Estrutura das comunidades de larvas de Trichoptera KIRBY, 1813 (Insecta) em riachos do Parque Estadual de Campos do. Jordão, São Paulo, Brasil

UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO FFCLRP - DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA Estrutura das comunidades de larvas de Trichoptera KIRBY, 1813 (Insecta) em riachos do Parque Estadual de Campos do Jordão, São Paulo, Brasil Marcia Regina Spies Tese apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto da USP, como parte das exigências para a obtenção do título de Doutor em Ciências, Área: Entomologia RIBEIRÃO PRETO -SP 2009

UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO FFCLRP - DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA Estrutura das comunidades de larvas de Trichoptera Kirby, 1813 (Insecta) em riachos do Parque Estadual de Campos do Jordão, São Paulo, Brasil Marcia Regina Spies Orientador: Claudio Gilberto Froehlich Tese apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto da USP, como parte das exigências para a obtenção do título de Doutor em Ciências, Área: Entomologia RIBEIRÃO PRETO -SP 2009 ii

Spies, Marcia Regina Estrutura das comunidades de larvas de Trichoptera Kirby, 1813 (Insecta) em riachos do Parque Estadual de Campos do Jordão, São Paulo, Brasil/Marcia Regina Spies Ribeirão Preto: 2009. xi + 136pp. Orientador: Claudio Gilberto Froehlich Tese (doutorado) Universidade de São Paulo. Faculdade de Filosofia Ciências e Letras de Ribeirão Preto. 1. Região Neotropical. 2. Inventário faunístico. 3. Uso de mesohábitats. 4. Serra da Mantiqueira. 5. Distribuição espaço-temporal. 6. Teses de hipóteses. 7. Fatores ambientais. iii

Um vento forte se erguerá, arrastando o que houver no chão Vento negro, campo afora, vai correr, Quem vai embora tem que saber, é viração. José Fogaça iv

Ao meu amor, Tiago Gomes dos Santos v

Agradecimentos Ao Professor Dr. Claudio Gilberto Froehlich, meu orientador, um imenso agradecimento principalmente pela confiança que sempre demonstrou depositar em mim, bem como pela orientação, ensinamentos e amizade. Estes seis anos de convivência foram preciosos na minha vida. À Fundação de Amparo a Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP), através do programa BIOTA pela bolsa concedida. À Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (Capes) através do programa de Pós-Graduação em Entomologia (FFCLRP/USP), por sete meses de bolsa concedida. Ao progama BIOTA/FAPESP através do Projeto Temático Levantamento e Biologia de Insecta e Oligochaeta aquáticos de sistemas lóticos do Estado de São Paulo, sob coordenação do Prof. Dr. Claudio G. Froehlich, processo no 200310517-9, pelo apoio financeiro. À Professora Dra. Marlene Sofia Arcifa Froehlich (FFCLRP/USP), pelo auxílio com as medidas de perifíton, pelo apoio logístico laboratorial, por fornecer informações, além da confiança e disponibilidade. À Claudia Fileto e ao Walter Minto pelos ensinamentos nos procedimentos de extração de clorofila, utilização da mufla e da balança analítica, à Dra. Carla Ferragut (Instituto de Botânica) pelo auxílio nos cálculos da concentração de clorofilas do perifíton. À Professora Dra. Elenice Varanda (FFCLRP/USP), por disponibilizar o laboratório para a quantificação da matéria orgânica. Ao Professor Dr. Carlos vi

Alberto Martínez Y Huaman (FFCLRP/USP), por disponibilizar o laboratório para as leituras das concentrações de clorofilas no espectrofotômetro. Ao Professor Dr. João Atílio Jorge (FFCLRP/USP), pelo uso da centrífuga. Aos Drs. Pitágoras Conceição Bispo (UNESP Assis) e Fábio de Oliveira Roque (UFGD) pelas discussões sobre o delineamento do projeto. À Dra. Gisele de Almeida (Museu Nacional, UFRJ) pelo estágio sobre identificação dos adultos de Trichoptera do Parque Estadual dos Campos do Jordão e pela bibliografia disponibilizada. Às Dras. Ana Huamantinco (Universidad Nacional del Centro del Peru) e Ana Maria Oliveira Pes (INPA) pelas dicas na identificação de algumas larvas e pela bibliografia disponibilizada. Ao Diretor do Parque Estadual Campos do Jordão, Marco Antonio Púpio, pelo apoio logístico; à secretária do Parque, Viviane Villa Lobos, pelo agendamento das coletas e disponibilização dos dados meteorológicos. À Dra.Yara Aiko Tabata, da Estação Experimental de Salmonicultura Instituto de Pesca, pelo apoio logístico e ao funcianário, Luis Roberto da Silva (Lé) pelos cuidados e manutenção da armadilha Malaise. Ao Gilherme Rossi Gorni pelo auxílio no campo na maior parte da coletas, também à Ana Emília Siegloch, Lucas Lecci, Rudson Beltramini e motoristas Christóvão Inácio dos Santos e Pedro de Souza Ricordi, que muito auxiliaram no campo. Aos companheiros de triagem Ana, Karina, Melissa, Rudson e Vera, pelo auxílio na exaustiva tarefa de triar inúmeras amostras. vii

Ao MSc. Tiago Gomes dos Santos pelas discussões sobre o delineamento de projeto de doutorado, ecologia e biologia, além da inestimável ajuda nas análises estatísticas. À Coordenação do Programa de Pós-Graduação em Entomologia, pelo apoio e amizade, e aos docentes do Programa de Pós-Graduação em Entomologia, pelos ensinamentos. À Renata de Andrade Cavallari, secretária do Programa de Pós Graduação, e à Vera Orlandini e ao Carlinhos, pela amizade e ajuda inestimável em todos os trâmites burocráticos. À Miriam Cristina Osório de Souza, secretária do Projeto Temático, por todo auxílio e amizade. Aos colegas do Programa de Pós Graduação pelo convívio e amizade. Aos colegas de laboratório Adolfo, Ana Emilia, Lucas, Luis Carlos, Karina, Raphael, Rodolfo e Vera, pela ajuda sempre que precisei, pelos momentos de descontração, amizade e companheirismo. A todos os integrantes do Projeto Temático Levantamento e Biologia de Insecta e Oligochaeta aquáticos de sistemas lóticos do Estado de São Paulo pela amizade e compalherismo, e pelas discussões sobre insetos aquáticos. Aos meus amigos queridos e companheiros Ana, Karina e Marcel pelo apoio, incentivo, amizade, e momentos de descontração. Aos meus familiares, em especial aos meus pais Egidio e Ilse, por me ensinarem que o estudo é o único bem que não se pode perder; mãe, obrigada pelo incentivo que sempre me destes, afinal de contas foi tu que quis, agora aguenta!!. Aos meus irmãos e cunhadas, Moacir e Cheila, Geovane e Daniela, Paulo e Daniele e a mais nova integrante de família, a pequena Ana Karoline, viii

pelo incentivo em todos os momentos; e em especial ao meu afilhado Bruno, por ser essa pesssoinha adorável que alegra toda família. Agradeço pelo carinho, apoio incondicional, mesmo à distância, principalmente nos momentos mais difíceis e por compreenderem minha ausência. Eu amo vocês e sempre estarão comigo. Ao meu avô, Pedro Jung (in memorian), pelo apoio e incentivo mesmo sem compreender meu estudo. Vô, desculpa por estar longe quando precisaste da minha presença ao seu lado! Infelizmente não será possível compartilhar mais esse momento contigo. E finalmente ao meu amado Tiago Gomes dos Santos, pela amizade, apoio, incentivo, companheirismo e principalmente por todo o amor. Agradeço por toda ajuda, por suportar meu estress e mau humor nos momentos mais críticos. Agradeço especialmente por toda a nossa história juntos...muito obrigada mesmo, sem tua ajuda e incentivo certamente não teria conseguido chegar até aqui!! Te amo muito!!!! ix

Sumário Resumo Geral... 1 General Abstract... 3 Introdução Geral... 5 Referência Bibliográficas... 10 Capítulo 1. Levantamento de Trichoptera (Insecta) do Parque Estadual Campos do Jordão, São Paulo... 14 Introdução... 16 Material e Métodos... 19 Resultados... 26 Discussão... 30 Referências Bibliográficas... 35 Capítulo 2. Uso de mesohábitat por larvas de Trichoptera (Insecta) em riachos montanhosos na região Neotropical... 43 Introdução... 45 Material e Métodos... 47 Resultados... 49 Discussão... 53 Referências Bibliográficas... 57 Capítulo 3. Padrões espaciais de múltipla escala na estrutura de comunidades de larvas de Trichoptera (Insecta) em uma região montanhosa na região sudeste do Brasil... 64 Introdução... 67 x

Material & Métodos... 69 Resultados... 75 Discussão... 81 Referências Bibliográficas... 87 Capítulo 4. Padrões espaciais e temporais de comunidades de Trichoptera (Insecta) em riachos montanhosos na região Neotropical: influência de fatores ambientais... 98 Introdução...101 Material e Métodos...103 Resultados...111 Discussão...117 Referências Bibliográficas...126 Considerações Finais... 135 xi

Spies, M.R. 2009 Resumo Geral Resumo Geral Os objetivos deste trabalho foram: i) inventariar a fauna de Trichoptera do Parque Estadual Campos do Jordão (PECJ), São Paulo, com base em larvas e adultos; ii) analisar o uso de mesohábitats por larvas de Trichoptera em riachos no PECJ; iii) determinar qual escala (local ou regional) melhor prediz a estrutura de comunidades de larvas de Trichoptera; iv) identificar e quantificar a contribuição de variáveis ambientais explanatórias sobre os padrões de distribuição espaço-temporais de larvas de Trichoptera em riachos na Serra da Mantiqueira; v) testar a existência de sazonalidade na distribuição dos gêneros mais abundantes registrados. Foram registrados 41 gêneros de Trichoptera, pertencentes a 16 famílias, o que representa 62% dos gêneros e representantes de todas as famílias registradas no Brasil. A alta riqueza de Trichoptera registrada pode estar relacionada à pecularidade da Serra da Mantiqueira, que pode representar um relicto gondwânico. O uso diferencial de mesohábitats por larvas de Trichoptera, evidenciado por 66% dos gêneros registrados no PECJ, pode estar associado à pressão ecológica (especializações morfológicas, fisiológicas e comportamentais) e/ou a forças históricas e filogenéticas. O alto valor indicador de 43% dos gêneros revelou alta especificidade pelos mesohábitats relacionados, o que confirma este grupo como potencial indicador de alterações ambientais. Os resultados da análise de similaridade, bem como os testes de hipótese indicaram que as comunidades de larvas de Trichoptera foram estruturadas segundo as características ambientais de escala local. Os fatores ambientais de maior 1

Spies, M.R. 2009 Resumo Geral escala, como aqueles ligados ao tamanho dos riachos ou as microbacias, não foram determinantes na estruturação da trichopterofauna, embora o tamanho dos riachos tenha figurado um preditor de riqueza de Trichoptera. A partilha da variância evidenciou que as variáveis puramente espaciais explicaram 53,9% da variância e que adicionais 10% foram explicados pela interação entre variáveis espaciais e temporais. Apenas 4,6% variância foi explicada puramente pelas variáveis temporais, enquanto que 31,5% permaneceram inexplicados. A ordenação canônica identificou que as variáveis físicas estruturais relacionadas à ordem hidrológica e a disponibilidade alimentar foram as principais variáveis explanatórias responsáveis pela estruturação espacial das comunidades de Trichoptera estudadas. A temperatura mínina foi a principal variável explanatória relacionada à estrutura temporal observada. A análise circular confirmou a baixa estruturação temporal nas comunidades de larvas de Trichoptera na Serra da Mantiqueira, já que os gêneros mais abundantes apresentaram fraca sazonalidade. Estes resultados indicam que a estrutura das comunidades de Trichoptera estudadas é principalmente explicada por fatores locais, mas a importância de variáveis regionais não pode ser descartada. Palavras-chave: Inventário faunístico, uso de mesohábitats, distribuição espaço-temporal, Serra da Mantiqueira, região Neotropical 2

Spies, M.R. 2009 General Abstract General Abstract The aims of this work were: i) to inventory the Trichoptera fauna of Campos do Jordão State Park (CJSP), São Paulo State, based on adults and larvae; ii) to analyze the mesohabitat use of Trichoptera larvae within streams of CJSP; iii) to determine what scale better predicts trichopteran larvae assemblage structure (local or regional); iv) to identify and to quantify the contribution of explanatory environmental variables on spatio-temporal distribution patterns of Trichoptera larvae in streams of Serra da Mantiqueira Southeastern Brazil; v) to test the occurrence of seasonality of the most abundant genera recorded. Were recorded 41 genera of Trichoptera belonging to 16 families, which represent 62% of the genera and all families reported to Brazil. The high Trichoptera richness may be related to peculiarities of Serra da Mantiqueira, which may represent a Gondwana relict. Differential use of mesohabitats by trichopteran larvae, registered for 66% of trichopteran larvae recorded in the CJSP, may be related to ecological pressure (trophic and physiological specializations) as well as phylogenetic memory. The high indicator value of 43% of the genera display a high specificity to mesohabitats, that confirms this group as a potential indicator of environmental alterations. Results of similarity analyses, as well as hypothesis tests indicated that trichopteran larvae assemblages were structured according to environmental features of local scale. The environmental factors at larger scale, such as size of streams or the micro-basins, were not determinant in structuring assemblages, although stream size was a predictor of Trichoptera richness. 3

Spies, M.R. 2009 General Abstract The variance partitioning showed that the purely spatial variables explained 53.9% of the variance and an additional 10% were explained by the interaction between temporal and spatial variables. Only 4.6% were explained by the purely temporal variables, while 31.5% remained unexplained. The canonical ordination identified physical structure variables related to hydrological order and food availability as the main explanatory variables responsible by the spatial framework of Trichoptera assemblages studied. The minimal temperature was the main explanatory variable related to the temporal framework observed. The circular analysis confirmed the weak temporal framework in Trichoptera larvae assemblages in Serra da Mantiqueira streams, since most abundant genera presented low seasonality. These results indicated that the framework of the Trichoptera assemblages studied is primarily explained by local factors, but the importance of regional variables could not be rejected. Keywords: faunistic inventory, mesohabitats use, spatial and temporal distribution, Serra da Mantiqueira, Neotropical Region. 4

Spies, M.R. 2009 Introdução Geral Introdução Geral Os insetos aquáticos são caracterizados por possuirem dependência parcial ou total da água durante seu desenvolvimento. Ephemeroptera, Odonata, Plecoptera, Trichoptera, Megaloptera são as ordens de insetos aquáticos que possuem larvas principalmente aquáticas, com algumas espécies secundariamente terrestres (Merritt & Cummins 1996). Além destas, alguns grupos pertencentes às ordens Diptera, Coleoptera, Hemiptera, Lepidoptera e Hymenoptera também invadiram o ambiente aquático (Merritt & Cummins 1996). Os insetos aquáticos não formam um grupo monofilético, várias linhagens invadiram os ambientes aquáticos independentemente, assumindo diferentes estratégias adaptativas (Hynes 1970; Merritt & Cummins 1996). Os ecossistemas aquáticos continentais são tradicionalmente divididos em sistemas lêntico e lótico. O ambiente lêntico é representado pelos lagos, lagoas e brejos, no qual as águas permanecem estagnadas ou com movimentação lenta. Já o ambiente lótico, onde as águas apresentam correnteza visível, é representado por rios e riachos de vários tamanhos (Merritt & Cummins 1996). O sistema lótico, objeto deste estudo, é composto por uma gama variada de ambientes, que são classificados de diversas formas. Uma classificação muito utilizada por ecólogos de sistemas lóticos é a classificação em ordem de Strahler (1957). Este sistema de classificação utiliza o número de afluentes que um riacho recebe em seu curso, como medida de tamanho, para categorizar os ambientes. Assim, uma nascente (um 5

