RELAÇÕES DE EPÍFITAS FANEROGÂMICAS COM SEU AMBIENTE: UMA ANÁLISE COMPARATIVA EM FLORESTA ESTACIONAL NO SUL DO BRASIL

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RELAÇÕES DE EPÍFITAS FANEROGÂMICAS COM SEU AMBIENTE: UMA ANÁLISE COMPARATIVA EM FLORESTA ESTACIONAL NO SUL DO BRASIL RELAÇÕES DE EPÍFITAS FANEROGÂMICAS COM SEU AMBIENTE: UMA ANÁLISE COMPARATIVA EM FLORESTA ESTACIONAL NO SUL DO BRASIL Relationship of phanerogamic epiphites with its environment: a comparative analysis in decidual seasonal forest in south Brazil Adenilze Da Fré 1 ; Marcelo Malysz 2 ; Elisabete Maria Zanin 3. 1 Egressa do curso de Ciências Biológicas Bacharelado da Universidade Regional Integrada do Alto Uruguai e das Missões - URI Erechim. E-mail: adeorion@hotmail.com 2 Pós-doutorando do Programa de Pós-Graduação em Ecologia da Universidade Regional Integrada do Alto Uruguai e das Missões - URI Erechim. 3 Departamento de Ciências Biológicas da Universidade Regional Integrada do Alto Uruguai e das Missões - URI Erechim. Data do recebimento: 22/11/2017 - Data do aceite: 13/04/2018 RESUMO: O bioma Mata Atlântica engloba uma diversificada gama de ecossistemas florestais, dentre os quais está a Floresta Estacional Semidecidual. Entre os elementos característicos de cada fase de sucessão florestal está a flora epifítica. Esta de extrema importância, pois reflete diretamente o grau de conservação local. O objetivo do estudo, desenvolvido no Parque Natural Municipal Mata do Rio Uruguai Teixeira Soares, em Marcelino Ramos, RS, foi avaliar a descontinuidade do dossel e sua influência sobre a riqueza de epífitos em Floresta Estacional Decidual, e se existe relação entre os fatores riqueza de espécies e abertura de dossel. Foram selecionadas duas áreas: estádio médio e avançado de vegetação, para compor vinte e oito parcelas amostrais, quatorze por estádio. Como resultado obteve-se maior riqueza de epífitos para o estádio avançado (dezenove espécies), quando comparado ao estádio médio (sete espécies). As famílias presentes foram Bromeliaceae, Orchidaceae, Piperaceae, Cactaceae e Moraceae, sendo que a abertura do dossel teve influência direta na riqueza das espécies. Palavras-chave: Componente epifítico. Ecossistemas florestais. Antropismo. PERSPECTIVA, Erechim. v. 42, n.157, p. 73-80, março/2018 73

Adenilze Da Fré - Marcelo Malysz - Elisabete Maria Zanin ABSTRACT: The Atlantic Forest biome includes a diverse range of forest ecosystems, such as the Semideciduous Seasonal Forest. Among the characteristic elements of each phase of forest succession is the epiphytic flora. This is extremely important as it directly reflects the degree of local conservation. The aim of this study, developed at Parque Natural Municipal Mata do Rio Uruguai Teixeira Soares, in Marcelino Ramos in the state of RS, was to analyze the discontinuity of the canopy and its influence on the richness of epiphytes in Deciduous Seasonal Forest, and, if there is correlation between the factors of species richness and canopy opening. Two areas were selected: medium and advanced vegetation stage, to compose twenty-eight sample plots, fourteen per stage. As a result, greater epiphytes richness was obtained for the advanced stage (nineteen species), when compared to the medium stage (seven species). The families present in this study were Bromeliaceae, Orchidaceae, Piperaceae, Cactaceae and Moraceae, and the opening of the canopy influenced directly on the species richness. Keywords: Epiphytic component. Forest ecosystems. Anthropism. Introdução A Mata Atlântica (latu sensu) é a porção territorial recoberta por florestas densas que acompanham o litoral do Oceano Atlântico adentrando por algumas faixas do interior do país, incluindo as florestas caducifólias e semicaducifólia. Estende-se por uma faixa