Monise Terra Cerezini

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1 UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO FFCLRP DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA Efeito da fragmentação florestal no Estado de São Paulo sobre o mutualismo Ficus citrifolia P. Miller e vespas de figo Monise Terra Cerezini Dissertação apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto da USP, como parte das exigências para a obtenção do título de Mestre em Ciências, Área: Entomologia. Versão Corrigida Ribeirão Preto SP 2011

2 UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO FFCLRP DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA Efeito da fragmentação florestal no Estado de São Paulo sobre o mutualismo Ficus citrifolia P. Miller e vespas de figo Monise Terra Cerezini Dissertação apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto da USP, como parte das exigências para a obtenção do título de Mestre em Ciências, Área: Entomologia. Orientador: Rodrigo Augusto Santinelo Pereira Ribeirão Preto SP

3 FICHA CATALOGRÁFICA Cerezini, Monise Terra Efeito da fragmentação florestal no Estado de São Paulo sobre o mutualismo Ficus citrifolia P. Miller e vespas de figo. Ribeirão Preto p. : il. ; 30cm Dissertação de Mestrado, apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto/USP. Área de concentração: Entomologia. Orientador: Pereira, Rodrigo Augusto Santinelo 1. Fragmentação florestal 2. Ficus 3. Interação inseto-planta 4. Mutualismo 5. Ecologia de paisagens 3

4 Dedico este trabalho ao meu pai. 4

5 Enfim, pode-se dizer que aqui se derruba uma gigantesca perobeira para em seu lugar se plantar quatro grãos de milho!! Se a isso se dá o nome de lavoura, eu não sei o que seja destruição... (Theodoro Fernandes Sampaio, 1890). 5

6 AGRADECIMENTOS À Universidade de São Paulo e ao Programa de Pós-Graduação em Entomologia e profissionais a eles vinculados; À FAPESP (08/ ) e CAPES pela bolsa concedida e FAPESP (04/ ) e PROAP/CAPES pelo auxílio financeiro; À Fundação Florestal e ao Instituto Florestal do Estado de São Paulo pela autorização e apoio logístico; Ao meu orientador Prof. Dr. Rodrigo Augusto Santinelo Pereira pela oportunidade, orientação e por toda dedicação; Aos docentes desta Universidade, em especial ao Prof. Dr. Marco Del Lama, Profª Drª Zilá Simões, Prof. Dr. Fábio Sene, Profª Drª Elenice Varanda e Prof. Dr. Cláudio Froehlich pelos ensinamentos; Ao Prof. Dr. Milton Cezar Ribeiro pela discussão das análises e resultados; Aos funcionários das unidades de conservação e ajudantes de campo: Beto, Célia, Fábio, Lauro, Sérgio e Teodoro (Estação Ecológica dos Caetetus); Alex, Bruno Lima, Cris, Eurico, Helder, Homero, Osvaldo, Roberto e Zezinho (Parque Estadual Morro do Diabo); Aos colegas do laboratório de Ecologia Vegetal: Luís Francisco, Larissa Elias, Sérgio Jansen, Fernando Farache, Pamela Silva, Mariana Lapate, Ludmila Teixeira, Anayra Lamas, Vanessa do Ó, Luciano Palmieri, Michele Medeiros, Ana Cazarotti, Paulo Furini, Simone Gobbo, Márcia Passeto e Alison Nazareno pela amizade, apoio e alegria no dia-a-dia; A todos que colaboraram com os trabalhos de campo e coleta de dados: Luís Francisco, Luciano Palmieri, Mariana Lapate, Fernando Farache, Ludmila Teixeira, Vanessa do Ó, Michele Medeiros, Ana Cazarotti e Paulo Furini, sem vocês, com certeza, esse trabalho não poderia ser realizado; Ao Luis Francisco (Mafalda) pela análise preliminar das métricas das paisagens, pelos mapas, por viabilizar grande parte do trabalho em campo, pela classificação das imagens de satélite e por todo conhecimentos e experiência compartilhados; Ao Fernando Farache (Morto) pela ajuda com a identificação e montagem das vespas e por todas as dúvidas tiradas e à Vanessa do Ó (Flor) pelas fotos das vespas; Ao Fernando Farache (Morto), Luciano Palmieri (Carioca) e Vanessa do Ó (Flor) pela revisão do texto; Ao Bruno pelas carinhosas palavras e pela presença e parceria em todos os momentos; Aos meus familiares e amigos pela torcida e incentivo ao longo dessa jornada; Aos meus pais Maria José Terra Cerezini e Pedro Giovannetti Cerezini pelo apoio em todas as minhas escolhas e por toda ajuda que me proporcionaram; Este trabalho é vinculado ao CEEFLORUSP (Centro de Estudos e Extensão Florestal da USP-RP). 6

7 Índice Resumo...8 Abstract...9 Índice de figuras...10 Índice de tabelas Introdução Objetivos Materiais e Métodos Espécie estudada Áreas de estudo Ribeirão Preto Gália Teodoro Sampaio Coleta de dados Métricas da paisagem Análise dos dados Disponibilidade de vespas fundadoras Comunidade de vespas não-polinizadoras Componentes reprodutivos vs. Fragmentação Resultados Disponibilidade de vespas fundadoras Comunidade de vespas não-polinizadoras Componentes reprodutivos vs. Fragmentação Discussão Disponibilidade de vespas fundadoras Comunidade de vespas não-polinizadoras Componentes reprodutivos vs. Fragmentação Considerações finais Referências bibliográficas...55 Apêndices...60 Apêndice 1 - Paisagem e Classificação dos mapas...61 Apêndice 2 - Características das paisagens...63 Apêndice 3 - Fotodocumentação das vespas

8 Resumo A fragmentação florestal coloca em risco a conservação de espécies de Ficus, com possíveis efeitos negativos sobre a fauna frugívora e as espécies vegetais com dispersão zoocórica. Muitos estudos têm demonstrado que a persistência de algumas espécies em ambientes fragmentados é relacionada à sua capacidade de dispersão. Dessa forma, espécies com dispersão limitada parecem ser mais vulneráveis aos impactos da perda de hábitat. Por outro lado, o uso e percepção da paisagem por organismos com grande capacidade de dispersão, como as vespas de figo, são praticamente desconhecidos em estudos de fragmentação. Para avaliar o efeito da fragmentação e perda de hábitat sobre a interação Ficus citrifolia e vespas associadas, foram investigadas as seguintes questões: (a) A comunidade de vespas não-polinizadas varia de acordo com o nível de fragmentação da paisagem? (b) Existe limitação de pólen em paisagens muito degradadas? (c) Possíveis limitações de pólen ou parasitismo por vespas não-polinizadoras comprometem os componentes primários de fecundidade das figueiras nas paisagens mais fragmentadas? Para responder essas questões, amostras de figos na fase interfloral (após a entrada da polinizadora) e na fase próxima à emergência das vespas foram coletadas. As coletas foram realizadas no período de setembro de 2007 a julho Não houve limitação na disponibilidade de vespas fundadoras em nenhuma das paisagens estudadas. A produção de vespas polinizadoras e de sementes foram maiores nas regiões menos fragmentadas e o número de espécies de vespas não-polinizadoras foi maior nas regiões mais fragmentadas. Os resultados em escala local, em cada região, apresentaram respostas particulares às características da paisagem, sugerindo que as características locais apresentam importância distinta e efeito complexo. Essa complexidade na escala mais local parece refletir as características biológicas dos organismos estudados e os resultados de suas interações. O presente estudo mostrou que o mutualismo responde às modificações da paisagem na escala regional, pois, apesar de não detectarmos nenhum sinal de colapso do mutualismo, as plantas de Ficus citrifolia parecem estar se reproduzindo melhor em ambientes mais preservados. 8

9 Abstract Forest fragmentation may be a risk for Ficus species, which could lead to indirect negative effects on frugivorous fauna and plant species dispersed by animals. Many studies demonstrated the persistence of some species in fragmented landscapes may depend on their dispersal ability. Thus, species with limited dispersal seem to be more vulnerable to impacts of habitat loss. However, the use and perception of the landscape by organisms with high dispersal ability, such as fig wasps, are almost unknown. To evaluate the effect of habitat loss and fragmentation on the interaction between Ficus citrifolia and associated wasps, we investigated the following questions: (a) Does wasp community varies with fragmentation level of landscape? (b) Is there pollen limitation in greatly degraded landscapes? (c) Is it possible that limitations of pollen or parasitism by non-pollinating wasps compromise the primary fertility components of fig trees in the more fragmented landscape? To answer these questions, figs at interfloral phase (after pollination) and figs close to wasp emergence phase were collected. Samples were collected from september 2007 to july The results showed no evidence of limitation on availability of foundress fig wasps in any studied landscapes. The production of both pollinating wasps and seeds were higher in the lesser fragmented landscapes and, the number of nonpollinating fig wasps species was higher in the more fragmented landscape. In the more local scale, we observed particular responses to landscape features, suggesting that local characteristics are of variable importance and have complex effects on the fig fig wasp mutualism. This complexity at local scale seems to reflect the biological features of the studied organisms and the interactions among themselves. This study showed mutualism responds for landscape changes at regional scale, as, despite any indication of mutualism collapse, plants of Ficus citrifolia seem to do better in more preserved environments. 9