Spies, M.R. 2009 Introdução Geral riacho que não possui tributários) é designada como um riacho de 1ª ordem. Quando duas nascentes confluem, o riacho resultante é de 2ª ordem. Este riacho só passará a 3ª ordem quando receber outro tributário de 2ª ordem, independente de quantos de 1ª ordem confluirem-se a este, e assim por diante. Dessa maneira, o aumento de categoria ocorre quando um riacho recebe outro de igual ordem/tamanho. As ordens Ephemeroptera, Trichoptera e Plecoptera são particularmente abundantes nos ecossistemas aquáticos lóticos, bem como, importantes indicadoras de qualidade da água. Estas ordens são particularmente sensíveis à poluição e são utilizadas em programas de biomonitoramento ao redor do mundo (Rosemberg & Resh 1993). A ordem Trichoptera apresenta distribuição ampla ao redor do mundo, com 12.627 espécies atuais conhecidas no Catálogo Mundial de Trichoptera até junho de 2006, arranjadas em 610 gêneros e 46 famílias (Moor & Ivanov 2008). Na região Neotropical, até 1999, foram registradas 2.196 espécies (Flint et al. 1999), e no Brasil a última listagem de espécies citou 378 espécies (Paprocki et al. 2004). Entretanto, foram descritas pelo menos 41 espécies adicionais até o momento (Huamantinco & Nessimian 2004; Holzenthal & Pes 2004; Blahnik 2005; Robertson & Holzenthal 2005, 2006; Calor et al. 2006; Johanson & Malm 2006; Holzehthal & Robertson 2006; Wasmund & Holzenthal 2007; Calor 2008; Dumas & Nessimian 2008; Santos & Nessimian 2008), assim aumentou para 419 o número de espécies conhecidas para o Brasil. As larvas de Trichoptera são importantes elos no fluxo de energia e na dinâmica de nutrientes do ambiente aquático (Wiggins 1996). Essa ordem é uma das mais diversificadas entre os insetos aquáticas, e suas larvas 6

Spies, M.R. 2009 Introdução Geral apresentam grande versatilidade na ocupação do hábitat e na aquisição do alimento (Wiggins & Mackay 1978). A produção de seda pelas larvas (glândula salivar modificada) e as adaptações comportamentais que governam seu uso permitiram os altos níveis de diversificação ecológica e taxonômica encontrados em Trichoptera (Mackay & Wiggins 1979). A seda é empregada de diversas formas pelos grupos de Trichoptera como na confecção de abrigos fixos ao substrato e redes com diversos tamanhos de malha, utilizados na filtragem do alimento; na elaboração de casas portáteis ou abrigos, que conferem proteção e são utilizados na manutenção da corrente ventilatória, resultando em independência respiratória da correnteza, viabilizando exploração de ambientes lênticos; e na linha âncora de larvas predadoras. As diversas maneiras de utilização da seda possibilitaram uma partilha refinada do uso do hábitat e dos recursos tróficos. Assim, os gêneros/espécies apresentam-se estreitamente adaptados a um determinado hábitat, com necessidades específicas. Desta maneira, as larvas de Trichoptera apresentam forte potencial como indicadoras de perturbações ambientais (Wiggins & Mackay 1978). Os insetos aquáticos apresentam maneiras variadas de adquirir o alimento. Cummins e Klug (1979) estabeleceram cinco categorias alimentares funcionais baseadas nos mecanismos de aquisição do alimento e na variação do tamanho das partículas ingeridas. Tais categorias são: raspadores; coletores filtradores ou catadores; fragmentadores; predadores e perfuradores. Os fragmentadores ingerem preferencialmente partículas de matéria orgânica grossa (CPOM coarse particulate organic matter), colonizadas por micro- 7

Spies, M.R. 2009 Introdução Geral organismos e liberam nutrientes na forma de partículas de matéria orgânica fina (FPOM fine particulate organic matter) e ultrafina (UPOM ultrafine particulate organic matter). Este grupo é predominante em riachos com vegetação ripária densa. Os coletores ingerem principalmente FPOM e UPOM, predominando com o aumento do tamanho dos corpos d água. Os raspadores prendem-se à superfície do substrato raspando perifíton (i.e. uma camada algas, cianobactérias e fungos e FPOM aderida a uma matriz gelatinosa); e os perfuradores perfuram as células de algas principalmente filamentosas e sugam seus fluidos celulares. Estes dois grupos habitam preferencialmente riachos de ordens médias, devido à dependência das algas pela luminosidade. Os predadores capturam suas presas, não dependendo diretamente das alterações que ocorrem com o aumento do tamanho do rio (Cummins & Klug 1979; Vannote et al. 1980). A fauna de Trichoptera apresenta-se mais diversificada em hábitats lóticos e frios que nos demais hábitats continentais (Mackay & Wiggins 1979). Além disso, em geral, regiões com morros e montanhas rochosas, com águas de movimentação rápida sustentam maior diversidade que áreas similares de relevo plano (Flint 1982). Frente grande à importância das larvas de Trichoptera nos ecossistemas lóticos, esta ordem foi selecionada como objeto desta investigação sobre os padrões de distribuição espacias e temporais das comunidades de larvas em riachos de pequeno e médio tamanho. A Serra da Mantiqueira foi escolhida como palco desta investigação pela grande diversificação da ordem Trichoptera em riachos montanhosos e frios. Além disso, esta região apresenta hábitats particularmente interessantes por ser 8

Spies, M.R. 2009 Introdução Geral principalmente recoberta pela Floresta de Araucaria. Tal formação vegetacional possui elementos com distribuição reconhecidamente gondwânica (Araucaria angustifolia e Podocarpus lambertii) (Kunzmann 2007), o que faz da Serra da Mantiqueira um relicto natural de grande interesse científico. Assim, o Parque Estadual Campos do Jordão (PCEJ) foi escollhido para a realização do presente estudo, por ser a maior unidade de conservação representando a Serra da Mantiqueira no Estado de São Paulo. Devido ao grande número de objetivos reunidos nesta investigação, a presente Tese foi dividida em quatro capítulos, no intuito de possibilitar o desenvolvimento de tópicos específicos sobre a ecologia de comunidades de larvas de Trichoptera, bem como para facilitar a posterior publicação dos manuscritos. Desta forma, os capítulos foram assim organizados: Capítulo 1. Neste capítulo foi realizado o levantamento dos insetos da Ordem Trichoptera, baseado em larvas e adultos. São abordados aspectos biogeográficos que podem explicar a alta diversificação da área de estudo bem como a presença de gêneros considerados raros; Capítulo 2. Neste capítulo o uso de mesohábitats por larvas de Trichoptera foi explorado. A existência de padrões mesoespaciais, bem como a ocorrência de gêneros tipicamente associados a determinado mesohábitat foi testada. Desta forma, aspectos da estrutura espacial das comunidades de Tricoptera foram discutidos à luz de implicações para a biologia da conservação de ambientes lóticos; Capitulo 3. Este capítulo foi centrado na abordagem de múltiplas escalas espaciais que estruturam as comunidades de larvas de Trichoptera. 9

Spies, M.R. 2009 Introdução Geral Assim, testes de hipóteses foram utilizados para determinar a escala que melhor prediz a distribuição espacial das larvas de Trichoptera no PECJ; Capítulo 4. Finalmente, no quarto capítulo, uma análise espaçotemporal foi utilizada para isolar e quantificar a contribuição de variáveis explanatórias sobre a estrutura das comunidades de larvas de Trichoptera. Nesta abordagem, os componentes puramente espaciais, puramente temporais e espaço-temporais foram abordados e discutidos. Além disso, a existência de padrão sazonal na ocorrência dos gêneros mais representativos do PECJ foi testada. Referência Bibliográficas Blahnik, R.J. 2005. Alterosa, a new caddisfly genus from Brazil (Trichoptera: Philopotamidae). Zootaxa 991: 1 60. Calor, A.R. 2008. A new species of Notalina Mosely, 1936 (Trichoptera: Leptoceridae) from Chapada dos Veadeiros National Park, Goiás state, Brazil. Biota Neotropica 8: 175 178. Calor, A.R.; Amorim, D.S. & Holzenthal, R.W. 2006. Phylogenetic analysis of Notalina (Neonotalina) Holzenthal (Trichoptera: Leptoceridae), with descriptions of two new species from southeastern Brazil. Zootaxa 1131: 33 48. Cummins, K.W. & Klug, M.J. 1979. Feeding ecology of stream invertebrates. Annual Review of Ecology and Systematics 10: 147 172. Dumas, L.L. & Nessimian, J.L. A new species of Neoatriplectides Holzenthal, 1997 (Trichoptera: Atriplectididade) from Brazil, including description of the pupa of the genus. Zootaxa 1773: 63 68. 10

Spies, M.R. 2009 Introdução Geral Flint, O.S., Jr. 1982. Trichoptera of the area platense. Biologia Acuatica 2: 1 70. Flint, O.S., Jr.; Holzenthal, R.W. & Harris, S.C. 1999. Catalog of the Neotropical Caddisflies (Insecta: Trichoptera). Ohio Biological Survey, Columbus, Ohio. 239pp. Holzenthal, R.W. & Pes, A.M.O. 2004. A new genus of long-horned caddisfly from the Amazon basin (Trichoptera: Leptoceridae: Grumichellini). Zootaxa 621: 1 16. Holzenthal, R.W. & Robertson, D.R. 2006. Four new species of Contulma from South America (Trichoptera: Anomalopsychidae). Zootaxa 1355: 49 59. Huamantinco, A.A. & Nessimian, J.L. 2004. A new genus and a new species of Odontoceridae (Trichoptera) from neotropics. Aquatic Insects 26: 281 288. Hynes, H.B.N. 1970. The Ecology of Running Waters. 3 rd Ed., University of Toronto Press, Toronto, 555pp. Johanson, K.A. & Malm, T. 2006. Seven new Helicopsyche (Feropsyche) Johanson, 2002 from the Neotropical region and Nearctic Mexico (Insecta: Trichoptera: Helicopsychidae). Zootaxa 1208: 1 24. Kunzmann, L. 2007. Araucariaceae (Pinopsida): aspects of paleobiogeography and paleobiodiversity in the Mesozoic. Zoologischer Anzeiger 246: 257 277. Mackay, R.J. & Wiggins, G.B. 1979. Ecological diversity in Trichoptera. Annual Review of Entomology 24:185 208. 11

Spies, M.R. 2009 Introdução Geral Merritt, R.W. & Cummins, K.W. 1996. An Introduction to the Aquatic Insects of North America. 3 rd ed., Kendall/ Hunt Publishing Company, Iowa, 862pp. Moor, F.C. & Ivanov, V.D. 2008. Global diversity of caddisflies (Trichoptera: Insecta) in freshwater. Hydrobiologia 595: 393 407. Paprocki, H.; Holzenthal, R.W. & Blahnik, R.J. 2004. Checklist of the Trichoptera (Insecta) of Brazil I. Biota Neotropica 4: http://www.biotaneotropica.org.br/v4n1/pt/download?inventory+ BN01204012004 Robertson, D.R. & Holzenthal, R.W. 2005. The Neotropical caddisfly genus Tolhuaca (Trichoptera:Glassosomatidae). Zootaxa 1063: 53 68. Robertson, D.R. & Holzenthal, R.W. 2006. The Neotropical caddisfly genus Canoptila (Trichoptera:Glassosomatidae). Zootaxa 1272: 45 59. Rosemberg, D.M. & Resh, V.H. 1993. Freshwater monitoring and benthic macroinvertebrates. Chapman&Hall, New York, 488pp. Santos, A.P.M. & Nessimian, J.L. 2008. Five new species of Cernotina Ross (Trichoptera: Polycentropodidae) from Central Amazonia, Brazil. Zootaxa 1899: 25 33. Strahler, H.N. 1957. Quantitative analysis of watershed geomorphology. American Geophysical Union Transactions 33: 913 920. Vannote, R.L.; Minshall, G.W.; Cummins, K.W.; Sedell, J.R. & Cushing, C.E. 1980. The river continuum concept. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences 37: 130 137. 12

Spies, M.R. 2009 Introdução Geral Wasmund, A.M. & Holzenthal, R.W. 2007. A revision of the Neotropical caddisfly genus Rhyacopsyche, with the description of 13 new species (Trichoptera: Hydroptilidae). Zootaxa 1634: 1 59. Wiggins, G.B. & Mackay, R.J. 1978. Some relationships between systematics and trophic ecology in Neartic aquatic insects, with special reference to Trichoptera. Ecology 59: 1211 1220. Wiggins, G.B. 1996. Larvae of the North American Caddisfly Genera (Trichoptera). 2 nd Ed., University of Toronto Press, Toronto, 401pp. 13

Capítulo 1 LEVANTAMENTO DE TRICHOPTERA (INSECTA) DO PARQUE ESTADUAL CAMPOS DO JORDÃO, SÃO PAULO 14

Spies, M.R. 2009 Capítulo 1 Levantamento de Trichoptera (Insecta) do Parque Estadual Campos do Jordão, São Paulo Resumo Frente ao caráter incipiente do conhecimento sobre a fauna de Trichoptera no Brasil, inventários faunísticos são de extrema importância. Neste sentido, com o objetivo de inventariar a fauna de Trichoptera do Parque Estadual Campos do Jordão (PECJ), São Paulo, com base em larvas e adultos, foram realizadas coletas entre junho de 2005 e fevereiro de 2007. As larvas foram coletadas com amostrador tipo Surber em diversos tipos de mesohábitats, em riachos de 1ª a 4ª ordem através do PECJ. Os adultos foram colecionados com armadilhas de atração luminosa e Malaise, além de redes entomológicas. Considerando o esforço conjunto destes métodos de amostragem, foram registrados 41 gêneros de Trichoptera, pertencentes a 16 famílias. O PECJ apresentou 62% dos gêneros registrados no Brasil, além de representantes de todas as famílias registradas no país. Apesar da alta riqueza registrada, as curvas de acumulação de gêneros apresentaram formato ascendente, indicando possível incremento de gêneros com o aumento do esforço amostral. A alta riqueza de Trichoptera do PECJ pode estar relacionada à pecularidade da Serra da Mantiqueira, que pode representar um relicto Gondwânico, hipótese que é reforçada pelo registro de gêneros raros como Neoathripsodes, Neoatriplectides e Tolhuaca. Palavras-chave: Inventário faunístico, Larvas, Adultos, Floresta de Araucaria, Serra da Mantiqueira. 15

Spies, M.R. 2009 Capítulo 1 Abstract: Inventory of Trichoptera (Insecta) of the Campos do Jordão State Park, São Paulo State. Due to the budding character of knowledge about Trichoptera in Brazil, faunistic inventories are extremely important. In this way, with the aim of inventorying the Trichoptera fauna of Campos do Jordão State Park (CJSP), São Paulo State, based on adults and larvae, samples were taken between June 2005 and February 2007. Larvae were collected with a Surber sampler in several kinds of mesohabitats, in 1 st to 4 th order streams throughout the CJSP. Adults were sampled with light attraction and Malaise traps, besides entomological nets. In all, 41 genera of Trichoptera belonging to 16 families were recorded. The CJSP presented 62% of the genera and all families reported to Brazil. Despite the high richness recorded, the genera cumulative curves presented an ascendant form, indicating possible genera increase with additional sampling effort. The high Trichoptera richness may be related to peculiarities of Serra da Mantiqueira, which can represent a Gondwana relict of Araucaria moist forest, a hypothesis reinforced by the finding of some rare genera such as Neoathripsodes, Neoatriplectides and Tolhuaca. Key-words: faunistic inventories, larvae, adults, Araucaria Forest, Serra da Mantiqueira Introdução A ordem Trichoptera apresenta distribuição ampla ao redor do mundo, com 12.627 espécies atuais conhecidas no Catálogo Mundial de Trichoptera até junho de 2006, arranjadas em 610 gêneros e 46 famílias (Moor & Ivanov 16

