mimosa tenuiflora e Portulaca oleracea foram considerados os mais significativos nas amostras de mel analisadas, já que foram dominantes em pelo menos uma amostra, além de serem muito frequentes no conjunto amostral, indicando assim que as espécies correspondentes aos referidos tipos possuem importância significativa para M. asilvai na região da caatinga estudada. Palavras chave: abelha nativa, análise palinológica, tipos polínicos, Fabaceae.

45 33 ABSTRACT Melipona asilvai is a native stingless bee in regions of caatinga and occurs with plant species that provide resources this bee uses as food and to maintain its nests. One way to infer the bee flora of a region is to conduct a palynological analysis of bee products. With the objective of identifying the floral resources used by M. asilvai to produce honey, 24 samples of this product were analyzed, which were collected monthly directly from honey pots of a colony in an area of caatinga in Bahia, Brazil. In total, 54 pollen types distributed in 24 families were identified. The family Fabaceae was notable in the pollen spectrum, with 13 types, and occurred in all of the samples analyzed. Other families that were also notable in relation to the number of types identified were Rubiaceae (6), Malvaceae (4), Amaranthaceae (3), Asteraceae (3) and Euphorbiaceae (3). The Alternanthera, Melastomataceae, Mimosa tenuiflora and Portulaca oleracea types were considered the most significant in the honey samples analyzed because they were dominant in at least one sample and were very frequent in the sample set, indicating that the species corresponding to these types are significantly important to M. asilvai in the region of caatinga studied. Keywords: native bees, palynological analysis, pollen types, Fabaceae.

46 34 INTRODUÇÃO As abelhas visitam flores para obter néctar, pólen, óleo e resina, recursos necessários à manutenção de suas colônias e suas atividades reprodutivas (Roubik, 1989). Para a produção de mel, as abelhas coletam o néctar das flores e transportam involuntariamente o pólen, que é adicionado ao mel quando o néctar é regurgitado nos alvéolos ou nos potes de mel das colônias, configurando-se em uma contaminação que acontece de forma natural (Borges et al., 2006). Pela análise do conteúdo polínico dos produtos das abelhas é possível inferir as fontes florais utilizadas por esses insetos como fonte de recursos para a colmeia, seja do mel, pólen ou própolis. Em adição, o pólen torna-se um importante indicador da origem botânica e geográfica desses produtos (Moar, 1985; Freitas & Silva, 2006). A identificação das plantas visitadas pelas abelhas é de importância fundamental para a atividade apícola/meliponícola. Esses dados podem contribuir para a maximização da utilização dos recursos naturais de forma sustentável, além de proporcionar tanto a manutenção do pasto apícola/meliponícola como a sua implantação, principalmente em áreas de vegetação natural (Hower, 1953). Além disso, essas informações podem ainda indicar uma série de plantas importantes para as abelhas, cujo papel é subestimado ou até mesmo ignorado (Santos et al., 2006). A flora brasileira possui um grande potencial para a produção apícola decorrente de fatores como a sua grande diversidade de plantas, atrelados à extensão territorial do país e às suas variabilidades climáticas (Marchini, 2001). Na região Nordeste, esse potencial também é destacado, devido à riqueza de sua flora e à diversidade de abelhas encontradas, incluindo uma série de abelhas nativas, além de possuir um clima favorável (Santos et al., 2006). A região da caatinga, bioma que cobre a maior parte do nordeste do país, é apontada como a maior responsável pela produção de mel e de cera de abelha, embora o potencial apícola/meliponícola dessa formação vegetal seja ainda pouco conhecido (Freitas, 1991). Com o intuito de preencher lacunas do conhecimento sobre a flora local de importância para as abelhas, especialmente as abelhas nativas, a análise palinológica de amostras de mel de Melipona asilvai Moure (abelha munduri) foi realizada para determinar o espectro polínico desse produto, indicar os tipos polínicos mais representativos e relacioná-los com a flora meliponícola da região, com destaque para a identificação dos principais recursos florais utilizados pelas abelhas na região da caatinga estudada.

47 35 MATERIAL E MÉTODOS Área de estudo O meliponário encontra-se situado no Distrito de Salgadália, na zona rural do município de Conceição do Coité, Bahia, Brasil (Figura 1). Sua localização geográfica é 11 33' 50'' Latitude Sul e 39 16' 58'' Longitude Oeste, altitude de 440 m. O município está situado na região do semiárido do estado da Bahia, numa região conhecida pela produção de sisal (Agave sisalana Perrine), com predominância da vegetação caatinga, e pertencente ao Território de Identidade do Sisal, com uma área de 1.016,00 km 2 (SEI, 2014). Segundo Köppen-Geiger, a região possui um clima árido (seco e quente), com precipitação anual compreendida entre 380 e 760 mm e temperatura média anual superior a 18 C. O clima é classificado como BSh (clima das estepes quentes de baixa latitude e altitude) (Climate-Data.Org, 2015). Segundo o Instituto Nacional de Meteorologia a temperatura média registrada no período de coleta foi de 25,7 C, com mínima de 22,5 C em agosto/12 e máxima de 29,1 C em março/13, e média de precipitação mensal de 43,8 mm, com a ausência de chuvas em dezembro/12 e o maior registro em janeiro/14, com 114 mm (Capítulo 1). Coleta das amostras Um total de 24 amostras foi coletado entre abril/2012 a maio/2014. Para obtenção das amostras, um blend da produção mensal de potes de mel, previamente selecionados, de quatro caixas de Melipona asilvai foi realizado para garantir a quantidade de material necessário para o processamento palinológico. Mensalmente as caixas foram fotografadas para o acompanhamento da arquitetura interna dos ninhos e procedimentos de coletas. De cada caixa, todo o material foi extraído dos potes selecionados com o auxílio de seringas descartáveis. Preferencialmente, as amostras foram obtidas dos mesmos potes de mel e, quando não foi possível, novos potes foram selecionados observando a arquitetura interna dos ninhos nos registros fotográficos e considerando também a coloração mais clara dos opérculos recentemente fechados. As amostras foram armazenadas em frascos com tampa, devidamente identificados e, posteriormente, acondicionados em refrigeração.

48 36 Processamento palinológico Em laboratório, sempre que possível, 5,0 g de mel por amostra foram diluídos em água (Louveaux et al., 1978) e, em seguida, em etanol 95%, para minimizar a perda dos grãos de pólen após as centrifugações durante o descarte do liquido sobrenadante (Jones & Bryant, 2004). O sedimento polínico foi submetido à acetólise (Erdtman, 1960). Com o conteúdo resultante, foram montadas quatro lâminas permanentes para serem submetidas às análises microscópicas. Todo o processamento palinológico foi realizado no Laboratório de Micromorfologia Vegetal (LAMIV) da Universidade Estadual de Feira de Santana (UEFS) e as lâminas depositadas na Palinoteca do LAMIV-UEFS. Análise dos dados Para a obtenção do espectro polínico das amostras, um mínimo de 500 grãos de pólen foram contados. O reconhecimento dos tipos polínicos foi realizado por observação da flora local, consulta de listas de espécies vegetais encontradas na região, comparação com lâminas depositadas na Palinoteca do LAMIV-UEFS e com o auxílio dos catálogos polínicos disponíveis (Roubik & Moreno, 1991; Melhem et al., 2003; Silva, 2007; Lima et al., 2008). Os tipos polínicos foram classificados segundo as categorias estabelecidas por Louveaux et al. (1978), de acordo com o número de grãos de pólen identificados na amostra, sendo: pólen dominante (>45%), pólen acessório (16-45%), pólen isolado importante (3-15%), pólen isolado ocasional (1-3%) e pólen traço (<1%). A frequência de ocorrência dos tipos polínicos no conjunto amostral foi estabelecida conforme Jones e Bryant Jr. (1996): muito frequente (>50%), frequente (20-50%), pouco frequente (10-20%) e raro (<10%). Com a lista de tipos polínicos identificados, foi realizada uma busca na literatura sobre o hábito e recursos florais das plantas com afinidade a cada tipo polínico, buscando as espécies e/ou gêneros que ocorrem na caatinga e que são comumente citados em trabalhos de flora apícola/meliponícola, obtendo assim dados sobre o estrato vegetacional de forrageamento da abelha M. asilvai na área estudada e os seus principais recursos utilizados.