10 Índice de figuras Figura 1: Ciclo de vida das vespas associadas a Ficus...16 Figura 2: Localização das áreas de estudo no Estado de São Paulo...22 Figura 3: Mapa do uso do solo da região de Ribeirão Preto...23 Figura 4: Mapa do uso do solo da região de Gália...24 Figura 5: Mapa do uso do solo da região de Teodoro Sampaio...25 Figura 6-A: Número médio de vespas fundadoras...31 Figura 6-B: Número médio de figos sem vespas fundadoras...31 Figura 7: Número de espécies de vespas não-polinizadoras...35 Figura 8-A: Número médio de vespas polinizadoras...37 Figura 8-B: Número médio de sementes...38 Figura 9-A: Porcentagem de vespas não-polinizadoras...41 Figura 9-B: Número médio de vespas não-polinizadoras...41 Figura 9-C: Número médio de vespas não-polinizadoras da fase A...41 Figura 9-D: Número médio de vespas não-polinizadoras da fase B...41 Figura 9-E: Número médio de vespas não-polinizadoras da fase C...41 Figura I: Métricas ao redor das árvores de F. citrifolia amostradas...64 Figura II: Fêmeas de vespas parasitóides associadas a F. citrifolia...65 Figura III: Fêmeas de vespas parasitóides associadas a F. citrifolia...66 Figura IV: Fêmeas de vespas inquilinas associadas a F. citrifolia...67 Figura V: Fêmeas de vespas galhadoras associadas a F. citrifolia

11 Índice de tabelas Tabela 1: Perfil climático nas três regiões de estudo...22 Tabela 2: Modelos lineares das variáveis na fase interfloral nas três paisagens...32 Tabela 3: Vespas polinizadoras e não-polinizadoras e modo de colonização...34 Tabela 4: Presença e ausência das vespas que ocorrem em F. citrifolia...34 Tabela 5: Modelos lineares para espécies de vespas não-polinizadoras...36 Tabela 6: Modelos lineares para vespas polinizadoras...38 Tabela 7: Modelos lineares para sementes...39 Tabela 8: Análises de variância de vespas não-polinizadoras...40 Tabela 9: Modelos lineares para vespas não-polinizadoras...43 Tabela 10: Modelos lineares para vespas não-polinizadoras da fase A...44 Tabela 11: Modelos lineares para vespas não-polinizadoras da fase B...45 Tabela 12: Modelos lineares para vespas não-polinizadoras da fase C...46 Tabelas I: Métricas de paisagem das três regiões estudadas

12 1. Introdução 12

13 Fragmentação de habitat é geralmente definido como um processo na escala da paisagem que envolve tanto a perda (remoção) de habitat quanto o rompimento do habitat (Wright, 1974; Foster, 1980; Fahrig, 2003). Essa transformação de um habitat contínuo em fragmentos menores ocorre em sistemas naturais, como por exemplo, através do fogo (Pickett & Thompson, 1978; Wright, 1974). Entretanto, a causa mais importante e de maior escala da fragmentação de habitat é a expansão e intensificação do uso da terra pelo homem (Burgess & Sharpe, 1981). A fragmentação intensa dos habitats já é característica da maioria dos ambientes naturais do planeta, mas estudos sugerem que seus efeitos podem ser maiores em sistemas tropicais (Kremsater & Bunnell, 1999; Laurance et al., 2002). O Brasil é o país com a maior diversidade biológica, abrigando entre 15 e 20% do número total de espécies do planeta. Parte considerável deste patrimônio foi, e continua sendo, perdida de forma irreversível em função principalmente da fragmentação de habitats (Fapesp, 2008). No Estado de São Paulo, este processo já atingiu índices alarmantes, pois a cobertura florestal primitiva, que ocupava mais de 80% de seu território, está hoje reduzida a cerca de 14% (Kronka et al., 2005). No sudeste do Brasil, por exemplo, a fragmentação da Floresta Atlântica sensu lato é acentuada e a preservação de seus remanescentes florestais nesta região representa um dos maiores desafios da conservação no País (Câmara, 1983; Rambaldi & Oliveira, 2003; Tabarelli et al., 2005). Mais do que a simples perda da quantidade de habitat, a fragmentação pode alterar a configuração de uma paisagem devido ao aumento no número de fragmentos, diminuição no tamanho e aumento no isolamento desses fragmentos de habitat (Fahrig, 2003). Esses padrões espaciais configuração de uma paisagem, resultantes do processo de remoção de habitat, podem afetar a diversidade de diferentes formas (Fahrig, 2003). Estudos sugerem que a perda de habitat tem efeitos negativos na biodiversidade, afetando (1) a riqueza de espécies (Steffan-Dewenter et al., 2002), (2) a abundância e a distribuição da população (Hanski et al., 1996; Venier & Fahrig, 1996) e (3) a diversidade genética (Gibbs, 2001). Porém as espécies se comportam de forma diferente perante a fragmentação florestal, pois cada espécie requer uma determinada quantidade de habitat para sua ocorrência (Diaz et al., 2000; Vance et al., 2003). Comunidades de pequenos mamíferos e anfíbios que usavam a matriz para movimento ou reprodução apresentam aumento no número de espécies em ambientes fragmentados (Gascon et al., 1999). Entretanto, pássaros e formigas que evitavam o uso da matriz apresentam decréscimo quanto ao número de espécies (Gascon et al., 1999). Espécies generalistas tendem a se 13

14 adaptar melhor em paisagens degradadas, visto que também podem utilizar os recursos dos habitats circundantes, enquanto que espécies especialistas são, geralmente, mais afetadas pelos distúrbios ambientais (Andrén, 1997; Pardini et al., 2010). Muitos estudos sobre fragmentação têm demonstrado que a ocorrência de algumas espécies em ambientes fragmentados pode ser determinada pela sua capacidade de dispersão (Coelho et al., 1991), fato que pode ser influenciado pelo grau de isolamento do fragmento, pelas características intrínsecas da espécie em questão ou pelas características da matriz (Ribon, 2003). Dessa forma, espécies com dispersão limitada parecem ser mais vulneráveis aos impactos da perda de habitat (Bonebrake et al., 2010). Vários estudos de fragmentação têm usado como modelo organismos com dispersão mais restrita (Asfora & Pontes, 2009; Pardini, 2004). Por outro lado, o uso e percepção da paisagem por organismos com grande capacidade de dispersão, como as vespas de figo, são desconhecidos em estudos de fragmentação. Apesar do pequeno tamanho corporal (1 2 mm de comprimento) e do curto tempo de vida (aproximadamente 1 dia), essas vespas são capazes de dispersar o pólen das figueiras a quilômetros de distância (Nason et al., 1998). Para se ter uma idéia da grande capacidade de dispersão de pólen das figueiras, um estudo realizado no deserto de Namíbia detectou dispersão a distâncias superiores a 100 km (Ahmed et al., 2009). Esses dados mostram que as populações de figueiras podem abranger escala subcontinental, uma ordem de magnitude maior do que os registros de quaisquer outras espécies de plantas (Nason et al., 1998). Ficus é o maior gênero da família Moraceae, com cerca de 750 espécies descritas em todo o mundo (Rønsted et al., 2008; Berg & Corner, 2005). No Brasil, seus representantes são registrados em todas as regiões, com estimativas de cerca de 100 espécies nativas (Carauta & Diaz, 2002). As espécies de Ficus são consumidas por muitos frugívoros em florestas tropicais, sendo considerado um importante recurso alimentar (Bleher et al., 2003; Lambert & Marshall, 1991; Ragusa Netto, 2002; Shanahan et al., 2001; Terborgh, 1986). Além disso, ao atrair frugívoros, as figueiras ajudam na chegada de sementes ingeridas em outros locais, representando um papel importante na regeneração e recomposição de comunidades vegetais (Guevara et al., 2004; Kinnaird et al., 1996). Essa característica de recurso-chave é resultado do padrão fenológico das espécies de figueiras, no qual a produção de figos é sincronizada em cada planta, mas diferentes árvores florescem assincronicamente ao longo do ano (Corlett, 1993; Figueiredo et al., 1995; Figueiredo & Sazima, 1997; Milton et al., 1982; Pereira et al., 1995, 2007; Windsor et al., 1989). Em nível populacional, a presença de plantas florescendo ao longo do ano é 14

