Ricardo Jannini Sawaya DIVERSIDADE, DENSIDADE E DISTRIBUIÇÃO ALTITUDINAL DA ANUROFAUNA DE SERAPILHEIRA DA ILHA DE SÃO SEBASTIÃO, SP

Ricardo Jannini Sawaya DIVERSIDADE, DENSIDADE E DISTRIBUIÇÃO ALTITUDINAL DA ANUROFAUNA DE SERAPILHEIRA DA ILHA DE SÃO SEBASTIÃO, SP São Paulo 1999

Ricardo Jannini Sawaya DIVERSIDADE, DENSIDADE E DISTRIBUIÇÃO ALTITUDINAL DA ANUROFAUNA DE SERAPILHEIRA DA ILHA DE SÃO SEBASTIÃO, SP Dissertação apresentada ao Instituto de Biociências da Universidade de São Paulo, para a obtenção de Título de Mestre em Ciências, na Área de Zoologia. Orientador: Ivan Sazima São Paulo 1999

Sawaya, Ricardo Diversidade, densidade e distribuição altitudinal da anurofauna de serapilheira da Ilha de São Sebastião, SP 65 páginas Dissertação (Mestrado) - Instituto de Biociências da Universidade de São Paulo. Departamento de Zoologia. 1. diversidade 2. densidade 3. anurofauna I. Universidade de São Paulo. Instituto de Biociências. Departamento de Zoologia. Comissão Julgadora: Marcio R. C. Martins Prof. Dr. Otávio A. V. Marques Prof. Dr. Miguel U. T. Rodrigues Prof. Dr. p/ Orientador

Aos meus pais, por tudo. Ao meu avô, Paulo, pelo exemplo de uma vida dedicada à biologia.

The biosphere is an intricate tapestry of interwoven life forms. E. O. Wilson, 1988

AGRADECIMENTOS Este trabalho só foi possível a partir da ajuda de diversas pessoas. Àquelas que não me recordo agora peço desculpas e agradeço da mesma forma. Agradeço sinceramente: a Glauco Machado, Renato Nunes, Carlos Henrique Vasconcelos, Luciano dos Anjos e Angela Midori, pela amizade, profissionalismo e por formar a heróica e divertida equipe que dividiu comigo os bons e maus momentos dos trabalhos de campo; à querida Dani, por participar ativamente em todas as fases do trabalho, desde a concepção do projeto até a conclusão da dissertação, por segurar todas as minhas barras nos momentos mais difíceis e por estar sempre ao meu lado; à Veridiana Vaccarelli, pela amizade e por integrar a equipe no momento em que mais precisamos; a Márcio Martins, pela amizade, orientação atuante em todas as fases do projeto e por dividir comigo sua experiência de trabalho; a Ivan Sazima, pela orientação e ajuda na fase final da dissertação; a Ariovaldo Giaretta, por dividir comigo seus conhecimentos sobre anuros e experiência de campo ao longo dos últimos anos, e pela ajuda na fase final da dissertação; à Kátia Facure, pela ajuda na análise multivariada; a José Pombal Jr., pela ajuda na taxonomia; a Célio Haddad, pela ajuda na taxonomia; à Fernanda Oliveira e Sandra Baptista pela ajuda na fase final da dissertação; 6

à Cristiane Leonel, por sempre apoiar o trabalho, desde a fase de coleta preliminar de dados, pelo profissionalismo e exemplo de como dirigir um parque; a Vini, Marquinhos, Hélio, Beto e demais empregados do Parque Estadual de Ilhabela, que tornaram o trabalho de campo possível; ao Instituto Florestal, pela hospedagem durante a coleta de dados, por testar minha paciência e por me ensinar a lidar com as situações mais adversas; a Vini, Daniel e Ildefonso, pelo companheirismo, por me ensinar muito sobre a Ilha de São Sebastião e pela ajuda na descoberta e abertura de trilhas; a Renato Nunes, Márcio Araújo, Glauco Machado, Angela Midori, Hermes Fonseca, Sónia Andrade, Juliana Félix, Cristiana Damiano, Rodrigo Ribeiro, Ito, Rafael Raimundo, Frank Barrientos e Joel Meyer, pela ajuda nos trabalhos de campo da coleta preliminar de dados; a Glauco Machado, Márcio Araújo, Hermes Fonseca e Renato Nunes pela amizade e inúmeras discussões frutíferas ao longo de todo o trabalho; à Vera Jannini e Rogério Sawaya, por todo o apoio, mesmo distantes da Ilha de São Sebastião; aos hotéis Petit Village e Devissé, pela hospedagem durante a coleta preliminar de dados. 7

ÍNDICE I. ÍNDICE DE TABELAS E FIGURAS... 10 II. INTRODUÇÃO... 11 III. OBJETIVOS... 14 IV. MATERIAL E MÉTODOS... 15 1. Área de estudo... 15 2. Coleta de dados... 17 3. Análise de dados... 23 4. Comentários taxonômicos... 25 5. Espécies regulares de serapilheira... 27 V. RESULTADOS... 29 1. Riqueza específica... 29 2. Abundância relativa de espécies e dominância... 36 3. Densidade... 40 4. Relação entre a anurofauna de serapilheira e as variáveis ambientais... 44 5. Modificação do método: uso de redes... 46 VI. DISCUSSÃO... 47 1. Riqueza específica... 47 2. Abundância relativa de espécies e dominância... 50 3. Densidade... 51 4. Relação entre a anurofauna de serapilheira e as variáveis ambientais... 53 5. Comparação com outras localidades da Mata Atlântica... 54 6. Método das parcelas amplas de 8 x 8 m... 54 VII. CONCLUSÕES... 56 VIII. RESUMO... 58 8

IX. ABSTRACT... 60 X. APÊNDICE 1: Lagartos e serpentes encontrados nas parcelas... 62 XI. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS... 63 9

ÍNDICE DE TABELAS E FIGURAS Figura 1: Imagem de satélite da Ilha de São Sebastião... 16 Figura 2: Aplicação do método das parcelas amplas de 8 x 8 m... 20 Figura 3: Espécies de anuros de serapilheira da Ilha de São Sebastião... 31 Figura 4: Curva média do coletor... 34 Figura 5: Riqueza específica ao longo do gradiente altitudinal... 35 Figura 6: Avaliação da distribuição altitudinal das espécies... 37 Figura 7: Abundância relativa de espécies... 38 Figura 8: Espécies dominantes ao longo do gradiente altitudinal... 39 Figura 9: Densidade de indivíduos por parcela ao longo do gradiente altitudinal... 41 Figura 10: Densidade de indivíduos por parcela ao longo do gradiente altitudinal em cada transecto... 42 Figura 11: Densidade de indivíduos por parcela para as quatro espécies mais abundantes... 43 Figura 12: Relação entre os anuros de serapilheira e as variáveis ambientais, Análise de Correspondência Canônica (ACC)... 45 Tabela 1: Pontos de amostragem, altitudes amostradas em cada transecto... 18 Tabela 2: Lista de espécies de anuros de serapilheira da Ilha de São Sebastião, e coletadas nas 92 parcelas amostradas... 30 Tabela 3: Amostragens quantitativas de anuros de serapilheira na Mata Atlântica do Estado de São Paulo... 48 10

