DIETA DE LEPTODACTYLUS FUSCUS (ANURA, LEPTODACTYLIDAE) EM UMA ÁREA RURAL DE CARATINGA, MINAS GERAIS

DIETA DE LEPTODACTYLUS FUSCUS (ANURA, LEPTODACTYLIDAE) EM UMA ÁREA RURAL DE CARATINGA, MINAS GERAIS Vanessa Peron Junqueira 1 Patrícia da Silva Santos 2 Emanuel Teixeira da Silva 3 RESUMO O Brasil possui 1026 espécies de anfíbios, sendo mais de 90% da Ordem Anura. Pouco se sabe sobre a biologia básica da maioria dos anfíbios do Brasil. Estudos autoecológicos são úteis para o manejo e conservação da biodiversidade. Leptodactylus fuscus (rã assobiadora) é considerada uma especialista de habitat, devido à sua reprodução em ambientes aquáticos temporários. Possui ampla distribuição geográfica, ocupando ambientes de vegetação aberta. Este estudo foi conduzido a fim de caracterizar a dieta de L. fuscus por meio de análise de conteúdos estomacais. Foram utilizados 47 exemplares do acervo do Centro de Estudos em Biologia (CEB) do UNEC. As rãs foram coletadas em 2008 em uma área brejosa no distrito de Santo Antônio do Manhuaçu (Caratinga, Minas Gerais), e fixadas em formol 10% logo após a coleta. Os espécimes foram dissecados e o conteúdo estomacal retirado. A sexagem foi feita pela identificação das gônadas, sendo obtidos 37 machos e 10 fêmeas. Os itens alimentares foram analisados sob uma lupa e identificados em categorias. Rãs com estômagos vazios não foram consideradas, embora fossem a maioria (24 machos e sete fêmeas). Restos vegetais e sedimentos ocorreram em estômagos de seis machos (46% de 13) e três fêmeas (100%). As principais categorias de presas foram formigas e besouros. O grande número de estômagos vazios pode estar relacionado à coleta de exemplares em atividade reprodutiva, pois os anuros em geral buscam alimento somente após a atividade reprodutiva. Palavras-chave: Amphibia; Leptodactylus; ecologia alimentar. 1 Bióloga pelo Centro Universitário de Caratinga - UNEC. 2 Bióloga. Doutora em Ecologia, Conservação e Manejo de Vida Silvestre pela Universidade Federal de Minas Gerais. Docente do Centro Universitário de Caratinga - MG, Brasil. 3 Biólogo. Doutorando em Ecologia, Conservação e Manejo de Vida Silvestre pela Universidade Federal de Minas Gerais. Docente do Centro Universitário de Caratinga, Caratinga - UNEC 65

Revista de Ciências, 2016, v. 7, n. 1 ABSTRACT Brazil has 1026 species of amphibians, more than 90% of to the Order Anura. The basic biology of the majority of Brazilian amphibians is poorly known. Auto- -ecologic studies are useful to aid the development of strategies for biodiversity conservation and management. The frog Leptodactylus fuscus is considered a habitat- -specialized species due to its reproduction takes place in temporary aquatic environments. This species has a wide geographic distribution and occupies open vegetation habitats. This study was carried out in order to describe the diet of L. fuscus by analysis of stomach contents of preserved specimens. 47 vouchers housed at Centro de Estudos em Biologia (CEB) of the Centro Universitário de Caratinga (UNEC) were used. Frogs were collected in 2008 in a swamp area in the district of Santo Antônio do Manhuaçu (Caratinga, Minas Gerais) and fixed in 10% formalin just after collection. Frogs were dissected and stomach contents were removed. 37 males and 10 females were identified after gonad analysis. Food items were analyzed and grouped into categories. Frogs with empty stomachs were not considered, although they were the majority of the sample (24 males and seven females). Plant remains and sediments were found in six male (46%) and in three female (100%) stomachs. The main prey categories were ants and beetles. The large number of empty stomachs may be related to the collection of frogs during reproductive activity, since anurans generally forage only after the breeding activity. Keywords: Amphibia; Leptodactylus; feeding ecology. INTRODUÇÃO Os anfíbios são vertebrados cuja origem remonta ao período Devoniano (Duellman e Trueb, 1994), sua diversidade atual ultrapassa 7500 espécies (Frost, 2016). O Brasil é considerado, atualmente, o país com maior riqueza desse grupo, abrigando 1026 espécies, aproximadamente 15% das espécies do mundo (Segalla et al., 2014). Grande parte dessas espécies é endêmica, ou seja, são exclusivas do território brasileiro. 66

