HISTÓRICO DE PASSIFLORA L. COM ENFOQUE NO SUBGÊNERO DECALOBA (DC.) RCHB. (PASSIFLORACEAE SENSU STRICTO) Michaele Alvim Milward-de-Azevedo 1

Transcrição

1 HISTÓRICO DE PASSIFLORA L. COM ENFOQUE NO SUBGÊNERO DECALOBA (DC.) RCHB. (PASSIFLORACEAE SENSU STRICTO) Michaele Alvim Milward-de-Azevedo 1 Resumo: A família Passifloraceae sensu lato pertencente a ordem Malpighiales, agrupa atualmente as famílias Passifloraceae sensu stricto, Turneraceae e Malesherbiaceae, englobando cerca de 935 espécies e 27 gêneros, e é composta por três subfamílias: Passifloroideae, Malesherbioideae e Turneroideae. A família Passifloraceae s.s., representada por 17 gêneros e aproximadamente 630 espécies, é reconhecida por apresentar trepadeiras com gavinhas, folhas alternas com ou sem glândulas, lâminas foliares inteiras ou lobadas, e flores com corona e androginóforo. Passiflora, o gênero mais representativo, atualmente está subdividido em cinco subgêneros: Astrophea, Decaloba, Deidamioides, Passiflora e Tetrapathea. Decaloba é composto por aproximadamente 235 espécies, dividido em oito superseções, representado em sua grande maioria por lâminas foliares com oceolos, flores < 4 cm diâmetro, com hipanto pateliforme, uma ou duas séries de filamentos da corona e opérculo plicado. Atualmente, o subgênero Decaloba é classificando como monofilético, porém, algumas superseções e seções não estão ainda bem estabelecidas. Palavras-chave: Malpighiales, Passifloraceae, Passiflora, Decaloba. Abstract: The family Passifloraceae sensu lato belonging to order Malpighiales, currently groups the families Passifloraceae sensu stricto, Turneraceae and Malesherbiaceae, encompassing about 935 species and 27 genera, and is composed of three subfamilies: Passifloroideae, Malesherbioideae and Turneroideae. The Passifloraceae s.s. family, represented by 17 genera and approximately 630 species, is recognized for presenting climbing with tendrils, alternating leaves with or without glands, entire or lobed leaf blades, and flowers with corona and androgynophore. Passiflora, the most representative genus, is currently subdivided into five subgenera: Astrophea, Decaloba, Deidamioides, Passiflora and Tetrapathea. Decaloba is composed approximately 235 species, divided in eight supersions, represented its majority by leaf blades with oceolos, flowers < 4 cm diameter, with pateliform hypanto, one or two series of filaments corona and plicated operculum. Actualy, the subgenus Decaloba is classified as monophyletic, however, some supersions and sections are not yet well established. Key words: Malpighiales, Passifloraceae, Passiflora, Decaloba. Contextualização A família Passifloraceae Juss. ex Roussel tem sido tradicionalmente subordinada à ordem Violales, principalmente pela placentação parietal (Engler 1964, Cronquist 1988). Com o avanço da sistemática filogenética, esta família passa a integrar a ordem Malpighiales (APG III 2009, APG IV 2016), cuja monofilia é sustentada por dados moleculares (Judd et al. 1999). São apontadas como sinapomorfias morfológicas para o grupo margens foliares denteadas, estigma seco e exotegma fibroso (Stevens 2001 onwards). Atualmente estão agrupados à família Passifloraceae sensu lato, as famílias Turneraceae e Malesherbiaceae, por semelhanças básicas, como a presença de glicosídeos ciclopentanóide cianogênico, que revela uma significativa relação entre estes táxons (APG II 2003). A partir dessa mudança, a família passou a englobar cerca de 935 espécies, 27 gêneros, e a compor três subfamílias: Passifloroideae Burnett, Malesherbioideae Burnett e Turneroideae (Kunth ex de Candolle) Eaton (Stevens 2001, APG III 2009, APG IV 2016). Passifloraceae sensu stricto, atual subfamília Passifloroideae, constitui uma família pantropical, representada por 17 gêneros, e com aproximadamente 630 espécies, divididos em duas tribos: Passiflorieae DC. e Paropsieae DC., e com distribuição geográfica em regiões tropicais e subtropicais e maior diversidade na região neotropical. A maioria das espécies está subordinada ao gênero Passiflora L., com cerca de 520 espécies (Borges & Milward-de-Azevedo 2017). Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, Instituto Três Rios, Departamento de Ciências do Meio Ambiente, Avenida Prefeito Alberto da Silva Lavinas 1847, Centro, CEP: , Três Rios, RJ, Brasil, michaelemilward@gmail.com 36

2 Por apresentar muitas espécies, atualmente o gênero Passiflora está subdivido em cinco subgêneros: Astrophea (DC.) Mast., Decaloba (DC.) Rchb., Deidamioides (Harms) Killip, Passiflora (MacDougal & Feuillet 2004) e Tetrapathea (DC.) P. S. Green, incluído por Krosnick et al. (2009). No Brasil ocorrem quatro gêneros: Ancistrothyrsus Harms, Dilkea Mast., Mitostemma Mast. e Passiflora, com cerca de 150 espécies de Passifloraceae s.s. conhecidas, sendo grande parte pertencente ao gênero Passiflora, com um total de 141 espécies, sendo 82 endêmicas, e com grande riqueza (79 espécies) no bioma de Floresta Atlântica (BFG 2015). A família Passifloraceae s.s. é reconhecida por apresentar trepadeiras lenhosas e herbáceas, gavinhas, folhas alternas com ou sem glândulas, lâminas foliares inteiras ou lobadas, presença de estípulas e brácteas, flores com corona e androginóforo, frutos baga ou cápsula. Já, o gênero Passiflora é caracterizado por apresentar