49 Figura 1. Localização da área de coleta das amostras de mel de Melipona asilvai. A Mapa do Brasil B Estado da Bahia, com destaque para o município de Conceição do Coite ( ). 37

50 38 RESULTADOS O espectro polínico do mel produzido por M. asilvai foi composto por 71 tipos polínicos, dos quais 54 (76%) tipos tiveram a sua afinidade botânica determinada (Tabelas 1 e 2, Figura 2). Uma média de 16,2 tipos polínicos foi encontrada por amostra, variando de um total de 10 tipos polínicos na amostra de dez/12 a 26 na de jan/14 (Tabela 2). Os tipos polínicos identificados possuem afinidade botânica com 24 famílias, sendo a família Fabaceae o destaque na composição polínica das amostras de mel, com uma representatividade de 13 (18,3%) tipos polínicos e com ocorrência em todas as amostras. As demais famílias que se destacaram em número de tipos foram Rubiaceae (6), Malvaceae (4), Amaranthaceae (3), Asteraceae (3) e Euphorbiaceae (3). Outras 18 famílias contribuíram com um ou dois tipos polínicos cada (Tabela 1). Dos 54 tipos identificados, 12 deles foram considerados muito frequentes no conjunto amostral (>50%), com destaque para os tipos Melastomataceae, com frequência de 100%, Mimosa tenuiflora e Portulaca oleracea com 95,8%, Alternanthera com 87,5%, Angelonia, Borreria verticillata, Mimosa arenosa e Solanum paniculatum com 70,8% cada. Outros quatro tipos polínicos foram considerados como muito frequentes: Chamaecrista racemosa (62,5%), Mimosa quadrivalvis (58,3%) Croton e Herissantia (54,2% cada). Os demais tipos polínicos foram distribuídos da seguinte maneira: onze frequentes, nove pouco frequentes e 22 raros (Tabela 1). Em onze (45,8%) das 24 amostras, houve sempre a presença de um dos seguintes tipos polínicos dominantes: Portulaca oleracea em quatro amostras, Melastomataceae e Mimosa tenuiflora em três amostras cada e Alternanthera em uma amostra. Esses tipos polínicos ocorreram juntos em 87,5% das amostras e contribuíram com mais de 50% do espectro polínico em 15 (62,5%) amostras analisadas. Esses tipos polínicos juntos representaram 94,8% no espectro polínico da amostra de mel de set/2013, e sua menor representatividade foi na amostra de mai/2012, que somaram 11,8% (Figura 3). A presença de pólen acessório foi registrada em vinte amostras, na maioria delas (13) mais de um tipo foi enquadrado nessa categoria: o tipo Melastomataceae em dez amostras, Angelonia e Portulaca oleracea em seis amostras cada, Mimosa tenuiflora em quatro amostras, Alternanthera em três amostras, Mimosa arenosa e Solanum paniculatum em duas amostras cada, Schinus terebinthifolius, Borreria verticillata e Senna macranthera em uma amostra cada (Tabela 2). Pela caracterização do hábito de crescimento das principais espécies relacionadas

51 39 aos tipos polínicos identificados, foi possível inferir que o estrato vegetacional preferencial de M. asilvai na área estudada foi composto por um domínio de plantas com porte herbáceo e arbustivo, ambas representadas por 23 tipos polínicos cada. Com proporções semelhantes, plantas subarbustivas (14) e arbóreas (15) também foram verificadas, assim como as trepadeiras (4), porém menos expressivamente (Tabela 1). Em relação ao tipo de recurso disponibilizado pelas plantas afins aos tipos polínicos, foi observado que 21 (39,6%) táxons são essencialmente poliníferos, 12 (22,6%) nectaríferos e 19 (35,8%) nectarífero/poliníferos. Foi também encontrado um tipo polínico (Angelonia) relacionado a plantas que oferecem pólen e principalmente óleo para as abelhas e outro que oferece os três recursos (óleo, pólen e néctar).

52 40 Tabela 1. Espectro polínico do mel produzido por Melipona asilvai em uma região da caatinga da Bahia, Brasil. Família Tipos polínicos Amostras por classe** Recurso FO PD PA PIi PIo Pt Floral Hábito Amaranthaceae Alternanthera MF N 1 H 1 Amaranthus 1 3 PF P 2 H 3 Gomphrena 2 R P 4 Sb/H 3 Anacardiaceae Schinus terebinthifolius PF N/P 5 Av 5 Spondias tuberosa* 1 R N 1 Av 1 Arecaceae Cocos nucifera 1 R P 5 Av 5 Asteraceae Eupatorium F N/P 6 Sb 4 Mikania 6 F P 7 T 8 Vernonanthura 1 4 F N/P 8 Av/Ab/H 8 Boraginaceae Boraginaceae 1 R P 8 H 8 Cactaceae Cactaceae 1 R N/P/O 9 Av/Ab/Sb/H/T 3 Cannabaceae Celtis 3 PF P 4 Av/Ab 3 Commelinaceae Commelina erecta* 1 R N 1 H 1 Euphorbiaceae Croton* MF N/P 5 Av 5 Euphorbia 3 1 PF P 8 Ab 8 Euphorbiaceae 1 R N/P 5 Av/Ab/Sb/H/T 3 Fabaceae Aeschynomene 2 R N 10 Ab/Sb/H 7 Anadenanthera colubrina* 1 R N/P 11 Av 7 Chamaecrista nictitans 1 R P 12 H 7 Chamaecrista racemosa MF P 11 Ab 11 Mimosa arenosa* MF N/P 1 Av/Ab 7 M. misera 1 R P 4 Sb 7 M. pudica F P 4 Sb 7 M. quadrivalvis* MF N/P 1 Sb/H 7 M. somnians 1 R P 6 Sb 7 M. tenuiflora* MF N/P 1 Ab 7 Piptadenia stipulacea 1 R N/P 2 Ab 7 Senna macranthera* F P 11 Ab 7 Senna rizzinii 1 R P 11 Ab 7 Lamiaceae Hyptis* F N 1 H 8 Salvia 1 R N 4 Ab/Sb/H 3 Malvaceae Herissantia* MF P 11 H 11 Waltheria I* 2 6 F N/P 5 Sb 1 Waltheria II* 1 1 R N/P 5 Sb 1 Sida* 1 R N/P 1 Ab/Sb 1 Melastomataceae Melastomataceae MF P 13 Av/ H 8 Meliaceae Trichilia 2 R N 13 Av/Ab 3