Dieta de Leptodactylus fuscus (Anura, Leptodactylidae) em uma área rural de Caratinga, Minas Gerais Vanessa Peron Junqueira - Patrícia da Silva Santos - Emanuel Teixeira da Silva Neste grupo estão os Anuros, mais comumente conhecidos como sapos, rãs e pererecas. Estes animais apresentam características adaptativas em vários aspectos de sua anatomia, como os membros posteriores alongados e as últimas vértebras fundidas como adaptação à locomoção aos saltos (Eterovick e Sazima, 2004). Apresentam também ciclo de vida bifásico e a maioria das espécies deposita seus ovos em ambientes aquáticos nos quais as larvas se desenvolvem e completam a metamorfose (Duellman e Trueb, 1994). A grande maioria dos anuros é insetívora e considerada como forrageadores oportunistas (Eterovick e Sazima, 2004), sendo suas dietas um reflexo da disponibilidade de presas no ambiente (Duellman e Trueb, 1994). Táticas de forrageamento podem variar entre os anuros, indo desde forrageadores que caçam por espreita até aqueles que buscam ativamente por presas (Wells, 2007). Esses comportamentos, associados à ocupação diferencial do ambiente, acabam influenciando nos tipos de presas ingeridas (Van Sluys e Rocha, 1998). As maiores concentrações de anfíbios anuros estão nas florestas tropicais da América do Sul e Ásia, devido à variada gama de recursos alimentares, sítios reprodutivos e umidade (Myers et al., 2000). Na América do Sul, a Mata Atlântica é uma das áreas com maior riqueza de anuros (Villalobos et al., 2013). Apesar desta biodiversidade, o conhecimento sobre anurofauna ainda é insuficiente. Uma das principais preocupações relacionadas aos anuros é a perda de habitat, como é o observado na Mata Atlântica, sendo o processo de destruição desse bioma reconhecido historicamente, dificultando a coleta de dados sobre a fauna existente neste bioma (Silvano e Segalla, 2005). Esta devastação, aliada ao elevado grau de endemismo tanto de flora quanto da fauna, torna este bioma um hotspot de biodiversidade mundial, sendo considerada uma área prioritária para estudos de conservação (Myers et al., 2000). Leptodactylus fuscus (Figura 1) é um anuro de porte médio que utiliza sítios de vocalização caracteristicamente de terra seca (Martins, 1988). É considerado um especialista de habitat, principalmente devido ao uso de poças ou lagoas temporárias para sua reprodução. 67

Revista de Ciências, 2016, v. 7, n. 1 Constrói tocas subterrâneas e é comum encontrar os machos vocalizando em calçadas que possuam uma mínima quantidade de vegetação gramínea (Heyer, 1978). O grupo dos leptodactilídeos apresenta uma larga distribuição nas Américas, e Leptodactylus fuscus ocorre desde o Panamá até a Argentina (Frost, 2016). Figura 1 Exemplar de Leptodactylus fuscus proveniente da área da Pequena Central Hidrelétrica Pipoca, município de Caratinga, Minas Gerais. Foto: Emanuel Teixeira da Silva. Estudos ecológicos sobre os fatores importantes na manutenção de populações naturais são muito úteis para o manejo e conservação da biodiversidade (Primack e Rodrigues, 2001). Nesse sentido, os trabalhos de avaliação de dietas se destacam na busca por respostas para as lacunas de conhecimento, pois permitem determinar uso de recursos e proporcionam informações sobre a história de vida das espécies (Sanabria et al., 2005). Portanto, este estudo foi conduzido com o objetivo de caracterizar a dieta de exemplares de L. fuscus provenientes de um ambiente natural do município de Caratinga, Minas Gerais, por meio de análise de conteúdos estomacais. 68