trepadeiras herbáceas ou lenhosas; gavinhas axilares; folhas alternas simples inteiras ou lobadas, ou compostas, e nectários extraflorais no pecíolo e/ou lâminas foliares; flores com androginóforo e corona de filamentos, cinco estames, três ou quatro carpelos e um lóculo; e frutos bagas ou cápsulas (Milward-de-Azevedo et al. 2012). Possuem diversas espécies produtoras de frutos comestíveis e que possuem qualidades medicinais (Souza & Lorenzi 2005). Em termos de estudos de flora, são muitas as contribuições para o conhecimento da diversidade e riqueza do gênero Passiflora, podendo-se mencionar na América Latina os trabalhos de: Masters (1884), para a flora do Equador e Nova Granada; Killip (1941), para a flora do Peru; Woodson Jr. & Schery (1958), para a flora do Panamá; Standley & Williams (1961), para a flora da Guatemala; Gentry (1976), para a flora do Panamá; Escobar (1988), para a flora da Colômbia; Holm-Nielsen et al. (1988), para a flora do Equador; Deginani (1999), para a flora do Valle de Lerma, na Argentina; Deginani (2001), para a flora da Argentina; Ocampo (2013), para a flora do Departamento de Huila, Colômbia; Feuillet (2014), para a área da formação geológica do Escudo das Guianas. Nesse contexto, especificamente para diferentes regiões do Brasil, podem ser destacados os estudos de: Vellozo (1827, 1881), para a flora fluminense; Masters (1872), para a flora do Brasil; Sacco (1962), para a flora do Rio Grande do Sul; Sacco (1980), para a flora de Santa Catarina e do Rio Grande do Sul; Cervi (1981), para a flora do Paraná; Cervi (1986), para a flora de Goiás; Cervi (1992), para a flora da Ilha do Cardoso, São Paulo; Pessoa (1994), para a flora de Macaé de Cima, Rio de Janeiro; Cervi (1996), para a flora de Carangola, Minas Gerais; Pessoa (1997), para a flora da Área de Proteção Ambiental Cairuçú, Rio de Janeiro; Hopkins & Sousa (1999), para a flora da Reserva Ducke, Amazonas; Bernacci & Vitta (1999), para a flora do Parque Estadual das Fontes do Ipiranga, São Paulo; Nunes & Queiroz (2001), para a flora da Chapada Diamantina, Bahia; Bernacci et al. (2003), para a flora do estado de São Paulo; Milward-de-Azevedo & Valente (2004), para a flora do Entorno do Jardim Botânico do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro; Milward-de-Azevedo & Baumgratz (2004), para a Região Sudeste brasileira; Nunes & Queiroz (2006), para a flora da Bahia; Vitta (2006), para a flora de Grão-Mogol, Minas Gerais; Farinazzo & Salimena (2007), para Reserva Biológica da Represa do Grama, Descoberto, Minas Gerais; Milward-de-Azevedo (2007), para o Parque Estadual de Ibitipoca, Minas Gerais; Cervi & Linsigen (2008), para o complexo de cerrado no estado do Paraná; Mondin et al. (2011), para o Rio Grande do Sul; Araújo & Alves (2013), para a Usina São José, Igarassu, Pernambuco; Cruz et al. (2013), para a Província Petrolífera de Uruca, Coari, Amazonas; Fontes et al. (2013), para Reserva Florestal Mata do Paraíso, Viçosa, Minas Gerais; Mezzonato-Pires et al. (2013), para região da Serra Negra, Minas Gerais; Silva et al. (2013), para a Área de Proteção Ambiental de Belém, Pará; Milward-de-Azevedo (2014), para o estado do Rio de Janeiro; Costa et al. (2015), para a flora da Paraíba; Vitta & Pirani (2015), para a Serra do Cipó, Minas Gerais; Koch & Ilkiu-Borges (2016), para as cangas da Serra dos Carajás, Pará; Moraes (2016) e Moraes et al. (2018), para o Parque Estadual Serra do Brigadeiro, Minas Gerais; Borges (2016), para a flora do estado do Espírito Santo; 37

3 Borges & Milward-de-Azevedo (2017), para o Parque Estadual da Cachoeira da Fumaça, Espírito Santo. Um dos principais estudos taxonômicos que aborda Passifloraceae s.s. foi realizado por Killip (1938), que é considerado o estudo mais completo para o gênero Passiflora. Dentre outros, Cervi (1981) realizou a revisão do gênero Passiflora para o estado do Paraná. Cervi (1997) estudou as espécies brasileiras do gênero Passiflora subg. Passiflora, contribuindo para o conhecimento da taxonomia e diversidade do grupo de modo geral. Milward-de-Azevedo et al. (2012) realizaram uma revisão taxonômica para as espécies brasileiras de Passiflora subg. Decaloba (DC.) Rchb. Porter-Utley (2003, 2014) realizou a revisão taxonômica Passiflora subgênero Decaloba superseção Cieca (Medik.) J.M. MacDougal & Feuillet. Mezzonato-Pires (2017) realizou a revisão taxonômica de Passiflora subgênero Astrophea. Decaloba é um subgênero tropical e subtropical, composto de aproximadamente 235 espécies, dividido em oito superseções, segundo MacDougal & Feuillet (2003 [2004]): Auriculata J.M. MacDougal & Feuillet, Bryonioides (Harms) J.M. MacDougal & Feuillet, Cieca (Medic.) J.M. MacDougal & Feuillet, Decaloba (DC.) J.M. MacDougal & Feuillet, Disemma (Labill.) J.M. MacDougal & Feuillet, Hahniopathanthus (Harms) J.M. MacDougal & Feuillet, Multiflora (Small) J.M. MacDougal & Feuillet e Pterosperma (L. Gilbert & J.M. MacDougal) J.M. MacDougal & Feuillet. O centro de diversidade de P. subg. Decaloba é o México (59 espécies), seguido por Colômbia (56 espécies) e Guatemala (40 espécies) (Krosnick et al. 2013). No Brasil são encontradas 21 espécies do subgênero (Milward-de-Azevedo et al. 2012). Essa grande diversidade e concentração de espécies nesses países da América Latina favoreceu a dispersão das espécies no continente