latitudinal ao longo da costa brasileira, do Rio Grande do Norte ao Rio Grande do Sul (RIZZINI, 1997). Este bioma apresenta uma variedade de formações que englobam um diversificado conjunto de ecossistemas florestais. Possui estrutura e composições florísticas singulares que acompanham as características climáticas da região onde ocorrem. Segundo o Conselho Nacional do Meio Ambiente (CONAMA, 1993), é um ecossistema que engloba a Floresta Ombrófila Densa, Floresta Ombrófila Aberta, Floresta Ombrófila Mista, Floresta Estacional Decidual e Floresta Estacional Semidecidual, Mangues e Restingas, estando protegidas por legislação específica em todos seus estádios sucessionais. Na área Subtropical, de acordo com as características fitogeográficas do Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE, 1992), no Estado do Rio Grande do Sul (RS), encontra-se a Floresta Estacional Decidual que acompanha o Rio Uruguai subindo até altitudes de 600 metros ou mais, onde se prolonga por todos os vales entrando em contato com a Floresta Ombrófila Mista, entre 500 e 600 metros de altitude. Durante a época hibernal, quase a totalidade das árvores do estrato superior se encontram destituídas de suas folhas apresentando aspecto de verdadeira mata decidual (KLEIN, 1972). O estrato arbóreo de uma floresta em estádio médio de sucessão é basicamente formado por espécies de amplitude moderada, apresenta cobertura arbórea variando de aberta a fechada, comunidade epifítica aparecendo em maior número, diversidade biológica significativa e com sub-bosque presente. Para o estádio avançado a fisionomia arbórea é dominante sobre as demais, o dossel é fechado e uniforme, com copas 74 PERSPECTIVA, Erechim. v. 42, n.157, p. 73-80, março/2018

RELAÇÕES DE EPÍFITAS FANEROGÂMICAS COM SEU AMBIENTE: UMA ANÁLISE COMPARATIVA EM FLORESTA ESTACIONAL NO SUL DO BRASIL horizontalmente amplas, alta diversidade biológica e grande número de espécies epifíticas. A fisionomia assemelha-se à primária com diferenciação pela intensidade do antropismo (CONAMA, 1993). Alguns fatores devem ser levados em consideração nas análises dos processos de sucessão ecológica, principalmente o fator histórico, em que as taxas de alteração variam amplamente, conforme a natureza do uso anterior da terra, a proximidade da floresta conservada e a fauna associada (CHAZDON et. al., 2007), além da disponibilidade e disposição das manchas de floresta remanescentes que funcionam como fontes de propágulos (GUARIGUATA; OSTERTAG, 2001). Dividir as trajetórias sucessionais em distintos estágios ou fases é uma abordagem prática que permite a realização de estudos comparativos e o exame dos processos ecológicos que afetam as transições quanto à estrutura, composição e propriedades ecossistêmicas da floresta (CHAZDON, 2008). Entre os principais elementos que caracterizam as fases sucessivas da floresta está a presença da flora epifítica. Os epífitos formam um grupo diversificado com representantes de diversas famílias, distribuídas principalmente nos Neotrópicos. Em hábitats mais secos há diminuição no número de espécies e de indivíduos epifíticos, concentrando sua distribuição nas florestas úmidas tropicais do globo (GENTRY; DODSON, 1987). Epífitas são fundamentais quando se pretende avaliar efeitos antrópicos, pois refletem diretamente o grau de conservação local, uma vez que alguns grupos são menos tolerantes às variações ambientais decorrentes da devastação e de outros elementos (DE LA SOTA, 1971). Para Forman e Godron (1986), a maioria das espécies epifíticas é específica de seu microambiente, em virtude de suas características fisiológicas e nutricionais, sendo que a ocupação das epífitas nas árvores hospedeiras está relacionada a fatores abióticos, como luz, umidade, temperatura e substrato (FONTOU- RA, 