Dieta de Leptodactylus fuscus (Anura, Leptodactylidae) em uma área rural de Caratinga, Minas Gerais Vanessa Peron Junqueira - Patrícia da Silva Santos - Emanuel Teixeira da Silva MATERIAL E MÉTODOS As rãs foram coletadas na noite de 25 de outubro de 2008, início da estação chuvosa, em uma área brejosa próxima do distrito de Santo Antônio do Manhuaçu, município de Caratinga, Minas Gerais (19 41 36 S; 41 50 12 O). A paisagem da região é composta por matas secundárias e por pequenas propriedades rurais particulares, observando-se pastagens, áreas de culturas, constituída de cafezais, pomares, eucaliptais, campineiras, além de matas ciliares em estágio inicial de regeneração (capoeira) e remanescentes de florestas em encostas e/ou topos de morros. A região onde está localizado o distrito de Santo Antônio do Manhuaçu está inserida na mesorregião do Rio Doce, onde se encontram a RPPN Feliciano Miguel Abdala e o Parque Estadual do Rio Doce, áreas consideradas de extrema importância Biológica para a conservação da biodiversidade em Minas Gerais, estando, no entanto, sujeitas à pressões antrópicas como retirada de madeira, uso das áreas para pastoreio e a expansão urbana (Drummond et al., 2005). A região de Caratinga é considerada como de importância muito alta para a conservação de répteis e anfíbios em Minas Gerais (Drummond et al., 2005). Foram utilizados 47 exemplares mantidos em álcool 70%, do acervo do Centro de Estudos em Biologia do Centro Universitário de Caratinga (UNEC). As rãs foram sacrificadas em campo com o uso de Xilocaína 5%, sendo imediatamente fixadas em formol 10% (Maneyro et al., 2005). Os animais foram obtidos por meio de coleta manual (Solé et al., 2009). As rãs foram encontradas sobre o solo, em meio à vegetação, vocalizando (machos) ou em possível atividade de forrageio. A dissecação dos espécimes coletados ocorreu entre os meses de Março e Julho de 2012, sendo retirados os estômagos e a primeira porção do intestino (Hirai, 2004). Foram extraídos os conteúdos estomacais, os quais foram preservados em solução de álcool 70% (Maneyro et al., 2004). 69

Revista de Ciências, 2016, v. 7, n. 1 Com um paquímetro digital foi obtido o comprimento rostro-cloacal (CRC) das rãs. A sexagem foi feita pela identificação das gônadas, sendo obtidos 37 machos e 10 fêmeas. Foram coletados todos os itens encontrados nos estômagos e conservados em frascos com álcool 70% devidamente numerados. Os itens alimentares foram analisados sob uma lupa e identificados em categorias. Foi calculada a frequência de ocorrência (%O = 100 x número de estômagos contendo uma categoria de presa / número total de estômagos contendo presas) e a frequência numérica (%N = 100 x o número total indivíduos de uma dada categoria de presa / número total de todas as presas em todos os estômagos), para machos e fêmeas separadamente. RESULTADOS Rãs com estômagos vazios não foram consideradas, embora fossem a maioria (24 machos e sete fêmeas). O CRC [mínimo-máximo (média ± desvio padrão)] foi para machos: 37,1-43,11 mm (40,47 ± 1,42); e para fêmeas: 37,91-43,42 (41,36 ± 2,00). Na Tabela 1 é apresentada a quantidade de presas (N), frequência numérica (%N), número de rãs em que cada categoria ocorreu (O) e frequência de ocorrência (%O). Restos vegetais e sedimentos (ingestão acidental) ocorreram em seis machos (46% de 13) e três fêmeas (100%). Foram ingeridos por L. fuscus os seguintes tipos de presa: Coleoptera (besouros), Hymenoptera (Formicidae - formigas), Hymenoptera (outros - vespas e abelhas), larvas de insetos e, em alguns casos insetos não identificados, por estarem fragmentados (Tabela 1). 70