53 41 Tabela 1. Continuação Família Tipos polínicos Amostras por classe** Recurso FO PD PA PIi PIo Pt Floral Hábito Myrtaceae Myrcia F N/P 6 Av 7 Psidium guajava 1 R P 5 Av 5 Plantaginaceae Angelonia MF P/O 12,11 Ab/H 11 Poaceae Poaceae 4 PF P 6 H 4 Portulacaceae Portulaca oleracea* MF P 5 H 5 Rubiaceae Borreria F N/P 14 H 5 Borreria verticillata* MF N/P 14 H 5 Mitracarpus frigidus 1 2 PF N 4 Ab 4 M. hirtus 2 3 F N 4 Ab 4 M. salzmannianus 1 R N 4 Ab 4 Richardia grandiflora* 3 PF N/P 5 H 5 Rutaceae Citrus 3 PF N 5 Av/Ab 5,8 Sapindaceae Paulinia 1 R N 4 Ab/Sb/T 3 Solanaceae Solanum megalonix F P 5 Ab 5 Solanum paniculatum* MF P 2 Ab 5 Talinaceae Talinum triangulare* 3 PF N/P 5 H 5 Turneraceae Turnera 1 1 R N/P 1 H 5 (*) Tipos polínicos correspondentes às espécies importantes para as abelhas na região da caatinga, segundo Maia-Silva et al., (**) Número de tipos polínicos nas respectivas classes de frequência. Classes de frequência: pólen dominante (PD); pólen acessório (PA); pólen isolado importante (PIi); pólen isolado ocasional (PIo); pólen traço (Pt). Frequência de ocorrência (FO): muito frequente (MF); frequente (F); pouco frequente (PF); raro (R). Recursos florais: néctar (N), pólen (P) e óleo (O). Hábito: árvore (Av); arbusto (Ab); subarbusto (Sb); herbácea (H) e trepadeira (T). Referências consultadas para recursos florais e hábito: 1 Maia-Silva et al., 2012; 2 Tabatinga Filho, 2013; 3 Flora do Brasil; 4 Matos & Santos, 2016a; 5 Conceição, 2013; 6 Souza et al., 2009; 7 Queiroz, 2009, 8 Modro et al., 2011; 9 Quirino, 2006; 10 Dórea et al., 2010; 11 Machado e Lopes, 2006; 12 Aguiar et al., 2003; 13 Tavares, Freitas & Silva, 2006;

54 42 Tabela 2. Perfil polínico das amostras de mel produzidas por Melipona asilvai em uma área da caatinga da Bahia, Brasil. Amostras Total Nº de Tipos polínicos por Classe de Frequência Tipos Nº de de tipos de Pólen Pólen indet. Famílias PIi* Pio* Pt* tipos Fabaceae Dominante Acessório abr/ Angelonia Schinus terebinthifolius mai/ Angelonia Senna macranthera jun/ Angelonia Melastomataceae jul/ Melastomataceae ago/ Angelonia Borreria verticillata Portulaca oleracea set/ Angelonia Melastomataceae out/ Portulaca oleracea nov/ Melastomataceae Mimosa tenuiflora Portulaca oleracea dez/ Melastomataceae Mimosa tenuiflora Portulaca oleracea jan/ Mimosa tenuiflora Portulaca oleracea fev/ Melastomataceae mar/ Melastomataceae Alternanthera abr/ Angelonia Melastomataceae mai/ Portulaca oleracea jun/ Mimosa arenosa Solanum paniculatum jul/ Melastomataceae Mimosa arenosa Portulaca oleracea ago/ Alternanthera Melastomataceae set/ Portulaca oleracea Alternanthera out/ Mimosa tenuiflora Portulaca oleracea nov/ Mimosa tenuiflora Melastomataceae dez/ Portulaca oleracea Alternanthera jan/ Melastomataceae fev/ Mimosa tenuiflora mar/ Mimosa tenuiflora Melastomataceae Solanum paniculatum Classe de frequência: pólen isolado importante (PIi); pólen isolado ocasional (Plo); pólen traço (Pt). (*) número de tipos polínicos na respectiva classe de frequência.

55 43 Figura 2. Fotomicrografia de alguns tipos polínicos encontrados nas amostras de mel de Melipona asilvai originados de uma área de Caatinga, Brasil. A. Amaranthaceae: Alternanthera. B. Asteraceae: Mikania. Fabaceae: C. Mimosa arenosa. D. Mimosa tenuiflora. E. Lamiaceae: Hyptis. F. Malvaceae: Sida. G. Melastomataceae. H. Portulacaceae: Portulaca oleraceae. I. Rubiaceae: Borreria. J-K. Rutaceae: Citrus. L. Talinaceae: Talinum triangulare. (Escala = 20 μm)

56 Figura 3. Variação na frequência (%) dos tipos polínicos que foram muito frequentes (>50%) no conjunto amostral e classificado como pólen dominante em ao menos uma das amostras de mel de Melipona asilvai ao longo do período de coleta das amostras. 44

57 45 DISCUSSÃO O espectro polínico do mel produzido por M. asilvai na área de caatinga em estudo foi composto por uma grande riqueza de tipos polínicos (71 tipos), dentre eles, tipos correspondentes a espécies pertencentes à lista de plantas importantes para as abelhas da caatinga (Maia-Silva et al., 2012), como alguns tipos pertencentes às famílias Anacardiaceae, Commelinaceae Euphorbiaceae, Fabaceae, Lamiaceae, Malvaceae, Portulacaceae, Rubiaceae, Solanaceae e Talinaceae. Além disso, 83,3% do espectro polínico encontra-se representado na lista de plantas apícolas/meliponícolas do semiárido brasileiro (Santos et al., 2006). Assim, verifica-se a representatividade da flora local no mel analisado. A caatinga contém uma grande diversidade de espécies vegetais, que incluem um número expressivo de táxons raros e endêmicos (Giulietti et al., 2004). Contudo, verificase uma mudança nesse padrão, visto que o bioma está passando por um extenso processo de alteração e deterioração ambiental provocado principalmente pela ação antrópica (Leal et al., 2003). No espectro polínico do mel analisado, podem-se verificar traços dessas alterações, através da caracterização de espécies vegetais que correspondem a alguns tipos polínicos, como: Mimosa arenosa (Willd.) Poir. que ocorre principalmente como invasora e ocupa áreas de cultivo abandonadas; Mimosa sensitiva L., espécie invasora, característica de ambiente antropizado e Mimosa tenuiflora (Willd.) Poir., planta que apresenta grande capacidade de colonização de áreas degradadas onde forma densas moitas arbustivas quase homogêneas (Queiroz, 2009). Tipos polínicos correspondentes a plantas introduzidas e cultivadas também foram encontradas, como o caso de espécies do gênero Citrus L. e Cocos nucifera L. (Conceição et al., 2004; Santos et al., 2006). É importante destacar que, apesar de serem características de ambientes antropizados e refletirem o atual estágio de conservação da caatinga, essas espécies são importantes como fonte de recursos para as abelhas, visto que, juntamente com as espécies nativas, garantem a oferta de pólen e néctar para subsistência das colônias e a sua manutenção no ambiente. Tipos polínicos pertencentes à Fabaceae são frequentemente encontrados em trabalhos melissopalinológicos (Borges et al., 2006; Oliveira et al., 2010, Alves & Santos, 2014, Silva & Santos, 2014, Matos & Santos, 2016b). A família foi a mais representativa no espectro polínico do mel analisado, tanto em número de tipos identificados (13) como