15 fundamental para a manutenção da população das pequenas vespas polinizadoras que dependem exclusivamente das figueiras para se reproduzirem (Janzen, 1979; Weiblen, 2002). A interação de Ficus e vespas é considerada um dos casos mais extremos de mutualismo entre planta e inseto (Compton et al., 1996), sendo que, em geral, cada espécie de Ficus é polinizada por uma ou poucas espécies de vespas da família Agaonidae (Compton, 1990). O ciclo de vida dos figos e das vespas é dividido em cinco fases bem definidas (Galil & Eisikovitch, 1968; Figura 1). Fase A ou pré-feminina, é marcada pela presença de flores femininas imaturas. Na fase B ou feminina, ocorre o amadurecimento de tais flores, os estigmas se tornam receptivos à polinização e o figo libera substancias voláteis que atraem as vespas polinizadoras (Hossaert-McKey et al., 1994) que adentram o sicônio através de uma abertura denominada ostíolo, geralmente perdendo as asas e antenas. As vespas fundadoras polinizam as flores femininas e depositam seus ovos em algumas delas. Na fase C ou interfloral, as flores polinizadas originam frutos e aquelas que receberam ovos transformam-se em galhas, onde as larvas das vespas se desenvolvem. Na fase D, quando o ciclo de desenvolvimento das vespas está completo, ocorre a maturação das flores masculinas na inflorescência. Os machos emergem primeiro, acasalando as fêmeas ainda em suas galhas. As fêmeas fecundadas emergem de suas galhas, coletam pólen e abandonam o figo natal em busca de outras árvores com figos receptivos. Apos a saída das vespas, os figos completam seu amadurecimento (Galil & Eisikowitch, 1968; Galil, 1977). A complexidade do mutualismo Ficus vespa de figo aumenta pela ocorrência de vespas não-polinizadoras (Cook & Segar, Essas vespas utilizam o figo para desenvolver suas proles, mas não realizam polinização, uma vez que geralmente depositam seus ovos pelo lado externo, inserindo seus longos ovipositores através da parede do figo (Yu, 2001; Weiblen, 2002). 15

16 Figura 1: Ciclo de desenvolvimento dos sicônios e vespas associadas a Ficus. Ilustração modificada de Simon van Noort ( As vespas não-polinizadoras podem afetar negativamente a produção de frutos (função feminina da planta), ovipositando em ovários que poderiam produzir frutos; e também a produção de vespas polinizadoras dispersoras de pólen (função masculina da planta) (Bronstein, 1992). Desta forma, a razão do numero de vespas polinizadoras/nãopolinizadoras produzidas em cada figo relaciona-se diretamente aos componentes reprodutivos das figueiras. Com isso, qualquer variação nessa razão, resultante de processos de alteração do habitat natural (e.g. fragmentação florestal) poderia alterar o sucesso reprodutivo das figueiras e a manutenção do mutualismo. No Brasil, particularmente no Estado de São Paulo, a fragmentação florestal acentuada coloca em risco a conservação de espécies de Ficus, com efeitos negativos indiretos sobre a fauna e espécies vegetais com dispersão zoocórica. A análise da produção relativa de sementes e vespas polinizadoras (vetores do pólen) nas safras de uma determinada figueira fornece informações sobre os componentes primários de suas funções feminina e masculina, respectivamente (Pereira, 1998). Estes componentes primários 16

17 podem ser utilizados, inicialmente para estimar o sucesso reprodutivo da planta e para avaliar a sensibilidade do mutualismo Ficus-vespas polinizadoras às condições ambientais. Há relatos de que populações pequenas de Ficus são limitadas pela disponibilidade de vespas polinizadoras, deixando parte da safra sem polinização (Compton, 1994). Desta forma, a baixa disponibilidade de polinizadoras poderia resultar em maiores proporções de figos não polinizados ou na menor produção de sementes. Sendo assim, é necessário o entendimento da dinâmica dessas populações nos remanescentes florestais e dos efeitos da fragmentação e perda de habitat sobre tais espécies, que, aparentemente, são mais resilientes por apresentar grande capacidade de dispersão das vespas polinizadoras (Ahmed et al., 2009; Nason et al., 1998), mas podem ser mais susceptíveis à fragmentação por participarem de interações ecológicas altamente específicas e obrigatórias (Bond, 1994; Ghazoul, 2005; Klank et al., 2010). Para investigar tais questões optamos por atuar em três paisagens compostas de fragmentos de mesma formação vegetacional e seus entornos, permitindo a comparação de paisagens com diferentes níveis de fragmentação florestal. 17

18 2. Objetivos 18

19 Avaliar a sensibilidade da população de Ficus citrifolia Miller à fragmentação florestal em Florestas Estacionais Semideciduais no Estado de São Paulo. Objetivos específicos: 1) Avaliar a relação Ficus citrifolia vespas associadas em paisagens com diferentes níveis de fragmentação: O número de espécies de vespas não-polinizadas associadas às espécies de Ficus citrifolia varia de acordo com o nível de fragmentação da paisagem? 2) Avaliar se o nível de fragmentação da paisagem interfere na reprodução das figueiras: Existe limitação de pólen em paisagens mais fragmentadas? Possíveis limitações de pólen ou parasitismo por vespas não-polinizadoras comprometem os componentes primários de fecundidade das figueiras em paisagens mais fragmentadas? 19

20 3. Materiais e Métodos 20

21 3.1 - Espécie estudada Ficus citrifolia pertence ao subgênero Urostigma seção Americana, é uma espécie monóica e seus indivíduos possuem alta plasticidade de hábito, ocorrendo como arbórea ou hemiepífita. A espécie Ficus citrifolia apresenta ampla distribuição geográfica (desde a Califórnia até as regiões subtropicais da America do Sul Berg, 1989) e sua ocorrência é freqüente em varias regiões do Estado de São Paulo (Pereira, 2002). Ficus citrifolia é polinizada por vespas do gênero Pegoscapus e está associada a outras 19 espécies de vespas não-polinizadoras (ver Resultados). Os figos são verde-amarelados (raramente arroxeados) quando maduros, atingindo aproximadamente 2 cm de diâmetro, e suas sementes são dispersas por aves e morcegos (Lapate, 2009). A floração é assincrônica entre os indivíduos da população e ocorre ao longo de todo ano (Cerezini et al., 2007). Os indivíduos desta espécie possuem porte médio, podendo alcançar até 10 m de altura quando se estabelecem no solo. Porém quando se estabelecem como hemiepífita, a altura dos indivíduos depende da altura do local de estabelecimento, e assim podem alcançar mais de 30 m de altura. Ficus citrifolia possui, aparentemente, baixa exigência ambiental, sendo comum em todos os ambientes visitados, desde áreas florestadas (cerrados e florestas estacionais semideciduais e deciduais) a áreas de matriz (cidades e culturas agrícolas). Em fragmentos degradados é comum observar uma densidade maior de indivíduos de Ficus citrifolia (L.F.M. Coelho & R.A.S. Pereira, dados não publicados). Pode ser considerada uma espécie heliófita, pois além de ser mais freqüente em áreas abertas, os indivíduos hemiepífitos registrados com as maiores alturas de estabelecimento se localizavam no interior dos fragmentos visitados, sugerindo a preferência por ambientes ensolarados Áreas de estudo O estudo foi desenvolvido em três regiões de Floresta Estacional Decidual (Veloso et al., 1991), todas localizadas no interior do Estado de São Paulo (Figura 2). O clima nas áreas de estudo é predominantemente continental, caracterizado por apresentar alta sazonalidade, com inverno seco e estação chuvosa no verão (Tabela 1). 21

22 Cada paisagem foi delimitada por uma área quadrada com 31,62 km de lado, totalizando ha. Para o reconhecimento da área de estudo foram utilizadas cartas topográficas na escala de 1: ( e 1: ( além de mapas e imagens de diversas fontes (Google Earth ( Ditt, 2000; Faria, 2006; Kotchetkoff-Henriques, 2003; Tabanez et al., 2005). Figura 2: Localização das áreas de estudo no Estado de São Paulo. Os quadrados abrangem hectares. Fonte: mosaico com imagens do satélite CBERS (CCD) elaborado pelo Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais ( Tabela 1: Perfil climático nas três regiões de estudo. A altitude apresentada foi a obtida pelos pontos marcados neste estudo. Fonte: Ribeirão Preto (Boletim CIIAGRO, 2010); Gália (Tabanez et al., 2005); Teodoro Sampaio (Faria, 2006). Paisagem Altitude Temperatura média Verão Inverno Precipitação média Ribeirão Preto ,4ºC 20,2ºC mm Gália ,5ºC 17,6ºC mm Teodoro Sampaio ,1ºC 16,6ºC mm 22

23 3.2.1 Ribeirão Preto O município de Ribeirão Preto localiza-se nas coordenadas S e W com altitude variando entre 500 e 775m. O desmatamento nesta região foi impulsionado pela cultura cafeeira. Com a chegada da ferrovia em 1883, a capacidade de escoamento da produção aumentou e, conseqüentemente, também aumentaram as áreas plantadas. Portanto muitos dos remanescentes atuais estão isolados provavelmente a mais de 100 anos (Kotchetkoff-Henriques, 2003). Atualmente a matriz é composta predominantemente por canaviais, com poucas áreas destinadas a pastagens, produção de eucalipto e assentamentos ligados à reforma agrária. Restam cerca de 887 ha de remanescentes de mata mesófila nesse município, distribuídos em 630 fragmentos com tamanhos que variam de 0,05 e 754 ha. A região de estudo (Figura 3) abrange os municípios de Barrinha, Cravinhos, Dumont, Guatapará, Luis Antonio, Motuca, Pradópolis, Ribeirão Preto e Sertãozinho. Figura 3: Mapa do uso do solo da região de Ribeirão Preto. O retângulo em vermelho representa a área de ha analisada. Elaborado por Coelho, LFM (dados não publicados). 23