Spies, M.R. 2009 Capítulo 1 2008). Na região Neotropical, até 1999, foram registradas 2.196 espécies (Flint et al. 1999), e no Brasil a última listagem de espécies citou 378 espécies (Paprocki et al. 2004). Entretanto, foram descritas pelo menos 41 espécies adicionais até o momento (Huamantinco & Nessimian 2004; Holzenthal & Pes 2004, Blahnick 2005; Robertson & Holzenthal 2005, 2006; Calor et al. 2006; Johanson & Malm 2006; Holzehthal & Robertson 2006; Wasmund & Holzenthal 2007; Calor 2008; Dumas & Nessimian 2008; Santos & Nessimian 2008), assim aumentou para 419 o número de espécies de Trichoptera conhecidas para o Brasil. Os primeiros estudos sobre a fauna Trichoptera do Brasil remontam ao século XIX (e.g. Pictet 1836; Kolenati 1859; Muller 1879, 1880), porém apenas durante a segunda metade do século XX estudos mais abrangentes foram realizados, baseados principalmente em descrições de espécies, além aspectos biogeográficos e filogenéticos (e.g. Flint 1966, 1971, 1974, 1978, 1982; Holzenthal 1986, 1989). Estes primeiros estudos foram muito importantes para o desenvolvimento inicial do conhecimento sobre a fauna de Trichoptera no país. As larvas da ordem Trichoptera são importantes componentes das comunidades de insetos aquáticos tanto em abundância e biomassa, quanto em riqueza (Wiggins 1996). Este grupo, juntamente com as ordens Ephemeroptera e Plecoptera, é indicador de qualidade da água, devido à sensibilidade à poluição (Rosemberg & Resh 1993). Estas ordens são especialmente utilizadas em programas de biomonitoramento da qualidade da água de rios e riachos, bem como avalição de impacto ambiental (e.g. Wallace et al. 1996; Compin & Céréghino 2003). 17

Spies, M.R. 2009 Capítulo 1 Os tricópteros são importantes participantes no fluxo de energia e na dinâmica de nutrientes do ambiente aquático, mostrando grande diversidade de adaptações tróficas e exploração de micro-hábitats (Flint et al. 1999). A produção de seda pelas larvas (glândula salivar modificada) e as adaptações comportamentais, que direcionam seu uso, têm permitido grande diversificação ecológica e taxonômica (Mackay & Wiggins 1979). A fauna de Trichoptera apresenta-se mais diversificada em hábitats lóticos e frios que nos demais hábitats continentais (Mackay & Wiggins 1979). Além disso, em geral, regiões com morros e montanhas rochosas, com águas de movimentação rápida sustentam maior diversidade que áreas similares de relevo plano (Flint 1982). Apenas uma porção da biodiversidade brasileira de Trichoptera é conhecida até o momento, como evidenciado pela checklist de Paprocki et al. (2004), onde nove estados brasileiros não têm nenhum registro e 10 estados têm menos de 15 espécies de Trichoptera com ocorrência confirmada. Outra evidência da falta de conhecimento sobre este grupo é o grande número de espécies novas descritas nos últimos cinco anos, como citado acima. Dessa forma, frente ao estado incipiente do conhecimento sobre a fauna de Trichoptera no Brasil e a necessidade de inventários faunísticos, o presente trabalho teve como objetivo inventariar a fauna de Trichoptera do Parque Estadual Campos do Jordão, com base em larvas e adultos. 18

Spies, M.R. 2009 Capítulo 1 Material e Métodos Área de Estudo O estudo foi realizado no Parque Estadual de Campos do Jordão (PECJ) (22 30' a 22 41'S - 45 27' a 45 31'W), no município de Campos do Jordão, São Paulo (Figura 1). O Parque abarca cerca de 8.385 ha e está situado no planalto da Serra da Mantiqueira (Seibert et al. 1975). O relevo é acidentado, com desníveis que excedem os 300 m entre os altos dos espigões e o fundo dos vales. O ponto mais alto do PECJ tem 2.007 m de altitude e o mais baixo, 1.030 m, no vale do Rio Sapucaí-Guaçu. A altitude média é 1650 m. O sistema hidrográfico do PECJ é composto pelo Rio Sapucaí-Guaçu e seis afluentes principais que são os córregos: Canhambora, Campo do Meio, Galharada, Casquilho (e seu afluente córrego Serrote), Coxim e Paiol. Os afluentes da margem esquerda (Canhambora, Campo do Meio, Galharada, Casquilho e Coxim) são riachos de tamanho médio (3ª e 4ª ordens) enquanto que na margem direita, o córrego Paiol é de 2ª ordem. Além destes ainda há alguns afluentes de 1ª ordem em ambas as margens do rio. O solo do PECJ pertence ao complexo cristalino, formado principalmente por rochas metamórficas (ortognaisse, granito gnaissificado, gnaisse facoidal migmatico, aplito e granulito). A cobertura vegetal do PECJ é um mosaico de Floresta Ombrófila Densa e Mista (Floresta de Araucaria angustifolia) e Campos de Altitude (Figura 2). Os campos ocorrem principalmente sobre solos rasos (com stones line ) e/ou bauxítico, enquanto que os solos com afloramentos de gnisse-granitos favorecem o desenvolvimento de florestas (Seibert 1975). Os ventos da vertente atlântica 19

Spies, M.R. 2009 Capítulo 1 favorecem o estabelecimento de Floresta Ombrófila Densa, enquanto que os ventos continentais favorecem o estabelecimento da Floresta de Araucaria (Seibert 1975). Desta forma, a Floresta Ombrófila Mista predomina na vertente continental da Serra da Mantiqueira e a Ombrófila Densa na vertente que corre para o vale do Rio Paraíba (Seibert 1975). O clima da região, de acordo com a classificação de Köppen, é do tipo Cfb, subtropical de altitude, mesotérmico e úmido, sem estiagem e com temperatura média do mês mais quente inferior a 22 C e a precipitação média é de 1800 mm por ano. O mês mais chuvoso é janeiro, com mais de 300 mm, e o mais seco é julho, com cerca de 30 mm. Entretanto, o PECJ não apresenta deficiência hídrica, pois nos meses de baixa precipitação e temperatura também é baixa. Desta forma, a umidade relativa do ar se mantém elevada o ano inteiro (Seibert 1975). 20

Spies, M.R. 2009 Capítulo 1 Figura 1. Localização geográfica do Parque Estadual Campos do Jordão, São Paulo. 21

Spies, M.R. 2009 Capítulo 1 Figura 2. Formações vegetacionais presentes no Parque Estadual Campos do Jordão, São Paulo. (A) Mosaico de campos e Floresta Ombrófila Densa; (B) mosaico de Mata de Araucaria e Campos de Altitudes. 22

Spies, M.R. 2009 Capítulo 1 Amostragem As larvas e adultos de Trichoptera foram colecionados no PECJ entre junho de 2005 e fevereiro de 2007. As larvas foram coligidas nos mais variados ambientes aquáticos disponíveis ao longo dos diversos afluentes do Rio Sapucaí-Guaçu. As amostragens das larvas foram realizadas com amostrador de Surber (área de 0, 0361 m², malha 0, 25 mm, Figura 3A), nos principais mesohábitats disponíveis nestes corpos d água (e.g. Pedra/Corredeira; Folha/Corredeira; Folha/Remanso; Areia/Remanso) (Figura 4). O material coletado foi fixado com formaldeído 4%, transportado até o laboratório, lavado sob peneira de malha 250 µm, posteriormente triado sob microscópio estereoscópico e conservado em álcool 80%. Os adultos foram colecionados com técnicas complementares, no intuito de obter um levantamento mais abrangente. Desta forma, técnicas de atração luminosa foram utilizadas, tais como lençol branco com luzes suspenso próximo às margens dos riachos (luz UltraVioleta 15V e luz branca 20V) (Vanzolini & Papavero 1967) (Figura 3C) e bandeja com álcool e luzes (Figura 3B) (luz UV 15V e luz branca 15V), ambas com auxílio de baterias (12V). As armadilhas luminosas permaneceram em funcionamento desde o crepúsculo, por cerca de duas horas. Além destas, foram empregadas armadilha Malaise (Figura 3D) e coleta com auxílio de rede entomológica (puçá) para coletar adultos que possuem atividade diurna. Uma armadilha Malaise permaneceu armada continuamente por um período de dois anos sobre o córrego Galharada, em um ponto de 4ª ordem. Na ocasião da coleta das larvas, a vegetação das margens dos riachos foi explorada com rede entomológica, os adultos coletados foram fixados em álcool. Os espécimes coletados no lençol 23

Spies, M.R. 2009 Capítulo 1 foram fixados com Acetato de Etila. Posteriormente, no laboratório, os adultos foram montados em alfinete ou microalfinetes entomológicos e mantidos secos em caixas entomológicas contendo naftalina. Quando um número elevado de exemplares de um morfótipo foi coletado, uma parte foi conservada a seco e o restante em álcool 80%. Figura 3. Métodos de amostragens utilizados para coleta de Trichoptera no Parque Estadual Campos do Jordão: amostrador de Surber. (A) para coleta de larvas; atração luminosa em bandeja (B) e lençol (C) e armadilha Malaise (D) para coleta de adultos. Os adultos foram identificados no nível de gênero, exceto os exemplares da família Hydroptilidae, através das chaves taxonômicas de Flint (1996) e de Angrisano & Korob (2001), além de artigos específicos. As larvas foram identificadas no nível de gênero, exceto os exemplares da Glossosomatidae, 24

Spies, M.R. 2009 Capítulo 1 com chaves taxonômicas de Angrisano & Korob (2001), Pes et al. (2005) e Wiggins (1996). Figura 4. Esquema de uma secção de riacho mostrando a localização e estrutura de mesohábitats. (A) Folha/Corredeira; (B) Pedra/Corredeira; (C) Areia/Remanso; (D) Folha/Remanso. Análise estatística A eficiência de coleta foi avaliada pela construção de curvas de acumulação suavizadas de gêneros (curva do coletor), e por estimadores de riqueza qualitativos (Bootstrap, Chao 2, ICE e Jackknife 1 e 2). Este método foi adotado por evitar a variação do formato da curva no decorrer da adição de amostras (Colwell & Coddington 1994). As curvas de acumulação de gêneros e estimadores foram geradas a partir de 100 aleatorizações. Os estimadores Chao 2, ICE e Jackknife 1 e 2 25

Spies, M.R. 2009 Capítulo 1 estimam a riqueza baseados na frequência de espécies raras. Eles diferem apenas no critério pelo qual uma espécie é considerada rara. Para Jackknife 1, por exemplo, as espécies raras são aquelas que ocorrem em apenas uma amostra, enquanto que para Jackknife 2 e Chao 2 são aquelas que ocorrem apenas em uma e em duas amostras. Para o estimador ICE, o usuário define o limite de espécies raras, que geralmente são aquelas que ocorreram em 1 a 10 amostras (Santos 2003). Neste último caso, espécies raras foram defininas como aquelas que ocorreram em até 10 amostras. O estimador Bootstrap utiliza dados de frequência de todos os taxa coletados e não apenas dos raros (Santos 2003). As curvas foram geradas pelo programa EstimateS 8 (Colwell 2006). As curvas de acumulação de gêneros foram construídas separadamente para larvas e adultos de Trichoptera, devido à grande variação na metodologia de amostragem empregada no levantamento desses dois estágios de vida. Além disso, na curva gerada para adultos, os registros realizados com armadilha de Malaise não foram considerados, pois as amostras deste método reúnem os insetos coletados em períodos ininterruptos de um a três meses, enquanto que os outros métodos de amostragem de adultos de Trichoptera são amostras coletadas num período de ca duas horas por ponto de coleta. Resultados Considerando o esforço conjunto dos diversos métodos de amostragem empregados, foram registrados 41 gêneros de Trichoptera no Parque Estadual Campos do Jordão (SP), pertencentes a 16 famílias (Tabela l). Destes, 32 26

Spies, M.R. 2009 Capítulo 1 gêneros foram registrados pela coleta de larvas e 29 gêneros pela coleta de adultos. Onze gêneros foram exclusivamente coletados como larvas e nove como adultos (Tabela I). As curvas de acumulação e os estimadores de riqueza empregados mostraram uma grande tendência de incremento de gêneros, tanto para larvas quanto para adultos (Figura 5 A e B, respectivamente). Através da amostragem das larvas, o maior número de gêneros de Trichoptera foi registrado em riachos, no mesohábitat Pedra/Corredeira (29 gêneros), e o menor número foi registrado em Cachoeira e Areia/Remanso (13 e 12 gêneros, respectivamente). Apenas Oxyethira foi registrado nos ambientes lênticos (Tabela l). Quanto à coleta de adultos, o método de atração luminosa no lençol mostrou maior eficiência, pois 90% dos gêneros (26 gêneros) foram registrados por este método (Tabela I). Entretanto, alguns gêneros foram exclusivamente registrados através de cada um dos métodos de amostragem utilizados. Três gêneros foram registrados exclusivamente por atração luminosa no lençol, dois gêneros por rede entomológica e um gênero em Malaise e Bandeja. Tabela I. Composição taxonômica de Trichoptera, baseada em larvas (por tipo de mesohábitat) e adultos (por método de amostragem), coletadas entre junho 2005 e fevereiro de 2007 em riachos do Parque Estadual Campos do Jordão, SP. Para a ocorrência das larvas nos mesohábitats foram desconsideradas as ocorrências que representaram menos de 1% da abundância total de determinado gênero em um mesohábitat. PC = Pedra/Corredeira; FC = Folha/Corredeira; FR = Folha/Remanso; AR = Areia/Remanso; CH = 27

Spies, M.R. 2009 Capítulo 1 Cachoeira e LE = Lêntico; M = armadilha Malaise; RE = rede entomológica; L = lençol e B = bandeja. Larvas Adultos Família Genêro PC FC FR AR CH LE M RE L B Anomlopsychidae Contulma Flint 1969 X X X X Atriplectididae Neoatriplectides Holzenthal 1997 X X X X Calamoceratidae Phylloicus Müller 1880 X X X X X X X X Ecnomidae Austrotinodes Schmid 1955 X X Glossosomatidae Canoptila Mosley 1939 X X X X Mortoniella Ulmer 1906 X X X X Tolhuaca Schmid 1964 X X X Helicopsychidae Helicopsyche Siebold 1856 X X X X X X X X X Hydrobiosidae Atopsyche Banks 1905 X X X X X X X Hydropsychidae Blepharopus Kolenati 1859 X X X X X X X X Leptonema Guérin 1843 X X X X X X Centromacronema Ulmer 1905 X Macronema Pictet 1836 X Smicridea McLachlan 1871 X X X X X X X X Synoestropsis Ulmer 1905 X Hydroptilidae Alisotrichia Flint 1964 X X X Byrsopteryx Flint 1981 X X X Leucotrichia Mosley 1934 X X X Metrichia Ross 1938 X X X Neotrichia Morton 1905 X X X X Oxyethira Eaton 1873 X Leptoceridae Achoropsyche Holzenthal 1984 X X Atanatolica Mosely 1936 X X X X Grumichella Müller 1879 X X X X X X X Nectopsyche Müller 1879 X X X X X X X Neoathripsodes Holzenthal 1989 X Notalina Mosely 1936 X X X X X X X X Oecetis McLachlan 1877 X X X X X X X Triplectides Kolenati 1859 X X X X X X X X Limnephilidae Gênero 1 X X Odontoceridae Anastomoneura Huamantinco & Nessimian 2004 X X X X X Barypenthus Burmeister 1839 X X X Marilia Müller 1880 X X X X X X X X Philopotamidae Chimarra Stephens 1829 X X X X Wormaldia McLachlan 1865 X X Alterosa Blahnik 2005 X X X Polycentropodidae Cyrnellus Banks 1913 X X Polycentropus Curtis 1835 X X X X X X X Polyplectropus Ulmer 1905 X X X X X X X Sericostomatidae Grumicha Müller 1879 X X X X X X Xiphocentronidae Xiphocentron Brauer 1870 X X X X X X Total 30 26 23 12 13 1 19 17 26 20 28