58 46 a sua presença em todas as amostras analisadas, com destaque para Mimosa, com seis tipos reconhecidos e ocorrência também em todas as amostras analisadas. Tipos polínicos desse gênero são característicos dos méis originados da região nordeste do Brasil (Barth, 2004) confirmando, portanto, a importância de espécies de Fabaceae e do gênero Mimosa como fonte de recursos para as abelhas. O tipo Alternanthera corresponde a espécies de porte herbáceo que fornecem néctar como recurso floral. Segundo Freitas e Silva (2006), espécies correspondentes a esse tipo, apesar de pouco atrativas e/ou produzirem pouco néctar, tornam-se espécies de interesse para as abelhas por serem abundantes ou adensadas em certos locais. O seu tipo polínico foi encontrado com todas as classes de frequências, sendo pólen dominante em ago/13. Além disso, teve sua ocorrência registrada em 87,5% das amostras, sendo encontrado também em outros trabalhos desenvolvidos na região da caatinga brasileira (Dórea et al., 2010; Oliveira et al., 2010) O tipo correspondente a Portulaca oleracea L. também possuiu um valor significativo para a produção do mel na região. A espécie tem um importante papel na meliponicultura, por proporcionar a manutenção e conservação das espécies de abelhas nativas (Maia-Silva et al., 2012). P. oleracea possui hábito herbáceo e apresenta pólen como principal recurso. Seu tipo polínico foi registrado como dominante em quatro amostras e sua frequência no conjunto amostral de 95,8%. Espécies correspondentes a seu tipo polínico foram visitadas por M. asilvai em outra região do semiárido brasileiro (Souza et al., 2009) e seu tipo polínico indicado por Borges e Santos (2015) como um dos principais tipos que ocorrem no mel do semiárido brasileiro. Melastomataceae foi o único tipo polínico verificado em todas as amostras analisadas, sendo encontrado como pólen dominante em três delas. Caracteristicamente, espécies pertencentes a esse tipo são herbáceas ou árvores que oferecem grãos de pólen aos seus visitantes (Tabela 1). Tipos polínicos associados com essa família são frequentemente encontrados em trabalhos melissopalinológicos na região nordeste do Brasil (Jesus et al., 2014; Oliveira & Santos, 2014) Mimosa tenuiflora é uma espécie muito importante para a manutenção da biodiversidade e funcionamento do ecossistema, sendo utilizada para a restauração de áreas degradadas. Essa espécie floresce durante um longo período do ano, porém, predominantemente, durante a estação seca, fornece pólen e néctar como recursos florais para muitas espécies de abelhas (Maia-Silva et al., 2012). M. tenuiflora é considerada uma espécie melitófila muito atrativa devido à organização de suas flores pequenas em

59 47 densas inflorescências (Machado & Lopes, 2006). Seu tipo polínico foi registrado em 95,8% das amostras, sendo pólen dominante em três delas. Em estudos desenvolvidos na região nordeste do Brasil, esse tipo é encontrando no mel (Novais et al., 2013; Jesus et al., 2014), pólen (Conceição 2013, Alves & Santos, 2014) e própolis (Matos et al., 2014; Matos & Santos, 2016a), de abelhas nativas ou africanizadas, sendo destacado como pólen dominante e/ou muito frequente em alguns desses produtos. Indica-se, portanto, M tenuiflora como um importante fornecedora de recursos para as abelhas. O néctar é o principal recurso utilizado pelas abelhas para a produção do mel, sendo frequentemente referido como o mais abundante em espécies de qualquer sistema de polinização e ecossistemas (Machado & Lopes, 2006, Ramalho et al. 1990). Trabalhos de levantamento da flora utilizada por abelhas, sejam através de inferências palinológicas (Dórea et al., 2010; Matos et al., 2016b) ou observação direta de visita às plantas (Aguiar et al., 2003; Machado & Lopes, 2006), indicam a presença do néctar como o recurso mais abundante. Contudo, no presente estudo, o espectro polínico apresentou uma relação maior com espécies essencialmente polinífera ou polinífera/nectaríferas (Tabela 1). Estudos da biologia floral das espécies poliníferas são necessários para indicar a sua real importância para produção do mel pelas abelhas como, por exemplo, espécies de Fabaceae, pertencentes ao gênero Senna Mill. e Chamaecrista Moench, e Solanaceae, do gênero Solanum L., todas com tipos polínicos encontrados no mel analisado, que possuem anteras poricidas e são polinizadas por abelhas que vibram o corpo durante a visita (Aguiar et al., 2003; Machado & Lopes, 2006). O tipo Angelonia, muito frequente nas amostras analisadas, está relacionado com espécies que oferecem pólen e, principalmente, óleo como recurso para as abelhas. Esse tipo de recompensa é essencial para a manutenção das colônias. Espécies correspondentes a esses tipos foram encontradas em diferentes listas de plantas melitófilas da caatinga de nordeste (Aguiar et al., 2003; Machado & Lopes, 2006). Plantas de diferentes hábitos de crescimento, sejam árvores, arbustos, subarbustos, herbáceas e trepadeiras, são citadas como importantes para as abelhas na área da caatinga (Maia-Silva et al., 2012). Tipos polínicos relacionados a plantas com esses diferentes hábitos foram encontrados nas amostras de mel analisadas, sendo evidenciada a utilização variada da fonte de recursos por M. asilvai quanto ao hábito de crescimento das plantas. No espectro polínico, houve um predomínio de plantas herbáceas e arbustivas, destacado tanto com a riqueza de tipos relacionados a essas espécies, como também a frequência de participação desses tipos, visto que grãos de pólen dominantes e muito

60 48 frequente no conjunto amostral estão relacionados com espécies pertencentes aos referidos hábitos de crescimento, sendo predominantemente herbáceos. Freitas e Silva (2006) afirmam que plantas com esse hábito apresentam rápido crescimento e propagamse velozmente, não estando ameaçadas pela ação do homem, características que favorecem o potencial apícola/meliponícola dessas plantas. O espectro polínico encontrado refletiu a composição da flora meliponícola local, que mostra, segundo Conceição (2013), uma composição florística composta por 61% de espécies herbáceas e arbustivas. O estrato vegetacional predominante do local de origem das amostras também foi refletido em outros trabalhos melissopalinológicos (Alves & Santos, 2014; Silva & Santos, 2015; Matos & Santos, 2016b). A discriminação de certos recursos florais pelas abelhas está ligada à abundância (aspectos quantitativos) e produtividade das espécies vegetais (aspectos qualitativos) (Tepedino & Stanton, 1981) e indica-se, portanto, que a relação do hábito de crescimento das plantas e a sua disponibilidade de recursos (quantitativo e qualitativo), presente na flora local, é refletido no espectro polínico dos produtos das abelhas.

61 49 CONCLUSÃO Com base nas análises realizadas nas amostras de mel de Melipona asilvai, na área de caatinga, são indicadas como as principais fontes de recursos melíferos as espécies relacionadas aos tipos Alternanthera (Amaranthaceae), Melastomataceae, Mimosa tenuiflora (Fabaceae) e Portulaca oleracea (Portulacaceae). Seus tipos polínicos foram encontrados em alta representatividade nas amostras, em muitas delas ocorreu como pólen dominante. Além disso, esses quatro tipos polínicos foram responsáveis pela constituição da maior parte do espectro polínico da maioria das amostras analisadas, indicando-se assim essa assembleia polínica como característica do mel da abelha munduri na região sisaleira da Bahia.