24 Gália A região de Gália localiza-se nas coordenadas S e W, com altitude variando entre 470 e 720m. O grande diferencial do processo de substituição de áreas florestais por cafezais está associado ao Sr. Olavo Amaral Ferraz, que em 1927 comprou uma propriedade com cerca de ha, reservando cerca de ha de mata virgem como área de caça e ocupando a área restante com cafezais, portanto os fragmentos nessa região encontram-se isolados a cerca de 80 anos. Com o passar dos anos, Ferraz adotou uma postura conservacionista e solicitou ao governo do Estado a desapropriação da área florestada para criação de uma unidade de conservação, a Estação Ecológica de Caetetus. A região possui a matriz diversificada, com predomínio de cafezais e pastagens, além de frações menores destinadas a produção de laranja, coco, borracha (seringais) e eucalipto. A região de estudo (Figura 4) abrange os municípios de Alvinlândia, Fernão, Gália, Garça, Lucianópolis, Lupércio e Ubirajara. Figura 4: Mapa do uso do solo da região de Gália. O retângulo em vermelho representa a área de ha analisada. Elaborado por Coelho, LFM (dados não publicados). 24

25 Teodoro Sampaio A região de Teodoro Sampaio está localizada no extremo oeste do estado de São Paulo, nas coordenadas S e W, com altitude variando entre 250 a 720 m. O Parque estadual do Morro do Diabo, criado em 1986, preserva a última grande área de floresta de planalto no território paulista. Esta região teve a taxa de desmatamento aumentada significativamente em 1922, com a chegada da ferrovia em Presidente Prudente. Em 1941, o governo do Estado de São Paulo iniciou o processo de criação de três reservas florestais na região do Pontal do Paranapanema, totalizando ha de floresta estacional semidecidual. A redução da cobertura florestal no entorno do Parque Estadual do Morro do Diabo ocorreu nos últimos 60 anos. Atualmente, além dos ha protegidos pelo Parque, restam cerca de ha distribuídos em diversos remanescentes, a maioria com menos de 50 ha e poucos fragmentos entre 500 e 2000 ha (Ditt, 2000). A região de estudo (Figura 5) abrange os municípios de Teodoro Sampaio e Euclides da Cunha Paulista (SP) e Santo Antônio da Caiuá (PR). Figura 5: Mapa do uso do solo da região de Teodoro Sampaio. O retângulo em vermelho representa a área de ha analisada. Elaborado por Coelho, LFM (dados não publicados). 25

26 3.3 - Coleta de dados As três paisagens foram percorridas de forma a abranger o máximo de sua extensão e todos os indivíduos de Ficus citrifolia encontrados foram georreferenciados e monitorados. Foram coletados figos em árvores localizadas no habitat, na matriz e na borda dos fragmentos foram coletadas. Os figos foram coletados de forma aleatória em vários ramos da árvore, utilizando-se tesoura de alta-poda em plantas de porte elevado e estilingue com cordão de náilon para os indivíduos com galhos de mais de 12 metros de altura.as coletas foram realizadas durante o período de setembro de 2007 a julho de Alguns ramos reprodutivos foram coletados, herborizados e depositados como material testemunho no Herbário da Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto. Para estudo da disponibilidade de vespas fundadoras (número de vespas polinizadoras que colonizaram o sicônio), 50 sicônios em fase intermediária de desenvolvimento (fase C ou fase interfloral) foram amostradas por planta. Os figos foram cortados ao meio e as vespas presentes no lúmen foram contadas. Essa medida quantifica as vespas que colonizam o sicônio, uma vez que as vespas fundadoras morrem no interior do sicônio após a polinização/oviposição. Em cada paisagem foram amostrados 50 indivíduos de Ficus citrifolia com figos na fase C. Para estudo dos componentes reprodutivos (nº de vespas e sementes produzidas por figo) e da comunidade de vespas de figo associadas, cerca de 20 sicônios em fase próxima à emergência das vespas (fase D) foram amostrados por planta. Os sicônios foram individualizados em frascos plásticos de 50 ml e mantidos tampados com tecido voil até a emergência de todas as vespas. Após cerca de 72 h foi adicionado álcool 70% nos frascos e estes foram conservados em congelador a -20 C. Posteriormente, os sicônios foram cortados em quatro partes iguais e o número de sementes foi contado em uma destas seções. Este método foi utilizado com sucesso em outros estudos (Kerdelhué & Rasplus, 1996; Pereira, 1998, 2002). Em cada paisagem foram amostrados 17 indivíduos de Ficus citrifolia com figos na fase D. Os insetos que emergiram de cada figo foram triados com o auxílio de lupa estereoscópica, separados em morfoespécies e o número de indivíduos de cada sexo em cada morfoespécie foi registrado. A identificação ao nível de gênero foi realizada por chave de identificação para gêneros de vespas de figo do Novo Mundo (Bouček, 1993). Exemplares de cada morfoespécie em bom estado foram separados para a montagem em cartões entomológicos conforme metodologia descrita por Noyes (1982). Estes exemplares 26

27 são mantidos em uma coleção de referência e duplicatas serão depositadas no Museu de Zoologia da USP (MZUSP) Métricas da paisagem Para analisar o efeito da paisagem ao redor das plantas amostradas, calculamos métricas de paisagem em círculos de 1 e 5 km de raio ao redor da árvore amostrada. As imagem desses círculos foram exportadas como matriz de classes numéricas para o aplicativo computacional Fragstats versão 3.3 (McGarigal et al., 2002) para calculo das métricas. Foram calculadas três métricas de paisagem, nas duas escalas (1 e 5 km). A classificação das imagens de satélite estão detalhadas no Apêndice 1 e as características das paisagens calculadas por meio das métricas estão detalhadas no Apêndice 2. Porcentagem de habitat Essa métrica corresponde à porcentagem de hábitat contida no círculo ao redor da planta. Extensão de borda Essa métrica corresponde à soma dos comprimentos, em metros, de todos os segmentos de borda dos fragmentos da classe hábitat. Extensão de borda relativa Essa métrica corresponde à soma dos comprimentos, em metros, de todos os segmentos de borda dos fragmentos da classe hábitat, dividida pela área total dos fragmentos da classe habitat (ha). 27

28 3.5 - Análise dos dados Disponibilidade de vespas fundadoras Para analisar se existe limitação de pólen nas paisagens mais fragmentadas, o número de vespas que polinizou cada sicônio (vespas fundadoras) e a porcentagem de sicônios sem vespas fundadoras foram estimados. Essas variáveis foram comparadas entre as áreas estudadas por meio da análise de variância (ANOVA). O efeito da paisagem, nas escalas de 1 e 5 km ao redor das plantas amostradas, sobre a disponibilidade de vespas fundadoras foi avaliado por meio de modelos lineares. Foram testados modelos incluindo métricas de paisagem (% de habitat, extensão de borda e extensão de borda relativa) e o efeito da paisagem por região (Ribeirão Preto, Gália e Teodoro Sampaio) e também o efeito da paisagem global (com as três regiões juntas). A qualidade dos modelos foi avaliada por meio do valor de AIC (Akaike's Information Criterion - Bozdogan, 2000) e pelo valor do R² (proporção da variância explicada pelo modelo). Os modelos com delta-aic (daic = AIC Modelo AIC Melhor modelo) < 2 foram considerados igualmente plausíveis para explicar o número de vespas fundadoras. Todas as análises estatísticas desse estudo foram realizadas no programa R (R Development Core Team) Comunidade de vespas não-polinizadoras A riqueza de vespas não-polinizadoras associadas à Ficus citrifolia foi estimada e comparada entre as áreas estudadas por meio da análise de variância (ANOVA). O efeito da fragmentação de hábitat sobre o número de espécies de vespas não-polinizadoras foi testado por modelos lineares da mesma forma descrita no item As vespas não-polinizadoras foram agrupadas de acordo com a fase que elas colonizam o figo (Elias et al., 2008): vespas que colonizam o figo antes da fase receptiva (vespas A), vespas que colonizam o figo na fase receptiva (vespas B) e vespas que colonizam o figo na fase C (vespas C) 28

29 3.5.3 Componentes reprodutivos vs. fragmentação Os (1) componentes reprodutivos (número de vespas polinizadoras e sementes) e (2) o nível de parasitismo por vespas não-polinizadoras (nº total de vespas nãopolinizadoras, nº de vespas não-polinizadoras colonizadoras da fase A, nº de vespas nãopolinizadoras colonizadoras da fase B, nº de vespas não-polinizadoras colonizadoras da fase C e a porcentagem de vespas não-polinizadoras) foram comparados entre as áreas estudadas por meio da análise de variância (ANOVA). O efeito da paisagem sobre as variáveis que descrevem os (1) componentes reprodutivos das figueiras e o (2) nível de parasitismo por vespas não-polinizadoras foram testados por modelos lineares da mesma forma descrita no item Para corrigir o efeito do tamanho dos figos (figos maiores apresentam um maior número de flores femininas e, portanto, mais sementes e vespas), o número de vespas polinizadoras, sementes e vespas não-polinizadoras foi dividido pelo diâmetro do figo. Assim, as estimativas desses componentes foram representadas por sua densidade. 29