2001), além de exercer grande influência sobre a ciclagem de água e nutrientes no interior da floresta (INGRAM; NADKAR- NI, 1993). As epífitas também funcionam como bioindicadoras do estádio sucessional da floresta, tendo em vista que comunidades em fase secundária apresentam menor diversidade epifítica do que comunidades em estádio avançado (MEIRA, 1997). Embora abundantes nas florestas úmidas, os epífitos decrescem em ocorrência quando se trata de Florestas Subtropicais (KLEIN, 1972). Neste sentido, o objetivo deste estudo foi avaliar a composição de epífitos fanerogâmicos em diferentes áreas de sucessão ecológica e a influência da descontinuidade do dossel sobre esta composição. Material e Métodos O estudo foi realizado no Parque Natural Municipal Mata do Rio Uruguai Teixeira Soares, uma Unidade de Conservação (UC), com 423,4 hectares (ha) situada entre as coordenadas geográficas 27º 28 17 e 27º 30 58 de latitude Sul, 51º 55 15 e 51º 57 42 de longitude Oeste, no município de Marcelino Ramos, RS. O clima, segundo a classificação de Köepen, é do tipo Cfa predominantemente úmido com precipitação anual acima de 1700 mm e temperatura média do mês mais frio de ± 12,5 ºC e ± 22 ºC no mês mais quente (VELOSO et al., 1991). O estudo foi realizado de junho a novembro de 2016 em dois fragmentos florestais com características de estádio médio e avançado de sucessão. Foram alocadas duas transecções de 210 m por área, com distância de 50 m entre si. Dentro de cada transecção foram demarcadas sete parcelas, estas com PERSPECTIVA, Erechim. v. 42, n.157, p. 73-80, março/2018 75

Adenilze Da Fré - Marcelo Malysz - Elisabete Maria Zanin 30 m de distância entre si, totalizando 1400 m 2 por estádio amostrado. Dentro de cada parcela foram considerados como forófitos todos os indivíduos arbóreos com diâmetro à altura do peito maior ou igual a 10 cm (DPA 10 cm). Em cada forófito foram amostradas todas as espécies de epífitas fanerogâmicas. Quanto ao método de coleta, foi executado por meio de escalada nos forófitos. Utilizou-se de binóculo para visualização de espécies de copa externa. Espécies que não puderam ser coletadas, devido à dificuldade ao acesso, foram registradas por meio de câmera fotográfica digital. Das espécies inclusas na amostragem, foi realizada a identificação taxonômica, esta realizada por meio de comparação com material do acervo do Herbário Padre Balduíno Rambo (HPBR) da Universidade Regional Integrada do Alto Uruguai e das Missões - URI Erechim. O material coletado foi conduzido ao HPBR, herborizado e incorporado ao acervo. A descontinuidade do dossel foi avaliada por meio de fotografias hemisféricas. As fotos foram obtidas com máquina fotográfica digital acoplada de lente conversora circular 185º. As imagens das 28 parcelas foram analisadas no programa Gap Light Analyser (FRAZER et al.,1999). Obteve-se, assim, a porcentagem de descontinuidade do dossel para cada unidade amostral. O teste t foi utilizado para responder a questão referente aos diferentes estádios de vegetação, em relação à riqueza de epífitos. A Regressão Linear Simples foi utilizada para avaliar se a descontinuidade do dossel exerce influência sobre a riqueza de epífitos. Os dados foram submetidos ao teste de Shapiro-Wilk para testar a normalidade dos dados. Quando estes não apresentaram distribuição normal, foram submetidos à transformação (log x + 1). Todos os testes foram realizados no software R (R Development Core Team, 2016). Resultados Foram amostradas para o estádio médio de sucessão 7 espécies pertencentes a 6 gêneros e 3 famílias (Tabela 1). Vale ressaltar que estas foram inventariadas em apenas duas das unidades amostrais referentes a este estádio, não ocorrendo epífitos fanerogâmicos nas demais parcelas. Para o estádio avançado foram amostradas 19 