Dieta de Leptodactylus fuscus (Anura, Leptodactylidae) em uma área rural de Caratinga, Minas Gerais Vanessa Peron Junqueira - Patrícia da Silva Santos - Emanuel Teixeira da Silva Tabela 1: Dieta de Leptodactylus fuscus provenientes de uma área brejosa em Santo Antônio do Manhuaçu, município de Caratinga, Minas Gerais. Categorias de presas Machos (N = 13) Fêmeas (N = 3) N %N O %O N %N O %O Coleoptera 7 41,2 5 38,5 7 41,2 3 100 Hymenoptera (Formicidae) 5 29,4 5 38,5 9 52,9 1 33,4 Hymenoptera (outros) 1 5,9 1 7,7 0 0 0 0 Larvas de insetos 3 17,6 3 23,1 1 5,9 1 33,4 Insetos não identificados 1 5,9 1 7,7 0 0 0 0 TOTAL 17 100 13 100 17 100 3 100 N: quantidade de presas; %N: frequência numérica das categorias de presas; O: número de rãs em que cada categoria ocorreu; %O: frequência de ocorrência das categorias de presas. DISCUSSÃO De-Carvalho et al. (2008), trabalhando com L. fuscus, também registraram dieta baseada principalmente em artrópodes, com predominância de certas categorias como Isoptera, Hymenoptera, Coleoptera e larvas de insetos. Os autores ainda afirmam que:...a seleção das presas pode ser influenciada tanto pelo tipo de habitat, quanto pela disponibilidade das mesmas ao longo do ano, podendo variar sazonalmente em termos de quantidade e qualidade. Esses fatores associados à ocupação diferencial do ambiente acabam influenciando nos tipos de presas ingeridas pelos anuros (De-Carvalho et al., 2008, p.112). Isso pode explicar a abundância de artrópodes no presente trabalho, pois coleópteros, himenópteros e larvas de insetos são abundantes no período chuvoso (Pinheiro et al., 2002). Rangel e Ferreira (2007) analisaram 15 exemplares de Leptodactylus latrans (referida na literatura anterior a 2010 como L. ocellatus) no estado do Espírito Santo, e demonstraram que os machos são maiores e mais pesados que as fêmeas, e encontraram oito (08) categorias de presas, todas do filo Arthropoda, sendo elas: Lepidoptera, Diptera, Coleoptera, Hymenoptera, Isopoda, Araneae, Crustacea e Orthoptera. 71

Revista de Ciências, 2016, v. 7, n. 1 Em um estudo desenvolvido na Argentina, também com a espécie L. latrans, Sanabria et al., (2005) verificaram a ingestão de coleópteros e himenópteros. Semelhança também foi registrada em relação ao estudo de Rosa et al., (2002), com a espécie L. latrans, na qual foram encontrados aranhas, coleópteros e hemípteros, com coleópteros sendo considerados o terceiro item de maior importância. No presente estudo corroborou-se que os artrópodes são abundantes na dieta dos Leptodactilíideos, sendo os coleópteros a presa mais frequente entre os indivíduos analisados. A preferência na captura de pequenos artrópodes tem sido evidenciada em vários estudos que tratam dos hábitos alimentares de anfíbios anuros (Teixeira e Coutinho, 2002). A ocorrência de material vegetal nos estômagos dos indivíduos coletados se dá de forma acidental, ocorrendo em situações em que os artrópodes capturados estavam sobre as plantas (De-Carvalho et al., 2008; Silva et al., 2009). Outra hipótese defendida por Santos et al., (2004) é que o material vegetal pode ser ingerido ativamente pelos anuros como auxílio na eliminação de parasitas intestinais e exoesqueleto de invertebrados. CONSIDERAÇÕES FINAIS Na dieta de L. fuscus foram predominantes os coleópteros e himenópteros, semelhante ao observado no estudo de De-Carvalho et al., (2008) e em outros trabalhos realizados com L. latrans (Teixeira e Vrcibradic, 2003; Sanabria et al., 2005). O grande número de estômagos vazios pode estar relacionado à coleta de exemplares machos em atividade reprodutiva, o que foi evidenciado pelas gônadas maduras e sacos vocais desenvolvidos. Os anfíbios anuros em geral não buscam alimento durante os momentos em que estão envolvidos com a atividade reprodutiva (O.P. Ribeiro Filho, 2010). A diversidade na dieta de L. fuscus neste estudo, assim como em De-Carvalho et al., (2008), sugere que a espécie seja generalista 72