INTRODUÇÃO O termo diversidade biológica inclui dois conceitos distintos: riqueza específica, ou número de espécies, e heterogeneidade, ou abundância relativa de espécies (KREBS, 1989). Diferentes índices têm sido propostos para expressar estes dois conceitos conjuntamente (cf. MAGURRAN, 1988). Entretanto, vários autores discutem a relevância destes índices, argumentando que medidas mais diretas de diversidade são mais compreensíveis (cf. JANZEN, 1973; HURLBERT, 1971; SCOTT, 1976). MAY (1975) conclui que uma das medidas de heterogeneidade mais satisfatórias disponíveis é a abundância da espécie dominante (índice de Berger-Parker sensu MAGURRAN, 1988). Assim, a diversidade de espécies de uma comunidade ou taxocenose pode ser medida pela riqueza específica e pela dominância da espécie mais abundante expressa em porcentagem. A comunidade científica tem reconhecido ultimamente a importância do estudo e quantificação da diversidade biológica (cf. LOVEJOY, 1995), que está entre os objetivos básicos da Estratégia Global para a Biodiversidade (WILSON, 1992). Estudos sobre abundância e distribuição de espécies também têm sido enfatizados por fornecer conhecimentos básicos para pesquisa nas áreas de ecologia, sistemática, biogeografia e biologia da conservação (HEYER et al., 1994). Existem diversas hipóteses para explicar o maior número de espécies existente nos trópicos (cf. KREBS, 1985; PIANKA, 1966; RICKLEFS, 1990; PIANKA, 1994). A região neotropical é a que possui a maior riqueza específica de anfíbios e répteis, sendo ideal para o estudo dos padrões de diversidade destes grupos (CADLE & PATTON, 1988; DUELLMAN, 1988; HEYER, 1988; MARTINS, 1994). Entretanto, o uso de métodos padronizados é crítico para comparações de dados coletados por diferentes pesquisadores em diferentes locais e épocas (HEYER et al. 1994). 11

A serapilheira é a camada de folhas e outros detritos vegetais que se depositam sobre o chão das florestas. A anurofauna associada à serapilheira em florestas tropicais é caracterizada pela alta riqueza de espécies (e. g. HEYER et al., 1990; ZIMMERMAN & RODRIGUES, 1990; VITT & CALDWELL, 1994). O método das parcelas amplas de 8 x 8 m introduzido por LLOYD et al. (1968), e padronizado por JAEGER & INGER (1994) para a amostragem de anuros de serapilheira, possibilitou a primeira comparação quantitativa das faunas tropicais de vertebrados entre o velho e o novo mundo (SCOTT, 1976). Esse método têm possibilitado o reconhecimento de padrões de diversidade e densidade de anuros de serapilheira em diferentes localidades do planeta (veja revisões em INGER, 1980; ALLMON, 1991; GIARETTA, 1999). Estes padrões têm sido relacionados a fatores como altitude, perturbação de florestas e variáveis ambientais e climáticas (SCOTT, 1976; INGER, 1980; LIEBERMAN, 1986; FAUTH et al., 1989; HEINEN, 1992; RODRIGUEZ, 1992; GIARETTA et al., 1997; GIARETTA, 1999; GIARETTA et al., no prelo; presente estudo). SCOTT (1976) compara a herpetofauna de serapilheira de localidades da América Central e sudeste da Ásia, sugerindo que haja diminuição no número de espécies com o aumento da altitude e número de meses secos (pluviosidade menor do que 100 mm), e enfatiza a densidade de indivíduos aproximadamente dez vezes maior na Costa Rica (América Central) em relação a Bornéu (sudeste da Ásia). Esta grande diferença observada na densidade de indivíduos entre localidades do novo e do velho mundo tem sido atribuída a fatores como produtividade do ecossistema (SCOTT, 1976) ou composição de espécies vegetais (INGER, 1980), mas a questão é objeto de debates (MAY, 1980). Embora anfíbios e escamados tenham sido analisados conjuntamente em alguns estudos, a distinção entre os dois táxons deve ser considerada, pois parcelas amplas de 8 x 8 m não amostram eficientemente serpentes (cf. LLOYD, 1968; INGER, 1980; SCOTT, 1982; LIEBERMAN, 1986; GIARETTA et al., 1997; GIARETTA, 1999; GIARETTA et al., no prelo; 12

presente estudo) e lagartos em determinadas localidades (cf. GIARETTA et al., 1997; GIARETTA, 1999; GIARETTA et al., no prelo; presente estudo). ALLMON (1991) trabalhou especificamente com os anuros de serapilheira na Amazônia Central, e analisou dados relativos a América Central, África e sudeste da Ásia, propondo a riqueza de 20 espécies como relativamente constante para as florestas tropicais de baixa altitude, e padrões regionais de densidade de indivíduos: sudeste da Ásia com 1 a 2 indivíduos/100 m 2, América do Sul com 4 a 6, África com 9 a 10 e América Central com 14 a 15. Desde o final da década de 80 tem sido observado o declínio de populações de anfíbios anuros em todo o planeta (POUGH et al., 1998), inclusive em florestas protegidas (e. g. DAPTF, 1999a). Para a criação de programas de conservação de anfíbios é necessário o desenvolvimento de métodos de monitoramento ambiental (BEEBEE, 1996). Em 1991 foi criado o programa Declining Amphibian Populations Task Force (DAPTF), que têm estabelecido métodos e protocolos para a amostragem e monitoramento de populações de anfíbios (WAKE, 1994; veja também DAPTF, 1999b). Uma das maiores dificuldades encontradas no início do programa foi a falta de informações básicas sobre anfíbios (WAKE, 1994). Assim, o DAPTF tem como objetivo ainda a criação de grupos de trabalho em todas as regiões do planeta onde vivem os anfíbios, especialmente aquelas para as quais as informações são escassas (DAPTF, 1999c) Para as regiões serranas do sudeste do Brasil compreendidas no Domínio Morfoclimático da Floresta Atlântica (sensu AB SABER, 1977), popularmente denominado Mata Atlântica, e particularmente ricas em espécies de anfíbios, estudos de cunho ecológico e/ou quantitativo sobre a anurofauna são praticamente inexistentes (HADDAD & SAZIMA, 1992). Exceções são os trabalhos recentes que utilizaram o método das parcelas amplas de 8 x 8 m no Estado de São Paulo, sudeste do Brasil (GIARETTA et al., 1997; GIARETTA, 1999; GIARETTA et al., no prelo; presente estudo). A partir destes trabalhos, começam a 13

tornar-se disponíveis informações necessárias para uma primeira abordagem sobre os padrões de diversidade e densidade de anuros de serapilheira da Mata Atlântica do sudeste do Brasil, e a comparação destas faunas com as de outras localidades. A Ilha de São Sebastião, localizada no litoral norte do Estado de São Paulo, possui extensa área de florestas protegidas por um parque estadual. O conhecimento sobre sua anurofauna é escasso, baseado em poucos trabalhos de caráter qualitativo que foram desenvolvidos na ilha (e. g. LUEDERWALDT, 1929; MÜLLER, 1968). Assim como em várias regiões da Mata Atlântica, para a Ilha de São Sebastião inexistem dados ou trabalhos quantitativos sobre a anurofauna. OBJETIVOS Este estudo teve como objetivos caracterizar: 1) a riqueza específica; 2) a abundância relativa e a dominância; 3) a densidade de indivíduos; 4) a relação com variáveis ambientais da anurofauna de serapilheira, ao longo de um gradiente altitudinal de 0 a 900 m, na Ilha de São Sebastião, Estado de São Paulo. 14

