UNIVERSIDADE FEDERAL DO MARANHÃO CENTRO DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS E AMBIENTAIS CURSO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS

UNIVERSIDADE FEDERAL DO MARANHÃO CENTRO DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS E AMBIENTAIS CURSO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS USO DA MEIOFAUNA COMO FERRAMENTA DE AVALIAÇÃO AMBIENTAL EM DUAS ÁREAS ESTUARINAS DO GOLFÃO MARANHENSE. CHAPADINHA - MA 2013

LUIZ PHELIPE NUNES E SILVA USO DA MEIOFAUNA COMO FERRAMENTA DE AVALIAÇÃO AMBIEN- TAL EM DUAS ÁREAS ESTUARINAS DO GOLFÃO MARANHENSE Monografia apresentada ao Curso de Ciências Biológicas da Universidade Federal do Maranhão, como pré-requisito para a obtenção do título de Bacharel e Licenciado em Ciências Biológicas. Orientador: Prof. Dr. Jorge Luiz Silva Nunes CHAPADINHA - MA 2013

LUIZ PHELIPE NUNES E SILVA USO DA MEIOFAUNA COMO FERRAMENTA DE AVALIAÇÃO AMBIENTAL EM DUAS ÁREAS ESTUARINAS DO GOLFÃO MARANHENSE Monografia apresentada ao Curso de Ciências Biológicas da Universidade Federal do Maranhão, como requisito parcial à obtenção do título de Bacharel e Licenciado em Ciências Biológicas. COMISSÃO EXAMINADORA Prof. Dr. Jorge Luiz Silva Nunes (Orientador) - UFMA MSc. Maurício Araújo Mendonça (1º Examinador) - UFMA Esp. Luiz Henrique Carvalho Rodrigues (2º Examinador) - IFMA Aprovado em / /

Aos meus amigos, familiares e comunidade científica.

AGRADECIMENTOS Agradeço a Thelma Helena, minha mãe linda e maravilhosa, que apesar da saudade e às vezes algumas discordâncias sempre me incentiva a correr atrás de todos os meus sonhos e objetivos. Ao meu irmão e orientador Jorge Luiz Silva Nunes por todos os ensinamentos e criticas construtivas. A Marina Nunes, minha irmã e eterna ajudante que me auxiliou anotando as contagens de meiofauna e ouvindo as minhas deduções e conclusões a respeito do trabalho. Aos meus tios e primos por sempre acreditarem que eu poderia ser mais que um menino brincalhão, em especial a Tia Adriana Vasconcelos por ser a primeira a me incentivar quando eu disse que seguiria no ramo da Biologia em vez da Engenharia Mecânica. Aos meus amigos do peito, a galera LAMBILASKA, que apesar da distância sempre estiveram prontos para ajudar em qualquer ocasião. Aos meus eternos amigos do Vinhais: Andrey, Thiago e Gerson pelo incentivo, pela troca de ideias e experiências que de alguma forma me fizeram amadurecer como pessoa e também como profissional. Aos amigos de turma pelas trocas de conhecimento, pela união na hora dos perrengues e também pelos momentos bons que também fazem parte do amadurecimento profissional. Aos professores da UFMA CCAA que sempre estiveram dispostos a trocar conhecimentos, além de pegarem no nosso pé durante as disciplinas.

A todos meus colegas de laboratório: Diego, Maura, Maurilene, Maria Francisca, Jakeline, André Luís, Aldemir, Luciano, Jailma, Anderson, André Paiva e Pâmela por aqueles momentos de trabalho no laboratório e também pelos momentos de descontração. Aos companheiros de coleta: Albertina, Carlos, Rannyele, Allana, Lorena, Alex, Wallacy, Daniele, Zeca, Caru, Renato por todos os bons momentos vividos em campo, como as atoladas na lama, as risadas e o cinema com os melhores filmes. Aos marinheiros Sebastião, Santos e Fernadinho por aturarem os atrasos e as bagunças desses novos cientistas. Ao companheiro Eder Serejo pela ajuda com o abstract do trabalho. À Pró Vida pela oportunidade de trabalho e pela bolsa concedida. A todos que me deram a oportunidade de conhecer e trabalhar no Igarapé do rio Tronco e no Igarapé Buenos Aires, dois lugares lindos que oferecem uma grande quantidade de informações para pesquisas futuras. Enfim, A todos que estiveram comigo desde o inicio dessa caminhada que está só começando. Muito Obrigado!!!