30 4. Resultados 30

31 Número de vespas fundadoras por figo Proporção de figos sem vespas fundadoras Disponibilidades de vespas fundadoras O número médio de vespas fundadoras por figo nas áreas de estudo variou de 1,96 ± 0,17 (Teodoro Sampaio) a 2,27 ± 0,22 (Gália) e a proporção de sicônios sem vespas fundadoras variou de 7,1% ± 1,5 (Teodoro Sampaio) a 8,5% ± 1,4 (Gália). No entanto o número de vespas fundadoras e a proporção de sicônios não polinizados não foram explicados pelas diferenças entre as regiões, uma vez que os modelos explicaram aproximadamente 1% da variância dos dados (número de fundadoras: F 2,147 = 0,66, P = 0,52; % figos não polinizados: F 2,147 = 0,26, P = 0,77 ; Figura 6). Dentro de cada região o número de vespas fundadoras foi pouco relacionado às características da paisagem ao redor da árvore amostrada (Tabela 2). A métrica que mais explicou o número de vespas fundadoras foi a extensão de borda (5 km) na paisagem de Ribeirão Preto, explicando ~14% da variância dos dados. Porém, o modelo usando porcentagem de hábitat na escala de 5 km foi igualmente plausível para explicar o número de vespas fundadoras por figo (Tabela 2). R² = 0,01 R² = 0,01 n=50 n=50 n=50 Ribeirão Preto Gália Teodoro Sampaio n=50 n=50 n=50 Ribeirão Preto Gália Teodoro Sampaio Figura 6: Número médio de vespas fundadoras por figo e Proporção de figos sem vespas fundadoras. As barras verticais representam o erro padrão da média. Tamanho amostral: 50 safras em cada paisagem. 31

32 Tabela 2: Modelos lineares usados para explicar o número de vespas fundadoras por figo, dentro de cada região de estudo. Modelos (variáveis independentes) Ribeirão Preto Inclinação AIC df daic R² Extensão de borda (5 km) - < , ,135 % Habitat (5 km) - 0, ,3 3 1,1 0,116 Extensão de borda (1 km) - 0, ,3 3 3,1 0,081 % Habitat (1 km) - 0, ,1 3 3,8 0,067 Borda relativa (5 km) 0, ,3 3 6,1 0,023 Borda relativa (1 km) 0, ,8 3 6,6 0,013 Modelos (variáveis independentes) Gália Inclinação AIC df daic R² Extensão de borda (5 km) < , ,112 Borda relativa (1 km) 0, ,1 3 4,5 0,027 Extensão de borda (1 km) < ,6 3 5,1 0,016 % Habitat (1 km) - 0, ,9 3 5,4 0,010 Borda relativa (5 km) - 0, ,2 3 5,7 0,005 % Habitat (5 km) 0, ,3 3 5,7 0,004 Modelos (variáveis independentes) Teodoro Sampaio Inclinação AIC df daic R² % Habitat (1 km) - 0, , ,049 % Habitat (5 km) - 0, ,2 3 1,7 0,015 Borda relativa (1 km) 0, , ,010 Extensão de borda (5 km) - < ,8 3 2,4 0,003 Extensão de borda (1 km) < ,9 3 2,5 0,001 Borda relativa (5 km) - 0, ,9 3 2,5 <

33 4.2 - Comunidade de vespas não-polinizadoras Observamos um maior número de espécies de vespas não-polinizadoras nas áreas mais fragmentadas, Ribeirão Preto e Gália, sendo que três espécies de vespas nãopolinizadoras ocorreram exclusivamente na região mais fragmentada Ribeirão Preto (Tabela 3 e 4). O número de espécies de vespas não-polinizadoras amostradas foi significativamente diferente entre as paisagens, no entanto esse resultado foi pouco explicado pelas diferenças entre as regiões, (12%) da variância dos dados (F 2,48 = 4,29 P = 0,02; Figura 7). Na região de Ribeirão Preto foram amostradas 19 morfoespécies de vespas nãopolinizadoras associadas à Ficus citrifolia, distribuídas em seis gêneros: Aepocerus, Eurytoma, Heterandrium, Idarnes, Physotorax e Torymus (Tabela 3). Nessa região ocorreram três espécies exclusivas de vespas: Eurytoma sp5, Idarnes sp33 e Physothorax sp4 (Tabela 4). Na região de Gália foram encontradas 17 morfoespécies de vespas nãopolinizadoras distribuídas em seis gêneros: Aepocerus, Eurytoma, Heterandrium, Idarnes, Physotorax e Torymus (Tabela 3). Na região de Teodoro Sampaio foram encontradas 12 morfoespécies de vespas nãopolinizadoras pertencentes aos gêneros Aepocerus, Eurytoma, Heterandrium, Idarnes e Physotorax (Tabela 4). No entanto, nota-se que espécies parasitóides dos gêneros Eurytoma, Physothorax e Torymus foram pouco representadas nessa região. A região de Teodoro Sampaio apresentou apenas uma espécie exclusiva de vespa: Idarnes sp15 (Tabela 3). As fotografias das morfo-espécies de vespas amostradas no trabalho constam no Apêndice 3. 33

34 Tabela 3: Número de espécies de vespas polinizadoras e não-polinizadoras por gênero amostradas nas três regiões de estudo, provável biologia larval segundo Elias et al (2008) e fase de colonização. (?) Gêneros cujas biologias estão em dúvida. (Sub)Família Gêneros Ribeirão Teodoro Fase de Gália Biologia Preto Sampaio colonização Agaoninae Pegoscapus Polinizadora B Sycophaginae Incertae sedis Idarnes grupo carme Idarnes grupo flavicollis Idarnes grupo incerta Inquilina C Galhadora B Galhadora A Aepocerus Parasitóide (?) C Heterandrium Parasitóide (?) C Eurytomidae Eurytoma Parasitóide (?) C Torymidae Physothorax Parasitóide C Torymus Parasitóide C Nº de espécies Tabela 4: Presença e ausência de espécies de vespas não-polinizadoras nas três regiões de estudo (1 = presença, 0 = ausência, * = espécie exclusiva da região). Morfoespécies Ribeirão Preto Gália Teodoro Sampaio Aepocerus sp Aepocerus sp Eurytoma sp Eurytoma sp Eurytoma sp Eurytoma sp.5 1* 0 0 Heterandrium sp Heterandrium sp Idarnes sp Idarnes sp Idarnes sp Idarnes sp Idarnes sp Idarnes sp Idarnes sp * Idarnes sp Idarnes sp.33 1* 0 0 Physothorax sp Physothorax sp Physothorax sp.4 1* 0 0 Torymus sp Nº total de espécies

35 Nº de espécies de vespas não-polinizadoras R² = 0,12 n=17 n=17 n=17 Ribeirão Preto Gália Teodoro Sampaio Figura 7: Número de espécies de vespas não-polinizadoras por safra. As barras verticais representam o erro padrão da média. Tamanho amostral: 17 safras em cada paisagem. Dentro de cada região, a riqueza de vespas não-polinizadoras apresentou correlação negativa com a porcentagem de habitat na escala de 5 km (R² = 48%) e correlação positiva com a extensão de borda relativa na escala de 1 km (R² = 43%) na paisagem de Ribeirão Preto (Tabela 5). Na região de Gália, as métricas de extensão de borda e de extensão de borda relativa explicaram igualmente (R² = 27%) a variância do número de espécies, porém as correlações apresentaram sinais opostos (Tabela 5). Na paisagem de Teodoro Sampaio, as métricas de paisagem explicaram menos de 3% da variância do número de espécies (Tabela 5). 35

36 Tabela 5: Modelos lineares usados para explicar o número de espécies de vespas nãopolinizadoras, dentro de cada região de estudo. Modelos (variáveis independentes) Ribeirão Preto Inclinação AIC df daic R² % Habitat (5 km) - 0,606 67,7 3 0,0 0,482 Borda relativa (1 km) 0,022 69,2 3 1,5 0,433 % Habitat (1 km) - 0,065 69,8 3 2,1 0,414 Extensão de borda (5 km) - < ,7 3 3,0 0,382 Borda relativa (5 km) 0,061 70,8 3 3,0 0,380 Extensão de borda (1 km) 0,000 75,7 3 8,0 0,172 Modelos (variáveis independentes) Gália Inclinação AIC df daic R² Extensão de borda (1 km) 0, ,1 3 0,0 0,273 Borda relativa (1 km) - 0,008 59,1 3 0,0 0,273 % Habitat (1 km) 0,026 62,9 3 3,9 0,086 Extensão de borda (5 km) - < ,2 3 4,2 0,070 % Habitat (5 km) 0,009 64,4 3 5,3 0,005 Borda relativa (5 km) - 0,001 64,4 3 5,4 0,001 Modelos (variáveis independentes) Teodoro Sampaio Inclinação AIC df daic R² Extensão de borda (5 km) - < ,2 3 0,0 0,025 Borda relativa (5 km) - 0,008 67,3 3 0,1 0,019 % Habitat (1 km) - 0,001 67,3 3 0,4 0,0005 Extensão de borda (1 km) - < ,6 3 0,4 < 10-5 Borda relativa (1 km) - < ,6 3 0,4 < 10-5 % Habitat (5 km) - 0,003 67,6 3 0,4 0,002 36