MATERIAL E MÉTODOS Área de estudo A Ilha de São Sebastião (Figura 1), município de Ilhabela, está localizada no litoral norte do estado de São Paulo (23 o 47 S; 45 o 24 W). É a maior ilha marítima do Brasil, e está incluída no Domínio Morfoclimático da Floresta Atlântica (sensu AB SABER, 1977). Sua cobertura vegetal está compreendida na região da Floresta Ombrófila Densa, apresentando as seguintes formações: Floresta Submontana, Floresta Montana e Vegetação Secundária (IBGE, 1983). De relevo montanhoso, apenas aproximadamente 2% de sua superfície total corresponde a áreas planas ou ligeiramente acidentadas (aqui designadas Florestas de Baixada), aproximadamente 7% estão em cotas superiores a 900 m de altitude, e seu pico mais alto atinge os 1.379 m (FRANÇA, 1951). Além de diminutas extensões planas, às vezes representadas somente pelas praias, apenas duas áreas podem ser reconhecidas como planícies que corresponderiam a Florestas de Baixada (FRANÇA, 1951): a Planície do Perequê, localizada na face oeste da ilha, 4 km ao sul da Vila de Ilhabela (Figura 1), com aproximadamente 260 ha de área e quase totalmente alterada e urbanizada (obs. pess.); e a Planície de Castelhanos, localizada na face leste da ilha na Bahia de Castelhanos (Figura 1), com aproximadamente 64 ha de área e vegetação secundária (obs. pess.). Devido à precariedade, descontinuidade ou inexistência de dados disponíveis sobre pluviosidade e temperatura para a Ilha de São Sebastião e cidade de São Sebastião, são consideradas neste estudo as informações climáticas disponíveis para o município de Ubatuba, localizado aproximadamente 70 km ao norte da ilha. O clima em Ubatuba é do tipo tropical úmido, com chuvas bem distribuídas ao longo do ano, precipitações anuais ao redor de 2,5 m e temperaturas médias de 21,2 o C, sendo que de junho a setembro ocorrem 15

Figura 1 - Imagem de satélite modificada da Ilha de São Sebastião (Landsat; bandas 3,4 e 5). S.S. = cidade de São Sebastião; V.I. = "Vila de Ilhabela"; P.P. = "Planície do Perequê"; B.C. = "Bahia de Castelhanos"; T1 = Transecto 1 ("Estrada de Castelhanos"); T2 = Transecto 2 ("Morro do Pacuíba"); T3 = Transecto 3 ("Morro do Ramalho"). 16

as menores temperaturas (Instituto Agronômico de Campinas, dados não publicados apud GIARETTA, 1999). Na região ocorrem de um a dois meses com precipitação mensal inferior a 100 mm, e janeiro é o mês que apresenta os maiores valores (GIARETTA, 1999). Em 1958 a Ilha de São Sebastião tornou-se Área de Proteção Ambiental (GOMES & RAMOS, 1994). O Parque Estadual de Ilhabela (PEIB) foi criado em 1977 com 27.025 ha de área total (IBGE, 1983) e engloba cerca de 80% da ilha, assim como a totalidade das outras ilhas, ilhotas e lajes que compõem o arquipélago (SMA, não publicado). Na maior parte da face oeste da ilha, voltada para o canal de São Sebastião, o PEIB está restrito a altitudes superiores a cota dos 200 m, incluindo em outras regiões cotas de 100 m e, mais raramente, 0 m de altitude. Coleta de dados A coleta da anurofauna de serapilheira foi realizada através do método das parcelas amplas de 8 x 8 m ( Quadrat Sampling, Large Quadrats sensu JAEGER & INGER, 1994), modificado pelo uso de redes que cercaram as parcelas. Entre 10 de dezembro de 1997 e 30 de janeiro de 1998, foram amostradas 92 parcelas em três diferentes transectos (Figura 1), o que correspondeu a área total de 5.888 m 2 de amostragem da serapilheira. A coleta foi realizada nos meses mais quentes e úmidos da região para evitar efeitos de sazonalidade climática. Os três transectos amostrados (Figura 1; Tabela 1) correspondem a morros onde o acesso foi possível. O Transecto 1, Estrada de Castelhanos (altitude máxima: aproximadamente 750m), corresponde ao trecho da estrada de terra entre a Bahia de Castelhanos e o ponto mais alto da encosta, na face leste da ilha. O Transecto 2, Morro do Pacuíba (altitude máxima: aproximadamente 800m), corresponde a uma trilha, em parte aberta pela equipe de trabalho, ao norte da ilha. O Transecto 3, Morro do Ramalho 17

Tabela 1 - Distribuição de altitudes dos pontos de amostragem em cada transecto amostrado na Ilha de São Sebastião. T1 = Estrada de Castelhanos ; T2 = Morro do Pacuíba ; T3 = Morro do Ramalho. Atitude (m) T1 T2 T3 0 X 100 X X 200 X X X 300 X X X 400 X X X 500 X X X 600 X X X 700 X X X 800 X 900 X