Americano, devido as adaptações desta ao clima tropical, reforçando a hipótese de Krosnick (2006) e Muschner et al. (2012), de que a origem das espécies de Passiflora foi na América Central, prosseguindo pelas regiões de clima tropical e subtropical da América Latina. A divergência do gênero Passiflora e entre os quatro subgêneros varia de 16 a 40 milhões de anos atrás, seguindo um cenário biogeográfico proposto por vários grupos de plantas, originárias da África, cruzando para a Europa e Ásia, e chegando no Novo Mundo por meio de pontes terrestres, em eventos de dispersão à longa distância, permitindo maior tempo de evolução e expansão da família, explicando inclusive a dispersão da superseção Disemma, encontrada somente no sudeste da Ásia e na Austrália, pois acredita-se que sua dispersão foi realizada pela ponte terrestre formada pela Antártica até o Plioceno, pois neste período havia a presença de florestas temperadas nesta região, possibilitando sua dispersão através de correntes de vento e a contribuição de grandes aves (Muschner 2005, Muschner et al. 2012). Nessa classificação, o subgênero Decaloba, que se divergiu à cerca de 29 milhões de anos atrás (Muschner et al. 2012), é caracterizado por apresentar trepadeiras herbáceas e suberosas, com estípulas linear-subuladas ou falcadas, às vezes foliáceas, presença ou ausência de oceolos nas lâminas foliares, flores pequenas (< 4 cm diâmetro), pateliformes, com uma ou duas séries de filamentos da corona, opérculo plicado, frutos bagas ou cápsulas, e sementes reticuladas, foveoladas ou transversalmente sulcadas. A origem do nome Passiflora O nome científico Passiflora (passio = paixão + flos, floris = flor) e os nomes populares, de como as Passifloras são conhecidas, flor-da-paixão (em português), passion-flower (em inglês), e especialmente os nomes em espanhol, passionaria, granadillas e flor de la pássion, que foram utilizados por missionários espanhóis durante a colonização das Américas entre os séculos XVI e XVII, ao identificarem nas flores, os símbolos da crucificação de Cristo: as cinco sépalas e cinco pétalas 38

4 representariam os dez apóstolos, com a exclusão de Judas, que traiu Jesus, e de Pedro, que o negou três vezes; a corona de filamentos, à coroa de espinhos; as cinco anteras, às cinco chagas de Cristo; os três estigmas, os três pregos que prenderam Jesus à cruz; as gavinhas, os açoites que o martirizaram; as folhas, à lança que transpassou seu corpo; e o fruto, o mundo que Cristo teria vindo redimir (Bailey 1917; Killip 1938; Puri 1947; Woodson & Schery 1958; Brizicky 1961; Sacco 1980; Delaveau et al. 1983; Cervi 1986, 1997; Escobar 1988; Weberling 1992; Mabberley 1997; Hopkins & Sousa 1999). De acordo com Pio-Corrêa (1984), o nome flor-da-paixão provém da palavra latina passiflora, sendo empregada exclusivamente para designar as espécies do gênero Passiflora, cuja grande maioria é brasileira e conhecida popularmente pelo nome indígena maracujá. No Brasil, as Passifloras são também conhecidas pelo nome indígena maracujá, do tupi marahú, que significa fruto que se serve, alimento na cuia ou fruto de sorver (Lima & Cunha 2004). Além de isto, Pio-Corrêa (1984) assinala que as Passifloras foram eleitas a mais bela flor de nossa flora. Devido a grande importância religiosa atribuída à flor, essas plantas passaram a ser colecionadas durante inúmeras expedições nas Américas, o que possibilitou estabelecer diversas classificações para o grupo por estudiosos europeus (Cervi 1997). Data do final do século XVII as primeiras descrições para a família Passifloraceae, cujas espécies integravam os gêneros Granadilla, Murucuja e Passiflora, atualmente constituindo o gênero Passiflora. Segundo Cervi (1986, 1997), esses trabalhos pré-lineanos são de autoria de Hermandez, Pluckenet, Plumier e Tournefort, sendo o nome científico Passiflora uma derivação do latim passioni flos, estabelecido por Linnaeus, em 1735, que adotou o nome empregado por Pluckenet, em Histórico do gênero Passiflora, com ênfase no subgênero Decaloba Linnaeus, em 1735, estabelece o atual gênero Passiflora, adotando o nome empregado por Pluckenet, devido a tradição e a denominação dada a essas plantas em todos os idiomas (Cervi 1986, 1997). Posteriormente, em 1753, descreve 24 espécies deste gênero na sua obra clássica Species Plantarum. Em 1787, Medicus separa de Passiflora o gênero Cieca Medic., pertencente atualmente do subgênero Decaloba superseção Cieca, por apresentar espécies apétalas, além de aceitar o gênero Murucuja Medic., pertencente atualmente do subgênero Decaloba superseção Decaloba seção Decaloba, adotando o nome de Tournefort. Posteriormente, em 1789, Jussieu aceita três gêneros para a família: Passiflora, Murucuja e Tacsonia Juss., pertencente atualmente do subgênero Passiflora superseção Tacsonia, não reconhecendo Cieca como um gênero válido. Essa mesma interpretação foi seguida por Persoon (1807). Em 1822, De Candolle aceita os gêneros propostos por Jussieu (1789), porém divide o gênero Passiflora em sete seções. Em 1828, estabelece para este gênero mais uma seção, totalizando oito seções, entre elas Cieca (Medic.) DC. e Decaloba DC. A seção Decaloba foi caracterizada por De Candolle por apresentar cálice com dez lobos, brácteas ausentes ou, quando presentes, diminutas e posicionadas abaixo das flores, e pelos pedúnculos florais e gavinhas axilares. Vellozo (1827) apresenta, na Florae Fluminensis, 25 pranchas de espécies ocorrentes no estado do Rio de Janeiro e São Paulo, tendo sido suas descrições originais publicadas em Nestes dois trabalhos, Vellozo não realizou a classificação das espécies. Em 1828, Reichenbach eleva as seções de De Candolle (1822, 1828) à categoria de subgênero, exceto Cieca, mantida como seção no subgênero Decaloba. Porém, Roemer (1846), apresenta uma proposta diferente, elevando todas as seções de De Candolle (1822, 1828) à categoria de gênero. Em 1867, Bentham & Hooker propõem uma nova classificação para as Passifloraceae, reduzindo à somente dois gêneros Passiflora e Tacsonia. 39