espécies, pertencentes a 10 gêneros e 5 famílias (Tabela 2). A família Piperaceae foi a mais representativa do levantamento, com 6 espécies, seguida de Orchidaceae, Cactaceae e Bromeliaceae com 4 espécies, e Moraceae com uma espécie. A abertura de dossel é representada pela descontinuidade entre as copas das árvores, permitindo maior disponibilidade de luz para os estratos inferiores. Pode ser medida usando-se a porcentagem de abertura das copas em cada parcela. O teste t, método pelo qual foi testada a dissimilaridade de dossel (Figura 1), apontou haver diferença entre as duas áreas, para ocorrência de epífitos. A significância pode ser percebida quando comparados os valores relativos às duas áreas onde as dissimilaridades se tornam evidentes, com valores de referência de p <0,01. A riqueza de espécie em relação a descontinuidade do dossel foi testada pelo método de regressão linear simples (figura 2). Os dados demonstram haver relação entre abertura de dossel e ocorrência de epífitos. Tabela 1 - Epífitos componentes do estádio médio em área com Floresta Estacional Decidual no Parque Teixeira Soares, Marcelino Ramos, RS, Brasil (2016). Família Bromeliaceae Orchidaceae Piperaceae Espécie Aechmea calyculata (E.Morren) Baker Trichocentrum pumilum (Lindl.) M.W. Chase &N.H. Williams Eurystyles cotyledon Wawra Campylocentrum grisebachii Cogn Peperomia sp. Piper mikanianum (Kunth) Steudel Peperomia urocarpa Fisch. &C. A. Mey 76 PERSPECTIVA, Erechim. v. 42, n.157, p. 73-80, março/2018

RELAÇÕES DE EPÍFITAS FANEROGÂMICAS COM SEU AMBIENTE: UMA ANÁLISE COMPARATIVA EM FLORESTA ESTACIONAL NO SUL DO BRASIL Tabela 2 - Epífitos componentes do estádio avançado em área com Floresta Estacional Decidual no Parque Teixeira Soares, Marcelino Ramos, RS, Brasil (2016). Família Bromeliaceae Cactaceae Moraceae Orchidaceae Piperaceae Espécie Aechmea calyculata (E.Morren) Baker Billbergia nutans Var Billbergia zebrina (Herb.) Lindt Vriesea sp. Lepismium warminginianum (K. schum.) Barthlott Lepismium houlletianum (Lem.) Barthlott Lepismium lumbricoides (Lem.) Barthlott Rhipsalis teres (Vell.) Steud Ficus sp. Baptistonia riograndense (Cogn.) Chiron & V.P. Castro Oncidium pulvinatum Lindl. Oncidium sp. Trichocentrum pumilum (Lindl.) M.W. Chase &N.H. Williams Peperomia catharinae Miq Peperomia delicatula Henschen Peperomia tetraphylla (G. Foorst.) Hook. & Arn Peperomia trineuroides Dahlst Peperomia urocarpa Fisch. &C. A. Mey Peperomia sp. Figura 1 - Dissimilaridades entre estádio médio e avançado. Figura 2 - Relação entre abertura de dossel e ocorrência de epífitos. Discussão A regressão linear simples permitiu comparar a relação entre abertura de dossel e ocorrência de epífitos. Observa-se uma relação inversamente proporcional entre descontinuidade do dossel e riqueza, ou seja, quanto menor a entrada de luz no interior da floresta, maior é a riqueza de epífitos fanerogâmicos. O teste t indicou que áreas onde a vegetação encontra-se em estádio avançado estão mais propensas à colonização das espécies epifíticas quando comparadas ao estádio médio. Com relação ao estádio médio, a área do estudo possui histórico de supressão de vegetação para a formação de pastagem ou lavoura (SOCIOAMBIENTAL, 2012). O uso anterior da terra tece relações com o componente vegetacional existente, formado basicamente por plantas pertencentes às famílias: Lauraceae, Sapindaceae, Salicaceae, Myrtaceae, com predominância para Anacardiaceae e Fabaceae, espécies caducifólias. Isto pode ter influenciado negativamente no recrutamento e manutenção da flora epifítica, uma vez que as mudanças na fisiologia do ambiente tendem a afetar diretamente a estrutura da floresta (TEIXEIRA, 1998). A ocorrência de epífitas no estádio médio, em apenas duas parcelas, pode estar relacionada com a proximidade