(altitude máxima: aproximadamente 1.100 m), corresponde a uma trilha, aberta pela equipe a partir dos 700m de altitude, na face oeste da ilha. Em cada transecto, foi utilizado um delineamento amostral estratificado, apropriado para amostragens ao longo de gradientes. Para cada transecto foram determinados pontos de amostragem correspondentes à área de uma circunferência com 58 m de raio (aproximadamente 1,057 ha). Os pontos de amostragem foram determinados a cada 100 m de altitude a partir do nível do mar, através de pelo menos três leituras de altímetro ( Thommen Classic TX-12 ; acurácia de 10m; Tabela 1). Nos três transectos foram amostrados 23 pontos (aproximadamente 24,307ha). Não foi possível a amostragem das mesmas faixas altitudinais nos três transectos devido à pouca disponibilidade de ambientes preservados em baixas altitudes nos transectos 2 e 3, e à altura máxima dos topos de morro acessíveis, entre 700 e 800m de altitude nos transectos 1 e 2. Assim, a amostragem desigual em relação às faixas altitudinais nos três transectos (Tabela 1) reflete, em parte, a disponibilidade de ambientes preservados na Ilha de São Sebastião. Em cada ponto de amostragem, foram realizadas quatro parcelas (totalizando 256 m 2 ), determinadas por duas séries de aleatorizações. Na primeira, foi definida a direção a partir do centro do ponto de amostragem, utilizando-se uma bússola (N, NE, E, SE, S, SO, O ou NO). Na segunda, foi definida a distância a partir do centro (1 a 50m). Cada parcela correspondeu a um quadrado de 8 m de lado (Figura 2A), e foi amostrada por uma equipe previamente treinada, que variou de quatro a oito pessoas (na maioria das vezes cinco ou seis pessoas). Após a determinação do local, uma pessoa caminhou ao redor da área aproximada da parcela para homogeneizar a perturbação. A parcela foi delimitada por quatro cordas com 8 m de comprimento. Em cada lado da parcela, foi estendida uma rede de fibra sintética branca, com malha de aproximadamente 1 19

A B C D Figura 2 - Aplicação do método das parcelas amplas de 8 x 8 m no campo. A: parcela delimitada por cordas e cercada por redes; B: detalhe de um membro da equipe removendo a serapilheira com a ajuda de tridente manual de jardinagem; C: instalação e cobertura da porção inferior da rede com serapilheira; D: amostragem das redes. 20

mm, 60 cm de altura e 9 m de comprimento, sustentada por 4 estacas de alumínio fixas à mesma e enterradas no solo. Os primeiros 10 cm, na base de cada rede, foram dobrados em direção ao interior da parcela e cobertos com serapilheira e pedras, ficando os 50 cm restantes acima do solo (Figura 2C). As extremidades das redes foram entrelaçadas umas às outras com as estacas externas e sobras de aproximadamente 1 m de cada rede, para evitar frestas entre duas redes adjacentes. Para cada parcela foram registradas, sempre pela mesma pessoa, as seguintes informações: 1) número da parcela; 2) data; 3) local; 4) horário de início e término da amostragem; 5) pressão atmosférica no início e término da amostragem (altímetro Thommen Classic TX-12 ; acurácia de 1 mmhg); 6) condições gerais do clima (sol, nublado, chuva, garoa ou neblina); 7) estimativa da distância de riachos ou corpos d água; 8) altitude; 9) cobertura da copa dentro da parcela (densiômetro vertical GRS Densitometer com 25 pontos de amostragem); 10) cobertura do solo por serapilheira (estimativa de porcentagem entre 0 e 100%, com intervalos de 20%); 11) cobertura do solo por pedras (estimativa de porcentagem entre 0 e 100%, com intervalos de 20%); 12) cobertura do solo por arbustos (estimativa de porcentagem entre 0 e 100%, com intervalos de 20%); 13) densidade do subbosque (estimativa de porcentagem entre 0 e 100%, com intervalos de 20%); 14) cobertura do solo por bromeliáceas de chão (estimativa de porcentagem entre 0 e 100%, com intervalos de 20%); 15) quantidade de bambu (categorias: nada, pouco, médio ou muito); 16) quantidade de bromeliáceas em geral (categorias: nada, pouco, médio ou muito); 17) quantidade de cipó (categorias: nada, pouco, médio ou muito); 18) número de palmeiras; 19) altura máxima do dossel (clinômetro e trena); 20) umidade relativa do ar na serapilheira em cinco pontos: a 1 m de cada vértice e no centro quadrado (termohigrômetro digital Protimeter ; acurácia de 2%); 21) umidade relativa do solo em cinco pontos: a 1 m de cada vértice e no centro do quadrado (a 1 cm de profundidade; medidor de condutividade do solo; acurácia de 10%); 22) altura da 21

serapilheira em cinco pontos: a 1 m de cada vértice e no centro do quadrado (régua milimetrada); 23) altura da camada de raízes em cinco pontos: a 1 m de cada vértice e no centro do quadrado (régua milimetrada); 24) temperatura da serapilheira no centro do quadrado (termômetro de mercúrio; acurácia de 0,5 o C e estimativa de 0,1 o C); 25) número de formigueiros; 26) número de cupinzeiros; 27) número de buracos; 28) comprimento e perímetro de troncos caídos no solo (trena milimetrada); 29) perímetro a altura do peito de árvores (diâmetro maior do que 3 cm; trena milimetrada); 30) número de árvores com raízes tabulares e respectivos perímetros a altura do peito (trena milimetrada); 31) inclinação do terreno nos dois lados paralelos mais inclinados da parcela (clinômetro e trena; acurácia de 1 o ); 32) face de inclinação do terreno (N, NE, E, SE, S, SO, O ou NO); 33) número de anuros avistados e coletados na parcela; 34) número de anuros avistados e coletados nas redes; 35) espécies de anuros avistadas e coletadas na parcela; e 36) espécies de anuros avistadas e coletadas nas redes. Após a instalação da parcela e das redes, a serapilheira foi cuidadosamente removida pela equipe, que trabalhava de joelhos com a ajuda de tridentes manuais de jardinagem (Figura 2B). Pelo menos uma pessoa se posicionou em cada lado da parcela, sempre delimitando uma faixa de solo sem serapilheira de aproximadamente 40 cm, para tornar visível a fuga de anuros. A serapilheira foi removida das periferias para o centro do quadrado. Buracos ou frestas de troncos e pedras foram examinados com lanternas. Todos os anuros encontrados na serapilheira ou vegetação até a altura de 50 cm foram coletados. Após a amostragem da parcela, as quatro redes foram cuidadosamente examinadas (Figura 2D) e os anuros encontrados coletados. Os anuros foram acondicionados em sacos plásticos umedecidos e marcados, separadamente em relação à coleta nas redes e na parcela e/ou quando apresentavam tamanhos muito diferentes. Todas as parcelas foram amostradas durante o dia, entre 06:20 e 18:30h, sendo que a duração de cada uma variou entre 1h:18 min e 3h:11 min (em média, 2h:01min). 22

Em laboratório, os anuros foram identificados, medidos (comprimento rostrocloacal; paquímetro com acurácia de 0,05 mm), mortos em álcool a 10%, rotulados, fixados em formol a 10%, e conservados em álcool a 70%. O tempo entre a coleta e a fixação variou de 5 a 120h. Análise de dados Foram consideradas para as análises de dados as 92 parcelas amostradas na Ilha de São Sebastião, e outros métodos, como procura visual, encontros ocasionais e procura em sítios de reprodução, utilizados durante 13 meses de coleta preliminar na localidade (R. J. SAWAYA, dados não publicados). A riqueza específica de anuros de serapilheira foi determinada a partir das espécies encontradas nas parcelas que foram consideradas como habitantes regulares da serapilheira (veja abaixo, em Espécies regulares de serapilheira ). Na lista de espécies de anuros de serapilheira conhecidas para a localidade, foi incluída também uma espécie não coletada nas parcelas (Tabela 2; Figura 3). Para verificar se a maioria das espécies de serapilheira da localidade foram encontradas nas parcelas, foi feita uma curva média do coletor. Esta curva foi feita com o programa EstimateS (COLWELL, 1997), baseada em 200 curvas de acumulação de espécies com aleatorização da ordem das parcelas. Para estimar a riqueza específica de anuros de serapilheira da localidade, através do número de espécies encontrado nas parcelas, foi escolhido um estimador de riqueza baseado no método Jacknife (KUENOUILLE, 1956) que indica a ordem de Jacknife que corresponde à melhor estimativa (BURNHAM & OVERTON, 1979). Assim, o número de espécies mais ou menos o erro padrão da estimativa é expresso por N(JK), e a ordem do 23