Verás que um filho teu não foge à luta... (Hino nacional brasileiro)

RESUMO O estudo teve finalidade de utilizar a meiofauna como indicador da qualidade ambiental em dois manguezais situados em áreas estuarinas no Golfão Maranhense, por meio da caracterização da sua estrutura de comunidade, variação espaço-temporal e determinação dos índices Nematoda/Copepoda. Este estudo foi realizado no igarapé do rio Buenos Aires, localizado próximo aos portos da ilha do Maranhão e no igarapé do rio Tronco, localizado na ilha dos Caranguejos. Foram realizadas coletas trimestrais no período de abril de 2010 a fevereiro de 2013, totalizando 11 amostragens. A metodologia foi do tipo transecto, onde materiais biosedimentológicos foram coletados com tubo PVC e fixados a formol a 4 %. O presente trabalho apresentou padrões diferentes em relação à dominância dos grupos meiofaunísticos entre o igarapé do rio Tronco e igarapé do rio Buenos Aires. As densidades médias também foram consideradas baixas e os índices Nematoda/Copepoda apresentaram valores que corresponderam a um ambiente perturbado em 9,09% das amostras. No entanto, o fato dos maiores valores terem sido encontrados na área próxima ao porto do Itaqui, é suficiente para determinar a baixa qualidade ambiental, pois revela que esta área é passiva de ações perturbadoras. Já a análise MDS separou as duas áreas estudadas, evidenciando que existe distinção estrutural da comunidade meiofaunística entre as duas áreas em todos os andares bênticos avaliados. Por fim foi provado que a meiofauna pode ser usada para monitorar a zona portuária do Golfão Maranhense. Palavras-chave: Manguezal. Impacto Ambiental. Meiofauna. Estrutura de Comunidade.

ABSTRACT The purpose of this study was to use the meiofauna as an indicator of environmental quality such in two mangroves located in estuarine areas in Golfão Maranhense, through the characterization of their community structure, spatial-temporal variation and determination of indices Nematoda/Copepoda. This study was conducted in the stream of Buenos Aires s river, located close to the ports of Ilha do Maranhão and stream of Tronco s river, located on Ilha dos Caranguejos. Were collected quarterly from april 2010 to february 2013, totaling 11 samples. The methodology was the type transect, biosedimentological materials were collected using PVC pipe and fixed to 4% formalin. The present study showed different patterns regarding the dominance of meiofauna taxa between the stream of the Tronco s river and stream of the Buenos Aires s river. The average densities were also considered low and the indexes Nematoda/Copepoda showed values that corresponded to a disturbed environment in 9.09% of samples. However, the fact that the highest values were found in the field near the Porto do Itaqui is sufficient to determine the low environmental quality, because reveals that this area is passive actions disturbing. Already MDS analysis separated the two fields studied, showing that there is community meiofaunística structural distinction between the two fields on all floors benthic evaluated. Finally, it was proven that meiofauna can be used to monitor port field in Golfão Maranhense. Keywords: Mangrove. Environmental impact. Meiofauna. Community structure.

LISTA DE ILUSTRAÇÕES Figura 1: Mapa ilustrativo da localização igarapé do rio Tronco (área controle) e do igarapé do rio Buenos Aires (área tratamento), Golfão Maranhense. Figura 2: Esquema que ilustra a metodologia do tipo transecto utilizada nas áreas dos igarapés do rio Tronco e rio Buenos Aires. Os círculos azuis dispostos na verticas indicam os três pontos amostrados, cada um referente a um andar bêntico. Os círculos dispostos na horizontal indicam as réplicas de cada ponto. Figura 3: Variação dos parâmetros abióticos ao longo do tempo na área controle (Igarapé do rio Tronco) e área tratamento (Igarapé Buenos Aires) no período entre 2012 e 2012. A) ph; B) Temperatura; C) Oxigênio dissolvido; D) Salinidade. Figura 4: Riqueza dos grupos meiofaunísticos: A) Igarapé Tronco B) Igarapé Buenos Aires, Golfão Maranhense. Figura 5: Abundância relativa dos grupos meiofaunísticos: A) Igarapé Tronco B) Igarapé Buenos Aires, Golfão Maranhense. Figura 6: Densidade média da meiofauna nos Igarapés do rio Tronco e do rio Buenos Aires, Golfão Maranhense.: A) Igarapé Tronco; B) Igarapé Buenos Aires. Figura 7: Densidade média da meiofauna ao longo dos andares bênticos dos Igarapés do rio Tronco e rio Buenos Aires, Golfão Maranhense. Figura 8: Densidade média dos grupos mais abundantes nos Igarapés do rio Tronco e do rio Buenos Aires, Golfão Maranhense: A) Gastropoda B) Nematoda. Figura 9: Índice Nematoda/Copepoda para as áreas controle e tratamento: A) Igarapé Tronco B) Igarapé Buenos Aires, Golfão Maranhense. Figura 10: Ordenações entre a área controle (Igarapé do rio Tronco) e tratamento (Igarapé do rio Buenos Aires) representadas no MDS: A) Mediolitoral inferior; B) Mediolitoral médio; C) mediolitoral superior.