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65 CAPÍTULO 3 Influxo polínico nas colônias de Melipona asilvai Moure (Hymenoptera: Apidae): uma análise comparativa do mel e pólen originados de uma área de caatinga da Bahia, Brasil

66 54 RESUMO Uma das formas de conhecer a flora utilizada pelas abelhas em uma determinada região é através da análise palinológica de seus produtos. Com o objetivo principal de investigar o influxo polínico em amostras de mel e pólen de Melipona asilvai Moura, originados de uma região da caatinga da Bahia Brasil, um total de 48 amostras foi analisado, sendo essas coletadas mensalmente entre maio de 2012 e abril de 2014, em duplicata, sendo uma de cada produto meliponícola. Foram identificados 69 tipos morfologicamente distintos, distribuídos em 27 famílias. Desses, 33 tipos foram comuns a ambos os produtos. Fabaceae foi a família que apresentou o maior número de tipos identificados 18 tipos, com destaque para o gênero Mimosa. Apesar de compartilharem uma grande quantidade de tipos, a proporção de participação deles em cada produto foi variável ao longo dos meses amostrados. Tipos polínicos com valores acima de 50% foram verificados em 20 amostras, sendo seis em amostras de mel e 14 nos potes de pólen, sendo eles: Alternanthera, Melastomataceae e Portulaca oleracea, ocorrendo exclusivamente no mel, e Angelonia, Chamaecrista racemosa e Mimosa arenosa, somente nas amostras de pólen. Apenas o tipo M. tenuiflora foi observado com porcentagens elevadas em ambos os produtos analisados, o que indica a importante participação das espécies relacionadas a esse gênero como fonte de recursos para M. asilvai na região da caatinga estudada. Palavras chave: abelha nativa, espectro polínico, Mimosa, recursos florais.

67 55 ABSTRACT One way to know the flora used by bees in a certain region is to conduct a palynological analysis of bee products. With the main objective of investigating the pollen influx in honey and pollen samples of Melipona asilvai Moura from a region of caatinga in Bahia, Brazil, 48 samples were analyzed. The samples were collected monthly (one of each bee product) between May 2012 and April Sixty-nine morphologically distinct pollen types, distributed in 27 families, were identified. Of these, 33 types were common in both of the products. The family Fabaceae had the highest number of types identified (18 types), and the genus Mimosa was notable. Despite sharing a large quantity of types, the proportion of these in each product varied throughout the months sampled. Pollen types with values above 50% were found in 20 samples, 6 in honey samples and 14 in the pollen pots, which were the following: Alternanthera, Melastomataceae and Portulaca oleracea, occurring exclusively in honey; and Angelonia, Chamaecrista racemosa and Mimosa arenosa, only in the pollen samples. Only the Mimosa tenuiflora type had high percentages in both of the products analyzed, indicating the important role of the species related to this genus as a source of resources for Melipona asilvai in the region of caatinga studied. Keywords: native bee, pollen spectrum, Mimosa, floral resources.

68 56 INTRODUÇÃO Muitas espécies de abelhas nativas, solitárias e sociais vêm sofrendo com a forte ação do homem no meio ambiente, apresentando redução na sua diversidade, distribuição e abundância, principalmente na região do semiárido brasileiro. A causa principal dessa alteração está no efeito que a ação antrópica causa na vegetação decorrente do desmatamento, agronegócio e do manejo inadequado dos recursos naturais (Martins, 2002; Freitas & Silva, 2006). Algumas abelhas já são raras e ameaçadas de extinção em dadas áreas, como a espécie Melipona asilvai Moure, uma abelha nativa, sem ferrão, que habita naturalmente regiões da caatinga (Souza et al., 2009). Nesse contexto, a atividade apícola/meliponícola representa uma alternativa para modificar esse cenário, pois a preservação da vegetação é o principal requisito para a sua sustentabilidade, já que sem os recursos florais das espécies vegetais não existe a produção de mel, nem de pólen (Souza, 2002). Como resultados em longo prazo, o manejo das abelhas nativas para a atividade meliponícola traz a conservação da flora local, que tem nesses vetores a possibilidade da manutenção da biodiversidade e, consequentemente, da qualidade dos ecossistemas (Maia-Silva et al., 2012). Uma das formas de conhecer a flora utilizada pelas abelhas em uma determinada região é através da análise palinológica de seus produtos (principalmente mel e pólen), pois esse método está baseado na identificação de grãos de pólen com afinidade às espécies vegetais que as abelhas utilizaram como fonte de recursos, inclusive fornecendo informações sobre a proporção de participação das espécies através da contagem desses grãos (Moar, 1985; Freitas & Silva, 2006). No Brasil, as listas de flora apícola são poucas, principalmente no que diz respeito às abelhas nativas, o que dificulta estudos em diversas áreas. Comumente encontram-se trabalhos palinológicos que analisam de forma isolada os produtos das abelhas, sejam de mel, pólen ou própolis, de abelhas nativas ou africanizadas (com ferrão). Estudos que analisam de forma relacionada os seus produtos ainda são pontuais. Diante disso, o presente trabalho tem como objetivo principal identificar as espécies-chave para a produção do mel e pólen de M. asilvai em uma área da caatinga, assim como realizar um estudo comparativo do influxo dos grãos de pólen nesses produtos.

69 57 MATERIAL E MÉTODOS Área de estudo A pesquisa foi desenvolvida em uma área experimental de estudos com abelhas nativas, localizada em uma região de caatinga no Distrito de Salgadália, na zona rural do município de Conceição do Coité, Bahia, Brasil (Figura 1). Sua localização geográfica é 11 33' 50'' Latitude Sul e 39 16' 58'' Longitude Oeste, altitude de 440 m (SEI, 2014). O clima local da região é do tipo semiárido (BSh), com pouca pluviosidade ao longo do ano, média anual de 585 mm, caracterizado pela desigualdade na distribuição pluviométrica, com longos períodos de estiagem (Climate-Data.Org, 2015). Segundo o Instituto Nacional de Meteorologia (INMET), pelos dados da estação meteorológica localizada mais perto do local de estudo, a temperatura média registrada no período de coleta (entre maio de 2012 a abril de 2014) foi de 25,7 C, com mínima de 22,5 C em agosto/12 e máxima de 29,1 C em março/13, e média de precipitação mensal de 43,8 mm, com a ausência de chuvas em dezembro/12 e o maior registro em janeiro/14, com 114 mm. Coleta das amostras As amostras foram coletadas mensalmente, durante 24 meses, totalizando 48 amostras, duas por mês, sendo uma de cada produto meliponícola (mel e pólen). Foram selecionadas quatro caixas racionais de Melipona asilvai para obtenção das amostras (Figura 2). Para cada caixa, um pote de mel e outro de pólen foram marcados para a coleta dos produtos. Realizou-se um blend da produção mensal de cada produto (um mix de quatro subamostras), com o objetivo de garantir amostras mensais e quantidade de material necessário para o processamento palinológico. Para a coleta do mel, foram utilizadas seringas descartáveis e para a coleta do pólen, utilizou-se colheres de plástico descartáveis (Figura 3). Todo o material presente em cada um dos potes selecionados foi retirado para minimizar possíveis contaminações com as amostras seguintes. Em seguida, os produtos foram armazenados em frascos com tampa, identificados e acondicionados em geladeira para posterior processamento palinológico.