5 Masters (1871, 1872) propõe três gêneros para a família: Passiflora, Tacsonia e Dilkea Mast. Dividindo Passiflora em quatro subgêneros: Astrophea DC., Plectostemma Mast. (= Decaloba), Murucuia Tourn. e Granadilla DC. Os subgêneros foram divididos baseados no tipo de hábito, presença ou não de brácteas, forma do tubo floral, tipo e medidas da corona, ovário, estilete e fruto. Aparentemente desconhecendo o trabalho de Reichenbach (1828), Masters (1871, 1872) propõe o subgênero Plectostemma, ao invés de Decaloba, subdividindo-o em seis seções: Tetrapathea DC., Cieca (Medik.) Mast., Dysosmia DC., Decaloba DC., Polyanthea DC. e Distemma Lem. Em 1873, Triana & Planchon reconhecem somente o gênero Passiflora, subdividindo-o em cinco subgêneros, entre eles Plectostemma (= Decaloba). Harms (1894), com base na classificação de Candolle (1822, 1828), divide Passiflora em oito seções, entre elas Decaloba, subdividindo-a em duas séries: Polyanthea (DC.) Harms e Eudecaloba (Mast.) Harms e Cieca. Posteriormente, em 1925, propõe uma nova classificação, utilizando as categorias taxonômicas estabelecidas anteriormente como seções, subseções ou séries. Divide o gênero em 21 seções, entre elas Decaloba, que por sua vez foi subdividida em sete subseções: Polyanthea (DC.) Harms, Cirrhiflora Harms, Deidamioides Harms, Eudecaloba (Mast.) Harms, Pseudodysosmia Harms, Pseudogranadilla Harms e Hahniopathanthus Harms. Nesses trabalhos, o autor reconhece outros dez gêneros para a família, além de Passiflora. Killip (1938), seguindo as proposições classificatórias de Masters (1871, 1872), divide Passiflora em 22 subgêneros, elevando a maioria das seções propostas por Harms (1925) a subgêneros e subdividindo-os em seções e séries. Killip, neste mesmo trabalho, segue as proposições classificatórias de Masters para o gênero, porém, estabelecendo sete seções para o subgênero Plectostemma (= Decaloba): Cieca, Mayapathanthus Killip, Decaloba, Xerogona (Raf.) Killip, Pseudodysosmia (Harms) Killip, Pseudogranadilla (Harms) Killip e Haniopathanthus (Harms) Killip, com suas respectivas séries. O autor caracteriza o subgênero Plectostemma pelas flores frequentemente pequenas e solitárias, delicadamente coloridas, cálice pateliforme ou campanulado, corona com uma a duas séries de filamentos, opérculo plicado e filetes unidos na base e encurvados para o interior da flor, em direção ao ápice do ovário. Esta obra de Killip ainda representa, atualmente, o estudo mais completo para o gênero Passiflora. Escobar, em 1988, descreve um novo subgênero: Porphyropathanthus L. Escobar, além de estabelecer no subgênero Tacsonia Triana & Planch., uma nova seção, Colombiana L. Escobar, e elevar a seção Tacsonia série Manicata Harms à categoria de subgênero: Manicata (Harms) L. Escobar. Deste modo, Passiflora passa a constituir-se de 23 subgêneros, ressaltando que o subgênero Granadillastrum (Triana & Planch.) Killip é integrado ao subgênero Manicata. Somente no final do século XX o epíteto subgenérico Decaloba veio a ser reconhecido como prioritário sobre Plectostemma por MacDougal (1994), que faz a correção nomenclatural, considerando este último um sinônimo. Este é o primeiro trabalho de revisão taxonômica sobre o subgênero Decaloba, porém referindo-se apenas à seção Pseudodysosmia. Em 2001, Skrabal et al. fazem a revisão do grupo de Passiflora lobii, e, em 2003 Porter-Utley faz a revisão para a atual superseção Cieca, publicado apenas em Em 2003 [2004], Feuillet & MacDougal apresentam uma nova classificação para Passiflora, redividindo-o apenas em quatro subgêneros e mantendo Decaloba como um subgênero autônomo. São sinonimizados ao subgênero Decaloba os antigos subgêneros propostos por Killip (1938): Apodogyne Killip, Asthephia Killip, Chloropathanthus (Harms) Killip, Murucuja (Medic.) Mast., Pseudomurucuja (Harms) Killip e Psilanthus (DC.) Killip. Atualmente, com base em Feuillet & MacDougal (2003 [2004]), o subgênero Decaloba está dividido em oito superseções, das quais Auriculata, Bryonioides, Cieca, Decaloba e Multiflora têm representantes no Brasil, as demais são: Disemma, Hahniopathanthus e Pterosperma. Nesta nova classificação, o gênero Tetrastylis Barb. Rodr. é 40