Dieta de Leptodactylus fuscus (Anura, Leptodactylidae) em uma área rural de Caratinga, Minas Gerais Vanessa Peron Junqueira - Patrícia da Silva Santos - Emanuel Teixeira da Silva em relação ao tipo de presa selecionada. A plasticidade alimentar de L. fuscus pode explicar, em partes, o sucesso desta espécie em colonizar ambientes alterados, como acontece também com a espécie L. latrans (Teixeira e Vrcibradic, 2003; Solé et al., 2009). Referências De-Carvalho, C.B.; Freitas, E.B.; Faria, R.G.; Batista, R.C.; Batista, C.C.; Coelho, W.A. e Bocchiglieri, A. (2008). História natural de Leptodactylus mystacinus e Leptodactylus fuscus (Anura: Leptodactylidae) no Cerrado do Brasil Central. Biota Neotropica, 8(3), 105-115. Drummond, G.M.; Martins, C.S.; Machado, A.B.M.; Sebaio, F.A. e Antonini, Y. (Org.). (2005). Biodiversidade em Minas Gerais: um atlas para sua conservação. Belo Horizonte: Fundação Biodiversitas. Duellman, W. e Trueb, L. (1994). Biology of Anphíbians. Baltimore and London: The Johns Hopkins University Press. Eterovick, P.C. e Sazima, I. (2004). Anfíbios da Serra do Cipó. Belo Horizonte: Editora PUC Minas. Frost, D.R. (2016). Amphibian Species of the World: an online reference. Electronic American Museum of Natural History, New York, USA. Heyer, W.R. (1978). Systematics of the fuscus group of the frog genus Leptodactylus (Amphibia, Leptodactylidae). Natural History Museum of Los Angeles County Science Bulletin, 8(29), 1-85. Hirai, T. (2004). Diet composition of introduced bullfrog, Rana catesbeiana, in the mizorogaike pond of Kyoto, Japan. Ecological Research, 19, 559-562. Maneyro, R.; Naya, D.E.; Rosa, I.; Canavero, A. e Camargo, A. (2005). Diet of the South American Frog Leptodactulus ocellatus (Anura, Leptodactylidae) in Uruguay. Iherigia, Série Zoologia, 94(1), 57-61. Martins, M. (1988). Biologia reprodutiva de Leptodactylus fuscus em Boa Vista, Roraima (Amphibia: Anura). Revista brasileira de Biologia, 48(4), 969-977. Myers, N.; Mittermeier, R.A; Mittermeier, C. G; Fonseca, G.A.B. e Kent, J. (2000). Biodiversity hotspot for conservations priorities. Nature, 403, 853-858. Pinheiro, F.; Diniz, I.R. e Bandeira, M.P.S. (2002). Seasonal pattern of insect abundance in the Brazilian Cerrado. Austral Ecology, 27(2), 132-136. Primak, R.B. e Rodrigues, E. (2001). Biologia da Conservação. Londrina: Universidade Estadual de Londrina. Rangel, H.R., e Ferreira, R.B. (2007). Aspectos Ecológicos de Leptodactylus ocellatus (Anura; Leptodactylidae) na Universidade Federal do Espírito Santo, Sudeste do Brasil. Em: Sociedade de Ecologia do Brasil (Org.), Anais, VIII Congresso de Ecologia do Brasil (pp. 1-2). Caxambu: SEB. Rosa, I.; Canavero, A.; Maneyro, R.; Naya, D.E. e Camargo, A. (2002). Diet of four sympatric Anuran species in a temperate environment. Boletin de la Sociedad Zoologica del Uruguay, 13, 12-20. Sanabria, E.A.; Quiroga, L.B. e Acosta, J.C. (2005). Dieta de Leptodactylus ocellatus en un humedal del oeste de Argentina. Revista Peruana de Biologia, 12(3), 472-477. Santos, E.M.; Almeida, A.V. e Vasconcelos, S. (2004). Feeding habits of six anuran (Amphibia: Anura) species in a rainforest fragment in Northeastern Brazil. Ilheringa, Série Zoologia, 94(4), 433-438. Segalla, M.V.; Caramaschi, U.; Cruz, C.A.G.; Garcia, P.C.A.; Grant, T.; Haddad, C.F.B & Langone, J. (2014). Brazilian amphibians List of species. Sociedade Brasileira de Herpetologia. 73

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