70 58 Processamento palinológico O processamento palinológico foi realizado no Laboratório de Micromorfologia Vegetal (LAMIV) da Universidade Estadual de Feira de Santana (UEFS). As amostras de mel foram diluídas em água (Louveaux et al., 1978) e, em seguida, em álcool, segundo as recomendações de Jones e Bryant Jr.(2004). Para as amostras de pólen, segue-se a técnica descrita por Novais e Absy (2013). Todas as amostras foram acetolizadas (Erdtman, 1960) e, posteriormente, confeccionadas lâminas e, após análises foram depositadas na Palinoteca do LAMIV-UEFS. Análise das amostras Para cada amostra foram contados, no mínimo, 500 grãos de pólen (Moar, 1985), identificados com o auxílio de catálogos polínicos disponíveis (Roubik & Moreno, 1991; Melhem et al., 2003; Silva, 2007; Lima et al., 2008). Os dados foram expressos em porcentagem, representando a contribuição frequência de cada tipo polínico nas amostras analisadas. A frequência de ocorrência dos tipos polínicos no conjunto amostral seguiu o proposto por Jones e Bryant Jr. (1996): raro (<10%), pouco frequente (de 10 a 20%), frequente (de 21 a 50%) ou muito frequente (> 50%), com base na percentagem de ocorrência de cada tipo polínico no conjunto amostral. Foi realizada uma análise de similaridade das amostras (coeficiente de Morisita, 1959), com base na constituição mensal do espectro polínico, tanto dos tipos identificados, como no valor absoluto de cada um deles. As análises foram realizadas utilizando o software PAST (Palaeontological Statistics) versão 2.15 (Hammer et al., 2001).

71 Figura 1. Localização da área de coleta das amostras de Melipona asilvai. A Região Nordeste do Brasil. B - Destaque para o município de Conceição do Coité, Bahia, Brasil ( ). 59

72 Figura 2. Caixas racionais de Melipona asilvai selecionadas para a coleta de mel e pólen, em uma área de caatinga de Conceição de Coite, Bahia, Brasil, entre 2012 e A e B Caixas selecionadas para a coleta das amostras. C Vista interna da caixa selecionada. D M. asilvai na entrada do ninho. E Arquitetura do ninho F Destaque para M. asilvai nos potes da colônia. 60

73 Figura 3. Procedimento de coleta mensal de mel e pólen dos potes de Melipona asilvai localizadas em uma área de caatinga de Conceição de Coite, Bahia, Brasil, entre 2012 e A Material usado para o procedimento. B Destaque para os potes de pólen e mel selecionados para a coleta. C Coleta do mel com uso da seringa. D Mel sendo depositado nos frascos da amostra. E Coleta do pólen com uso de colheres descartáveis. F Frascos com o pólen coletado. 61

74 62 RESULTADOS O espectro polínico das colônias de M. asilvai pela análise do mel e pólen apresentou 69 tipos polínicos morfologicamente distintos, distribuídos em 27 famílias (Tabela 1 e 2). Um total de 32 (46,4%) tipos polínicos não teve a sua origem botânica determinada, ocorrendo em 32 amostras, na maioria delas (27) com participação inferior a 4% por amostra. Isoladamente, o espectro polínico do mel foi composto por 54 tipos identificados, com afinidade a 24 famílias, e do pólen com 48 tipos polínicos, possuindo afinidade botânica com 22 famílias. Quando comparados, os espectros polínicos apresentaram 33 tipos em comum e 19 famílias botânicas. Já separadamente, foram encontrados 21 tipos polínicos pertencentes a cinco famílias exclusivamente no mel e 15 tipos polínicos pertencentes a três famílias exclusivamente no pólen (Tabela 3). Os meses amostrados que apresentaram menor número de tipos polínicos comuns entre as amostras de mel e pólen foi jan/13 e jan/14, com apenas dois tipos polínicos em cada mês, e o maior foi verificado em set/12, com 13 tipos em comum. Em relação aos tipos polínicos encontrados exclusivamente em um dos produtos, o menor número para mel foi de dois tipos em set/13 e o maior foi de 22 tipos em jan/14. Já para as amostras de pólen, não foi encontrado tipo exclusivo em dez/13 e jan/14 e o maior número de tipos exclusivos foi de 12 tipos em set/12. A comparação mensal dos tipos polínicos comuns e exclusivos de cada produto encontra-se representada na figura 4. A média do influxo polínico mensal nas colônias estudadas, com inclusão dos tipos indeterminados, foi de 22 tipos polínicos, com mínimo de 13 tipos na amostra de mar/14 e máximo de 38 tipos na de set/12. Comparando a quantidade de tipos polínicos encontrados nas amostras, por produto analisado, o mel apresentou uma maior riqueza de tipos polínicos, com média de 16,2 tipos por amostra, com os valores extremos de 10 em dez/12 e 26 em jan/14. Para o pólen, foi verificada uma média de 12,5 tipos polínicos por amostra, variando de dois tipos em jan/14 e 32 tipos em set/12 (Figura 5). Mensalmente, o número de tipos polínicos encontrados nas amostras de mel também foi maior que nos potes de pólen, com exceção das amostras de jul/12, ago/12 e set/12, em que os potes de pólen apresentaram um número maior de tipos polínicos. Em dez/13 e jan/14, o número de tipos polínicos encontrados nas colônias foi igual ao das respectivas amostras de mel, visto que as amostras de pólen de cada mês não tiveram tipos polínicos exclusivos.

75 63 Em relação à composição geral do espectro polínico das colônias estudadas, Fabaceae foi a família que apresentou o maior número de tipos identificados 18 tipos (26%), seguidas de Rubiaceae com seis tipos, Amaranthaceae, Anacardiaceae e Malvaceae com quatro, Asteraceae, Euphorbiaceae e Myrtaceae com três tipos. Outras cinco famílias apresentaram dois tipos cada e as demais contribuíram apenas com um tipo polínico. Mimosa (Fabaceae) foi o gênero que mais se destacou em número de tipos polínicos, representado por seis tipos. A quantificação dos tipos polínicos por amostra permitiu a identificação de espécies vegetais que possuem contribuição efetiva na constituição mensal das amostras de cada produto. Tipos polínicos com valores acima de 50% foram verificados em 20 amostras, sendo seis em amostras de mel e 14 nos potes de pólen, sendo eles: Mimosa tenuiflora (Fabaceae) em 11 amostras, Angelonia (Plantaginaceae) e Melastomataceae em duas amostras cada, Alternanthera (Amaranthaceae), Chamaecrista racemosa (Fabaceae), Mimosa arenosa (Fabaceae) e Portulaca (Portulacaceae) em uma amostra cada. Desses, apenas o tipo M. tenuiflora foi observado com porcentagens elevadas em ambos os produtos analisados (Tabela 3). Em relação à frequência de ocorrência dos tipos polínicos no conjunto amostral (colônias), oito tipos polínicos foram verificados como muito frequentes (>50%) nas amostras, sendo eles: Mimosa tenuiflora (Fabaceae) com 93,7%, Melastomataceae com 89,5%, Angelonia (Plantaginaceae) com 70,8%, Mimosa arenosa (Fabaceae) e Solanum paniculatum (Solanaceae) com 68,7%, Borreria verticillata (Rubiaceae) com 62,5%, Alternanthera (Amaranthaceae) com 60,4% e Portulaca (Portulacaceae) com 54,1% (Figura 6). Outros 12 tipos polínicos foram classificados como frequentes (de 21 a 50%), onze como pouco frequentes (de 10 a 20%) e 37 como raros (<10%) (Tabela 4).