LISTA DE TABELAS Tabela I: Dados abióticos obtidos na água do igarapé do rio Buenos Aires e igarapé do rio Tronco durante o período de 10 de abril a 12 de junho.

SUMÁRIO 1. INTRODUÇÃO... 12 2. MATERIAL E MÉTODOS... 14 2.1. Área de estudo... 14 2.2. Amostragem... 15 2.2.1. Dados abióticos... 15 2.2.2. Meiofauna... 15 2.3. Em laboratório... 17 2.4. Tratamento numérico... 17 3. RESULTADOS... 19 3.1. Dados abióticos... 19 3.2. Meiofauna... 20 4. DISCUSSÃO... 27 5. AGRADECIMENTOS... 30 6. REFERÊNCIAS... 30

12 1. INTRODUÇÃO Os manguezais são ecossistemas típicos de ambientes estuarinos que geralmente estão associados às margens de baías, enseadas, desembocaduras de rios, reentrâncias costeiras, sendo considerados como importante zona úmida e de grande valor ecológico, pois estes ambientes caracterizam-se pela complexidade, alta resiliencia e resistência, graças à adaptação dos organismos às constantes e sensíveis variações de fatores bióticos e abióticos que proporcionam condições favoráveis para alimentação, proteção e reprodução de muitas espécies de animais, além de desempenhar papel social e econômico nos lugares onde se encontram (SCHAEFFER NOVELLI, 1990). Por outro lado, a intervenção antrópica tem tornado estes ambientes cada vez mais suscetíveis a impactos ambientais, pois a exploração indevida de espécies de valor comercial, a expansão do perímetro urbano e o funcionamento de zonas portuárias afetam o funcionamento desses ecossistemas, que por sua vez tornam-se cada vez mais vulneráveis (Barragán-Muñoz, 2005). Dessa forma, é possível compreender que as atividades portuárias geram transformações no ambiente cujas consequências estão associadas aos impactos negativos como às dragagens, ao material dragado, ao derramamento de produtos, à geração de resíduos sólidos e à introdução de organismos exóticos e nocivos pela água de lastro (Porto & Teixeira, 2002). A introdução de poluentes em ambientes aquáticos normalmente dá origem a um evento ecológico denominado eutrofização, caracterizado pelo aumento excessivo de nutrientes no meio que acelera a produtividade e gera muitas vezes o crescimento descontrolado de algumas espécies em relação a outras (Eskinazi Leça et al., 2004). Portanto, o desenvolvimento de atividades geradoras de impacto na área de influência dos manguezais deve ser cuidadosamente monitorado, sempre com o intuito de preservar a qualidade do ambiente (Porto & Teixeira, 2002).