Spies, M.R. 2009 Capítulo 1 Figura 5. Curvas de acumulação de gêneros (randomizadas) para larvas (A) e para adultos (B) e estimadores de riqueza qualitativos de Trichoptera coletadas em riachos do Parque Estadual Campos do Jordão, SP, entre junho de 2005 e fevereiro de 2007. As linhas contínuas representam as curvas médias e as linhas pontilhadas o desvio padrão de cada curva. 29

Spies, M.R. 2009 Capítulo 1 As famílias de Trichoptera com maior diversificação genérica na área estudada foram Leptoceridae (oito gêneros) e Hydropsychidae e Hydroptilidae (seis gêneros cada uma) (Figura 6). Aproximadamente 56% das famílias apresentaram apenas um gênero na área estudada (Figura 6). Figura 6. Contribuição de gêneros de cada família na fauna de Trichoptera registrada entre junho de 2005 e fevereiro de 2007 no Parque Estadual Campos do Jordão, SP. Discussão No Brasil são registradas 16 famílias e 66 gêneros de Trichoptera (Pes & Hamada 2003, 2004; Paprocki et al. 2004; Holzenthal & Pes 2004; Huamantinco & Nessimian 2004; Blahnik 2005, Pes et al. 2005; Robertson & Holzenthal 2005; Blahnik & Holzenthal 2008). O PECJ apresentou uma porção muito significativa da composição faunística brasileira de Trichoptera, pois 62% dos gêneros e todas as famílias de Trichoptera com ocorrência no Brasil 30

Spies, M.R. 2009 Capítulo 1 foram registradas na área. Estes resultados enfatizam a importância da preservação e melhor conservação do PECJ, que sofre impactos como o pastoreio e queimadas anuais (observação pessoal). De fato, a atividade de pastoreio por animais domésticos tem fortes impactos sobre a região ripária, o canal dos riachos e a estrutura das comunidades de invertebrados bênticos (Scrimgeour & Kendall 2003). Além disso, as queimadas causam efeitos significativos indiretos sobre a estrutura e as cadeias alimentares das comunidades macroinvertebrados aquáticas, principalmente através do aumento da descarga de sedimentos nos riachos, carreados pela água das chuvas (Minshall 2003; Mellon et al. 2008). O registro de gêneros apenas como larvas ou como adulto, enfatiza a importância de coletar ambos os estágios de vida para a realização de inventários. Um estudo prévio realizado no PECJ abrangendo comunidade larval de Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera, registrou 11 famílias e 17 gêneros de Trichoptera (Oliveira & Froehlich 1997). As diferenças no número de gêneros e famílias registrados entre o estudo de Oliveira & Froehlich (1997) e o presente estudo, também reforçam a importância de coletar de adultos e larvas, no intuito aproximar o levantamento da realidade, já que o primeiro estudo utilizou apenas coleta de larvas. As curvas de acumulação de espécies são um excelente método de avaliação de quanto um inventário aproxima-se da riqueza total da área estudada (Santos 2003). Entretanto, em regiões tropicais as curvas de acumulação raramente atingem a assíntota devido à grande diversidade de taxa e grande quantidade de espécies raras (Santos 2003). 31

Spies, M.R. 2009 Capítulo 1 Apesar da utilização de métodos de amostragem complementares, as curvas de acumulação suavizadas (tanto para adultos quanto para larvas), não atingiram a assíntota, evidenciando um possível incremento de gêneros com o aumento do esforço amostral. Incremento este, reforçado pelas estimativas de riqueza para ambos os estágios de vida. Entretanto, parte do incremento evidenciado nas curvas e pelos estimadores deve-se à impossibilidade de construção de uma curva única de acumulação de gêneros (ver justificativa no item análise estatística ), pois apenas um dos estágios de vida de alguns gêneros foi coletado (i.e. apenas os adultos, ou apenas as larvas de determinados gêneros, ver Tabela l). Assim, pode se considerar que o viés da subamostragem foi menor do que o indicado pelas curvas e estimadores. A ocorrência de alta riqueza em ambientes lóticos e baixa em ambientes lênticos é esperada na região Neotropical, pois a fauna lêntica desta região não é tão diversa como a dos lagos e poças holárticas (Flint et al. 1999). A maior riqueza de larvas de Trichoptera em Pedra/Corredeira e menor em Areia/Remanso e em Cachoeira pode representar preferência de alguns gêneros por certo tipo de mesohábitat, além de restrição às características hidráulicas, estabilidade do substrato e disponibilidade alimentar dos mesohábitats (ver Capítulo 2). Assim, essas preferências podem evidenciar a existência de um padrão de ocupação espacial estruturado dentro de um trecho de riacho. A maior eficiência dos métodos de atração luminosa está relacionada à atividade noturna da maioria dos gêneros, bem como à grande atratividade de tricópteros pela luz (incluindo luz UV) (Flint et al 1999). Entretanto, métodos complemetares são necessários, pois há gêneros/espécies de atividade diurna 32

Spies, M.R. 2009 Capítulo 1 que não são atraídas por armadilhas luminosas. Desta forma, a utilização de redes entomológicas e armadilhas Malaise auxiliaram na coleção de espécies de atividade diurna, complementando o inventário. A alta riqueza de Trichoptera registrada no presente estudo é ressaltada através da comparação com a riqueza reportada por alguns estudos baseados apenas na coleta de larvas (Huamantinco & Nessimian 1999; Oliveira & Bispo 2001; Pes et al. 2005; Spies et al. 2006). Assim, a discrepância entre o presente estudo e os demais trabalhos pode, em parte, ser explicada pela comparação de estudos com diferentes metodologias de amostragem. Entretanto, o PECJ mantem naturalmente alta riqueza de insetos aquáticos, como demonstrado por estudos comparativos (Bispo & Oliveira 2007; Segura et al. 2007). Além disso, estudo sobre Oligochaeta aquáticos evidenciou uma alta riqueza no PECJ (Gorni & Alves 2008). Desta forma, possivelmente a alta riqueza de Trichoptera, bem como de outros grupos de insetos e oligoquetos aquáticos do PECJ esteja relacionada a peculiaridades da Serra da Mantiqueira, como a altitude e a formação vegetacional (Floresta de Araucaria). Neste sentido, uma hipótese a ser considerada é a possibilidade de relicto gondwânico (Holzenthal 1997; Robertson & Holzenthal 2005), reforçada pela ocorrência de diversos gêneros raros de Trichoptera, como Anastomoneura (Odontoceridae), Contulma (Anomalopsychidae), Neoathripsodes (Leptoceridae), Neoatriplectides (Atriplectididae), Tolhuaca e Canoptila (Glossosomatidae) no PECJ. De fato, a própria vegetação do PECJ apresenta este padrão, já que os gêneros Araucaria e Podocarpus possuem distibuição reconhecidamente 33

Spies, M.R. 2009 Capítulo 1 gondwânica (Sauer 1988; Kunzmann 2007). Assim, por exemplo, chama a atenção a distribuição disjunta e congruente de Tolhuaca e o gênero Araucaria na Améria do Sul (Robertson & Holzenthal 2005). Desta forma, é possivel que a Serra da Mantiqueria possua condições favoráveis à concentração de gêneros/espécies do relicto gondwânico. A atual distribuição de Araucaria angustifolia na região Sudeste do Brasil, na forma de ilhas isoladas em altas montanhas entre 1.400 e 1.800 m de altitude a norte da latitude 18 S (Hueck 1953), pode representar a retração de uma distribuição mais ampla durante períodos de clima mais frios (Behling 1998; Prado 2000). Entretanto, reconstituições climáticas com base em dados palinológicos sugerem que durante o último máximo glacial, as condições climáticas foram muito secas para as populações de Araucaria atingirem grandes extensões (Behling 1998). Desta forma, florestas subtropicais (Florestas de Araucaria) possivelmente recobriam apenas estreitas faixas ao longo dos rios, onde a umidade era maior (Behling & Lichte 1997). A Floresta de Araucaria sofreu redução em 87% de sua distribuição original nas últimas décadas (SOS Mata Atlântica 1998). Além disso, apenas 0,62% de sua cobertura original estão atualmente em áreas protegidas (Silva & Dinnouti 1999). Desta forma, considerando o grau de ameaça desta ecoregião e a relevância dos fragmentos remanescentes como mantenedores de alta diversidade biológica, incluindo de Trichoptera, é de suma importância a efetiva manutenção dos parques e áreas de proteção existentes, bem como a inclusão outras áreas remanescentes em Unidades de Conservação. 34

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Capítulo 2 USO DE MESOHÁBITAT POR LARVAS DE TRICHOPTERA (INSECTA) EM RIACHOS MONTANHOSOS NA REGIÃO NEOTROPICAL 43

Spies, M.R. 2009 Capítulo 2 Uso de mesohábitat por larvas de Trichoptera (Insecta) em riachos montanhosos na região Neotropical Resumo O uso de mesohábitats por larvas de Trichoptera em riachos do Parque Estadual de Campos do Jordão (PECJ) foi avaliado. Quatro tipos de mesohábitats, Pedra/Corredeira (PC), Folha/Corredeira (FC), Folha/Remanso (FR) e Areia/Remanso (AR) foram amostrados em riachos de 1ª a 4ª ordens entre junho de 2005 e abril de 2006. A análise de taxa indicadores evidenciou uso diferencial dos mesohábitats analisados por 66% dos gêneros; destes, 43% apresentaram um valor indicador alto, que representa alta especificidade destes gêneros pelos mesohábitats e confirma este grupo como potencial indicador de alterações ambientais. AR apresentou abundância e riqueza extremamente baixa em relação aos demais mesohábitats, indicando que fatores relacionados à instabilidade do substrato e restrições alimentares podem constituir importantes restrições ao estabelecimento de larvas de Trichoptera. O uso preferencial de mesohábitats por larvas de Trichoptera pode estar associado à pressão ecológica (especializações morfológicas, fisiológicas e comportamentais) e/ou a forças históricas e filogenéticas. A partir destes resultados, é possível prever grande perda de diversidade resultante do assoreamento dos riachos e consequente conversão dos mesohábitats em corredores de fundo não consolidado, típicos da degradação ambiental e mau uso do solo. Palavras chave: taxa indicadores, insetos aquáticos, Serra da Mantiqueira, sudeste do Brasil. 44

Spies, M.R. 2009 Capítulo 2 Abstract: Mesohabitat use by Trichoptera (Insecta) larvae in mountainous headwater streams in the Neotropical Region. The use of mesohabitats by genera of Trichoptera larvae in streams of the Campos do Jordão State Park (CJSP) is evaluated. Four mesohabitats, leaf packs in riffles (L/R), stones in riffles (St/R), leaf packs in pools (L/P) and sand in pools (Sa/P) were sampled in 1 st to 4 th order streams from June 2005 to April 2006. The use of indicator taxa showed a differential use of the mesohabitats by 66% of the genera; of these, 43% presented a high indicator value, which represent a high specificity from these genera to mesohabitats and emphasize the group as potencial indicator of environmental alterations. Sa/P presented very low values of abundance and richness in relation to the other mesohabitats, indicating that the unstable substrate and likely food restrictions limit strongly the establishment of caddisfly larvae. The preferred use of mesohabitats by caddisfly larvae may be linked to ecological pressures (morphological, physiological and/or behavioural) as well as historical and phylogenetic. Our results make it foreseeable the significant loss of diversity from stream silting, changing the former mesohabitats into channels with unconsolidated substrata, a typical consequence of bad land use management. Keywords: taxa indicators, aquatic insects, Serra da Mantiqueira, southeastern Brazil. Introdução As comunidades de macroinvertebrados de riachos geralmente possuem distribuição espacial agregada, ou seja, não apresentam distribuição 45

Spies, M.R. 2009 Capítulo 2 randômica no substrato ou entre amostras (Murphy et al. 1998). Desta forma, cada substrato pode suportar uma comunidade particular de macroinvertebrados (Buss et al. 2004). Este comportamento tem sido relacionado a fatores extrínsecos como velocidade da água, profundidade, composição do substrato e disponibilidade alimentar (Minshall & Minshall 1977; Murphy et al.1998). Riachos fazem parte de um sistema hierárquico onde o hábitat é arranjado em níveis sucessivamente menores, desde a escala de bacia de drenagem até partículas de substrato (Frissel et al. 1986; Minshall 1988; Poff & Ward 1990; Hildrew & Giller 1994). De fato, a estrutura do hábitat em riachos é o resultado de vários processos físicos agindo em diversas escalas, e assim a escala em que se observa a comunidade influencia os resultados obtidos em estudos ecológicos (Cummins et al. 1984; Frissell et al. 1986; Hildrew & Giller 1994). Neste sentido, diversos trabalhos têm indicado que características ambientais de escala local foram mais importantes que as de escala regional na estruturação das comunidades macroinvertebrados aquáticos (e.g. Bouckaert & Davis 1998; Wood & Sites 2002; Sandin & Jonhson 2004; Boyero 2003; Costa & Melo 2008) As larvas de Trichoptera são importantes participantes no fluxo de energia e na dinâmica de nutrientes em sistemas lóticos, mostrando grande diversidade de adaptações tróficas e exploração de microhábitats (Flint et al. 1999). A produção de seda pelas larvas (glândula salivar modificada) e as adaptações comportamentais, que direcionam seu uso, têm permitido grande diversificação ecológica e taxonômica (Mackay & Wiggins 1979). De forma geral, muitos gêneros apresentam estreitas adaptações a um determinado 46

Spies, M.R. 2009 Capítulo 2 hábitat e as espécies têm necessidades ainda mais específicas. Assim, as larvas desse grupo possuem forte potencial como indicadoras de perturbações ambientais (Wiggins & Mackay 1978). No presente estudo, o objetivo foi analisar uso de mesohábitats por larvas de Trichoptera em riachos de cabeceira em uma região montanhosa no sudeste do Brasil, testando a ocorrência de gêneros indicadores da heterogeneidade ambiental. Material e Métodos O presente estudo foi realizado no Parque Estadual de Campos do Jordão (PECJ) (22 30' a 22 41'S - 45 27' a 45 31'W e altitude média de 1650 m), situado na Serra da Mantiqueira, no município de Campos do Jordão, estado de São Paulo. A cobertura vegetal do Parque é um misto de Floresta Ombrófila Densa e Mista (Mata de Araucária) e Campos de Altitude. O clima da região é do tipo subtropical de altitude (Cfb de Köppen), sem estiagem, com temperatura média do mês mais quente inferior a 22 C e precipitação média de 1.237 mm por ano (Seibert 1975). As amostras foram coletadas entre junho de 2005 e abril de 2006, em 30 riachos de 1ª a 4ª ordens do PECJ, nos quatro tipos de mesohábitats (sensu Armitage & Pardo 1995) mais comuns: i) Pedra/Corredeira (PC); ii) Folha/Corredeira (FC); iii) Folha/Remanso (FR); e iv) Areia/Remanso (AR). Os mesohábitats foram definidos com base no tipo de substrato e na velocidade da água (sensu microhabitats de Frissel et al. 1986; Amoros 2001). As amostragens foram realizadas com amostrador de Surber modificado (área de 0,0361 m², malha 0,25 mm) (ver detalhes no Capítulo 3). O número de 47