76 Tabela 1. Espectro polínico com a frequência mensal (%) dos tipos polínicos encontrados em amostras de mel (M) e pólen (P) produzidas entre abril de 2012 e março de 2013 por Melipona asilvai em uma área da caatinga da Bahia, Brasil. Tipos polínicos ABR/12 MAI/12 JUN/12 JUL/12 AGO/12 SET/12 OUT/12 NOV/12 DEZ/12 JAN/13 FEV/13 MAR/13 M P M P M P M P M P M P M P M P M P M P M P M P Amaranthaceae Alternanthera 0,2 7,4 0,2 2,6 1,9 1,4 0,6 3,0 0,2 0,2 7,8 5,2 0,2 16,5 Amaranthus 0,6 1,0 0,2 Gomphrena 0,2 Anacardiaceae Schinopsis 0,6 Schinus 0,4 2,8 S. terebinthifolius 19,5 15,4 Arecaceae Cocos nucifera 0,4 0,4 0,4 Syagrus coronata 45,6 Asteraceae Eupatorium 0,4 0,2 3,0 0,2 3,4 0,2 Mikania 0,2 0,2 0,2 0,2 1,6 0,8 0,4 0,4 Vernonanthura 0,4 0,2 0,2 0,2 Boraginaceae Boraginaceae 0,6 Cactaceae 0,2 Cactaceae Capparaceae Cleome 1,6 Cannabaceae Celtis 0,4 Commelinaceae Commelina erecta 0,2 0,2 0,4 0,2 Convolvulaceae Jacquemontia confusa 0,6 0,8 Euphorbiaceae Croton 9,2 9,6 0,2 2,2 0,2 0,2 0,2 0,2 0,3 1,4 0,2 8,3 0,4 0,4 Euphorbia 0,6 8,5 26,4 Euphorbiaceae 0,2 Fabaceae Anadenanthera colubrina 0,2 Chamaecrista 5,6 4,0 9,0 2,6 5,0 1,6 C. nictitans 0,6

77 Tabela 1. Continuação Tipos polínicos ABR/12 MAI/12 JUN/12 JUL/12 AGO/12 SET/12 OUT/12 NOV/12 DEZ/12 JAN/13 FEV/13 MAR/13 M P M P M P M P M P M P M P M P M P M P M P M P C. racemosa 9,7 6,2 2,2 3,8 3,8 0,2 Fabaceae I 0,2 Fabaceae II 3,7 Mimosa arenosa 3,6 0,2 2,8 7,5 0,2 1,2 12,2 1,5 1,2 0,4 6,8 0,2 16,7 0,6 M. misera 0,2 2,0 M. pudica 1,6 1,6 0,8 1,0 0,4 1,5 M. quadrivalvis 1,4 0,4 7,6 7,1 0,2 2,4 1,6 0,2 0,2 M. tenuiflora 1,8 2,2 1,0 3,6 2,0 0,2 5,2 3,8 0,2 1,6 1,2 53,2 20,5 82,1 4,5 65,5 36,9 89,5 4,0 0,2 4,7 6,3 Plathymenia reticulata 1,3 2,1 Poeppigia 20,9 Senna macranthera 7,5 2,4 4,0 2,9 2,0 1,2 Senna rizzinii 3,0 5,5 9,2 Lamiaceae Hyptis 0,2 0,6 3,2 8,3 0,4 6,0 4,6 0,4 Salvia 0,2 0,2 Malvaceae Herissantia 0,2 0,2 0,4 0,2 2,9 0,2 Waltheria I 1,6 2,4 1,1 Waltheria II 1,2 Sida 0,2 Melastomataceae Melastomataceae 12,3 9,8 1,8 15,2 23,8 2,8 18,2 6,8 9,6 4,2 16,4 2,6 8,2 6,0 47,4 8,7 28,5 1,8 12,7 5,6 66,6 44,8 61,6 Miconia 28,8 Myrtaceae Myrcia 2,0 0,6 0,2 0,6 7,8 1,4 6,3 0,8 13,9 0,4 3,3 0,4 0,2 4,6 3,5 0,9 Psidium 4,6 Psidium guajava 0,4 Passifloraceae Passiflora 0,2 Plantaginaceae Angelonia 31,0 73,6 31,2 52,7 31,5 66,7 11,8 20,2 16,6 19,8 38,4 1,4 1,8 4,9 1,0 0,4 Poaceae Poaceae 0,2 0,2 0,2 0,2 Portulacaceae Portulaca oleracea 0,6 3,8 7,6 0,2 18,6 3,4 0,2 54,2 16,9 17,9 36,0 7,4 1,6 0,4

78 Tabela 1. Continuação Tipos polínicos ABR/12 MAI/12 JUN/12 JUL/12 AGO/12 SET/12 OUT/12 NOV/12 DEZ/12 JAN/13 FEV/13 MAR/13 M P M P M P M P M P M P M P M P M P M P M P M P Rubiaceae Borreria 0,8 5,5 6,8 Borreria verticillata 0,6 1,4 0,2 1,0 1,2 21,8 19,8 16,7 4,0 0,3 2,0 0,4 0,6 Mitracarpus frigidus 0,6 7,0 3,5 0,4 9,5 0,6 M. hirtus 1,2 9,7 0,2 0,2 M. salzmannianus 1,4 Richardia grandiflora 0,2 0,2 0,2 0,2 0,6 Rutaceae Citrus 0,6 3,2 9,2 3,8 3,3 Sapindaceae Serjania 0,2 0,2 Solanaceae Solanum megalonix 8,8 0,4 13,0 5,2 6,5 8,7 8,5 5,6 4,3 2,4 1,0 0,6 Solanum paniculatum 5,3 2,6 4,6 8,1 16,2 14,8 7,2 0,4 2,7 0,4 0,2 0,2 0,6 7,6 1,4 1,2 22,2 Talinaceae Talinum triangulare 0,4 0,2 0,2 Turneraceae Turnera 0,6 1,2 4,8 Nº de indeterminados Total de tipos