6 rebaixado à categoria de secção do subgênero Deidamoides, apesar de se aproximar mais do subgênero Decaloba, por evidencias morfológicas e palinológicas (MacDougal 1994). Muschner et al. (2003), apresentam a primeira análise molecular, envolvendo 61 espécies e 11 subgêneros utilizando os marcadores nrits, trnl-trnf e rps4. Nesta análise, com base na classificação de Killip (1938), são formados três grandes grupos, sendo o clado Decaloba formado pelos subgêneros Apodogyne, Decaloba, Murucuja e Pseudomurucuja. Yockteng & Nadot (2004) apresentam um ensaio de filogenia molecular, utilizando o marcador ncpgs. Foram analisadas 90 espécies, distribuídas em oito subgêneros, também baseando-se na classificação de Killip (1938). As espécies foram agrupadas em três clados, entre estes Plectostemma (=Decaloba) abrangendo os subgêneros Apodogyne, Asthephia, Murucuja e Pseudomurucuja. Hansen et al. (2006) usaram dois marcadores moleculares - rpoc1 e trnl- trnt - para análise de 61 espécies, o resultado obtido suportou a redução dos 22 subgêneros de Killip (1938) a quatro subgêneros, corroborando a proposta de classificação de Feuillet & MacDougal (2003 [2004]). Em 2005, foi realizado um estudo especialmente para a superseção Disemma, que compreende um total de 22 espécies distribuídas pela Austrália e Ásia, por Krosnick & Freudenstein. Superseção diferenciada das demais, por apresentar inflorescências com redução do eixo principal e multiplicação das partes florais, este trabalho usando os marcadores moleculares: ITS-1, 5,8S, ITS-2 e trnl-trnf, apontou Disemma como monofilético, corroborando com os resultados encontrados por Muschner et al. (2003) e Yockteng & Nadot (2004). A análise combinada demonstrou que o subgênero Decaloba é monofilético, e a superseção Disemma é bem suportado como grupo irmão da espécies P. multiflora L., espécie encontrada no Novo Mundo, pertencente à superseção Multiflora, e além disto está dividida claramente em dois clados, um para espécies da Ásia e o outro para a Austrália. Em 2007, Milward-de-Azevedo reavaliou as espécies do subgênero Decaloba ocorrentes no Brasil e discutiu a posição sistemática dos táxons com base em caracteres morfológicos, através da qual analisou o monofiletismo do grupo, a consistência da classificação do sistema proposto por Feuillet & MacDougal (2003 [2004]) e a congruência das circunscrições, bem como inferiu sobre relações filogenéticas e a evolução dos caracteres morfológicos do grupo. A análise cladística morfológica realizada para as espécies do subgênero Decaloba ocorrentes no Brasil, não sustentou a classificação proposta por Feuillet & MacDougal (2003 [2004]), pois a superseção Decaloba não se mostrou monofilética devido a abranger a espécie P. morifolia Mast., pertencente a superseção Bryonioides. As espécies da seção Xerogona formaram uma politomia nesta análise, além de ficarem incluídas no clado da seção Decaloba. A revisão taxonômica das 20 espécies ocorrentes no Brasil foi publicada por Milward-de-Azevedo et al. (2012), e sua palinotaxonomia por Milward-de-Azevedo et al. (2010). No estudo de palinotaxonomia, Milward-de-Azevedo et al. (2010), mostraram a importância dos grãos de pólen para a taxonomia do subgênero Decaloba, enfatizando a possibilidade de uma reavaliação das circunscrições e do rearranjo de categorias infra-genéricas atualmente estabelecidas, devido à inserção de P. morifolia entre as espécies da seção Xerogona. Zamberlan (2007) usando os marcadores moleculares rpoc1, ITS1, ITS2 e nad1, analisaram 121 espécies de Passiflora, confirmando a monofilia dos subgêneros Astrophea, Decaloba e Passiflora, corroborando com os estudos de Muschner et al. (2003) e Yockteng & Nadot (2004). Com relação ao subgênero Decaloba, a superseção Decaloba emerge como monofilética, porém suas seções apresentam suas monofilias comprometidas, já que duas espécies da seção Decaloba foram incluídas na seção Xerogona, são também monofiléticos as superseções Bryonioides, Cieca e Disemma (com dois clados monofiléticos dividindo as espécies da Ásia e Austrália), e apenas Multiflora não aparece como monofilética, nas análises de Zamberlan (2007). Muschner (2005) e Muschner et al. (2012) usando sete marcadores moleculares: rbcl, rps4, trnl-trnf, trnl intron, nad1, nad5 e 26S. Realizaram um estudo sobre o tempo de diversificação das 41

7 espécies de Passiflora e seus subgêneros, relacionando-os com biogeografia e estudos históricos. Neste estudo demonstram que o gênero Passiflora é monofilético, e os subgêneros Astrophea, Decaloba e Passiflora emergem como monofiléticos e são bem suportados nas árvore filogenéticas geradas, e apenas Deidamioides emerge como parafilético, corroborando com os estudos de Muschner et al. (2003) e Yockteng & Nadot (2004). Krosnick et al. (2013) usando os marcadores moleculares nrits, ncpgs, trnl-f, and ndhf, realizaram o primeiro estudo que tentou resolver a alocação dos subgêneros Deidamioides e Tetrapathea em relação ao subgênero Decaloba, assinalando Tetrapathea como subgênero irmão de Decaloba, bem como as relações dentro do próprio subgênero Decaloba, classificando o subgênero Decaloba como monofilético, assim como suas superseções, com exceção de Auriculata e Multiflora, que aparecem nas árvores filogenéticas geradas como parafiléticas. Milward-de-Azevedo et al. (2014) realizaram uma análise filogenética baseado em caracteres morfológicos e moleculares utilizando os marcadores nrits e trnl-trnf, corroborando com a análise morfológica realizada por Milward-de-Azevedo (2007), observando que P. morifolia, que pertence a superseção Bryonioides, foi alocado ao clado da superseção Decaloba seção Xerogona, composto pelas espécies P. capsularis