destas em relação à mata em estádio avançado, o que, segundo Araujo et al. (2004), permite a dispersão dos propágulos em um efeito colonizador. Outro fator importante que está diretamente ligado à baixa frequência de epífitas na área é a maior abertura de dossel, quando comparada ao estádio avançado, que, segundo nossos resultados, inibe a colonização desse grupo no local. A maior entrada de luz em ambientes florestais, principalmente os degradados, causa um aumento na temperatura e redução na umidade, gerando um microclima desfavorável à colonização de epífitas. Porém, nesse estádio de sucessão observamos a ocorrência PERSPECTIVA, Erechim. v. 42, n.157, p. 73-80, março/2018 77

Adenilze Da Fré - Marcelo Malysz - Elisabete Maria Zanin de duas espécies não descritas até então para o parque, Eurystyles cotyledon e Campylocentrum grisebachii, ambas pertencentes à família Orchidaceae. Em relação à riqueza, o estádio avançado apresentou maior número de espécies epifíticas quando comparado ao estádio médio. Todas as unidades amostrais do estádio avançado apresentaram indivíduos epifíticos. Este estádio de sucessão, embora tenha um histórico de antropização com corte seletivo, possui remanescentes arbóreos de grande porte e o que, segundo Catling e Lefkovitch (1989), permite o estabelecimento de um número maior de espécies. Nestes padrões de vegetação, com copas formando dossel contínuo, há uma menor incidência de luz solar tornando o interior da floresta predominantemente mais úmido, condição básica para o estabelecimento da flora epifítica (FONTOURA, 2001). De um modo geral a Floresta Estacional possui menor número de espécies de epífitos que ambientes cobertos por Floresta Ombrófila Mista e Floresta Ombrófila Densa (AGUIAR et al., 1981, WAECHTER 1992, BUZATTO et al., 2008). Há, nas mesmas proporções, um número reduzido de famílias. Giongo e Waechter (2004), em uma floresta de galeria na Depressão Central do Rio Grande do Sul, citaram 13 famílias; Dettke et al., (2008) em um remanescente alterado de Floresta Estacional Semidecidual, no Paraná, encontraram 8 famílias; Bataghin et al., (2010) na Floresta Nacional de Ipanema, São Paulo, 6 famílias; Bernardi e Budke (2010), em uma área de transição entre Floresta Estacional Semidecídua e Floresta Ombrófila Mista, 7 famílias para interior e 8 famílias para borda. Na Floresta Estacional Decidual do Alto Uruguai, estudo de Rogalski e Zanin (2003), 8 famílias. A ocorrência de espécies restritas a poucas famílias foi descrita por Madison (1977) e Gentry e Dodson (1987), estando concentradas em maior número as Orchidaceae, Polypodiaceae e Bromeliaceae, que são tradicionalmente as famílias mais ricas em diversos biomas, como consequência da maior especialização destas ao epifitismo. Klein (1972) relatou a pobreza de espécies epifíticas para as florestas do Alto Uruguai e, até o momento, não havia nestes locais estudos capazes de tecer uma relação existente entre estádios de vegetação e ocorrência de epífitos, estando restritos a efeitos de borda e sinúsia. Com este estudo, inédito para o local, obtivemos resultados que conseguem despontar a ocorrência do recrutamento distinto de epífitas para cada estádio sucessional e ressaltar a importância da descontinuidade do dossel nesse recrutamento. Considerações Finais O resultado deste estudo revela uma redução da riqueza epifítica fanerogâmica em locais de dossel aberto. Florestas em estádio médio de regeneração, ao contrário do estádio avançado, apresentam indivíduos de menor porte, o que, segundo De La Sota (1971) e Forman e Godron (1986), se constitui em um fator limitante, já que epífitos estão diretamente relacionados ao estado de conservação da floresta. O menor número de espécies epifíticas do estádio médio de vegetação parece estar relacionado