37 Densidade de vespas polinizadoras Densidade de sementes Componentes reprodutivos vs. Fragmentação Vespas polinizadoras e sementes As diferenças entre as regiões explicaram 20 e 14% da variância do número de vespas polinizadoras e de sementes, respectivamente, nas plantas amostradas (Figura 8). Em Teodoro Sampaio a população de figueira estudada produziu em média três vezes mais vespas polinizadoras do que a população da região de Ribeirão Preto (Figura 8-A). A produção de sementes foi maior em Teodoro Sampaio e menor na região de Ribeirão Preto (Figura 8-B). Dentro de cada região, a porcentagem de habitat na escala de 5 km (correlação positiva) e a extensão de borda na escala de 1 km (correlação negativa) foram as métricas que melhor explicaram o número de vespas polinizadoras produzidas em Teodoro Sampaio (R² = 0,20 e 0,15 respectivamente). Nas outras regiões a extensão de borda (1 km) foi a métrica mais correlacionada, explicando ~ 17% e ~ 18% da variância do número de vespas polinizadoras produzidas (Tabela 6). R² = 0,20 A R² = 0,14 B n=17 n=17 n=17 Ribeirão Preto Gália Teodoro Sampaio n=17 n=17 n=17 Ribeirão Preto Gália Teodoro Sampaio Variáveis F 2,48 Prob. Polinizadores 5,84 0,005 Sementes 3,87 0,028 Figura 8: A: Número médio de vespas polinizadoras por sicônio. B: Número médio de sementes por sicônio. As barras verticais representam o erro padrão da média. Tamanho amostral: 17 safras em cada paisagem. A tabela abaixo da figura mostra os resultados das análises de variância para comparação das paisagens. 37

38 Tabela 6: Modelos lineares usados para explicar a densidade de vespas polinizadoras por figo, dentro de cada região de estudo. Modelos (variáveis independentes) Ribeirão Preto Inclinação AIC df daic R² Extensão de borda (1 km) 0, ,7 3 0,0 0,174 % Habitat (1 km) 0, ,3 3 2,6 0,038 Extensão de borda (5 km) 0, ,3 3 2,6 0,037 % Habitat (5 km) 1, ,8 3 3,1 0,010 Borda relativa (1 km) 0, ,9 3 3,2 0,027 Borda relativa (5 km) 0, ,0 3 3,2 0,001 Modelos (variáveis independentes) Gália Inclinação AIC df daic R² Extensão de borda (1 km) 0, ,6 3 0,0 0,184 % Habitat (1 km) 0, ,9 3 3,3 0,006 Borda relativa (5 km) - 0, ,9 3 3,3 0,007 Borda relativa (1 km) 0, ,0 3 3,4 0,002 % Habitat (5 km) 0, ,0 3 3,4 0,0004 Extensão de borda (5 km) < ,0 3 3,4 0,003 Modelos (variáveis independentes) Teodoro Sampaio Inclinação AIC df daic R² % Habitat (5 km) 1, ,9 3 0,0 0,203 Extensão de borda (1 km) - 0, ,0 3 1,1 0,152 % Habitat (1 km) 0, ,6 3 2,7 0,064 Extensão de borda (5 km) - 0, ,8 3 2,9 0,056 Borda relativa (1 km) 0, ,2 3 3,3 0,035 Borda relativa (5 km) - 0, ,5 3 3,6 0,014 38

39 Dentro de cada região, as métricas de paisagem explicaram pouco da variância na densidade de sementes, sendo a maioria dos modelos igualmente plausíveis. Na região de Ribeirão Preto a métrica porcentagem de habitat explicou ~ 16%. Em Gália a métrica de extensão de borda explicou apenas 9% dos dados e em Teodoro Sampaio a métrica de porcentagem de habitat explicou < 1% (Tabela 7). Tabela 7: Modelos lineares usados para explicar a densidade de sementes por figo dentro de cada região de estudo. Modelos (variáveis independentes) Ribeirão Preto Inclinação AIC df daic R² % Habitat (1 km) - 0, ,4 3 0,0 0,158 Borda relativa (1 km) 0, ,2 3 0,8 0,117 % Habitat (5 km) - 4, ,4 3 1,0 0,107 Borda relativa (5 km) 0, ,8 3 1,4 0,087 Extensão de borda (5 km) - 0, ,9 3 1,5 0,080 Extensão de borda (1 km) - 0, ,7 3 2,3 0,035 Modelos (variáveis independentes) Gália Inclinação AIC df daic R² Extensão de borda (1 km) 0, ,8 3 0,0 0,091 Extensão de borda (5 km) 0, ,8 3 0,0 0,091 Borda relativa (1 km) 0, ,5 3 0,7 0,053 % Habitat (1 km) - 0, ,8 3 1,0 0,037 Borda relativa (5 km) - 0, ,3 3 1,5 0,007 % Habitat (5 km) 0, ,3 3 1,6 0,003 Modelos (variáveis independentes) Teodoro Sampaio Inclinação AIC df daic R² % Habitat (5 km) 0, ,1 3 0,0 0,050 Extensão de borda (5 km) < ,5 3 0,4 0,029 Extensão de borda (1 km) 0, ,8 3 0,6 0,014 Borda relativa (1 km) 0, ,9 3 0,8 0,006 Borda relativa (5 km) 0, ,0 3 0,8 0,003 % Habitat (1 km) 0, ,0 3 0,9 <

40 4.3.2 Vespas não-polinizadoras O número médio de vespas não-polinizadoras por figo foi menor nas regiões menos fragmentadas. Esse padrão foi determinado pelas vespas galhadoras que colonizam durante a fase B (receptiva) e que competem com as polinizadoras por sítios de oviposição (Tabela 8; Figura 9). No entanto, a variância dos dados foi alta, fazendo com que o efeito da região explicasse menos de 10% da abundância dessas vespas (Figura 9-B e 9-D). A diferença no número de vespas não-polinizadoras, combinado com a variação na produção de polinizadoras entre as regiões, resultou numa maior infestação (% de vespas nãopolinizadoras) nas regiões mais fragmentadas (Tabela 8; Figura 9-A). Tabela 8: Vespas não-polinizadoras (média ± erro padrão) por região e resultados das análises de variância. N = 17 safras por paisagem. Paisagem Variáveis Ribeirão Preto Gália Teodoro Sampaio Total de não-polinizadoras 56,50 ± 5,24 48,13 ± 7,42 38,64 ± 8,55 Vespas A 0,46 ± 0,17 2,04 ± 1,13 0,37 ± 0,15 Vespas B 28,90 ± 5,75 18,07 ± 5,45 11,77 ± 5,18 Vespas C 26,34 ± 4,53 26,40 ± 4,87 25,51 ± 6,03 % não-polinizadoras 71 % 55% 39% ANOVA F 2,48 = P = F 2,48 = 1,993 P = F 2,48 = 2,515 P = F 2,48 < 0,01 P = F 2,48 = P =

41 Vespas não-polinizadoras B Vespas não-polinizadoras C Densidade de vespas não-polinizadoras Vespas não-polinizadoras A Porcentagem de vespas não-polinizadoras R² = 0,17 A n=17 n=17 n=17 Ribeirão Preto Gália Teodoro Sampaio R² = 0,06 B R² = 0,08 C n=17 n=17 n=17 Ribeirão Preto Gália Teodoro Sampaio n=17 n=17 n=17 Ribeirão Preto Gália Teodoro Sampaio R² = 0,09 D R² < 0,01 E n=17 n=17 n=17 Ribeirão Preto Gália Teodoro Sampaio n=17 n=17 n=17 Ribeirão Preto Gália Teodoro Sampaio Figura 9: A: Porcentagem de vespas não-polinizadoras. B: Número médio de vespas nãopolinizadoras. C: Número médio de vespas não-polinizadoras que colonizam o figo na fase A. D: Número médio de vespas não-polinizadoras que colonizam o figo na fase B. E: Número médio de vespas não-polinizadoras que colonizam o figo na fase C. As barras verticais representam o erro padrão da média. Tamanho amostral: 17 safras por paisagem. 41

42 Na escala das paisagens circundantes às plantas amostradas (1 e 5 km), as relações entre abundância de vespas não-polinizadoras e métricas de paisagem foram muito complexas, não permitindo identificar uma padrão. Aparentemente, cada região e cada categoria de vespas não-polinizadoras (colonizadoras nas fases A-C) apresentaram relações particulares, provavelmente resultantes de diferenças locais. Na seqüência são descritas tais relações. Dentro das regiões, as características da paisagem apresentaram efeito somente na região de Gália, onde a densidade de vespas não-polinizadoras apresentou correlação negativa com extensão de borda na escala de 1 km (R² = 0,26). Nas demais regiões, as métricas da paisagem explicaram no máximo 8% da variância da densidade de vespas nãopolinizadoras (Tabela 9). 42