Jacknife, que corresponde à melhor estimativa, por K (escolhida quando p>0,05; para maiores detalhes veja BURNHAM & OVERTON, 1979). A abundância relativa de cada espécie foi determinada através das porcentagens do número de indivíduos de cada espécie em relação ao total de indivíduos avistados e identificados nas parcelas. A dominância foi determinada pelo índice de Berger-Parker (sensu MAGURRAN, 1988) expresso em porcentagem, que é simplesmente a porcentagem da espécie mais abundante em relação ao total de indivíduos. Nas análises de densidade, foram incluídos todos os anuros avistados nas parcelas: os coletados, os avistados e identificados, e os avistados e não identificados. A densidade de indivíduos foi expressa em média de indivíduos por 100 m 2 apenas para a comparação com trabalhos realizados em outras localidades. Para as outras análises, a densidade foi expressa como mediana do número de indivíduos encontrados por parcela, por representar uma medida de tendência central mais confiável, devido a inclinação, outliers e valores extremos dos dados (ZAR, 1996). Para a confecção dos gráficos Box-Whiskers, e determinação dos outliers e valores extremos, foi utilizado o programa Statistica (STATSOFT, 1998). Para testar as diferenças em relação ao tamanho rostro-cloacal dos indivíduos que foram encontrados nas redes e nas parcelas, foi utilizado o teste não paramétrico U ( Mann-Whitney ; ZAR, 1996) do programa Statistica (STATSOFT, 1998), considerando como significativo p<0,05. Para verificar a relação das variáveis ambientais com a anurofauna de serapilheira, foi feita uma Análise de Correspondência Canônica (ACC), com o programa CANOCO, versão 3.10 (TER BRAAK, 1987). Este método foi escolhido por permitir a análise dos dados ambientais e biológicos conjuntamente, e a escolha das variáveis ambientais que melhor explicam o padrão de distribuição das espécies. Para a construção da matriz de dados 24

biológicos (89 linhas e 9 colunas), foram consideradas as 89 parcelas que apresentaram pelo menos um indivíduo, e as nove espécies que estiveram presentes em pelo menos cinco parcelas. Para a construção da matriz de dados ambientais (89 linhas e 30 colunas), foram consideradas 30 variáveis ambientais derivadas das informações medidas para cada parcela, exceto as de número 1, 2, 3 e 32 (veja acima, em Coleta de dados ). A relação de cada uma das variáveis ambientais com a matriz de dados biológicos foi verificada pelo teste de Monte Carlo (MANLY, 1991), com 999 permutações. Para a ordenação da ACC foram consideradas apenas as nove variáveis significativas segundo este teste (p<0,05). Comentários taxonômicos Em virtude da grande riqueza de espécies de anuros da Mata Atlântica e da posição taxonômica incerta de várias formas, não foi possível a denominação específica de todas as populações amostradas neste estudo. A identificação e a denominação das espécies aqui citadas foram baseadas na literatura corrente, consulta a coleções científicas e taxonomistas que têm trabalhado em localidades correlatas, considerando apenas os caracteres morfológicos. São comentadas a seguir as formas para as quais a denominação apresenta problemas ou não foi possível a aplicação de um nome específico. Brachycephalus sp. (Figura 3A) - população semelhante à de Boracéia, identificada como Brachycephalus nodoterga por HEYER et al. (1990), mas com algumas diferenças morfológicas. Brachycephalus nodoterga foi originalmente descrito por Miranda Ribeiro em 1920 para a Serra da Cantareira, localidade da Serra da Mantiqueira do Estado de São Paulo, mas foi sinonimizado a Brachycephalus ephippium (FROST, 1985), sendo posteriormente revalidada por HEYER et al. (1990) para Boracéia, Serra do Mar. Porém, a população de Boracéia denominada B. nodoterga não confere com a diagnose da população descrita por Miranda Ribeiro para a Serra da Cantareira (FROST, 1985). Assim, não foi atribuído um 25

nome específico à população da Ilha de São Sebastião, pelas diferenças morfológicas que apresenta e pelo problema existente na denominação de B. nodoterga. Hyla aff. arianae - trata-se de uma forma não descrita (J. P. POMBAL JR., com. pess.), relacionada a Hyla arianae CRUZ E PEIXOTO, 1987, descrita e com distribuição conhecida para o Estado de Santa Catarina. Adenomera cf. marmorata (Figura 3F) - mais de uma espécie é tratada sob esse nome, e a denominação para a Ilha de São Sebastião provavelmente inclui duas formas diferentes (C. F. B. HADDAD, com. pess.), não sendo possível a separação com base em caracteres morfológicos. Eleutherodactylus guentheri (Figura 3H) - duas espécies estão sendo tratadas sob esse nome no presente estudo, E. guentheri e E. aff. erythromerus, sendo o segundo possivelmente uma forma não descrita (J. P. POMBAL JR., com. pess.). Por serem espécies estreitamente relacionadas e pelos juvenis, que ocorreram em maior número, não serem distinguíveis morfologicamente (A. A. GIARETTA, com. pess.), foi utilizado um único nome. Eleutherodactylus aff. lacteus (Figura 3J) - Eleutherodactylus lacteus MIRANDA RIBEIRO, 1923, foi originalmente descrito de Iguape, Estado de São Paulo, mas o nome tem sido atribuído também a espécimes do alto Itatiaia (J. P. POMBAL JR., com. pess.). Assim, no momento só é possível afirmar que a forma da Ilha de São Sebastião pertence ao grupo. Eleutherodactylus aff. parvus (Figura 3L) - apresenta diferenças morfológicas marcantes em relação a Eleutherodactylus parvus, mas não há um nome disponível na literatura para esta população. O grupo está sendo revisto por C. A. G. Cruz, que chama a atenção ao fato de haver pelo menos quatro espécies distintas sob o nome E parvus (J. P. POMBAL JR., com. pess.). Physalaemus aff. signifer (Figura 3N) - possivelmente trata-se de uma forma não descrita, pois não corresponde morfologicamente a nenhuma das espécies descritas do grupo signifer. 26