L., P. cervii Milward-de-Azevedo e P. rubra L., além desta seção não ter se mostrado monofilética utilizando os marcadores moleculares trnl-trnf. Boza Espinoza et al. (2018) recentemente publicaram a revisão taxonômica da seção Xerogona, reconhecendo 15 espécies, incluindo duas subespécies, além de um estudo de análise de componentes principais para os complexos de espécies P. capsularis e P. rubra, incluindo P. cervii nas análises, e reconheceram apenas uma espécie no complexo P. capsularis e duas espécies no complexo P. rubra: P. cisnana Harms distribuída na América do Sul e P. rubra nas ilhas do Caribe, e P. cervii foi considerada como uma espécie distinta de ambos os complexos estudados. De acordo com este estudo, na América do Sul não é encontrado P. rubra, e sim P. cisnana. Novas espécies do subgênero Decaloba também têm sido descritas por Jørgensen et al. (1987), MacDougal (1988a, 1988b, 1989a, 1989b, 1989c, 1992, 2001, 2003, 2006, 2013), Escobar (1989), Knapp & Mallet (1998), Skrabal et al. (2001), MacDougal & Hansen (2003), Jørgensen & Weigend (2004), Krosnick (2005), Vanderplank (2006), Porter-Utley (2007), Milward-de- Azevedo (2008), Armando & Riviera (2014), Bernacci et al. (2014), Boza Espinoza (2014), MacDougal & Hernández (2015), Lozada-Perez & Gutiérrez (2016), Buitrago et al. (2018), entre outras, contribuindo para o conhecimento da diversidade da flora da América Latina. Referências APG II - The Angiosperm Phylogeny Group (2003) An update of the angiosperm phylogeny group classification for the orders and families of flowering plants: APG II. Botanical Journal of the Linnean Society 141: APG III - Angiosperm Phylogeny Group (2009) An update of the Angiosperm Phylogeny Group classification for the orders and families of flowering plants. Botanical Journal of the Linnean Society. 17p. APG IV - Angiosperm Phylogeny Group (2016) An update of the Angiosperm Phylogeny Group classification for the orders and families of flowering plants: APG IV. Botanical Journal of the Linnean Society 181: Araújo D, Alves M (2013) Flora da Usina São José, Igarassu, Pernambuco: Passifloraceae s.s. Rodriguésia 64(2): Armando E, Riviera G (2014) Passiflora soliana, a new species of Passiflora (Passifloraceae) in the South Pacific of Costa Rica. Journal of the Botanical Research Institute of Texas 8(1): Bernacci LC (2003) Passifloraceae. In: Wanderley MGL, Shepherd GJ, Giulietti AM, Melhem TS (coords.). Flora Fanerogâmica do estado de São Paulo. Vol. 3. FAPESP/RIMA, São Paulo, p. Bernacci LC, Mezzonato AC, Salimena FRG (2014) A new threatened species of Passiflora section Decaloba (Passifloraceae) from Minas Gerais State, Brazil. Systematic Botany 39(2): DOI: / X Bernacci LC, Vitta FA (1999) Flora fanerogâmica da Reserva do Parque Estadual das Fontes do Ipiranga, São Paulo, Brasil. Hoehnea 26 (2): BFG - The Brazil Flora Group (2015) Growing knowledge: an overview of seed plant diversity in Brazil. Rodriguésia 66:

8 Borges KF (2016) Diversidade de Passifloraceae s.s. no Espírito Santo. Dissertação (Mestrado). Universidade Federal do Espírito Santo, Centro de Ciências Agrárias e Engenharias. Programa de Pós-Graduação em Produção Vegetal. Alegre. 198p. Borges KF, Milward-de-Azevedo MA (2017) Passifloraceae sensu stricto do Parque Estadual Cachoeira da Fumaça, Espírito Santo, Brasil. Rodriguésia 68(5): DOI: / Boza Espinoza TE (2014) Two new species of Passiflora subg. Decaloba (Passifloraceae) from Peru and Bolivia. Novon 23: DOI: / Boza Espinoza TE, Jørgensen PM, MacDougal JM (2018) A taxonomic revision of Passiflora sect. Xerogona (Passifloraceae) using principal component analysis. Annals Missouri Botanical Garden 103(2): doi: / Buitrago MA, MacDougal JM, Coca LF (2018) Passiflora kumandayi (Passifloraceae), a new species from the Colombian Andes in a new section within subgenus Decaloba. Phytotaxa 344(1): DOI: /phytotaxa Cervi AC (1981) Revision del genero Passiflora L. (Passifloraceae) del Estado de Parana - Brasil. Tese de Doutorado. Universistat de Barcelona. 241p. Cervi AC (1986) Passifloraceae. In: Rizzo SA. Flora do Estado de Goiás. Coleção Rizzo p. Cervi AC (1992) Passifloraceae. In: Melo MMRF et al. Flora Fanerogâmica da Ilha do Cardoso. São Paulo, SP. 3: Cervi AC (1996) Passifloraceae da região de Carangola Minas Gerais, Brasil. Pabstia 7(3): Cervi AC (1997) Passifloraceae do Brasil. Estudo do gênero Passiflora L. subgênero Passiflora. Fontqueria 45: Cervi AC, Linsigen L (2008) Sinopse taxonômica das Passifloraceae Juss. no complexo de cerrado (savana) no estado do Paraná, Brasil. Iheringia, Série Botânica 63(1): Coelho MAN, Baumgratz JFA, Lobão AQ, Sylvestre LS, Trovó M & Silva AE(2017) Flora do estado do Rio de Janeiro: avanços no conhecimento da diversidade. Rodriguésia 68(1): Cruz APO, Sousa JS, Bastos MNC, Barbosa CVO (2013) Passiflora (Passifloraceae) na Província Petrolífera de Urucu Coari, Amazonas, Brasil. Rodriguésia 64(1): Deginani NB (1999) Passifloraceae L. In: Flora Del Valle de Lerma. Aportes Botanicos de Salta. Ser. Flora 6: Deginani NB (2001) Las especies Argentinas del género Pasiflora (Passifloraceae). Darwiniana 39 (1-2): Engler A (1864) Syllabus der Pflanzenfamilien II. Band. Revisado por H. Melchior. Berlim. Nikolassea, Gebrüder Borntraeger. 