Spies, M.R. 2009 Capítulo 2 subamostras variou de duas a cinco em cada riacho, de acordo com disponibilidade na área de estudo. Uma amostra foi considerada como o somatório das subamostras (réplicas) retiradas de cada mesohábitat, a cada ponto. Nesse procedimento, a abundância dos gêneros foi padronizada como o somatório das subamostras, dividido pelo número de réplicas por mesohábitat. O material foi fixado com formaldeído 4% e posteriormente triado em laboratório, sob microscópio estereoscópio. As larvas foram identificadas no nível de gênero (sensu Angrisano & Korob 2001; Pes et al. 2005 e Wiggins 1996), exceto a família Gossosomatidae, cujas larvas de Canoptila, Mortoniella e Tolhuaca não puderam ser diferenciadas (Capítulo 1). A classificação hidrológica dos riachos foi baseada em Strahler (1957). Os gêneros de Trichoptera foram enquadrados nas categorias funcionais alimentares propostas por Cummins e Klug (1979), utilizando dados de literatura (e.g. Merritt & Cummins 1996; Flint et al. 1999). A utilização os mesohábitats pelos larvas de Trichoptera foi testada pela Análise de Taxa Indicadores (ISA) (Dufrêne & Legendre 1997). Este médoto estabelece taxa indicadores de certas condições ambientais e as diferenças ambientais são conceituadas em grupos. Assim, valores de indicação podem ser calculados combinando informações de freqüência de ocorrência e abundância dos taxa em um grupo particular (Dufrêne & Legendre 1997). Estes grupos são estabelecidos a priori, e neste caso foram constituídos representado os quatro mesohábitats amostrados. Nesta análise, cada táxon recebe um valor indicador de cada grupo, que varia de 0 a 100. O teste de Monte Carlo (aleatorização) foi empregado para verificar a significância do valor indicador máximo para um grupo, utilizando 5.000 permutações. A 48

Spies, M.R. 2009 Capítulo 2 hipótese nula é que o valor indicador máximo não é maior que o esperado pelo acaso. A ISA foi realizada no programa PC-ORD 4.0 (McCune & Mefford 1999). Resultados A riqueza média por amostra dos quatro mesohábitats estudados foi semelhante, apenas AR apresentou valores mais baixos (Figura 1). Por outro lado, a abundância média por amostra apresentou grande variação entre os quatro mesohábitats e alto desvio padrão, evidenciando que a abundância das amostras do mesmo mesohábitat também apresentou grande variação (Figura 1). Ocorreu um gradiente de abundância onde o mesohábitat FC apresentou os maiores valores (tanto em média como no desvio padrão associado), seguido por FR e PC, com valores intermediários, e por AR com abundância extremamente baixa em relação aos demais mesohábitats (Figura 1). Aproximadamente 38% das subamostras coletadas em AR não continham larvas de Trichoptera. A análise de taxa indicadores (ISA) evidenciou que os gêneros de Trichoptera fizeram uso diferencial dos quatro mesohábitats nos riachos estudados no Parque Estadual Campos do Jordão, ou seja, a distribuição das larvas entre os mesohábitats não foi randômica. De acordo com os resultados da ISA, 66% dos gêneros registrados no PECJ (21 dos 32 gêneros) foram relacionados a um determinado mesohábitat (i.e, apresentaram freqüência de ocorrência e abundância longe do esperado pelo acaso entre os mesohábitats estudados) (Tabela I). 49

Spies, M.R. 2009 Capítulo 2 Os gêneros Alisotrichia, Grumichella, Helicopsyche, Macronema, Metrichia, Protoptilinae, Smicridea e Xiphocentron foram indicadores do mesohábitat PC. Atanatolica, Atopsyche, Blepharopus, Nectopsyche, Neotrichia e Wormaldia foram indicadores de FC. Marilia, Notalina, Oecetis, Phylloicus, Polycentropus e Triplectides indicaram FR e apenas o gênero Barypenthus foi indicador de AR (Tabela I). Onze gêneros raros nas amostras coletadas no PECJ não foram associados a nenhum mesohábitat (Tabela I). Dentre os gêneros considerados indicadores de heterogeneidade ambiental, 43% apresentaram um valor indicador alto (i. e. valor acima de 50) (Tabela I). 50

Spies, M.R. 2009 Capítulo 2 Figura 1. Média, erro e desvio padrão da riqueza (A) e abundância (B) de larvas de Trichoptera coletadas por amostra em cada mesohábitat estudado no Parque Estadual Campos do Jordão, SP, entre junho de 2005 e abril de 2006. PC = Pedra/Corredeira; FC = Folha/Corredeira; FR = Folha/Remanso; AR Areia/Remanso. 51

Spies, M.R. 2009 Capítulo 2 Tabela I. Análise de taxa indicadores para larvas de Trichoptera coletadas em quatro tipos de mesohábitats, entre junho de 2005 e abril de 2006, em riachos do Parque Estadual Campos do Jordão, SP. Grupos Alimentares Funcionais (GAF): Coletor/filtrador (Cf); Coletor/catador (Cc); Fragmentador (F); Predador (Pr); Perfurador (P); Raspador (R). PC = Pedra/Corredeira, FC = Folha/Corredeira, FR = Folha/Remanso e AR = Areia/Remanso. Valor Indicador (VI). Em negrito estão destacados os gêneros cujo valor de indicação foi significativo (p<0,05). Gêneros GAF Mesohábitat VI Média Desvio Padrão p Contulma R FC 1,9 3,7 1,88 0,81 Neoatriplectides? FR 6,7 4,5 1,83 0,10 Phylloicus F FR 64,7 23,4 4,46 <0,01 Austrotinodes Cf? PC 1,5 2,6 1,48 0,70 Protoptilinae R PC 82,4 22,7 5,14 <0,01 Helicopsyche R PC 30,3 22,1 4,56 <0,05 Atopsyche Pr FC 57,1 17,8 2,8 <0,01 Blepharopus Cf FC 34,6 15,2 3,37 <0,01 Leptonema Cf FC 5,2 4,7 1,99 0,30 Macronema Cf PC 9,8 3 1,59 <0,01 Smicridea Cf PC 55,4 21,3 2,85 <0,01 Alisotrichia? PC 16,3 6,1 2,18 <0,01 Byrsopteryx R FC 3,3 3 1,55 0,32 Metrichia P PC 16,5 6,3 2,34 <0,01 Neotrichia R FC 73,7 22,5 3,75 <0,01 Amphoropsyche? FR 3,6 3,6 1,83 0,43 Atanatolica R FC 66,1 15,4 4,03 <0,01 Grumichella R PC 36,9 13,9 3,52 <0,01 Nectopsyche F FC 68 26,2 4,63 <0,01 Notalina F FR 78 22,8 3,73 <0,01 Oecetis Pr FR 32 7,3 2,95 <0,01 Triplectides F FR 86,4 22,9 3,9 <0,01 Anastomoneura? AR 1,2 2 1,36 0,72 Barypenthus Pr AR 10,3 4,3 2 0,02 Marilia Pr FR 49,5 19,4 3,01 <0,01 Chimarra Cf FC 7,5 4,4 1,98 0,09 Wormaldia Cf FC 10,6 3,2 1,71 <0,01 Cyrnellus Cf FR 2,4 2,2 0,21 0,46 Polycentropus Pr FR 17,7 5,8 2,27 <0,01 Polyplectropus C FC 7,7 4,7 1,93 0,08 Grumicha R PC 6,2 7,6 2,72 0,64 Xiphocentron Cc PC 41 9 2,48 <0,01 52

Spies, M.R. 2009 Capítulo 2 Discussão A comparação dos valores de abundância média por amostra evidenciou que as amostras de AR apresentaram valores extremamente inferiores aos dos demais mesohábitats. O alto desvio padrão na abundância das amostras dos diferentes mesohábitats registrado neste trabalho pode ser interpretado como indício de que a distribuição de larvas de Trichoptera que ocorrem em um determinado mesohábitat seja agregada. Desta forma, as comunidades de larvas de Trichoptera estariam em concordância ecológica com a distribuição espacial da comunidade de macroinvertebrados que colonizam pacotes efêmeros de folhas em correnteza (Murphy et al. 1998). Alguns estudos têm registrado padrões de abundância em que substratos de areia ou sedimento em remanso apresentaram baixa abundância e riqueza de macroinvertebrados bentônicos (e.g., Huamantinco & Nessimian 1999; Buss et al. 2004; Silveira et al. 2006; Fidelis et al. 2008) assim como registrado no presente estudo. Por outro lado, outros estudos encontraram alta abundância de macroinvertebrados em substratos do tipo areia, mas baixa riqueza (Baptista et al. 1998, 2001) No presente estudo, a baixa abundância de larvas de Trichoptera registrada nas amostras de AR, bem como a ocorrência de subamostras sem nenhum indivíduo e a presença de apenas um gênero indicador com valor indicador baixo (IV = 10,3) para este mesohábitat levantam indícios de que a distribuição da maioria das larvas de Trichoptera seja aleatória em AR. Desta forma, a hipótese de que a maioria das larvas registradas nas amostras de AR no presente estudo seja resultante do carreamento de larvas pela correnteza e 53

Spies, M.R. 2009 Capítulo 2 posterior deposição em áreas de remanso não pode ser descartada para explicar este padrão de distribuição registrado nas amostras deste mesohábitat no presente estudo. De fato, a AR pode constituir um ambiente pouco propício para a colonização por larvas de Trichoptera, por apresentar baixa disponibilidade alimentar e de abrigos seguros (Hawkins 1984; McCulloch 1986; Baptista et al. 2001). Alguns estudos têm registrado baixa riqueza de Trichoptera em riachos com predomínio de fundo de areia e sedimento fino (Quinn & Hickey 1990; Chakona et al. 2009). Desta forma, fatores relacionados à instabilidade deste mesohábitat, tais com fundo não consolidado e restrições alimentares, podem constituir importantes restrições ao estabelecimento da maioria das larvas de Trichoptera. No presente estudo, os resultados obtidos através da ISA estão em concordância ecológica com os encontrados para comunidades de macroinvertebrados bentônicos, nos quais foi reportada a exclusividade e/ou a preferência de taxa por determinados substratos (e.g. folhas em remanso; pedras e folhas em corredeira), bem como a baixa especificidade pela areia ou sedimento (e.g. Buss et al. 2004; Silveira et al. 2006; Crisci-Bispo et al. 2007; Fidelis et al. 2008). De modo geral, a estruturação das comunidades de cada mesohábitat parece seguir a estratégia alimentar das larvas que ocupam os mesohábitats. Assim, a maioria das larvas indicadoras do mesohábitat PC apresenta hábito alimentar raspador (Alisotrichia, Grumichella, Helicopsyche e Protoptilinae), algumas apresentam hábito coletor, tanto filtrador como catador (Macronema, Smicridea e Xiphocentron) e perfurador (Metrichia) (Merritt & Cummins 1996; Flint et al. 1999; Spies et al. 2006). As larvas dos gêneros que indicaram as 54

Spies, M.R. 2009 Capítulo 2 amostras de FC formaram um grupo misto, com larvas de hábito alimentar raspador (Atanatolica e Neotrichia), coletor/filtrador (Blepharopus e Wormaldia), fragmentador (Nectopsyche) e predador (Atopsyche) (Flint & Wallace 1980; Merritt & Cummins 1996; Flint et al. 1999). Por outro lado, as larvas dos gêneros que indicaram as amostras de FR, em geral, apresentam hábito alimentar fragmentador (Notalina, Phylloicus e Triplectides) e predador (Polycentropus, Marilia e Oecetis) (Merritt & Cummins 1996; Flint et al. 1999). Já as larvas do único gênero indicador de AR apresentam hábito alimentar predador (Barypenthus) (Flint et al. 1999). A maioria dos gêneros indicadores tem sido citada para os mesohábitats aos quais eles foram relacionados no presente estudo (Huamantinco & Nessimian 1999; Buss et al. 2004; Silveira et al. 2006; Crisci-Bispo et al. 2007; Fidelis et al 2008). Entretanto, o gênero Macronema constitui uma exceção, pois foi citado por vários autores como relacionado a folhas em remanso (Huamantinco & Nessimian 1999; Buss et al. 2004; Silveira et al. 2006) ao invés de PC. Um fato relevante, neste caso, é que todas as larvas de Macronema registradas no presente estudo eram muito jovens (primeiros instares). Assim, uma hipótese a ser considerada é que possivelmente as fêmeas de Macronema ovipositem em pedras e que as larvas maiores dispersem para áreas de remanso. A distribuição de invertebrados entre os mesohábitats disponíveis nos riachos é determinada primariamente pelo comportamento de oviposição das fêmeas (Ladle & Ladle 1992). Além disso, esta distribuição inicial passa por rearranjos de vários graus, por carreamento passivo ou migração ativa. Carreamento passivo, muitas vezes catastrófico, está ligado a inundações e 55

Spies, M.R. 2009 Capítulo 2 aumentos da vazão, velocidade e turbulência da água, que suspende e deposita sedimento e organismos em outras áreas. Nestes eventos, possivelmente ocorra certa seleção de organismos (Ladle & Ladle 1992). Quando invertebrados atingem tamanho suficiente para migrar ativamente podem escolher o habitat, de acordo com a disponibilidade alimentar, interações inter e intra-específicas e respostas inatas a características físicas e químicas dos ambientes fluviais (Ladle & Ladle 1992). O uso diferencial de mesohábitats por larvas de Trichoptera registrado no presente estudo pode estar associado a pressões ecológicas (especializações morfológicas, fisiológicas e comportamentais) e/ou forças históricas e filogenéticas (Towsendd & Hidrew 1994). Adaptações comportamentais direcionadas pela utilização da seda, produzida pelas larvas de Trichoptera (glândula salivar modificada), permitiram alta diversificação ecológica e taxonômica, possibilitando uma fina partição dos recursos ambientais (Wiggins & Mackay 1978). Assim, cada gênero apresenta estreita relação a um determinado hábitat e cada espécie tem necessidades mais específicas. Isto torna as larvas desse grupo fortes potenciais como indicadoras de perturbação ambiental (Wiggins & Mackay 1978). Desta forma, a alta especificidade de larvas de Trichoptera a determinados mesohábitats, aqui registrada, pode ser utilizada como uma ferramenta de análise de integridade biótica de rios e riachos da região estudada. O desmatamento e o uso do solo para agricultura causam fortes impactos sobre a estrutura do hábitat físico dentro de riachos, homozeneizando-os (i.e. sobre a disponibilidade de mesohábitats), através do aumento da sedimentação e da perda de matéria orgânica alóctone (Chapman & Chapman 56