Chiasmocleis cf. leucosticta (Figura 3P) - Chiasmocleis urbanae BOKERMANN, 1952, descrito para a Ilha de São Sebastião, foi sinonimizado a Chiasmocleis leucosticta (BOKERMANN, 1952), mas foi considerado como espécie válida por FROST (1985). CRUZ et al. (1997) concordam com BOKERMANN (1952), considerando C. urbanae sinônimo de C. leucosticta. O único indivíduo encontrado neste estudo apresenta diferenças morfológicas em relação a C. leucosticta, mas a série tipo de C. urbanae não foi consultada, havendo, portanto dúvidas quanto à identificação do espécime. Espécies de anuros regulares de serapilheira Não há um critério bem estabelecido para definir quais espécies de anuros são habitantes regulares da serapilheira. Algumas definições têm sido propostas na literatura, tais como: espécies que ocupam o chão da floresta pelo menos 25% do tempo (LLOYD et al., 1968; SCOTT, 1976); que passam uma porção significativa de suas vidas ao nível da serapilheira (ALLMON, 1991); que vivem diretamente no chão da floresta, ou alimentam-se de organismos que vivem na serapilheira (HEINEN, 1992). Em alguns casos todas as espécies coletadas na serapilheira são consideradas para as análises (LIEBERMAN, 1986), ou o critério estabelecido não está claro (FAUTH, 1989). SCOTT (1982) define arbitrariamente as espécies regulares de serapilheira, enfatizando que o conhecimento sobre o habitat das espécies africanas é escasso. Apesar de LLOYD et al. (1968) proporem um critério claro, incluem nas análises de diversidade espécies ocasionais de serapilheira ( refugee species ) que foram coletadas nas parcelas, considerando-as como membros da taxocenose, e enfatiza que a decisão é arbitrária mesmo quando as informações sobre o grupo são abundantes. Para a Mata Atlântica do sudeste do Brasil, informações sobre história natural de anuros em geral são escassas, o que dificulta a definição das espécies regulares de 27

serapilheira. No presente estudo o critério também foi arbitrário, mas, sempre que possível, baseado em observações realizadas durante 13 meses de coletas preliminares na Ilha de São Sebastião, e a aplicação de outros métodos que não as parcelas (R. J. SAWAYA, dados não publicados). Gêneros mais comumente considerados com regulares de serapilheira são Eleutherodactylus, Brachycephalus, Adenomera, Bufo, Dendrophryniscus, Physalaemus, Proceratophrys, Chiasmocleis e Myersiella (cf. SCOTT, 1976; TOFT, 1982; LIEBERMAN, 1986; FAUTH, 1989; ALLMON, 1991; HEINEN, 1992; GIARETTA et al., 1997; GIARETTA, 1999; GIARETTA et al., no prelo). GIARETTA (1999) também considerou Scinax trapicheiroi como regular de serapilheira. Outras espécies do mesmo grupo (catharinae) também podem ser encontradas freqüentemente na serapilheira (A. A. GIARETTA, com. pess.). Assim, no presente estudo, Scinax argyreornatus foi considerada como espécie regular de serapilheira. Apesar de GIARETTA (1999) ter considerado uma espécie de Hyla do grupo circumdata como ocasional de serapilheira, Hyla hylax, no presente estudo, foi considerada como espécie regular de serapilheira, pois espécies do grupo podem ser encontradas freqüentemente neste ambiente (Hyla hylax: obs. pess., e Hyla luctuosa: GIARETTA et al., 1997; GIARETTA et al., no prelo). Espécies encontradas em parcelas no presente estudo, mas consideradas como ocasionais de serapilheira, foram: Flectonotus fissilis, por estar associada a bromeliáceas, e Hyla aff. arianae, por estar associada a poças temporárias (obs. pess.). 28

RESULTADOS Em 92 parcelas amostradas na Ilha de São Sebastião, foram avistados 865 anuros de serapilheira. Destes, 804 (92,9%) foram coletados e 61 (7,1%) foram avistados mas não coletados. Dos 61 indivíduos avistados e não coletados, 42 puderam ser identificados com segurança ao nível de espécie. Assim, para os 865 indivíduos avistados, foi possível a identificação de 846 (97,8%), sendo que os 19 (2,2%) restantes não foram identificados e só foram considerados para as análises de densidade. Riqueza específica Foram encontradas 17 espécies de anuros nas 92 parcelas amostradas, das quais 15, de cinco famílias, foram consideradas como habitantes regulares da serapilheira (Tabela 2). Para a Ilha de São Sebastião são conhecidas atualmente 16 espécies de anuros de serapilheira (Tabela 2; Figura 3). O número de espécies encontrado nos transectos 1, 2 e 3 foi, respectivamente, nove, oito e quatorze (Tabela 2). A curva média do coletor (Figura 4) não atingiu um platô, indicando que não foram coletadas todas as espécies regulares de serapilheira existentes na localidade. O estimador de riqueza escolhido, derivado do método Jacknife (BURNHAM & OVERTON, 1979), indica que aproximadamente 20 espécies de serapilheira ocorrem na Ilha de São Sebastião [N(JK)=20 ± 3,16; K=1; T(K)=1,74; p=0,08]. Em relação à altitude, entre 200 e 600 m a riqueza específica foi maior do que entre 0 e 100 m e 700 e 900 m (Figura 5). 29

Tabela 2 - Lista de espécies de anuros de serapilheira conhecidas para a Ilha de São Sebastião e espécies ocasionais de serapilheira coletadas nas 92 parcelas amostradas. A ocorrência das espécies regulares de serapilheira em cada transecto amostrado é indicada por um x ; T1=Transecto 1; T2=Transecto 2; T3=Transecto 3. FAMÍLIA ESPÉCIE T1 T2 T3 Brachycephalidae Brachycephalus sp. - - x Bufonidae Bufo crucifer x x x Dendrophryniscus brevipollicatus x x x Hylidae Flectonotus fissilis 1 Hyla aff. arianeae 1 Hyla hylax x - - Scinax argyreornatus - - x Leptodactylidae Adenomera cf. marmorata x x x Eleutherodactylus binotatus x x x Eleutherodactylus guentheri x x x Eleutherodactylus parvus x x x Eleutherodactylus aff. lacteus - - x Eleutherodactylus aff. parvus - - x Hylodes phyllodes x x x Physalaemus aff. signifer 2 Proceratophrys boiei - - x Microhylidae Chiamoscleis cf. leucosticta - - x Myersiella microps x x x 1: Espécies ocasionais de serapilheira. 2: Espécie regular de serapilheira (R. J. Sawaya, dados não publicados) não encontrada nas 92 parcelas amostradas. 30

A B C D E F Figura 3 - Espécies de anuros de serapilheira conhecidas para a Ilha de São Sebastião. Família Brachycephalidae - A: Brachycephalus sp. Família Bufonidae - B: Bufo crucifer; C: Dendrophryniscus brevipollicatus Família Hylidae - D: Hyla hylax; E: Scinax argyreornatus Família Leptodactylidae - F: Adenomera cf. marmorata 31