666p. Escobar LK (1988) Passifloraceae. In: Pinto P & Lozano G. Flora de Colombia p. Escobar (1989) A new subgenus and five new species in Passiflora (Passifloraceae) from South America. Annals of the Missouri Botanical Garden 76: Farinazzo NM, Salimena FRG (2007) Passifloraceae na Reserva Biológica da Represa do Grama, Descoberto, Minas Gerais, Brasil. Rodriguésia 58(4): Feuillet C (2014) Distribution of the Guiana Shield Passifloraceae. Contributions to the Study of Biological Diversity 4: Fontes AL, Fonseca RS, Bernacci LC, Vieira MF (2013) Reserva Florestal Mata do Paraíso, Viçosa, Minas Gerais. The Field Museum, Chicago. Gentry AH (1976) Additional Panamaniam Passifloraceae. Annals of the Missouri Botanical Garden 63: Holm-Nielsen LB, Jorgensen PM, Lawesson JE (1988) Passifloraceae. Flora of Ecuador. Nordic Journal of Botany 31: Hopkins MJG, Sousa MAD (1999) Passifloraceae. In: Ribeiro JELS et al. Flora da Reserva Ducke. Guia de identificação das plantas vasculares de uma floresta de terra firme na Amazônia Central. p Jørgensen PM, Holm-Nielsen LB, Lawesson JE (1987) New Species of Passiflora subg. Plectostemma and subg. Tacsonia (Passifloraceae). Nordic Journal of Botany 7 (2): Jørgensen PM, Weigend M (2004) Passiflora inca, a new species of Passifloraceae from Peru and Bolivia. Novon 14: Judd WS, Campbell CS, Kellog EA, Steevens PF (1999) Plant Systematics: a phylogenetic approach. Sinauer Associates, Sunderland. 464p. Killip EP (1938) The american species of Passifloraceae. Publication Field Museum of Natural History. Botanical Series 19(1-2): Killip EP (1941) Passifloraceae. In: Macbride JF. Flora of Peru. Publication Field Museum of Natural History - Botanical Series 13 (4), fasc.1: Knapp S, Mallet J (1998) A new species of Passiflora (Passifloraceae) from Ecuador with notes on the natural history of its herbivore, Helioconius (Lepidotera: Nymphalidae: Heliconiiti). Novon 8 (2): Koch AK, Ilkiu-Borges AL (2016) Flora das cangas da Serra dos Carajás, Pará, Brasil: Passifloraceae. Rodriguésia 67(5): DOI: /

9 Krosnick SE (2005) Passiflora xishuangbannaensis (Passifloraceae): a new chinese endemic. Novon 15: Krosnick SE, Freudenstein JV (2005) Monophyly and floral character homology of old world Passiflora (Subgenus Decaloba: Supersection Disemma). Systematic Botany 30(1): Krosnick SE, Ford AJ, Freudenstein JV (2009) Taxonomic Revision of Passiflora Subgenus Tetrapathea including the Monotypic Genera Hollrungia and Tetrapathea (Passifloraceae), and a New Species of Passiflora. Systematic Botany 34(2): Lozada-Pérez L, Gutiérrez JFR (2016) A new Passiflora L. (Passifloraceae) from Guerrero and Oaxaca, México. Phytotaxa 263(3): DOI: /phytotaxa MacDougal JM (1988a) Passiflora pusilla (Passifloraceae), a new species from Central America. Annals of the Missouri Botanical Garden 75 (1): MacDougal JM (1988b) Passiflora eglandulosa, a new species in section Cieca (Medikus) DC. formerly inclued with P. triniflia Masters. Annals of the Missouri Botanical Garden 75 (4): MacDougal JM (1989a) Passiflora citrina, A new species in section Xerogona (Passifloraceae), from Mesoamerica. Annals of the Missouri Botanical Garden 76 (1): MacDougal JM (1989b) Two new species of Passiflora section Decaloba (Passifloraceae) from Costa Rica. Annals of the Missouri Botanical Garden 76 (2): MacDougal JM (1989c) Passiflora malletii, A new species in section Decaloba (Passifloraceae) from Mesoamerica. Annals of the Missouri Botanical Garden 76 (4): MacDougal JM (1992) New species of Passiflora subgenus Plectostemma (Passifloraceae). Novon 2: MacDougal JM (1994) Revision of Passiflora subgenus Decaloba section Pseudodysosmia (Passifloraceae). Systematic Botany Monographs 41: MacDougal JM (2001) Two new species of Passifloraceae (Passiflora, Passifloraceae) from southwestern Mexico. Novon 11 (1): MacDougal JM (2003) Passiflora boendri (Passifloraceae), a new egg-mimimic Passifloraceae from Costa Rica. Novon 13 (4): MacDougal JM (2006) Passiflora sandrae (Passifloraceae), a new species from Panama. Novon 16: MacDougal JM (2013) Two new species of Passiflora supersect. Decaloba (Passifloraceae) from eastern Mexico. Novon 22: DOI: / MacDougal JM, Hansen AK (2003) A new section of Passiflora, subgenus Decaloba(Passifloraceae), from Central America, with two new species. Novon 13 (4): MacDougal JM, Hernández A (2015) Passiflora munchiquensis, una nueva especie de Passiflora subgénera Decaloba (Passifloraceae) para Colombia. Novon 24(1): DOI: / Masters MT (1871) Contributions to the natural history of the Passifloraceae. Transactions of the Linnaean Society of London 27: Masters MT (1872) Passifloraceae. In: Martius CFP von, Eichler AW, Urban I. Flora Brasiliensis. Munchen, Wien, Leipzig, v.13, part 1, p Masters MT (1884) On the Passifloreae collected by M. Edouard André in Ecuador and New Granada. The Journal of the Linnean Society Botany 20: Mezzonato-Pires AC (2017) Sistemática de Passiflora subgênero Astrophea (Passifloraceae): morfologia, palinologia e taxonomia. Tese (Doutorado). Universidade Federal do Rio de Janeiro, Museu Nacional. Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas (Botânica). Rio de Janeiro. 285p. Mezzonato-Pires AC, Salimena FRG, Bernacci LC (2013) Passifloraceae na Serra Negra, Minas Gerais, Brasil. Rodriguesia 64(1): Milward-de-Azevedo MA (2007) Revisão taxonômica de Passiflora L. subgênero Decaloba (DC.) Rchb. no Brasil. Tese (Doutorado). Universidade Federal do Rio de Janeiro, Museu Nacional. Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas (Botânica). Rio de Janeiro. 243p. Milward-de-Azevedo MA (2007) Passifloraceae do Parque Estadual de Ibitipoca, Minas Gerais. Boletim de Botânica da Universidade de São Paulo 25(1): Milward-de-Azevedo MA (2008) Three new species of Passiflora subgenus Decaloba (Passifloraceae) from Brazil. Brittonia 60(4): Milward-de-Azevedo MA (2014) Passifloraceae. Catálogo das espécies de plantas vasculares e briófitas do Estado do Rio de Janeiro. Rio de Janeiro: Instituto de Pesquisas Jardim Botânico do Rio de Janeiro. Disponível em: Milward-de-Azevedo MA, Baumgratz JFA (2004) Passiflora L. subgênero Decaloba (DC.) Rchb. (Passifloraceae) na Região Sudeste do Brasil. Rodriguésia 55(85):

10 Milward-de-Azevedo MA, Baumgratz JFA, Gonçalves-Esteves V (2012) A taxonomy revivion of Passiflora subgenus Decaloba (Passifloraceae) in Brazil. Phytotaxa 53: Milward-de-Azevedo MA, Freitas LB, Kinoshita LS (2014) Taxonomy and evolutionary relationships of Passiflora subg. Decaloba supersect. Decaloba sect. Xerogona (Passifloraceae): contributions of palynological, morphological and molecular studies. Acta Botanica Brasilica 28(3): DOI: / abb3150 Milward-de-Azevedo MA, Souza FC, Baumgratz JFA, Gonçalves-Esteves V (2010) Palinotaxonomia de Passiflora subg. Decaloba (DC.) Rchb. (Passifloraceae) no Brasil. Acta Botanica Brasilica 24(1): Milward-de-Azevedo MA, Valente MC (2004) Passifloraceae da mata de encosta do Jardim Botânico do Rio de Janeiro e arredores, Rio de Janeiro, RJ., Arquivos do Museu Nacional do Rio de Janeiro 62(2): Mondin CA, Cervi AC, Moreira GRP (2011) Sinopse das Passiflora L. (Passifloraceae) do Rio Grande do Sul, Brasil. Revista Brasileira de Biociências 9(1): Moraes AM (2016) Passifloraceae Juss. sensu stricto no Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, Minas Gerais, Brasil. Dissertação (Mestrado). Universidade Federal de Juiz de Fora. Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação de Recursos Naturais. Juiz de Fora. 108p. Moraes AM, Milward-de-Azevedo MA, Faria APG (2018) Passifloraceae sensu stricto no Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, Minas Gerais, Brasil. Rodriguésia 69(2): DOI: / Muschner VC (2005) Filogenia molecular, taxas evolutivas, tempo de divergência e herança organelar em Passiflora L. (Passifloraceae). Tese de Doutorado. Universidade Federal do Rio Grande do Sul. Programa de Pós-graduação em Genética e Biologia Molecular. Porto Alegre. 162p. Muschner VC, Zamberlan PM, Bonatto SL, Freitas LB (2012) Phylogeny, biogeography and divergence times in Passiflora (Passifloraceae). Genetics and Molecular Biology 35 (4): Nunes TS, Queiroz LP (2006) Flora da Bahia: Passifloraceae. Sitientibus Séries Ciências Biológicas 6(3): Ocampo J (2013) Diversity and distribution of Passifloraceae in the Departament of Huila in Colombia. Acta Biologica Colombiana 18(3): Pessoa SVA (1994) Passifloraceae. In: Lima MPM, Guedes-Bruni RR. Reserva Ecológica de Macaé de Cima, Nova Friburgo - RJ, Aspectos Florísticos das Espécies Vasculares 1: Pessoa SVA (1997) Passifloreceae. In: Marques MCM et al. Flórula da APA Cairuçu, Parati, RJ: espécies vasculares. Série estudos e contribuições 14: Porter-Utley KE (2003) Revision of Passiflora subgenus Decaloba super section Cieca (Passifloraceae). Tese de Doutorado. University of Florida. Gainsville. 444p. Porter-Utley K (2007) Passiflora tacanensis, a new species of Passiflora subgenus Decaloba supersection Cieca from Mexico. Brittonia 59(1): Porter-Utley K (2014) A revision of Passiflora L. subgenus Decaloba (DC.) Rchb. Supersection Cieca (Medik.) J.M. MacDougal & Feuillet (Passifloraceae). Phytokeys 43: DOI: /phytokeys Sacco JC (1962) Passifloraceae. In: Schultz AR. Flora Ilustrada do Rio Grande do Sul. Boletim do Instituto de Ciências Naturais da Universidade Federal do Rio Grande do Sul 12: Sacco JC (1980) Passifloráceas. In: Reitz R. Flora Ilustrada Catarinense. Itajaí, Herbário Barbosa Rodrigues. Fascículo Passifloraceae. 132p. Skrabal J, Tillich H, Weigrnd M (2001) A Revision of the Passiflora lobii group (Passifloraceae) including some new species and subspecies. Harvard Papers in Botany 6 (1): Silva EO, Santos JUM, Dias ACAA (2013) Passifloraceae na área de proteção ambiental de Belém, Pará, Brasil. Rodriguésia 64(4): Standley PC, Williams LO (1961) Passifloraceae. In: Flora of Guatemala. Fieldiana: Botany 24, part 7 (1): Stevens PF (2001 onwards) Site Angiosperm Phylogeny. Disponível em: Ulmer T, MacDougal JM (2004) Passiflora: Passionflowers of the world. Portland, Timber Press, Oregon. 430p. Vanderplank J (2006) Passiflora pardifolia (Passifloraceae). Curtis s Botanical Magazine 23 (3): Vitta FA (2006) Flora de Grão-Mogol, Minas Gerais: Passifloraceae. Boletim de Botânica da Universidade de São Paulo 24: Vitta FA, Pirani JR (2015) Flora da Serra do Cipó, Minas Gerais: Passifloraceae. Boletim de Botânica da Universidade de São Paulo 33: DOI: /issn v33ip29-38 Zamberlan PM (2007) Filogenia de Passiflora L. (Passifloraceae): questões infra-subgenéricas. Dissertação de Mestrado. Universidade Federal do Rio Grande do Sul. Programa de Pós-graduação em Genética e Biologia Molecular. Porto Alegre. 105p. 45