43 Tabela 9: Modelos lineares usados para explicar o número de vespas não-polinizadoras por figo dentro de cada região de estudo. Modelos (variáveis independentes) Ribeirão Preto Inclinação AIC df daic R² Borda relativa (5 km) 0, ,2 3 0,0 0,082 Borda relativa (1 km) 0, ,3 3 0,1 0,076 % Habitat (1 km) - 0, ,6 3 0,4 0,063 % Habitat (5 km) - 2, ,6 3 0,4 0,063 Extensão de borda (5 km) - 0, ,4 3 1,2 0,015 Extensão de borda (1 km) - 0, ,5 3 1,3 0,012 Modelos (variáveis independentes) Gália Inclinação AIC df daic R² Extensão de borda (1 km) - 0, ,5 3 0,0 0,255 Borda relativa (1 km) - 0, ,4 3 2,9 0,117 Borda relativa (5 km) 0, ,4 3 2,9 0,115 % Habitat (5 km) - 0, ,4 3 3,9 0,063 % Habitat (1 km) 0, ,9 3 4,4 0,036 Extensão de borda (5 km) - 0, ,3 3 4,8 0,010 Modelos (variáveis independentes) Teodoro Sampaio Inclinação AIC df daic R² Extensão de borda (1 km) 0, ,5 3 0,0 0,046 % Habitat (5 km) - 0, ,6 3 0,0 0,044 Borda relativa (1 km) - 0, ,7 3 0,2 0,037 Extensão de borda (5 km) < ,9 3 0,4 0,026 % Habitat (1 km) - 0, ,3 3 0,8 0,0002 Borda relativa (5 km) 0, ,3 3 0,8 0,003 Em Ribeirão Preto, o número de vespas não-polinizadoras da fase A apresentou correlação positiva com borda relativa na escala de 1 km (R² = 0,34) e correlação negativa com porcentagem de habitat na escala de 5 km (R² = 0,29). Na região de Gália todos os modelos testados apresentaram daic < 2 e explicaram no máximo 12% da variância dos dados. Em Teodoro Sampaio, os melhores modelos foram com as métricas porcentagem de 43

44 habitat (R² = 0,31), extensão de borda relativa e porcentagem de habitat (R² = 0,29) e extensão de borda (R² = 0,27; Tabela 10). Tabela 10: Modelos lineares usados para explicar o número de vespas não-polinizadoras colonizadoras da fase A por figo dentro de cada região de estudo. Modelos (variáveis independentes) Ribeirão Preto Inclinação AIC df daic R² Borda relativa (1 km) 0,007 34,5 3 0,0 0,343 % Habitat (5 km) - 0,156 35,9 3 1,4 0,286 Extensão de borda (5 km) - < ,7 3 2,2 0,254 % Habitat (1 km) - 0,016 37,5 3 3,0 0,217 Borda relativa (5 km) 0,014 38,4 3 3,8 0,176 Extensão de borda (1 km) - < ,5 3 5,0 0,119 Modelos (variáveis independentes) Gália Inclinação AIC df daic R² Borda relativa (5 km) 0, ,5 3 0,0 0,116 % Habitat (5 km) - 0, ,3 3 0,9 0,069 Extensão de borda (5 km) < ,7 3 1,2 0,049 % Habitat (1 km) - 0, ,2 3 1,7 0,022 Extensão de borda (1 km) - 0, ,2 3 1,7 0,023 Borda relativa (1 km) 0, ,2 3 2,0 0,004 Modelos (variáveis independentes) Teodoro Sampaio Inclinação AIC df daic R² % Habitat (5 km) 0,014 30,7 3 0,0 0,309 Borda relativa (5 km) - 0,012 31,2 3 0,5 0,289 % Habitat (1 km) 0,011 31,3 3 0,6 0,285 Extensão de borda (5 km) - < ,7 3 1,0 0,268 Extensão de borda (1 km) < ,3 3 4,6 0,094 Borda relativa (1 km) - 0, ,1 3 5,5 0,048 Para as vespas não-polinizadoras da fase B os melhores modelos foram obtidos na região de Gália para as métricas de extensão de borda relativa (R² = 0,28) e porcentagem de habitat (R² = 0,22), ambos na escala de 5 km. Em Ribeirão Preto, a métrica de extensão de borda (5 km) explicou 18% e a métrica de porcentagem de habitat (1 km) 14% da 44

45 variância. Em Teodoro Sampaio, os modelos testados explicaram no máximo 2% da variância dos dados (Tabela 11). Tabela 11: Modelos lineares usados para explicar o número de vespas não-polinizadoras colonizadoras da fase B por figo dentro de cada região de estudo. Modelos (variáveis independentes) Ribeirão Preto Inclinação AIC df daic R² Extensão de borda (5 km) 0, ,5 3 0,0 0,178 % Habitat (1 km) 0, ,4 3 0,8 0,136 Extensão de borda (1 km) 0, ,8 3 1,3 0,113 % Habitat (5 km) 3, ,9 3 1,4 0,108 Borda relativa (1 km) - 0, ,1 3 2,6 0,042 Borda relativa (5 km) - 0, ,3 3 2,7 0,035 Modelos (variáveis independentes) Gália Inclinação AIC df daic R² Borda relativa (5 km) 0, ,5 3 0,0 0,279 % Habitat (5 km) - 0, ,7 3 1,3 0,223 Extensão de borda (1 km) - 0, ,7 3 3,2 0,129 % Habitat (1 km) - 0, ,0 3 5,5 0,002 Borda relativa (1 km) - 0, ,0 3 5,5 0,003 Extensão de borda (5 km) < ,9 3 5,5 0,006 Modelos (variáveis independentes) Teodoro Sampaio Inclinação AIC df daic R² Extensão de borda (1 km) - 0, ,0 3 0,0 0,017 Borda relativa (1 km) - 0, ,0 3 0,0 0,014 % Habitat (5 km) - 0, ,1 3 0,1 0,011 Borda relativa (5 km) - 0, ,2 3 0,2 0,003 % Habitat (1 km) - 0, ,3 3 0,3 0,0001 Extensão de borda (5 km) - < ,2 3 0,3 0,002 O número de vespas não-polinizadoras colonizadoras da fase C apresentou melhor correlação com a paisagem na região de Ribeirão Preto, apresentando correlação negativa com a métrica de porcentagem de habitat na escala de 1 km (R² = 0,51). Na região de Gália, a métrica de extensão de borda relativa (1 km) explicou 20% e a métrica de 45

46 porcentagem de habitat (1 km) explicou 13% da variância dos dados. Em Teodoro Sampaio a métrica de extensão de borda (1 km) explicou 19% da variância da abundancia de vespas colonizadoras da fase C. Tabela 12: Modelos lineares usados para explicar o número de vespas não-polinizadoras colonizadoras da fase C por figo dentro de cada região de estudo. Modelos (variáveis independentes) Ribeirão Preto Inclinação AIC df daic R² % Habitat (1 km) - 0, ,6 3 0,0 0,509 % Habitat (5 km) - 5, ,3 3 2,6 0,427 Extensão de borda (5 km) - 0, ,3 3 3,7 0,391 Borda relativa (1 km) 0, ,0 3 6,4 0,286 Borda relativa (5 km) 0, ,2 3 6,5 0,279 Extensão de borda (1 km) - 0, ,6 3 6,9 0,262 Modelos (variáveis independentes) Gália Inclinação AIC df daic R² Borda relativa (1 km) - 0, ,3 3 0,0 0,206 % Habitat (1 km) 0, ,8 3 1,5 0,131 Extensão de borda (5 km) - 0, ,7 3 2,4 0,085 Extensão de borda (1 km) - 0, ,8 3 2,5 0,082 % Habitat (5 km) 0, ,9 3 2,6 0,073 Borda relativa (5 km) - 0, ,4 3 3,1 0,048 Modelos (variáveis independentes) Teodoro Sampaio Inclinação AIC df daic R² Extensão de borda (1 km) 0, ,8 3 0,0 0,192 Extensão de borda (5 km) < ,7 3 1,8 0,099 % Habitat (5 km) - 0, ,5 3 2,6 0,056 Borda relativa (5 km) 0, ,9 3 3,1 0,029 Borda relativa (1 km) - 0, ,0 3 3,2 0,023 % Habitat (1 km) - 0, ,4 3 3,6 0,002 46