com sua formação. Espécies caducifólias permitem entrada de luminosidade no interior da vegetação durante os períodos de inverno e de estios prolongados, quando perdem suas folhas, interferindo diretamente na colonização das espécies menos adaptadas a ambientes mais secos. Porém tal afirmação necessita de mais estudos, principalmente em Floresta Estacional Decidual, para poder ser comprovado. Outro fator para a pouca ocorrência de epífitos fanerogâmicos do estádio médio pode estar relacionado ao DAP dos forófitos, uma 78 PERSPECTIVA, Erechim. v. 42, n.157, p. 73-80, março/2018

RELAÇÕES DE EPÍFITAS FANEROGÂMICAS COM SEU AMBIENTE: UMA ANÁLISE COMPARATIVA EM FLORESTA ESTACIONAL NO SUL DO BRASIL vez que estas áreas apresentam indivíduos forofíticos de pouca espessura, e que, segundo Fontoura (2001), não são ideais para colonização das espécies, pois estas demandam certa especificidade ambiental que áreas mais jovens não propiciam. Os resultados podem contribuir ainda para o Plano de Manejo do Parque Teixeira Soares, uma vez que cita duas das espécies que até então não constavam como de ocorrência para a área. REFERÊNCIAS AGUIAR, L.W.; CITADINI-ZANETTE, V.; MARTAU, L.; BACKES, A. Composição florística de epífitos vasculares numa área localizada nos Municípios de Montenegro e Triunfo, Rio Grande do Sul, Brasil. Iheringia, Série Botânica, Porto Alegre, v. 28, p. 55-93, 1981. ARAÚJO, A.C.; FISCHER, E.; SAZIMA, M. As bromélias na região do Rio Verde. In: Estação Ecológica Juréia-Itatins. Ambiente físico, flora e fauna. MARQUES, O.A.V. e DULEBA, W. (eds), Holos, São Paulo, 2004. BATAGHIN, F.A., BARROS, F. & PIRES, J.S.R. Distribuição da comunidade de epífitas vasculares em sítios sob diferentes graus de perturbação na Floresta Nacional de Ipanema, São Paulo, Brasil. Revista Brasileira de Botânica. 33: 531-542. 2010. BERNARDI, S.; BUDKE, J. C. Estrutura da sinúsia epifítica e feito de borda em uma área de transição entre Floresta Estacional Semidecídua e Floresta Ombrófila Mista. Floresta, v. 40, n. 1, p. 81-92, 2010. BUZATTO, C.R.; SEVERO, B.M.A.; WAECHTER, J.L. Composição florística e distribuição ecológica de epífitos vasculares na Floresta Nacional de Passo Fundo, Rio Grande do Sul. Iheringia, série Botânica, v. 63, n. 2, p. 231-239, 2008. CATLING, P. M.; LEFKOVITCH, L. P. Associations of vascular epiphytes in a Guatemalan cloud forest. Biotropica, v. 21, p. 35-40, 1989. CHAZDON, R. L., S. G. LETCHER, M. VAN BREUGEL, M.MARTÍNEZ-RAMOS, F. BONGERS & B. FINEGAN. Rates of change in tree communities of secondary Neotropical forests following major disturbances. Philosophical Transactions of the Royal Society B-Biological Sciences, v. 362, p. 273-289, 2007. CHAZDON, R. L. Chance and determinism in tropical forest succession. Pages 384-408 in W. Carson and S. A. Schnitzer, editors. Tropical forest community ecology. Wiley-Blackwell Publishing. 2008. CONAMA, Conselho Nacional do Meio Ambiente. Resolução 10 de 01 de outubro de 1993. Disponível em: <http://www.mma.gov.br/port/conama/legiabre.cfm?codlegi=135>. Acesso em: 20 abr. 2018. DE LA SOTA, E. R. El epifitismo y lãs pteridofitas en Costa Rica (America central). Nova Hedwigia, Stuttgart, del Jardín Botánico Nacional 17/18:59-62. v. 21, p. 401-465, 1971. DETTKE, G. A.; ORFRINI, A. C.; MILANEZE-GUTIERRE, M. A. Composição florística e distribuição de epífitas vasculares em um remanescente alterado de Floresta Estacional Semidecidual no Paraná, Brasil. Rodriguésia, v. 59, n. 4, p. 859 872, 2008. FONTOURA, T. Bromeliaceae e outras epífitas - estratificação e recursos disponíveis para animais na Reserva Ecológica Estadual de Jacarepiá, Rio de Janeiro. Bromélia, n. 6, p. 33-39, 2001. PERSPECTIVA, Erechim. v. 42, n.157, p. 73-80, março/2018 79

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