13 A comunidade científica tem utilizado o monitoramento biológico como ferramenta de avaliação ambiental para determinar os efeitos e as consequências dos impactos negativos no ambiente. Esse processo consiste em avaliar as respostas das comunidades biológicas a possíveis modificações nas condições ambientais originais, pois essas comunidades refletem toda a condição dos ecossistemas, integrando os efeitos de diferentes agentes impactantes (Barbour et al., 1999). Alguns organismos são comumente utilizados na avaliação da qualidade ambiental de ecossistemas aquáticos, pois os índices bióticos transmitem informações que relacionadas aos parâmetros físico-químicos fornecem uma visão ampla sobre o estado em que o ambiente se encontra (Borja et al, 2000). Dentre esses organismos estão os grupos meiofaunísticos, que por sua vez são representados pelos metazoários com dimensões de 0,045mm a 0,5mm, que vivem associados ao substrato ou a plantas aquáticas (Warwick, 1984). A utilização da meiofauna apresenta características vantajosas para o seu uso na avaliação da qualidade ambiental, a exemplo do seu pequeno tamanho e alta densidade que favorecem as análises quantitativas, o menor volume das amostras que facilita o transporte e manuseio do material coletado ao laboratório; o ciclo de vida dos seus componentes que é rápido e propicia amostragens em curtos intervalos e o grande potencial de respostas aos eventos de poluição, mais efetivos do que aos da macrofauna (Warwick, 1993; Somerfield et al, 2003). Assim, a hipótese do presente trabalho é verificar se os impactos produzidos pelas zonas portuárias causam efeitos negativos sobre a comunidade meiofaunística presente nas regiões adjacentes aos portos. Deste modo, o estudo teve o objetivo de utilizar a meiofauna como indicador da qualidade ambiental em duas áreas de manguezal situadas

14 em ambientes estuarinos no Golfão Maranhense por meio da caracterização da estrutura de comunidade, da variação espaço-temporal e da determinação dos índices Nematoda/Copepoda. 2. MATERIAL E MÉTODOS 2.1. Área de estudo A baía de São Marcos é a maior baía da costa Norte do Brasil, está delimitada espacialmente pelo continente a Oeste, pela ilha do Maranhão a Leste e pela foz do Rio Mearim ao Sul. Suas principais feições geográficas são caracterizadas pela presença de canais com grandes profundidades, muitos bancos de areia e pela descarga de inúmeros rios (DHN, 1972; PALMA, 1979). Além destas, outras características oceanográficas também são percebidas, tais como a presença de macromarés do tipo semi-diurnas, a amplitude de maré próxima a 7m e velocidades de corrente com intensidade máxima atingindo 15,4 m/s (EMAP, 2001). Este estudo foi realizado em duas áreas localizadas na baía de São Marcos, com diferentes graus de conservação e impactos. A área correspondente ao tratamento é o igarapé de Buenos Aires (2 35 55,34 e 44 21 9,33 ), que se localizada na região portuária da ilha do São Luís e se destaca pelo elevado grau de antropismo, provenientes de atividades realizadas nos portos e pela proximidade com povoados ribeirinhos. Já a área controle situa-se no igarapé Tronco (2 49 39,92 e 44 29 24,38 ), localizado na ilha dos Caranguejos, que por sua vez é uma Área de Proteção Ambiental criada pelo Governo do Estado do Maranhão através do decreto n 11.900 de 05 de Outubro de 1991 (MARANHÃO, 1991) (Figura 1).

15 Figura 1: Mapa ilustrativo da localização igarapé do rio Tronco (área controle) e do igarapé do rio Buenos Aires (área tratamento), Golfão Maranhense. 2.2. Amostragem As coletas foram trimestrais no período de abril de 2010 a fevereiro de 2013, totalizando 11 amostragens. 2.2.1. Dados abióticos Os fatores abióticos amostrados foram, potencial de hidrogênio (ph), temperatura (Temp.), salinidade (Sal) e oxigênio dissolvido (O.D). Essas variáveis ambientais foram medidas com o multiparametro HANNA a cada coleta realizada em ambas as áreas. 2.2.2. Meiofauna Com o intuito de adquirir o material biosedimentológico e por consequência verificar a distribuição espacial da meiofauna ao longo do manguezal foi utilizada a meto-

16 dologia do tipo transecto, que consistiu na determinação de três setores de amostragem ao longo do mediolitoral. A faixa do mediolitoral foi determinada por meio das linhas de baixamar e preamar durante as marés sizígias, portanto sendo dividida em três setores: mediolitoral inferior, mediolitoral médio e mediolitoral superior (Figura 2). Em cada setor do mediolitoral foram amostradas três réplicas por meio de um coletor biosedimentológico confeccionado com tubo PVC, medindo dez centímetros de comprimento por três centímetros de diâmetro interno, perfazendo uma área de 188,49 cm 2. Figura 2: Esquema que ilustra a metodologia do tipo transecto utilizada nas áreas dos igarapés do rio Tronco e rio Buenos Aires. Os círculos azuis dispostos na verticas indicam os três pontos amostrados, cada um referente a um andar bêntico. Os círculos dispostos na horizontal indicam as réplicas de cada ponto.