G H I J L M Figura 3 - continuação Família Leptodactylidae - G: Eleutherodactylus binotatus; H: Eleutherodactylus guentheri; I: Eleutherodactylus parvus; J: Eleutherodactylus aff. lacteus; L: Eleutherodactylus aff. parvus; M: Hylodes phyllodes 32

N O P Q Figura 3 - continuação Família Leptodactylidae - N: Physalaemus aff. signifer; O: Proceratophrys boiei; Família Microhylidae - P: Chiasmocleis cf. leucosticta; Q: Myersiella microps 33

número cumulativo de espécies 15 14 13 12 11 10 9 8 7 6 5 4 3 2 1 0 0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 número cumulativo de parcelas Figura 4 - Curva média do coletor para as 92 parcelas amostradas na Ilha de São Sebastião, baseada em 200 curvas de acumulação de espécies com aleatorização da ordem das parcelas (para detalhes veja em Material e métodos; Análise de dados ). 34

12 10 riqueza específica 8 6 4 2 0 0 100 200 300 400 500 600 700 800 900 altitude (m) Figura 5 - Variação da riqueza específica de anuros de serapilheira ao longo do gradiente altitudinal amostrado. Inclui Physalaemus aff. signifer, não coletado nas parcelas. 35

Em relação à distribuição altitudinal das 16 espécies de anuros de serapilheira conhecidas para a Ilha de São Sebastião (baseada nas 92 parcelas amostradas e outros métodos; R. J. SAWAYA, dados não publicados; Figura 6), nenhuma espécie foi restrita à Floresta de Baixada. Physalaemus aff. signifer, Chiasmocleis cf. leucosticta e Proceratophrys boiei foram restritos entre 0 e 300 m; apenas Eleutherodactylus parvus distribuiu-se ao longo de todo o gradiente altitudinal; Brachycephalus sp. foi restrito entre 700 e 900 m; e Eleutherodactylus aff. lacteus e Eleutherodactylus aff. parvus foram restritos aos 900 m de altitude (Figura 6). Abundância relativa de espécies e dominância A anurofauna de serapilheira da Ilha de São Sebastião é composta por cinco espécies relativamente comuns com contribuição percentual entre 5 e 35%, e dez espécies raras com contribuição inferior a 2%, em relação ao total de indivíduos (Figura 7). A espécie dominante foi Eleutherodactylus parvus, que representou 34,7% do total de indivíduos avistados e identificados. Ao longo do gradiente altitudinal, as quatro espécies mais abundantes, Eleutherodactylus parvus, Eleutherodactylus binotatus, Brachycephalus sp. e Adenomera cf. marmorata, foram dominantes em duas ou três diferentes faixas altitudinais (Figura 8). Adenomera cf. marmorata foi dominante entre 0 e 200 m de altitude; E. parvus em 300, 600 e 700 m; E. binotatus em 400 e 500 m; e Brachycephalus sp. em 800 e 900 m (Figura 8). Considerando apenas a espécie que foi dominante em cada faixa altitudinal, não foi observado aumento da porcentagem de dominância com o aumento da altitude (Figura 8). 36

faixas altitudinais (m) 0 100 200 300 400 500 600 700 800 900 Physalaemus aff. signifer Chiamoscleis cf. leucosticta Proceratophrys boiei Adenomera cf. marmorata Hylodes phyllodes Myersiella microps Hyla hylax Bufo crucifer Dendrophryniscus brevipollicatus Eleutherodactylus parvus Eleutherodactylus binotatus Scinax argyreornatus Eleutherodactylus guentheri Brachycephalus sp. Eleutherodactylus aff. lacteus Eleutherodactylus aff. parvus xxxxxxxxxxxx xxx xxxxxxxx xxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxx xxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxx xxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxx xxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxx xxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxx xxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxx.xxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxx xxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxx xxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxx xxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxxx xxxxxxxxxxxx xxx xxx Figura 6 - Avaliação da distribuição altitudinal dos anuros de serapilheira conhecidos para a Ilha de São Sebastião. Inclui Physalaemus aff. signifer, não coletado nas parcelas. 37

35 % do número total de indivíduos 30 25 20 15 10 5 0 epa ebi bra acm egu dbr bcr hph mmi eap sar ccl eal hhy pbo espécies Figura 7 - Abundância relativa de espécies de anuros regulares de serapilheira avistadas e identificadas nas 92 parcelas amostradas na Ilha de São Sebastião. epa = Eleutherodactylus parvus (N=294); ebi = Eleutherodactylus binotatus (N=172); bra = Brachycephalus sp. (N=147); acm = Adenomera cf. marmorata (N=123); egu = Eleutherodactylus guentheri (N=55); dbr = Dendrophryniscus brevipollicatus (N=16); bcr = Bufo crucifer (N=14); hph = Hylodes phyllodes (N=11); mmi = Myersiella microps (N=6); eap = Eleutherodactylus aff. parvus (N=2); sar = Scinax argyreornatus (N=2); ccl = Chiasmocleis cf. leucosticta (N=1); eal = Eleutherodactylus aff. lacteus (N=1); hhy = Hyla hylax (N=1); pbo = Proceratophrys boiei (N=1). Número total de indivíduos: 846. 38

% do número total de indivíduos 60 50 40 30 20 acm bra ebi epa 10 0 0 100 200 300 400 500 600 700 800 900 altitude (m) Figura 8 - Contribuição percentual das espécies dominantes ao longo do gradiente altitudinal amostrado. acm = Adenomera cf. marmorata; bra = Brachycephalus sp.; ebi = Eleutherodactylus binotatus; epa = Eleutherodactylus parvus. 39

Densidade A densidade média de anuros de serapilheira da Ilha de São Sebastião foi de 14,7 ind./100 m 2. O número de indivíduos avistados por parcela (ind./par.) variou entre 0 e 56, com mediana 7,0, e primeiro e terceiro quartis 3,0 e 10,3 ind./par., respectivamente. Ao longo do gradiente altitudinal, foi observada uma tendência de queda da densidade (ind./par.) nas faixas entre 500 e 700 m de altitude, e aumento expressivo nas faixas de 800 e 900 m (Figura 9). Em função das diferentes altitudes mínimas e máximas amostradas nos três transectos, o número de indivíduos avistados por parcela ao longo do gradiente altitudinal foi analisado separadamente para cada transecto (Figura 10). Os transectos 1 e 2 são semelhantes em relação à tendência de queda na densidade de indivíduos entre 400 e 700 m de altitude, mas apresentam diferenças na faixa dos 300 m. O transecto 3 é semelhante aos transectos 1 e 2, apresentando baixas densidades em 500 e 600 m de altitude, mas distinto na faixa dos 700 m, onde a densidade é mais alta. Nas faixas de 800 e 900 m (altitudes não amostradas nos transectos 1 e 2), o transecto 3 apresenta as maiores densidades observadas em qualquer faixa altitudinal ou transecto. Para as quatro espécies mais abundantes, que foram dominantes em duas ou três faixas altitudinais (Figura 8) e representaram 87% do total de indivíduos avistados e identificados, foi observada variação na densidade ao longo do gradiente altitudinal (Figura 11). Eleutherodactylus parvus, que ocorreu entre 0 e 900 m de altitude, apresentou um pequeno aumento de densidade em 400 e 500 m, e as mais altas densidades em 800 e 900 m. 40