Spies, M.R. 2009 Capítulo 2 2003; Houghton 2007; Niyogi et al. 2007, Chakona et al. 2008). Os pressupostos acima têm fortes implicações sobre a conservação da região estudada, já que a alta riqueza de Trichoptera nos riachos da Serra da Mantiqueira foi relacionada à alta diversidade de mesohábitats. Assim, é possível prever que o assoreamento dos riachos devido à degradação ambiental (e conseqüente conversão destes em corredores de fundo não consolidado) ocasione grande perda de diversidade de Trichoptera. Essa hipótese é reforçada pelos resultados de Chakona et al. (2008), que registraram perdas significativas na riqueza de Trichoptera em riachos dominados por substrato instável, como areia e cascalho, após a degradação pela agricultura. Referências Bibliográficas Angrisano, E.B. & Korob, P.G. 2001. Trichoptera. pp. 5 92. In: Fernández, H.R. & Domínguez, E. (eds) Guía para determinación de los artrópodos bentónicos sudamericanos. Universidad Nacional de Tucumán, Faculdad de Ciencias Naturales e Instituto M. Lillo. San Miguel de Tucúman. Amoros, C. 2001. The concept of habitat diversity between and within ecosystems applied to river side-arm restoration. Environment Management 28: 805 817. Armitage, P.D. & Pardo, I. 1995. Impact assessment of regulation at the reach level using macroinvertebrate informations from mesohabitats. Regulated Rivers: Research & Management 10: 147 158. 57

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Capítulo 3 PADRÕES ESPACIAIS DE MÚLTIPLA ESCALA NA ESTRUTURA DE COMUNIDADES DE LARVAS DE TRICHOPTERA (INSECTA) EM UMA REGIÃO MONTANHOSA NA REGIÃO SUDESTE DO BRASIL 64

Spies, M.R. 2009 Capítulo 3 Padrões espaciais de múltipla escala na estrutura de comunidades de larvas de Trichoptera (Insecta) em uma região montanhosa na região sudeste do Brasil Resumo Neste estudo, três escalas espaciais foram analisadas com o intuito de determinar qual escala (local ou regional) melhor prediz a estrutura de comunidades de larvas de Trichoptera em riachos montanhosos no sudeste do Brasil. Foram utilizadas três micro-bacias (escala regional); três trechos de 1ª ordem e três de 3ª ordem (escala de segmento), além de três tipos de mesohábitat em cada trecho (escala local). A estrutura das comunidades foi analisada por comparações de riqueza padronizada, diversidade β, análise de similaridade e testes de hipóteses entre as três escalas. Não houve diferença na riqueza entre as micro-bacias, mas os trechos de 1ª ordem apresentam maior riqueza que os de 3ª ordem e o mesohábitat Pedra/Corredeira apresentou maior riqueza que os demais mesohábitats. A diversidade β foi baixa nas três escalas analisadas. Os resultados da análise de similaridade, bem como os testes de hipótese indicaram que as comunidades de larvas de Trichoptera foram estruturadas segundo o tipo de mesohábitat. Desta forma, as características ambientais de escala local foram mais importantes que as de escala regional. Os fatores ambientais de maior escala, como aqueles ligados ao tamanho dos riachos ou as micro-bacias, não foram determinantes na estruturação da trichopterofauna, embora o tamanho dos riachos tenha figurado um preditor de riqueza de Trichoptera. 65

Spies, M.R. 2009 Capítulo 3 Palavras-chave: mesohábitats, micro-bacias, similaridade, teste de hipóteses, região Neotropical. Abstract: Multiscale patterns in spatial framework of Trichoptera larvae assemblages in a mountain region in southeastern Brazil. Three spatial scales were analyzed with the aim of determining what scale better predicts trichopteran larvae assemblage structure (local or regional) in mountain streams of southeastern Brazil. Three micro-basins (regional scale), three first order and three third order reaches (segment scale), besides three types of mesohabitat in each reach (local scale) were studied. The framework of the assemblages was analyzed by comparisons of standardized richness, β diversity, similarity analyses and hypothesis tests among the three scales. There was no difference in richness among micro-basins, however the first order reaches presented higher richness than the third order reaches and the mesohabitat of stones in riffles presented higher richness than the other ones. β diversity was low in the three scales analyzed. Results of similarity analyses, as well as hypothesis tests indicated that trichopteran larvae assemblages were structured according to mesohabitat type. Therefore, the environmental features of local scale were more important than the features of regional scale. The environmental factors at larger scale, as that linked to size of streams or the micro-basins, were not determinant in structuring trichopteran assemblages, although stream size was a predictor of Trichoptera richness. Keywords: mesohabitat, micro-basins, similarity, hypothesis tests, Neotropical region. 66

Spies, M.R. 2009 Capítulo 3 Introdução Diferentes padrões espaciais podem emergir de acordo com a escala de investigação ecológica e esta determina a gama de padrões e processos que podem ser detectados (Wiens 1989). A escala apropriada para uma investigação ecológica depende dos objetivos e do organismo a ser estudado; caso uma escala inapropriada seja selecionada, os padrões identificados podem ser apenas artefatos da escala (Wiens 1989). Desta forma, o padrão espacial regional deveria ser estudado em uma área ambientalmente homogênea, cujas localidades poderiam ser facilmente colonizadas por todas as espécies do pool regional (Cornell & Kralson 1996; Angermeier & Winston 1998). Além disso, uma localidade deveria ser igualmente homogênea, dentro da qual os organismos poderiam se encontrar no tempo ecológico, formando uma comunidade interativa (Cornell & Kralson 1996). Desta forma, uma bacia de drenagem representa uma região naturalmente definida (Angermeier & Winston 1998) e a escala de mesoháhitat tem sido apontada como adequada para análise de dinâmica funcional de fauna em comunidades de rios por representar uma unidade ecológica estrutural (Pardo & Armitage 1997). Mesoháhitats são definidos como unidades de hábitat visualmente distintas dentro de um riacho, com aparente uniformidade física (Armitage et al. 1995; Armitage & Pardo 1995). Os sistemas de riachos são classificados hierarquicamente em níveis arranjados em escalas espaço-temporais sucessivamente menores, de bacias hidrográficas completas até simples partículas de substrato (Frissell et al. 1986). Este sistema é considerado hierárquico, pois variáveis ambientais em 67

Spies, M.R. 2009 Capítulo 3 pequena escala (local) são influenciadas por variáveis de larga escala (regional), como os padrões geomorfológicos (Frissell et al. 1986). Desta forma, as comunidades aquáticas podem ser vistas como o produto de uma série de filtros históricos e ecológicos de múltiplas escalas, desde a escala continental até de microhábitats, pelos quais as espécies passaram para ocorrer em um determinado hábitat (Poff 1997). Neste sentido, uma série de estudo de múltiplas escalas utilizando comunidades de macroinvertebrados e insetos de riachos têm sido realizados (e.g. McCulloch 1986; Carter et al. 1996; Bouckaert & Davis 1998; Robson & Chester 1999; Dowes et al. 2000; Li et al. 2001; Wood & Sites 2002; Boyero 2003; Brosse et al. 2003; Roque et al. 2003; Townsend et al. 2003; Sandin & Jonhson 2004; Rezende 2007; Costa & Melo 2008). Entretanto, ainda existe considerável controvérsia a respeito da importância das variáveis locais e de larga escala na estruturação das comunidades de riachos (Sandin & Jonhson 2004). Especificamente sobre a ordem Trichoptera, alguns estudos de distribuição longitudinal foram realizados na Europa (e.g. Guinand et al. 1996; Fernández-Aláez et al. 2002) e poucos estudos analisando a estrutura das comunidade em escala regional (Wiberg-Larsen et al. 2000; Bonada et al. 2005; Chakona et al. 2009). Dessa forma, considerando o pouco que se conhece sobre padrões espaciais de múltiplas escala na distribuição de larvas de Trichoptera Neotropicais, o presente estudo tem como objetivo determinar qual a escala espacial (local ou regional) que melhor prediz a estrutura de comunidades de larvas de Trichoptera de riachos montanhosos no sudeste do Brasil. 68

Spies, M.R. 2009 Capítulo 3 Material & Métodos Área de estudo O Parque Estadual de Campos do Jordão (PECJ) (22 30' a 22 41'S - 45 27' a 45 31'W) (Figura 1) está situado na da Serra da Mantiqueira, no município de Campos do Jordão, SP. O Parque abarca cerca de 8.385 ha recobertos por um mosaico de Floresta Ombrófila Densa, Mista (Mata de Araucaria) e Campos de Altitude. A altitude média do PECJ é de 1650 m e o ponto mais alto está situado a 2007 m de altitude (Seibert 1975). O clima da região, de acordo com a classificação de Köppen, é do tipo Cfb, (subtropical de altitude), sem estiagem e com temperatura média do mês mais quente inferior a 22 C (Schroeder-Araujo et al. 1986). O PECJ é caracterizado por abundante disponibilidade hídrica, com precipitação de 1.237 mm por ano, que proporciona o enriquecimento dos rios e ribeirões e alimenta o lençol freático (Seibert 1975). Amostragem As coletas de larvas de Trichoptera foram realizadas seguindo um delineamento em três escalas espaciais arranjadas hierarquicamente. Como escala regional, foram selecionadas três micro-bacias de mesma matriz florestal (Mata de Araucaria) e geomorfologia. Para escala de segmento, foi selecionado um riacho de 1ª ordem e um de 3ª ordem em cada micro-bacia, de modo que três segmentos de 1ª ordem e três de 3ª ordem foram amostrados, totalizando seis pontos amostrais (Figura 1, Tabela I). Para escala local, foram coletadas larvas de Trichoptera em três tipos de mesohábitats em cada riacho 69

Spies, M.R. 2009 Capítulo 3 (ponto amostral): i) Pedra/Corredeira (PC); ii) Folha/Corredeira (FC) e iii) Folha/Remanso (FR). Cada mesohábitat foi amostrado com cinco réplicas (subamostras). A classificação hidrológica dos riachos foi baseada em Strahler (1957). Os mesohábitats foram definidos com base no tipo de substrato, profundidade e velocidade da água (sensu microhabitats de Frissell et al. 1986; Amoros 2001). As coletas foram realizadas em quatros ocasiões durante um ano (agosto e novembro de 2005 e fevereiro e abril de 2006). Um amostrador de Surber de área reduzida (área de 0,0361 m², malha 250 µm) foi utilizado para individualizar as amostras dos diferentes mesohábitats, um problema crítico em pequenos riachos. Amostradores de tamanho convencional (0.093 m 2 ) podem causar viés no padrão espacial local (Li et al. 2001), enquanto amostradores menores têm sido utilizados com êxito (Mazurkiewicz & Fleituch 2000; Boyero 2003; Pedersen & Friberg 2007), sem perdas na capacidade de amostragem de espécies raras, nem influenciando a riqueza e abundância (Brosse et al. 2003). Além disso, um delineamento não randômico foi adotado, pois segundo Li et al. (2001), o delineamento randômico revela muito pouco dos padrões de variação dentro de riachos. Assim, para acessar a variação de pequena escala de micro ou mesohábitats, são necessários delineamentos estratificados que incorporem as diferenças locais (Li et al. 2001). O material coletado foi fixado em formaldeído 4%, transportado até o laboratório, lavado sob peneira de malha 250 µm, posteriormente preservado em etanol 80% e triado em laboratório sob microscópio estereoscópico. As larvas de Trichoptera foram identificadas no nível de gênero, com as chaves taxonômicas de Angrisano & Korob (2001), Pes et al. (2005) e Wiggins (1996), exceto a família 70

Spies, M.R. 2009 Capítulo 3 Gossosomatidae, cujas larvas de Canoptila, Mortoniella e Tolhuaca não puderam ser diferenciadas (Capítulo 1). Figura 1. Mapa Hidrográfico do Parque Estadual Campos Jordão, São Paulo os pontos vermelhos indicam os riachos amostrados. 71

Spies, M.R. 2009 Capítulo 3 Tabela I. Caracterização ambiental dos riachos amostrados entre agosto 2005 e abril de 2006 no Parque Estadual Campos do Jordão, São Paulo. MB1 MB2 MB3 1ª ordem 3ª ordem 1ª ordem 3ª ordem 1ª ordem 3ª ordem Coordenadas geográficas 22 41'51"S 45 29'02"W 22 41'56"S 45 29'18"W 22 41'28"S 45 28'26"W 22 41'40"S 45 27'36"W 22 39'25"S 45 26 34"W 22 39'30"S 45 26'32"W Altitude (m) 1600 1547 1527 1646 1530 1540 Declividade (cm/m) 2,38 1,06 4,08 2,54 4,08 2,71 Largura (m) 1,71 2,05 1,20 3,43 0,90 3,20 Profundidade (m) 0,16 0,30 0,20 0,23 0,07 0,26 Vazão (m 3 /s) 0,05 0,20 0,06 0,46 0,01 0,57 Análise de dados No presente estudo, uma amostra foi considerada como o somatório das subamostras (réplicas) retiradas de cada mesohábitat, a cada ponto e ocasião de coleta. Nesse procedimento, a abundância dos gêneros foi padronizada como o somatório das subamostras, dividido pelo número de réplicas por mesohábitat. Este critério foi adotado porque nem sempre o trecho do riacho amostrado apresentava área disponível para a coleta das cinco subamostras previstas de cada mesohábitat. Devido ao caráter espacial deste trabalho, as amostras temporais foram somadas, assim o conjunto amostral foi composto de 18 amostras (três mesohábitats em seis riachos). A riqueza padronizada foi utilizada como uma medida de diversidade á (alfa), como sugerido por Hurlbert (1971) e utilizado por alguns autores (e.g. Heino et al. 2003). Esta medida foi adotada devido a alguns inconvenientes da utilização de índices de diversidade, que incluem problemas conceituais (Hurlbert 1971; Allan & Castillo 2007; Melo 2008) e devido à necessidade de padronização do esforço amostral justificada pela forte dependência da 72

Spies, M.R. 2009 Capítulo 3 riqueza em relação ao tamanho da amostra (Gotelli & Colwell 2001; Li et al. 2001; Costa & Melo 2008). A comparação da riqueza em três escalas espaciais (micro-bacias, ordem hidrológica e mesohábitats) foi realizada pelo método de rarefação (5.000 permutações) (Simberloff 1972). O método de rarefação baseia-se na premissa de que as comunidades comparadas devam ser suficientemente amostradas (Tipper 1979). Neste sentido, as amostras das comunidades foram somadas e organizadas em três blocos para contemplar as três abordagens propostas: micro-bacia (MB1, MB2 e MB3); ordem hidrológica (1ª e 3ª ordem); e mesohábitat (PC, FC e FR), além da comparação entre os riachos separadamente. Cada grupo foi composto pelo somatório das amostras que pertencem a ele, por exemplo, MB1, é composto pelo somatório da amostras dos dois riachos da micro-bacia 1 (1ª e 3ª ordem) e dos três mesohábitats de cada riacho; o grupo de riachos de 1ª ordem é formado pelo somatório das amostras dos três riachos desta ordem, independente da micro-bacia e mesohábitat; PC, é formado pelo somatório de todos as amostras deste mesohábitat independente da ordem hidrológica e micro-bacia que pertence o riacho. A comparação de riqueza, pelo método de rarefação, deve ser feita ao maior nível de abundância comparável entre as comunidades (Gotelli & Entsminger 2001). Assim, as subamostras para os blocos analisados foram: micro-bacia - 853 indivíduos retirados ao acaso; ordem hidrológica 1.230 indivíduos; mesohábitat 844 indivíduos. Entre os riachos, a comparação foi realizada para uma subamostra de 255 indivíduos retirados ao acaso. As curvas foram geradas pelo programa EcoSim 700 (Gotelli & Entsminger 2001). 73