17 O tubo de PVC foi inserido e retirado do sedimento manualmente para a amostragem, em seguida as amostras foram acondicionadas em recipientes plásticos, fixados em solução de formalina a 4% e devidamente etiquetados. 2.3. Em laboratório Os materiais biosedimentológicos foram fixados em formol a 4% e levados ao laboratório para processamento e triagem, sendo lavados em água corrente sobre peneiras sobrepostas com malhas de 0,5mm e 0,044mm de abertura, adaptando o método proposto por Boisseau (1975), que divide o material em macrofauna e meiofauna, sendo o último acondicionado em vidros e preservado em solução de formol salino a 4%. O material sobrenadante da peneira de 0,044 mm foi quarteado duas vezes para diluir o material biosedimentológico, em seguida centrifugado manualmente em placa de Petri e transferido em seguida para uma placa de Dollfus, composta por 200 quadrados de 0,25 cm 2 cada um. A contagem foi efetuada, em toda a placa sob microscópio estereoscópico a fim de estimar abundâncias e densidades da fauna, o processo foi resultante da análise de três alíquotas de cada réplica. 2.4. Tratamento numérico A abundância relativa de cada táxon foi calculada pela seguinte expressão matemática: Ar = NIT x 100/Nt, onde: Ar abundância relativa; NIT número de indivíduos de um taxon; e Nt número total de organismos.

18 Para determinar a densidade da meiofauna adotou-se o cálculo utilizado por Bezerra (1994), onde a medida da densidade de indivíduos da meiofauna é dada em volume (número de indivíduos/cm 3 ), é multiplicada pela profundidade considerada (10cm) e os valores resultantes são expressos em área por 10cm 2, sendo considerada uma unidade padrão para efeito de discussão em comparação com outros estudos. As densidades foram estabelecidas através da expressão matemática, como segue: D = 10N/V, onde: D densidade (indivíduo/10cm 2 ); N número de indivíduos coletados; e V volume estimado pela leitura do volume deslocado em proveta graduada. As ordenações entre a área tratamento e controle foram ilustradas por meio do diagrama bidimensional do escalonamento multidimensional não-paramétrico (MDS) através dos valores de densidade para cada um dos andares bênticos no programa PRI- MER v.6.0 (CLARKE & GORLEY, 2001).

19 3. RESULTADOS 3.1. Dados abióticos Ao longo do tempo amostral as variáveis ambientais do igarapé do rio Tronco a- presentaram variação no ph (7 a 8,11); na temperatura (28 a 31,9 C); na salinidade (13,1 a 38,4) e no oxigênio dissolvido (1,2 a 7,4 mg/l). Quanto ao igarapé do rio Buenos Aires as variações foram de 7,1 a 8 para o ph, de 28 a 31,2 C para a temperatura, de 12,9 a 39,9 para a salinidade e oxigênio dissolvido variando entre 1,35 e 6,8 mg/l (Tabela 1). Tabela I: Dados abióticos obtidos na água do igarapé Buenos Aires e igarapé Tronco durante o período de 10 de abril a 12 de junho. IGARAPÉ BUENOS AIRES IGARAPÉ TRONCO Mês/Ano ph Temp. ( C) Sal. (UPS) O.D (mg/l) ph Temp. ( C) Sal. (UPS) O.D (mg/l) abr/10 7,1 29,9 28 2,5 7 30 25,9 2,7 ago/10 7,6 28,6 35,4 6,8 7,4 28,8 31,9 7,4 out/10 7,7 28,7 39,9 5,1 7,3 29,2 38,4 6,5 jan/11 8 28,7 37,2 4,1 8 29,1 31,2 4,2 mar/11 7,6 28,5 12,9 4,5 7,5 29,3 13,1 4,4 set/11 8 29 35 5,1 8 28,6 36 4,8 dez/11 7,98 31,2 13,75 3,05 7,98 30,1 31,59 2,56 mar/12 7,77 29,06 23,23 1,35 8,11 31,09 12,8 2,73 jun/12 7,44 30,6 26,9 1,5 7,74 29,78 18,6 1,2 Durante o período em que o trabalho foi realizado, as variáveis ambientais seguiram um padrão similar nas duas áreas amostrais. Por outro lado, as diferenças mais evidentes foram no intervalo entre os meses de setembro a dezembro de 2011 e dezembro de 2011 a março de 2012, caracterizados por uma diminuição nas variáveis de salinidade e temperatura no igarapé do rio Buenos Aires o que também se repetiu no igarapé do rio Tronco (Figuras 3A; 3B; 3C; 3D).