60 50 N=4 número de indivíduos por parcela 40 30 20 10 N=4 N=8 N=12 N=12 N=12 N=12 N=12 N=12 N=4 0 0 100 200 300 400 500 600 700 800 900 altitude (m) Figura 9 - Variação do número de indivíduos avistados por parcela ( Box-Whiskers ) ao longo do gradiente altitudinal amostrado. Linhas horizontais = mediana; limites das caixas = 1 o e 3 o quartis (entre 25% e 75% dos valores observados); linhas verticais = valores mínimos e máximos excluindo-se outliers e extremos; o = outliers ; + = valores extremos. O número de parcelas amostrado ao longo do gradiente está indicado acima dos valores máximos observados para cada faixa altitudinal. 41

60 TRANSECTO 1 A número de indivíduos por parcela 50 40 30 20 10 0 0 100 200 300 400 500 600 700 800 900 altitude (m) 60 TRANSECTO 2 50 B número de indivíduos por parcela 40 30 20 10 0 0 100 200 300 400 500 600 700 800 900 altitude (m) 60 TRANSECTO 3 50 C número de indivíduos por parcela 40 30 20 10 0 0 100 200 300 400 500 600 700 800 900 altitude (m) Figura 10 - Variação do número de indivíduos avistados por parcela ( Box-Whiskers ) ao longo do gradiente altitudinal amostrado em cada transecto. A: transecto 1; B: transecto 2; C: transecto 3. Em todas as faixas altitudinais foram amostradas quatro parcelas. Linhas horizontais = mediana; limites das caixas = 1 o e 3 o quartis (entre 25% e 75% dos valores observados); linhas verticais = valores mínimos e máximos observados. 42

A número de indivíduos por parcela 30 20 10 Eleutheroactylus parvus Brachycephalus sp. 0 0 100 200 300 400 500 600 700 800 900 altitude (m) B número de indivíduos por parcela 15 10 5 Eleutherodactylus binotatus Adenomera cf. marmorata 0 0 100 200 300 400 500 600 700 800 900 altitude (m) Figura 11 - Variação do número de indivíduos das quatro espécies mais abundantes encontradas nas parcelas ( Box-Whiskers ) ao longo do gradiente altitudinal amostrado. A: = Eleutherodactylus parvus; = Brachycephalus sp. B: = Eleutherodactylus binotatus; = Adenomera cf. marmorata Linhas horizontais = mediana; limites das caixas = 1 o e 3 o quartis (entre 25% e 75% dos valores observados); linhas verticais = valores mínimos e máximos excluindo-se outliers e extremos; o = outliers ; + = valores extremos. Para o número de parcelas amostradas em cada faixa altitudinal veja acima Figura 10. 43

Eleutherodactylus binotatus, que ocorreu entre 100 e 900 m de altitude, apresentou aumento de densidade em 200 m, queda em 300 m, maior aumento em 400 m, e queda progressiva de densidade entre 400 e 900m. Brachycephalus sp., restrito ao transecto 3 entre 700 e 900m de altitude, apresentou aumento progressivo de densidade entre 700 e 900m. Adenomera cf. marmorata, que ocorreu entre 0 e 600m de altitude, apresentou queda progressiva de densidade entre 0 e 600m. Relação entre a anurofauna de serapilheira e as variáveis ambientais Foi testada a relação de 30 variáveis ambientais com a distribuição das nove espécies de anuros de serapilheira que estiveram presentes em pelo menos cinco parcelas (veja em Material e Métodos; Análise de Dados ). Nove variáveis (altitude, altura da camada de raízes, quantidade de bambu, inclinação do terreno, temperatura da serapilheira, umidade do solo, distância de riachos, altura da camada de serapilheira e variação da pressão atmosférica) foram significativamente correlacionadas com a abundância das espécies, sendo utilizadas para a ordenação das parcelas e das espécies na Análise de Correspondência Canônica (ACC). A Figura 12 ilustra a ordenação das parcelas e das espécies ao longo do 1 o e 2 o eixos da ACC, e os vetores das variáveis ambientais sobre as quais a análise foi gerada. A variância total explicada por estas nove variáveis foi de 42%. O eixo 1 da ACC (autovalor: 0,55; p<0,01) ilustra basicamente a distribuição de espécies ao longo do gradiente altitudinal. A localização de cada espécie em relação a este eixo indica em que posição do gradiente cada uma é mais abundante. Da menor para a maior altitude, as espécies distribuem-se ao longo do eixo na seguinte ordem: Bufo crucifer, Adenomera cf. marmorata, Myersiella microps, Hylodes phyllodes, Eleutherodactylus binotatus, Dendrophryniscus brevipollicatus, Eleutherodactylus parvus, Eleutherodactylus guentheri e 44

45

Brachycephalus sp. As espécies próximas à origem do eixo (Eleutherodactylus parvus e Dendrophryniscus brevipollicatus) foram encontradas praticamente ao longo de todo o gradiente (veja também Figura 6). Com o aumento da altitude, também aumenta a altura da camada de raízes, a quantidade de bambu, a inclinação do terreno e a distância de riachos, e diminuem a umidade do solo e a temperatura da serapilheira. As variáveis altura da camada de serapilheira e variação da pressão estão pouco relacionadas com este eixo, sendo representadas por vetores relativamente curtos. O eixo 2 da ACC (autovalor: 0,19; p<0,01) está relacionado, por ordem de importância, às variáveis: quantidade bambu, inclinação do terreno, altura da camada de raízes, distância de riachos e temperatura da serapilheira. Hylodes phyllodes, Adenomera cf. marmorata e Bufo crucifer estão ordenados em sentido contrário a inclinação do terreno e distância de riachos, e no mesmo sentido de umidade do solo. Modificação do método das parcelas amplas: uso de redes A modificação do método das parcelas amplas de 8 x 8 m, pelo uso de redes de fibra sintética que cercaram as parcelas, aumentou consideravelmente o número de anuros avistados. Dos 865 anuros avistados, 396 estavam nas redes, o que corresponde a 45,8% do total de indivíduos. Todas as espécies avistadas nas redes também foram avistadas nas parcelas. Em relação ao tamanho (comprimento rostro-cloacal) dos indivíduos avistados nas redes e nas parcelas, foi observada diferença significativa (p<0,01; U=65.412,5; N rede =366; N parcela =457), sendo que na rede os indivíduos foram menores (mediana 12,8; primeiro e terceiro quartis 10,0 e 17,6, respectivamente) do que nas parcelas (mediana 14,2; primeiro e terceiro quartis 11,5 e 22,7, respectivamente). 46