79 Tabela 2. Espectro polínico com a frequência mensal (%) dos tipos polínicos encontrados em amostras de mel (M) e pólen (P) produzidas entre abril de 2013 e março de 2014 por Melipona asilvai em uma área da caatinga da Bahia, Brasil. Tipos polínicos ABR/13 MAI/13 JUN/13 JUL/13 AGO/13 SET/13 OUT/13 NOV/13 DEZ/13 JAN/14 FEV/14 MAR/14 M P M P M P M P M P M P M P M P M P M P M P M P Amaranthaceae Alternanthera 9,2 4,3 2,8 1,4 68,9 0,4 19,2 4,0 12,8 0,4 11,5 31,0 3,1 2,0 1,0 Amaranthus 0,2 Froelichia 0,2 Gomphrena 0,2 Anacardiaceae Schinus 0,5 0,6 S. terebinthifolius 0,2 0,8 Spondias tuberosas 0,2 Arecaceae Cocos nucifera 0,2 0,6 Syagrus coronata 44,5 Asteraceae Eupatorium 0,6 0,2 0,2 Mikania 0,2 0,2 0,2 0,4 Vernonanthura 4,1 2,2 0,4 3,0 0,2 0,4 0,2 Cannabaceae Celtis 0,2 0,2 Commelinaceae Commelina erecta 0,2 Euphorbiaceae Croton 2,2 0,2 1,3 0,2 0,2 Euphorbia 5,4 12,9 6,9 Fabaceae Aeschynomene 0,6 0,4 Chamaecrista. nictitans 0,2 C. racemosa 60,5 0,4 0,4 0,6 0,2 33,5 9,1 0,8 1,4 0,4 0,6 3,7 0,2 29,6 4,0 0,2 Mimosa arenosa 0,4 0,2 1,4 19,6 95,7 17,6 40,0 0,8 6,0 0,2 5,9 18,4 0,2 1,0 14,5 0,8 4,5 0,4 0,6 M. misera 0,4 M. pudica 0,4 0,2 2,3 0,2 0,2 12,6 1,1 6,5 0,4 0,2 0,2 10,4 0,2 M. quadrivalvis 6,7 1,0 2,8 0,2 4,1 0,2 0,4 1,8 0,2 7,5 0,2 0,2 M. somnians 1,8 M. tenuiflora 7,4 0,5 3,7 62,4 0,2 0,6 0,6 0,6 2,7 1,0 2,3 42,7 65,9 54,2 99,4 0,2 99,3 6,5 99,8 72,1 30,2 47,2 97,4 Piptadenia stipulacea 0,2 Senna macranthera 0,4 0,2 0,6 1,2

80 Tabela 2. Continuação. Tipos polínicos ABR/13 MAI/13 JUN/13 JUL/13 AGO/13 SET/13 OUT/13 NOV/13 DEZ/13 JAN/14 FEV/14 MAR/14 M P M P M P M P M P M P M P M P M P M P M P M P Lamiaceae Hyptis 0,2 1,2 8,8 3,6 0,2 0,6 1,0 Salvia 0,2 Malvaceae Herissantia 0,8 0,2 0,2 2,0 3,2 1,4 0,4 Waltheria I 0,4 0,8 0,6 0,4 0,4 0,2 0,2 0,2 0,2 Waltheria II 0,2 Melastomataceae Melastomataceae 21,3 33,9 1,3 2,3 13,4 26,0 16,2 22,7 7,6 21,3 14,2 2,0 19,1 6,0 0,2 3,1 3,4 8,9 19,6 0,2 Meliaceae Trichilia 0,8 0,6 Myrtaceae Myrcia 0,4 0,2 0,2 0,8 0,4 0,2 0,6 0,4 Plantaginaceae Angelonia 41,5 0,9 13,2 30,7 4,8 0,2 0,6 0,4 0,2 1,0 2,7 0,6 4,6 9,8 0,6 33,7 1,6 1,1 Poaceae Poaceae 0,4 Portulacaceae Portulaca oleracea 6,3 48,5 2,6 30,2 0,8 67,1 21,7 5,5 5,6 1,4 0,4 5,1 Rubiaceae Borreria 10,0 0,6 1,6 Borreria verticillata 3,1 0,2 0,2 0,6 0,2 0,8 17,3 2,3 44,0 4,9 0,2 2,6 1,0 0,2 0,2 1,2 0,2 Mitracarpus hirtus 0,2 0,2 2,2 Richardia grandiflora 0,2 Sapindaceae Paulinia 0,2 Solanaceae Solanum megalonix 0,6 2,3 4,3 1,8 0,4 3,5 1,0 S. paniculatum 1,9 2,1 43,5 2,9 3,3 0,2 3,0 0,2 5,9 0,2 0,2 6,8 7,2 2,6 20,0 0,2 Nº de indeterminados Total de tipos

81 69 Tabela 3. Diagnóstico palinológico comparativo de amostras de mel e pólen (por potes e por colônias) produzidas por Melipona asilvai, coletados simultaneamente em uma área de caatinga da Bahia Brasil. Potes Colônia Mel Pólen Mel + Pólen Tipos polínicos identificados Famílias identificadas Tipos polínicos de Fabaceae Tipos polínicos exclusivos Tipos polínicos comuns Média de tipos encontrados (faixa de variação) N de amostras com tipos polínicos com frequência >50% Tipos polínicos exclusivos com frequência >50% na respectiva amostra Tipos polínicos comuns com frequência >50% na amostra Tipos polínicos muito frequentes (>50%) no conjunto amostral 16,2 (10-26) 12,5 (2-32) 22 (13-38) Alternanthera Melastomataceae Portulaca oleracea Angelonia Chamaecrista racemosa Mimosa arenosa Mimosa tenuiflora Alternanthera Angelonia Borreria verticillata Chamaecrista racemosa Croton Herissantia Mimosa arenosa M. quadrivalves M. tenuiflora Melastomataceae Portulaca oleracea Solanum paniculatum Angelonia Borreria verticillata Melastomataceae Mimosa arenosa Mimosa tenuiflora Myrcia Solanum paniculatum -- Alternanthera Angelonia Borreria verticillata Mimosa arenosa M. tenuiflora Melastomataceae Portulaca oleracea Solanum paniculatum

82 70 Tabela 4. Frequência de ocorrência dos tipos polínicos identificados nos produtos (mel e pólen) das colônias de Melipona asilvai entre abril/12 a março/14 em uma área de caatinga da Bahia, Brasil. Muito Frequentes > 50% Frequentes 21 a 50% Pouco Frequentes 10 a 20% Raros <10% Alternanthera Croton Borreria Aeschynomene Angelonia Chamaecrista racemosa Citrus Amaranthus Borreria verticillata Herissantia Chamaecrista Anadenanthera colubrina Mimosa tenuiflora Hyptis Commelina erecta Boraginaceae Mimosa arenosa Mimosa pudica Cocos nucifera Cactaceae Melastomataceae Mimosa quadrivalves Eupatorium Celtis Portulaca oleracea Mikania Euphorbia Chamaecrista nictitans Solanum paniculatum Myrcia Mitracarpus frigidus Cleome Senna macranthera Mitracarpus hirtus Euphorbiaceae Solanum megalonix Poaceae Fabaceae I Vernonanthura Richardia grandiflora Fabaceae II Waltheria I Froelichia Gomphrena Jacquemontia confusa Mimosa misera Mimosa quadrivalvis Mitracarpus salzmannianus Mimosa somnians Miconia Passiflora Paulinia Piptadenia stipulacea Plathymenia reticulata Poeppigia Psidium Psidium guajava Salvia Schinopsis Schinus Schinus terebinthifolius Senna rizzinii Serjania Sida Syagrus coronata Talinum triangulare Trichilia Turnera Waltheria II,

83 Figura 4. Diagrama comparando o número de tipos polínicos identificados (exclusivos e compartilhados) nas amostras de mel (linha contínua) e pólen (linha pontilhada) produzidas entre abr/12 e mar/14 por Melipona asilvai em uma área de caatinga da Bahia, Brasil. 71

84 Figura 5. Variação mensal da quantidade de tipos polínicos encontrados nas amostras de mel e pólen (por potes e por colônias) produzidas por Melipina asilvai em uma área de caatinga da Bahia, Brasil. 72

85 Figura 6: Variação na concentração polínica (%) dos tipos polínicos considerados muito frequentes (<50%) nos produtos (mel e pólen) das colônias de Melipona asilvai em uma área de caatinga da Bahia, Brasil.