20 Figura 3: Variação dos parâmetros abióticos ao longo do tempo na área controle (Igarapé do rio Tronco) e área tratamento (Igarapé Buenos Aires) no período entre 2012 e 2012. A) ph; B) Temperatura; C) Oxigênio dissolvido; D) Salinidade. 3.2. Meiofauna A composição da comunidade meiofaunística variou entre cinco e nove taxa durante todo estudo nas duas áreas amostradas. Esses grupos taxonômicos foram representados por taxóns que completam todo seu ciclo de vida na comunidade meiofaunística: Nematoda, Copepoda, Acari, Ostracoda, Nematomorpha e Polychaeta. A mixofauna, taxóns que passam apenas parte do seu ciclo de vida como componente meiofauna, foram representados por Gastropoda, Bivalvia e Echinodermata. A análise da riqueza dos grupos taxonômicos evidenciou que no ano de 2010 o igarapé do rio Tronco configurou um ambiente em que a riqueza diminuiu do mediolitoral inferior para o mediolitoral superior. Por outro lado, a partir do primeiro mês do ano de 2011 a riqueza de grupos do mediolitoral médio e mediolitoral superior se igualaram, enquanto o mediolitoral inferior permaneceu elevado até o mês de março de 2011. Ape-

21 sar disso, no final de 2011 e em todo ano de 2012 a riqueza de grupos do mediolitoral inferior permaneceu constante e menor que os demais setores bênticos. Na última amostragem realizada em 2013 observou-se uma diminuição na riqueza dos grupos dos três setores do manguezal (Figura 4A). Entretanto, o igarapé do rio Buenos Aires não apresentou padrão definido referente à riqueza de grupos taxonômicos, pois houve alternância dos maiores valores entre o mediolitoral inferior e o mediolitoral superior. Também foram observados valores constantes na riqueza do mediolitoral médio durante os meses de outubro de 2010 a dezembro de 2011 e no mediolitoral inferior nos meses de setembro de 2011 a junho de 2012 (Figura 4B). Padrões sazonais não foram observados nobs valores da riqueza nas duas áreas amostradas (Figuras 4A e 4B). Figura 4: Riqueza dos grupos meiofaunísticos: A) Igarapé Tronco B) I- garapé Buenos Aires, Golfão Maranhense.

22 Por meio da abundância relativa obteve-se que os grupos meiofaunísticos apresentaram padrões de dominância diferenciados entre a área controle e a área de tratamento. No igarapé do rio Tronco a meiofauna foi caracterizada pela dominância de Gastropoda, que apresentaram valores percentuais médios de 49% a 86% no mediolitoral inferior, de 39% a 90% no mediolitoral médio e de 48% a 80% no mediolitoral superior, totalizando cerca de 70% da dominância total da meiofauna na área controle (Figura 5A). Por outro lado, o igarapé do rio Buenos Aires apresentou Nematoda como grupo dominante, que por sua vez apresentou valores percentuais médios de 39% a 87% no mediolitoral inferior, de 54% a 89% no mediolitoral médio e de 51% a 90% no mediolitoral superior, perfazendo cerca de 70% da dominância total do grupo na área de tratamento (Figura 5B). Figura 5: Abundância relativa dos grupos meiofaunísticos: A) Igarapé Tronco B) Igarapé Buenos Aires, Golfão Maranhense.

23 As densidades médias calculadas para as comunidades meiofaunísticas apresentaram ampla variação ao longo do período de amostragem. Apesar disso não foi possível destacar nenhum padrão de distribuição das densidades ao longo dos três andares do mediolitoral nas áreas estudadas e ao longo do tempo de estudo (Figuras 6A e 6B). Por outro lado, observou-se que as densidades médias dos três andares do mediolitoral ilustraram diferenças numéricas notórias entre as áreas de estudo. No igarapé do rio Buenos Aires os valores da densidade média de todos os andares são superiores aqueles encontrados no igarapé do rio Tronco. Além disso, observa-se uma tendência dos valores da densidade da meiofauna diminuírem no mediolitoral inferior para o mediolitoral superior em ambas as áreas de amostragem (Figura 7). Realizou-se também uma análise uma comparação da densidade média total para os dois grupos mais abundantes, uma vez que configuraram a maior diferença quali-quantitativa entre as áreas amostradas. Os valores da densidade de Gastropoda para o igarapé do rio Tronco superaram em todos os andares do mediolitoral as densidades encontradas no igarapé do rio Buenos Aires. Enquanto, que Nematoda apresentou as densidades médias dos três andares no mediolitoral do igarapé do rio Buenos Aires maiores do que as encontradas no igarapé do rio Tronco (Figuras 8A e 8B).