Spies, M.R. 2009 Capítulo 3 A diversidade beta (â), ou seja, a mudança na composição taxonômica (Magurran 2004) foi calculada para os três blocos supracitados (micro-bacia, ordem hidrológica e mesohábitats), utilizando o índice de similaridade de Jaccard (Cj, Magurran 2004). Valores de Cj 50% foram considerados como indicativo de alta diversidade â. A similaridade entre as amostras das comunidades de larvas de Trichoptera dos riachos estudados foi realizada utilizando coeficiente de similaridade de Bray-Curtis, com posterior ordenamento pelo método do Escalonamento Multidimensional Não-Métrico (NMDS) (Krebs 1999). As amostras foram logaritmizadas [log10 (x+1)]. A estatística denominada stress foi utilizada como medida da representatividade da matriz de similaridade pelo método de NMDS. Valores de stress abaixo de 0,1 correspondem a um bom ajuste da ordenação (Clarke & Warwick 2001). As análises de similaridade foram realizadas no programa Primer E (Clarke & Gorley 2006). Posteriormente, a estrutura espacial das comunidades de larvas de Trichoptera foi contrastada com três hipóteses binárias com o objetivo de verificar a influência da escala regional (micro-bacia), de segmento (classificação hidrológica dos riachos) e local (tipo de mesohábitat) sobre a composição e estrutura das comunidades estudadas: - matriz hipótese 1 (H 1 ), de que há maior similaridade na estrutura das comunidades de larvas de Trichoptera entre riachos de maior conectividade (mesma micro-bacia), independente da ordem hidrológica e do mesohábitat a que pertencem as amostras. Neste caso, fatores históricos, de escala regional, teriam maior importância na estruturação e composição das comunidades de Trichoptera em riachos montanhosos; 74

Spies, M.R. 2009 Capítulo 3 - matriz hipótese 2 (H 2 ), de que riachos de mesma ordem hidrológica apresentem maior similaridade na estrutura das comunidades de larvas, independente da micro-bacia e do mesohábitat a quem pertencem as amostras. Neste caso, variáveis relacionadas ao tamanho segmentos selecionados seriam os principais determinantes das comunidades comparadas. - matriz hipótese 3 (H 3 ), de que amostras de mesmo mesohábitat apresentem maior similaridade, independente da micro-bacia e/ou ordem hidrológica a que pertençam. Neste caso, particularidades locais (e.g., correnteza, variedade de recursos alimentares) seriam os principais determinantes das comunidades comparadas. A matriz de similaridade (Bray-Curtis) entre amostras foi correlacionada com as matrizes-hipótese utilizando o Teste de Mantel (Manly 1994). Os testes foram realizados no programa NTSYS 2.1 (Rohlf 2000), utilizando 5.000 permutações. Resultados No conjunto de dados coletados no PECJ, foi registrado um total de 18.675 larvas de Trichoptera, distribuídas em 32 gêneros de 14 famílias (Tabela II). A riqueza entre as micro-bacias variou de 24 a 30 gêneros e entre os riachos variou de 18 a 25 gêneros (Tabela II). Os riachos de 1ª ordem apresentaram maior riqueza (31 gêneros) que os de 3ª ordem (28 gêneros) (Tabela II), enquanto que a riqueza total entre os mesohábitats não variou (25 e 26 gêneros). 75

Spies, M.R. 2009 Capítulo 3 Tabela II. Composição taxonômica, abundância e riqueza das comunidades de larvas de Trichoptera dos riachos e micro-bacias amostradas entre agosto 2005 e abril de 2006 no Parque Estadual Campos do Jordão, SP. MB=microbacia. MB1 MB2 MB3 1ª ordem 3ª ordem 1ª ordem 3ª ordem 1ª ordem 3ª ordem Anomlopsychidae Contulma 0 0 2 0 1 1 Atriplectididae Neoatriplectides 2 0 1 2 0 1 Calamoceratidae Phylloicus 254 65 38 82 286 75 Glossosomatidae Protoptilinae 9 210 40 113 91 498 Helicopsychidae Helicopsyche 22 5 96 12 79 13 Hydrobiosidae Atopsyche 60 54 42 37 63 101 Hydropsychidae Blepharopus 134 45 8 288 28 170 Leptonema 1 16 0 0 0 0 Macronema 0 1 0 0 9 2 Smicridea 521 419 339 230 159 810 Hydroptilidae Alisotrichia 0 7 0 0 35 2 Byrsoteryx 2 1 0 0 1 4 Metrichia 1 3 2 2 5 6 Neotrichia 291 455 58 407 379 710 Leptoceridae Amphoropsyche 0 0 1 0 1 0 Atanatolica 246 24 38 8 0 836 Grumichella 8 359 60 134 0 79 Nectopsyche 367 664 125 514 241 1776 Notalina 491 403 179 490 223 484 Oecetis 1 8 0 15 0 1 Triplectides 475 541 60 425 41 588 Gen 1 0 0 1 0 0 1 Odontoceridae Barypenthus 0 1 0 0 4 1 Marilia 138 96 115 100 72 144 Philopotamidae Chimarra 1 0 0 0 4 0 Wormaldia 0 0 0 0 1 0 Gen 2 0 1 0 0 0 0 Polycentropodidae Cyrnellus 0 0 2 0 0 0 Polycentropus 5 1 9 0 21 0 Polyplectropus 0 5 3 0 1 2 Sericostomatidae Grumicha 5 7 3 3 1 0 Xiphocentronidae Xiphocentron 13 27 7 32 0 36 Abundância 3047 3418 1229 2894 1746 6341 Riqueza 22 25 23 18 23 24 Riqueza MB 27 24 30 76

Spies, M.R. 2009 Capítulo 3 A comparação da riqueza entre os pontos, pelo método da rarefação, mostrou que o ponto de 1ª ordem da MB2 apresentou expectativa de riqueza maior que os pontos de 1ª ordem da MB1 e os de 3ª ordem das MB2 e MB3 (Figura 2). Os intervalos de confiança dos riachos de 3ª ordem da MB1 e o de 1ª ordem da MB3 incluem a expectativa de riqueza para o ponto de 1ª ordem da MB2, de modo que os mesmos não podem ser diferenciados (Figura 2). Estes resultados também indicam que, em geral os riachos de 1ª ordem apresentaram riqueza maior do que os de 3ª ordem, indicação confirmada quando os pontos foram somados pela ordem hidrológica e comparados por rarefação, pois a expectativa de riqueza padronizada para os riachos de 1ª ordem também foi maior que para os de 3ª ordem (Figura 3B). Por outro lado, não houve diferença na expectativa de riqueza para a comparação entre as micro-bacias (Figura 3A). A comparação da riqueza entre os mesohábitats evidenciou que PC apresentou maior expectativa de riqueza que FC e FR, enquanto estes últimos não apresentaram diferenças entre eles (Figura 3C). A diversidade β foi considerada baixa nas três escalas analisadas. Entre as três micro-bacias a similaridade variou de Cj = 63% a 77%; entre os conjuntos de riachos de 1ª e 3ª ordem foi de Cj = 89% e; entre os mesohábitats variou de Cj = 68% a 71%. De modo geral, houve baixa substituição de gêneros entre os pontos, apenas os pontos 4 e 5 apresentaram alta diversidade â (CJ 50%). A análise de similaridade entre as amostras das comunidades de larvas de Trichoptera analisadas evidenciou três agrupamentos com sobreposição superior a 60%, segregando amostras de mesmo mesohábitat (Figura 4): 1) 77

Spies, M.R. 2009 Capítulo 3 formado pelas amostras de Folha/Remanso; 2) formado pelas amostras de Folha/Corredeira; e 3) formado pelas amostras de Pedra/Corredeira. Figura 2. Comparação da riqueza estimada entre os seis riachos estudados conforme a ordem hidrológica e a micro-bacia (MB) estudada, para uma amostra de 255 indivíduos retirados ao acaso das comunidades de larvas de Trichoptera do Parque Estadual Campos do Jordão, SP, coletadas entre agosto de 2005 e abril de 2006. As barras verticais indicam a variação em torno da média. 78

Spies, M.R. 2009 Capítulo 3 Figura 3. Comparação da riqueza estimada entre micro-bacias (A), entre os riachos de 1ª e 3ª ordens (B) e entre os mesohábitats (C), pelo método de rarefação, para subamostras de indivíduos retirados ao acaso das comunidades de larvas de Trichoptera estudadas no Parque Estadual Campos 79

Spies, M.R. 2009 Capítulo 3 do Jordão, SP, coletadas entre agosto de 2005 e abril de 2006, As barra verticais indicam a variação em torno da média. Figura 4. Ordenação da similaridade, pelo método de escalonamento multidimensional não-métrico, das amostras das comunidades de larvas de Trichoptera de seis riachos estudados no Parque Estadual Campos do Jordão, SP, de agosto de 2005 a abril de 2006. Foram considerados agrupamentos as amostras com sobreposição superior a 60%. MB = micro-bacias; 1ª e 3ª = ordem hidrológica dos riachos; FC = Folha/Corredeira; PC = Pedra/Corredeira; FR = Folha/Remanso. O resultado acima descrito indica uma forte estruturação das comunidades de larvas de Trichoptera pelo tipo de mesohábitat nos seis riachos do PECJ. Esta interpretação gráfica foi comprovada por testes de hipótese, que indicaram forte relação da matriz de similaridade entre as amostras com a matriz hipótese de escala local (tipo de mesohábitat), 80

Spies, M.R. 2009 Capítulo 3 independente da bacia e/ou ordem hidrológica (r = 0,74) (Tabela III). A matriz hipótese de escala regional (micro-bacia) apresentou baixa correlação negativa, ou seja, riachos de mesma micro-bacia apresentaram uma tendência a possuir estruturação espacial da fauna diferente entre si (Tabela III). Já a matriz hipótese de escala de segmento (ordem hidrológica) não apresentou correlação significativa com a matriz de similaridade entre as amostras (Tabela III). Tabela III. Correlações da similaridade das amostras de larvas Trichoptera com as matrizes-hipótese de micro-bacia, de ordem hidrológica dos riachos e do tipo de mesohábitat, para seis riachos estudados entre agosto de 2005 e abril 2006 no Parque Estadual Campos do Jordão, SP. Descritores r p Micro-bacia - 0,11 0,02 Ordem hidrológica 0,03 0,24 Mesohábitat 0,74 < 0,01 Discussão A semelhança na riqueza padronizada e a baixa diversidade â entre as micro-bacias, registradas neste estudo, possivelmente estão relacionadas ao fato de todos os taxa de uma bacia ou do pool regional apresentarem potencial para colonizar qualquer hábitat disponível, por dispersão (Vinson & Hawkins 1998). Entretanto, condições ambientais locais podem limitar o estabalecimento de algumas espécies/gêneros (Vinson & Hawkins 1998). Diferenças na riqueza de Trichoptera e macroinvertebrados aquáticos têm sido reportadas entre bacias e micro-bacias em regiões com grande variação ambiental (Bonada et al. 2005), como gradiente altidudinal e vegetacional 81

Spies, M.R. 2009 Capítulo 3 (Fernández et al. 2001, Miserendino 2001) e variação no uso do solo (Roque et al. 2003; Chakona et al. 2009). Desta forma, devido à grande semelhança estrutural e ambiental entre as micro-bacias aqui estudadas (e.g. matriz florestal, geologia, relevo), era esperada baixa substituição de gêneros entre as micro-bacias, bem como ausência de diferenças na riqueza. A baixa diversidade â registrada nas três escalas analisadas no presente estudo (micro-bacia, ordem hidrológica e mesohábitat) possivelmente represente os processos históricos ( pool regional), devido à grande capacidade de dispersão do grupo, característica de insetos aquáticos (Heino & Mykrä 2008). Desta forma, a dispersão dos adultos de Trichoptera pode ocorrer tanto por vôo ativo, quanto passivo (carreado pelo vento) e oviposição, bem como na fase larval, por carreamento a jusante (ver revisão em Bilton et al. 2001). A importância do tamanho do riacho (i.e. ordem hidrológica) na estruturação de comunidades de macroinvertebrados de riachos Neotropicais tem sido confirmada por diversos trabalhos (Melo & Froehlich 2001; Bispo et al. 2004, 2006; Bispo & Oliveira 2007). Segundo a teoria do Continuum Fluvial, a riqueza e a diversidade estão relacionadas às condições físicas do rio, formando um continuo de mudanças da nascente até a foz. Assim, é esperado que a riqueza máxima deva ser encontrada em rios de média ordem (3ª e 4ª ordens), onde a variabilidade ambiental é maior, principalmente quanto à diversidade de recursos alimentares (Vannote et al. 1980). Apesar do presente estudo abarcar apenas trechos de baixa e média ordem hidrológica e a ordem Trichoptera, os resultados encontrados não corroboraram o previsto pela teoria do Continuum Fluvial, pois o conjunto de 82

Spies, M.R. 2009 Capítulo 3 riachos de 1ª ordem apresentou riqueza maior que o de 3ª ordem. Por outro lado, diversos estudos têm demostrado que este modelo não se aplica a todas a situações (e.g. Minshall et al. 1985; Ward 1986; Burton & Sivaramakrishnan 1993; Lake et al. 1994; Mazurkiewicz & Fleituch 2000; Li et al. 2001). A maior riqueza em riachos de 1ª ordem registrada neste estudo corrobora o encontrado em outros estudos sobre regiões montanhosas brasileiras (Melo & Froehlich 2001; Bispo & Oliveira 2007). Ambientes que apresentam maior heterogeneidade e/ou estabilidade são largamente conhecidos por sustentarem maior riqueza de espécies (Vinson & Hawkins 1998). Desta forma, a maior riqueza de Trichoptera em riachos de 1ª ordem registrada no presente estudo pode estar relacionada as características ambientais dos mesmos (e.g. vazão, sombreamento) que, possivelmente proporcionam maior heterogeneidade e estabilidade ambiental e assim, permitem o estabelecimento de uma maior riqueza de gêneros de Trichoptera. Embora estas variáveis não tenham sido medidas no presente estudo, os riachos de menor tamanho apresentaram maior heterogenidade devido a uma maior variedade de recursos disponível em uma área menor, em relação aos riachos de média ordem (Tabela I). Além disso, possivelmente riachos de baixa ordem apresentem maior estabilidade que os de média ordem, pois drenam áreas menores e assim acumulam um volume menor de água (Tabela I), que possivelmente produz menor distúrbio. A diferença na riqueza padronizada registrada entre os mesohábitats estudados nos riachos do PECJ pode refletir requerimentos específicos dos gêneros (e.g. alta oxigenação da água, disponibilidade de recursos alimentares), pois condições ambientais limitam o estabelecimento de taxa em 83