24 Figura 6: Densidade média da meiofauna nos Igarapés do rio Tronco e do rio Buenos Aires, Golfão Maranhense.: A) Igarapé Tronco; B) Igarapé Buenos Aires. Figura 7: Densidade média da meiofauna ao longo dos andares bênticos dos Igarapés do rio Tronco e rio Buenos Aires, Golfão Maranhense.

25 A B Figura 8: Densidade média dos grupos mais abundantes nos Igarapés do rio Tronco e do rio Buenos Aires, Golfão Maranhense: A) Gastropoda B) Nematoda. Os índices Nematoda/Copepoda calculados durante todo o período de amostragem para as áreas de controle e tratamento raramente apresentaram valores elevados que pudessem configurar perturbação ambiental. No entanto, no igarapé do rio Buenos Aires o índice Nematoda/Copepoda apresentou valores que se aproximaram de 100. Além disso, é observado apenas um valor referente à décima amostragem do mediolitoral superior que se mostrou superior a 100 (Figuras 9A e 9B).

26 A B Figura 9: Índice Nematoda/Copepoda para as áreas controle e tratamento: A) Igarapé Tronco B) Igarapé Buenos Aires, Golfão Maranhense. As ordenações entre a área tratamento e controle ilustradas por meio do MDS revela que o eixo horizontal separa o Igarapé do rio Tronco do Igarapé do rio Buenos Aires nos três andares do mediolitoral. Contudo, os escores relacionados às campanhas de cada área permaneceram próximos entre si, evidenciando que os valores da meiofauna demostraram particularidade entre os locais estudados. (Figuras 10A; 10B e 10C).

27 Figura 10: Ordenações entre a área controle (Igarapé do rio Tronco) e tratamento (Igarapé do rio Buenos Aires) representadas no MDS: A) Mediolitoral inferior; B) Mediolitoral médio; C) mediolitoral superior. 4. DISCUSSÃO A estrutura da comunidade meiofaunística encontrada neste trabalho é semelhante aos padrões que são registrados para estuários e manguezais de regiões tropicais, tanto sob os aspectos qualitativos quanto quantitativos. Um exemplo disso são os valores relacionados à quantidade de grupos meiofaunísticos, pois Gomes et al. (2002) caracterizou 10 taxa em seu trabalho realizado em uma área de manguezal localizado em Itamaracá-Pernambuco, enquanto que no presente estudo foram caracterizados nove taxa.

28 A maioria da literatura concorda que o grupo taxonômico mais abundante em trabalhos de meiofauna em áreas estuarinas e de manguezais é Nematoda, que por sua vez apresentou dominância apenas na área de tratamento com valores percentuais médios que variaram de 39% a 90% nos três andares do mediolitoral, totalizando cerca de 70% da dominância total do grupo (GOMES et al., 2002; SOMERFIELD et al, 2003; VASCONCE- LOS, 2004; MORENO et al, 2008). Essa dominância de Nematoda em áreas com possíveis interferências de agentes poluidores é provavelmente devido à oferta de matéria orgânica e baixa tolerâncias dos demais organismos presentes em ambientes com perturbações, pois Warwick e Clarke (1995) advogam que a ampliação do nível de estresse do ambiente elimina alguns grupos menos resistentes, proporcionando o crescimento de outros. A densidade da meiofauna tanto para o igarapé do rio Tronco quanto para o igarapé do rio Buenos Aires foi considerada baixa se comparadas com os trabalhos de Vasconcelos (2004) e Somerfield et al (2003) que encontraram densidades médias de 2.903 e 3126,5 ind./10 cm². A baixa densidade do presente estudo pode ser explicada devido ao fato de que ambientes com sedimentos lamosos e ricos em detritos geralmente apresentam densidade reduzida como foi proposto por Coull (1988). Além disso, outros fatores também parecem influenciar a comunidade meiofaunística, como é o exemplo dos padrões físico-químicos e hidrodinâmicos atuantes no Golfão Maranhense. Os padrões de variações sazonais não foram observados para a meiofauna nas duas áreas de estudo, pois a estrutura das comunidades das áreas controle e tratamento (riqueza de grupos, abundância e densidade) pouco variaram ao longo de todo tempo amostral. Contudo, as variações sazonais geralmente são promovidas pela ação das chuvas, que reformulam a comunidade meiofaunística devido à diminuição salinidade e aumento erosão que quando combinados alteram a densidade da meiofauna (SOUZA-

29 SANTOS et al., 2003). Porém, com base nos dados do INMET (2013), nos anos de 2010 a 2013 o período de estiagem foi considerado intenso, diminuindo a quantidade e intensidade de chuvas que alcançaram as áreas dos igarapés do rio Tronco e do rio Bueno Aires, o que provavelmente deve ter contribuído para ausência dos padrões sazonais na comunidade meiofaunística. Uma alternativa para a observação da ação de impactos negativos no ambiente é a avaliação do índice Nematoda/Copepoda. No presente estudo este índice apresentou valores que caracterizaram perturbação no ambiente em 9, 09% das amostras. Entretanto quando a relação de Nematoda/Copepoda foi testada por Lee et al (2001), esta evidenciou ser ineficiente no monitoramento da qualidade ambiental. Raffaelli (1981) esclarece que a correlação negativa do índice Nematoda/Copepoda pode estar atribuída ao tamanho do substrato encontrado no local. Portanto, é possível afirmar que este fator pode ter influenciado nos resultados negativos de Lee et al (2001) enquanto ao índice. Ainda em relação ao índice Nematoda/Copepoda, o fato dos maiores valores terem sido encontrados na área próxima a zona portuária, é suficiente para determinar a baixa qualidade ambiental local ao longo de todo o período estudado, pois revela que esta é passiva de ações perturbadoras. Consoante aos resultados encontrados no presente estudo, vários autores também encontraram resultados significativos com a utilização do índice Nematoda/Copepoda, a exemplo disso foi Bezerra (1994) que associou aos resultados do índice a influência da poluição orgânica, cerca de 7% das suas amostras apresentaram proporção do índice Nematoda/Copepoda maior que 100. Já Moreno et al (2008) atribuíram o valor do índice Nematoda/Copepoda a alta concentração de metais pesados no ambiente, especificamente ao chumbo (Pb). Esta pesquisa mostrou que os ambientes estudados influenciaram suas comunidades de maneiras distintas quanto aos aspectos da sua dominância e de sua capacidade

30 de reação a impactos. Porém, estes aspectos estão intimamente relacionados, já que o grupo dominante de cada local corresponde à condição ambiental encontrada no mesmo. Por fim, concluiu-se que a meiofauna foi eficiente no monitoramento ambiental da zona portuária do Golfão Maranhense, pois esta foi capaz de diferenciar qualitativamente e quantitativamente dois locais com diferentes exposições a fatores impactantes, comprovando que existe influência negativa da zona portuária sobre o igarapé do rio Buenos Aires. 5. AGRADECIMENTOS Os autores agradecem a Pró-Vida pelo apoio ao projeto; Ao coordenador Jorge Luiz Silva Nunes; Aos colegas de trabalho em campo pelo auxílio nas coletas; Aos colegas de laboratório pelo auxílio na triagem do material. 6. REFERÊNCIAS BARRAGÁN-MUÑOZ, J. M. 2005. La gestión de áreas litorales em España y latinoamérica. Servicio de Publicaciones de la Universidad de Cádiz. 165p. BARBOUR, M.T.; GERRITSEN, J.; SNYDER, B.D. & STRIBLING, J.B. 1999. Rapid Bioassessment Protocols for Use in Streams and Wadeable Rivers: Periphyton, Benthic Macroinvertebrates and Fish. Environmental Protection Agency. Washington DC. (5). 34p. BEZERRA, T. N. C. 1994. Distribuição espaço-temporária da meiofauna do istmo de Olinda-PE, com especial referência aos Nematoda livres. Dissertação (mestrado): Universidade Federal de Pernambuco. Recife. 106p.

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