Spies, M.R. 2009 Capítulo 3 escala local, de um pool regional maior (Vinson & Hawkins 1998). Diversos estudos encontraram diferenças na riqueza local (e.g. poções versus corredeiras; diferentes tipos de substrato) dentro de riachos. A maioria dos estudos apontou maior riqueza em corredeiras (e.g. Logan & Brooker 1983; Brown & Brussock 1991; Baptista et al. 1998, 2000; Kikuchi & Uieda 1998; Buss et al. 2004). Por outro lado, McCulloch (1986) apontou maior riqueza em poções, quando comparados com corredeiras constituídas de areia, um substrato instável. Outros estudos não encontraram diferenças significativas entre tipos de substrato (mesohábitats) (Wu & Legg 2007; Costa & Melo 2008). Segundo Costa & Melo (2008), as diferenças na riqueza apontadas por aqueles estudos podem refletir somente artefatos amostrais, pois em geral, os hábitats mais ricos apresentaram maior abundância. Assim, a maior riqueza registrada naqueles estudos poderia ser simplesmente uma função da abundância. Entretanto, tais diferenças podem também ser reais, como as encontradas no presente estudo e em diversos outros, que indicaram o tipo de substrato (e suas características ambientais) como o principal fator determinante da estrutura das comunidades de insetos aquáticos (ver revisão em Minshall 1984). A maior riqueza padronizada registrada para o mesohábitat de PC possivelmente está relacionada à maior estabilidade e complexidade do substrato de pedra, bem como a fatores ligados à correnteza (e.g. oxigenação). A estabilidade e complexidade/heterogeneidade do substrato (mesohábitat) foram indicadas como bons preditores de riqueza e diversidade de invertebrados aquáticos (Cummins & Lauff 1969; Minshall 1984; Vinson & Hawkins 1998; Robson & Chester 1999; Taniguchi & Tokeshi 2004). Desta 84

Spies, M.R. 2009 Capítulo 3 forma, a maior riqueza em PC pode estar relacionada ao fato deste mesohábitat ser favorável tanto a larvas que dependem fisiologicamente de águas bem oxigenadas, quanto as que se beneficiam da correnteza para obtenção de alimento como, por exemplo, larvas raspadoras de perifíton (e.g. Protoptilinae, Leucotrichia) e filtradoras/coletoras (e.g. Smicridea, Letonema), que constroem redes de captura contra a correnteza (Wiggins & Mackay 1978; Mackay & Wiggins 1979; Huamantinco & Nessimian 1999). Além disso, áreas rochosas também apresentam alta estabilidade e heterogeneidade espacial (Lenat et al. 1981). Nas fendas entre as pedras, formam-se áreas protegidas da correnteza onde comumente ocorrem pequenos acúmulos de detritos, possibilitando a ocorrência de larvas que não apresentam adaptações à vida na correnteza e se alimentam daquele recurso (e.g. Phylloicus, Triplectides e Notalina). Os gradientes de correnteza e de qualidade de matéria orgânica foram apontados como principais determinantes na distribuição de comunidades de larvas de Trichoptera (Huamantinco & Nessimian 1999) e macroinvertebrados bentônicos (Costa & Melo 2008) entre mesohábitats. Desta forma, a alta riqueza de larvas de Trichoptera registrada em PC no presente estudo, possivelmente está relacionada à maior variedade na disponibilidade alimentar e estabilidade física deste mesohábitat. Os resultados da análise de similaridade, bem como os testes de hipótese realizados no presente estudo indicam que as características ambientais de escala local (mesohábitat) foram mais importantes que as de escala regional (ordem ou micro-bacia) na estruturação das comunidades de larvas de Trichoptera. Este padrão corrobora o reportado para insetos terrestres em plantas (Straw & Ludlow 1994), bem como estudos de múltiplas 85

Spies, M.R. 2009 Capítulo 3 escalas com macroinvertebrados e insetos bentônicos (McCulloch 1986; Bouckaert & Davis 1998; Robson & Chester 1999; Dowes et al. 2000; Wood & Sites 2002; Sandin & Jonhson 2004; Boyero 2003; Rezende 2007; Costa & Melo 2008). Nestes últimos, as unidades de hábitats de mesmo tipo foram mais semelhantes entre si, independente do riacho, do que entre as unidades adjacentes. Desta forma, os fatores ambientais geradores de estrutura dentro de um riacho foram mais importantes que os fatores que geraram a variação entre riachos. Entretanto alguns estudos de múltiplas escalas encontraram maior variação em escalas regionais que nas locais, de modo que as variáveis de larga escala apresentam uma influência hierárquica sobre as variáveis de escala local (e.g. Carter et al. 1996; Li et al. 2001; Roque et al. 2003). Existe uma considerável contestação a respeito da importância das variáveis locais e de larga escala na estruturação das comunidades de riachos (Sandin & Jonhson 2004). Parte dos resultados discordantes em estudos de múltiplas escalas podem ser frutos da dependência do delineamento amostral e artefatos do nível de observação, bem como interações entre variáveis (Li et al. 2001, Sandin & Jonhson 2004). Desta forma, é necessário ressaltar a dependência dos resultados em relação à escala de observação e a importância de fatores de escala local na estruturação da fauna, apesar da força hierárquica exercida por fatores de escala regional, especialmente quando grandes diferenças ambientais entre bacias estão presentes. Em suma, a estruturação das comunidades de larvas de Trichoptera analisadas no presente estudo está em concordância ecológica com a reportada para insetos e invertebrados aquáticos em geral, sendo principalmente predita por fatores ambientais de escala local, ligados às 86

Spies, M.R. 2009 Capítulo 3 características estruturais de cada mesohábitat analisado. Os fatores ambientais de maior escala, como aqueles ligados ao tamanho dos riachos ou as micro-bacias, não foram determinantes na estruturação da trichopterofauna, embora o tamanho dos riachos tenha figurado um preditor de riqueza de Trichoptera. Estes resultados reforçam a necessidade de se levar em conta a heterogeneidade ambiental local (escala de micro e mesohábitats) em programas de conservação e biomonitoramento de sistemas lóticos. Referências Bibliográficas Allan, J.D. & Castillo, M.M. 2007. Stream Ecology: structure and function of running waters. 2 nd edition, Springer, Dordrecht, The Netherlands, 436pp. Amoros, C. 2001. The concept of habitat diversity between and within ecosystems applied to river side-arm restoration. Environment Management 28: 805 817. Angermeier, P.L. & Winston, M.R. 1998. Local vs. regional influences on local diversity in stream fish communities of Virginia. Ecology 79: 911 927. Angrisano, E.B. & Korob, P.G. 2001. Trichoptera. pp. 5 92. In: Fernández, H.R. & Domínguez, E. (eds) Guía para Determinación de los Artrópodos Bentónicos Sudamericanos. Universidad Nacional de Tucumán, Faculdad de Ciencias Naturales e Instituto M. Lillo. San Miguel de Tucúman. Armitage, P.D. & Pardo, I. 1995. Impact assessment of regulation at the reach level using macroinvertebrate informations from mesohabitats. Regulated Rivers: Reseach & Management 10: 147 158. 87

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CAPÍTULO 4 PADRÕES ESPACIAIS E TEMPORAIS DE COMUNIDADES DE TRICHOPTERA (INSECTA) EM RIACHOS MONTANHOSOS NA REGIÃO NEOTROPICAL: INFLUÊNCIA DE FATORES AMBIENTAIS 98

Spies, M.R. 2009 Capítulo 4 Padrões espaciais e temporais de comunidades de Trichoptera em riachos montanhosos na região Neotropical: influência de fatores ambientais Resumo Os objetivos do presente estudo foram: i) identificar e quantificar a contribuição de variáveis ambientais explanatórias sobre os padrões de distribuição espaço-temporais de larvas de Trichoptera em riachos na Serra da Mantiqueira, sudeste do Brasil; ii) testar a existência de sazonalidade dos gêneros mais abundantes registrados. Coletas trimestrais foram realizadas por um ano em seis riachos no Parque Estadual Campos do Jordão, SP. Foram investigada variáveis físicas e químicas da água (ph, O 2, condutividade elétrica, turbidez, declividade, largura, profundidade, velocidade da água e vazão), de disponibilidade alimentar (biomassa e clorofila do perifíton e matéria orgânica circulante, retida e depositada) e climáticas (precipitação e temperatura). A ordenação canônica (Análise de Redundância) identificou as variáveis físicas estruturais relacionadas à ordem hidrológica e a disponibilidade alimentar como as principais variáveis explanatórias responsáveis pela estruturação espacial das comunidades de Trichoptera estudadas. A temperatura mínina foi a principal variável explanatória relacionada à estrutura temporal observada. A partilha da variância evidenciou que as variáveis puramente espaciais explicaram 53,9% da variância e que adicionais 10% foram explicados pela interação entre variáveis espaciais e temporais. Apenas 4,6% variância foi explicada puramente pelas variáveis temporais, enquanto que 31,5% permaneceram inexplicados. A análise circular 99

Spies, M.R. 2009 Capítulo 4 confirmou a baixa estruturação temporal nas comunidades de larvas de Trichoptera na Serra da Mantiqueira, já que os gêneros mais abundantes apresentaram fraca sazonalidade. Estes resultados indicam que a estrutura das comunidades de Trichoptera estudadas é principalmente explicada por fatores locais, mas a importância de variáveis regionais não pode ser descartada. Palavras-chave: Serra da Mantiqueira, partilha de variância, Análise de Redundância parcial, Análise Circular, comunidades de larvas. Abstract: Spatial and temporal patterns of Trichoptera assemblages of mountain streams in Neotropical region: environmental relationships. The aims of the present study were: i) to identify and to quantify the contribution of explanatory environmental variables on spatio-temporal distribution patterns of Trichoptera larvae in streams of Serra da Mantiqueira Southern Brazil; ii) to test the seasonality of most abundant genera recorded. Trimonthly samplings were done in six streams of the Campos do Jordão State Park. Water physical and chemical variables (ph, O 2, electric conductivity, turbidity, slope, width, depth, water speed and discharge), food availability (biomass and chlorophyll of periphyton and drifting, retained and deposited organic matter) and climatic variables (rainfall and temperature) were measured The canonical ordination (Redundancy analysis) identified physical structure variables related to hydrological order and food availability as the main explanatory variables responsible for the spatial framework of the Trichoptera assemblages. The minimum temperature was the main explanatory variable related to the temporal framework observed. The variance partitioning showed that the purely 100

Spies, M.R. 2009 Capítulo 4 spatial variables explained 53,9% of the variance and an additional 10% were explained by the interaction between temporal and spatial variables. Only 4,6 % were explained by the purely temporal variables, while 31,5 % remained unexplained. The circular analysis confirmed the low temporal framework in Trichoptera larvae assemblages in Serra da Mantiqueira streams, because most abundant genera presented low seasonality. These results indicate that the framework of the Trichoptera assemblages studied is primarily explained by local factors, but the importance of regional variables could not be rejected. Keywords: Serra da Mantiqueria, variation partitioning, partial Redundancy analysis, Circular analysis, larval assemblage Introdução Um objetivo central em ecologia de comunidades aquáticas é entender os processos e variáveis ambientais que regulam os padrões espaciais e temporais observados. Além das variáveis químicas da água, variáveis físicas locais vêm sendo apontadas como responsáveis pela estruturação de comunidades de macroinvertebrados em riachos, tais como: tipo de substrato (Reice 1980; Minshall 1984), variáveis relacionadas ao tamanho do riacho como vegetação ripária, ordem hidrológica e disponibilidade alimentar (Cummins & Klug 1979; Vannote et al. 1980; Pringle et al. 1988), variáveis hidráulicas como a velocidade da água, vazão e declividade (Rabeni & Minshall 1977; Statzner & Higler 1986; Flecker & Feifarek 1994), e padrão de distúrbios (Death 1996; McCabe & Gotelli 2000; Melo et al. 2003). 101

Spies, M.R. 2009 Capítulo 4 Por outro lado, estudos vêm demonstrando a influência de variáveis regionais sobre as comunidades (ver revisão em Vinson & Hawkins 1998; Townsend et al. 2003) e a importância da escala de observação do estudo sobre os padrões e processos detectados (Wiens 1989). Entretanto, ainda existe considerável controvérsia a respeito da contribuição das variáveis locais e de larga escala na estruturação das comunidades de riachos (Sandin & Jonhson 2004). As larvas de Trichoptera são importantes componente bióticos de rios e riachos tanto pela sua abundância como pela biomassa (Wiggins & Mackay 1978). Elas apresentam grande importância pela participanção no fluxo de energia e na dinâmica de nutrientes do ambiente aquático, mostrando grande diversidade de adaptações tróficas e exploração de microhábitats (Mackay & Wiggins 1979). Entretanto, na região Neotropical, apenas alguns trabalhos investigaram a influência de variáveis ambientais sobre os padrões de distribuição espacial e temporal das comunidades de Trichoptera (Oliveira & Froehlich 1997; Huamantinco & Nessimian 1999; Oliveira & Bispo 2001; Bispo et al. 2004) e das comunidades de Ephemeroptera, Plecoptera e Trichoptera conjuntamente (Diniz-Filho et al 1998; Bispo et al. 2001, 2006; Crisci-Bispo et al. 2007). Desta forma, ainda existe uma escassez de conhecimento sobre as variáveis que organizam as comunidades de Trichoptera. O presente estudo foi realizado com os seguintes objetivos: i) identificar e quantificar a contribuição de variáveis ambientais explanatórias sobre os padrões de distribuição espaço-temporais de larvas de Trichoptera em riachos na Serra da Mantiqueira, sudeste do Brasil; ii) testar a existência de sazonalidade dos gêneros mais abundantes registrados. 102

Spies, M.R. 2009 Capítulo 4 Material e Métodos Área de estudo O estudo foi realizado no Parque Estadual de Campos do Jordão (PECJ) (22 30' a 22 41'S - 45 27' a 45 31'W), São Paulo. A cobertura vegetal do parque é composta por um mosaico de Floresta Ombrófila Densa, Mista (Floresta de Araucaria) e Campos de Altitude. A altitude média do PECJ é de 1650 m. O clima da região, de acordo com a classificação de Köppen, é do tipo Cfb (i.e. subtropical de altitude, sem estiagem) (Seibert 1975; ver detalhes no capítulo 1). O PECJ apresenta as quatro estações do ano bem definidas pela temperatura, o outono e o inverno apresentam temperaturas médias mensais baixas 12,4 e 11,3 C, respectivamente e a primavera e verão apresentam temperaturas mais amenas 15,4 e 17,4 C, respectivamente (Seibert 1975). Pode ocorrer formação de geadas entre os meses de abril e setembro, mas o aparecimento de neve não é propício devido à excessiva umidade relativa do ar (média anual 90%) (Seibert 1975). Os dados de precipitação, temperatura e umidade relativa do ar do PECJ referente ao presente estudo indicam um clima úmido e ameno, com uma estação de baixa precipitação bem definida evidenciada por três meses de precipitação abaixo de 50 mm por ano (Figura 1). Em 2006, o período de baixa precipitação foi prolongado, com cinco meses de precipitação inferior a 55 mm (Figura 1). A temperatura máxima média mensal do PECJ não ultrapassou 24 C e a mínima média mensal não ultrapassou 14 C, mesmo no mês mais quente do ano (janeiro) (Figura 1). 103

Spies, M.R. 2009 Capítulo 4 Amostragem As coletas foram realizadas trimestralmente (agosto e novembro de 2005 e fevereiro e abril de 2006) em seis riachos do PECJ, três de 1ª ordem e três de 3ª ordem. As amostras foram coletadas nos três principais mesohábitats disponíveis nos riachos (Pedra/Corredeira, Folha/Corredeira e Folha /Remanso). Em cada tipo de mesohábitat, foram coletadas cinco réplicas, com amostrador de Surber (área de 0,0361 m², malha 0,25 mm) (ver detalhes no capítulo 3). A classificação hidrológica dos riachos foi baseada em Strahler (1957). Figura 1. Precipitação mensal acumulada, temperaturas médias máximas e mínimas mensais e umidade relativa do ar de janeiro de 2005 a janeiro de 2007. Dados obtidos no Posto Meteorológico nº 83.714, 7º Distrito de Meteorologia do Instituto Nacional de Meteorologia de Ministério da Agricultura, Parque Estadual de Campos do Jordão, SP. 104