47 5. Discussão 47

48 5.1 - Disponibilidades de vespas fundadoras Os resultados mostraram que a estrutura da paisagem afeta pouco a disponibilidade de vespas vetoras de pólen de Ficus citrifolia, uma vez que não foram encontradas diferenças significativas no número de vespas fundadoras por figo e na proporção de sicônios sem vespas fundadoras entre as regiões estudadas. Além disso, as métricas de paisagem explicaram no máximo 3% da variância do número de vespas fundadoras. Na escala da paisagem dentro de cada região, a extensão de borda esteve mais associada ao número de vespas fundadoras nas duas regiões mais fragmentadas. No entanto, os modelos apresentaram sinais opostos, negativa em Ribeirão Preto e positiva em Gália. A correlação do número de vespas fundadoras com a métrica de extensão de borda nessas duas regiões, talvez esteja relacionada com o fato de que essas duas paisagens encontram-se abaixo do limiar de fragmentação (Andrén, 1997; Fahrig, 2003; Swift & Hannon, 2010) e devido à grande abundância de indivíduos de Ficus citrifolia nas áreas de borda. A relação fraca entre o número de vespas fundadoras e as características das paisagens reflete, provavelmente, a grande capacidade de dispersão das vespas polinizadoras, que são capazes de colonizar figueiras hospedeiras localizadas a dezenas de quilômetros da planta natal (Ahmed et al., 2009; Nason et al., 1998). Assim, a grande distância percorrida pelas vespas polinizadoras faz com que os fragmentos estejam funcionalmente conectados, permitindo a recolonização destas áreas por vespas fundadoras oriundas de fontes externas Comunidade de vespas não-polinizadoras A riqueza de vespas não-polinizadoras variou entre as regiões estudadas. Em Ribeirão Preto, região mais fragmentada, o número de espécies de vespas nãopolinizadoras foi significativamente maior. Na região de Ribeirão Preto a comunidade de vespas não-polinizadoras é semelhante à comunidade encontrada em Gália e essas duas regiões compartilham um gênero (Torymus) e seis espécies de vespas não-polinizadoras galhadoras (Aepocerus sp. 2, Eurytoma sp. 3, Eurytoma sp. 4, Idarnes sp. 6, Physothorax sp. 2 e Torymus sp. 1) que não ocorrem em Teodoro Sampaio. Vale ressaltar a baixa ocorrência de espécies parasitóides dos gêneros Eurytoma e Physothorax, além da ausência de Torymus, na região de Teodoro Sampaio. Espécies desses gêneros ocorrem normalmente em baixas densidades, sendo mais difíceis de serem detectadas nas 48

49 amostragens. Assim, nossos resultados sugerem que populações dessas espécies estariam sendo favorecidas nas regiões mais fragmentadas. Na escala da paisagem dentro de cada região as relações foram, aparentemente, diferentes em cada região. Em Ribeirão Preto, paisagens com menor cobertura vegetal e com fragmentos menores (> borda relativa) apresentaram maior diversidade de vespas nãopolinizadoras (R² > 0,40). Em Gália, a extensão de borda e a presença de fragmentos maiores (< borda relativa) foram mais importantes para explicar a diversidade de vespas não-polinizadoras (R² ~ 0,30). Em Teodoro Sampaio nenhuma das métricas de paisagem estudadas explicou a diversidade de vespas. Uma explicação possível para essas respostas particulares seria a maior importância da configuração da paisagem nas regiões com maior perda de hábitat, as quais estariam abaixo do limiar de fragmentação (Andrén, 1997; Fahrig, 2003; Swift & Hannon, 2010). Aparentemente as populações de vespas não-polinizadoras estão sendo favorecidas nas regiões mais fragmentadas, acarretando uma redução na população de vespas polinizadoras devido ao aumento do parasitismo e da competição por sítios de oviposição (ovários da planta). Sabemos que as vespas não-polinizadoras têm uma longevidade maior que as vespas polinizadoras o que permitiria encontrar maior número de plantas hospedeiras com figos em fase adequada para oviposição. O efeito da maior longevidade possivelmente é mais acentuado em paisagens com maior densidade de plantas hospedeiras, uma vez que as vespas não-polinizadoras não utilizam o vento para dispersão (Harrison 2003). Desta forma, a configuração de paisagens mais fragmentadas permitiria a manutenção da população local das vespas não-polinizadoras, afetando negativamente as vespas polinizadoras devido à ao aumento da competição por sítios de ovoposição nessas regiões. Estudos futuros sobre a história de vida dessas vespas seriam necessários para testar essa hipótese. 49

50 5.3 - Componentes reprodutivos vs. Fragmentação Em escala mais global, entre regiões, os resultados sugerem que a fragmentação e perda de hábitat alteraram significativamente os componentes reprodutivos de Ficus citrifolia e levaram a um maior impacto das vespas não-polinizadoras. A região menos fragmentada e com menor perda de hábitat, Teodoro Sampaio, apresentou uma produção significativamente maior de sementes e vespas polinizadoras e, menor infestação de vespas não-polinizadoras que colonizam os figos na fase receptiva (fase B). A combinação desses efeitos resultou num menor impacto das vespas não-polinizadoras (% de vespas nãopolinizadoras) sobre os componentes reprodutivos de F. citrifolia e, consequentemente, sobre o mutualismo. Na escala da paisagem dentro de cada região as relações entre as características da paisagem e os componentes reprodutivos de F. citrifolia foram mais complexas. O número de vespas polinizadoras produzidas por figo foi positivamente correlacionado à porcentagem de habitat em Teodoro Sampaio e positivamente correlacionado à extensão de borda nas outras duas regiões. No entanto, em Teodoro Sampaio, a produção de vespas polinizadoras foi negativamente correlacionada à extensão de borda, sugerindo que características locais apresentam efeito sobre essas relações. A produção de sementes foi pouco relacionada às características das paisagens no entorno das plantas e a abundância de vespas não-polinizadoras apresentou correlações relevantes, mas sem um padrão aparente. Considerando a abundância de todas as vespas não-polinizadoras, observamos uma única correlação negativa mais forte com a extensão de borda na região de Gália. Todos os demais modelos explicaram muito pouco da variação do número de vespas nãopolinizadoras. Vale notar, no entanto, que os grupos de vespas (colonizadoras ns fases A, B e C) que compuseram a variável vespas não-polinizadoras apresentaram, algumas vezes, correlações fortes com as métricas de paisagem, com R² de até 0,5. Essa aparente incoerência nas análises deve-se ao fato das correlações entre os grupos de vespas e as métricas de paisagem não apresentarem sentidos coincidentes tanto entre regiões quanto entre grupos de vespas. Ou seja, os efeitos são mascarados quando desconsideramos as biologias das vespas (fases em que colonizam os figos). Esse fato traz duas implicações biológicas importantes. Primeiro, vespas com biologias e modos de colonização diferentes parecem responder distintamente às características da paisagem. Segundo, o efeito da fragmentação e perda de hábitat sobre as populações de vespas não-polinizadoras parece 50

51 ser bastante complexo e dependente das características de cada local. Assim, generalizações na escala da paisagem circundante à planta hospedeira são extremamente limitadas. Diferentemente do estudo realizado nas mesmas regiões, mas com outra espécie de figueira (Rattis-Teixeira, 2009), o presente estudo mostrou que o mutualismo Ficus citrifolia-vespas de figo parece ser sensível às alterações da paisagem decorrentes dos efeitos de fragmentação e perda de habitat. Esperava-se que a fragmentação e a perda de habitat não tivessem impactos negativos sobre a reprodução de Ficus citrifolia, uma vez que os indivíduos desta espécie apresentam uma estratégia de estabelecimento primário, estabelecendo-se em áreas abertas como clareiras e borda de fragmentos, o que faz com que esta espécie se comporte bem em ambiente fragmentados. Apesar de ser um sistema reprodutivo com polinização biótica aprimorada pelo vento (Harrison, 2003; Ware & Compton, 1994) e das vespas polinizadoras contarem com um dispersão eficiente na busca por novos hospedeiros, esse sistema biológico não parece ser tão insensível à modificações ambientais em pequena escala. Os resultados que foram apresentados neste trabalho abrem novas possibilidades de estudos futuros que investiguem as questões: (1) dispersão de sementes e estabelecimento das plantas de figueiras em paisagens fragmentadas, (2) história de vida das vespas nãopolinizadoras e suas relações com os componentes reprodutivos das figueiras e (3) a relação entre a densidade de figueiras e a ocorrência de vespas polinizadoras e vespas nãopolinizadoras em diferentes ambientes. 51

52 6. Considerações finais 52

53 O presente trabalho difere dos demais estudos de fragmentação por usar como modelo biológico uma interação de espécies com elevada capacidade de dispersão de seus indivíduos e genes, abordando questões que se situam no extremo oposto àquelas relatadas para organismos com dispersão limitadas (por exemplo, Pardini et al., 2010). Por um lado, o estudo de organismos com grande capacidade de dispersão, como as vespas de figo, parece pouco atrativo do ponto de vista da conservação biológica, pois o resultado esperado é que a fragmentação e perda de hábitat afete pouco essas espécies. De fato, nosso estudo mostrou que o mutualismo Ficus vespas de figo é bastante resistente a alterações na paisagem. Por outro lado, estudos desse tipo trazem informações novas ao campo da Ecologia de Paisagens. Um aspecto importante detectado nesse trabalho foi a complexidade das respostas dos organismos (e de suas interações) às mudanças nas características da paisagem. A complexidade foi tal, que os dados disponíveis no momento não permitiram compreender completamente essas respostas. No primeiro momento isso parece frustrante, mas de fato é uma constatação muito estimulante, pois gera novas questões para estudos futuros. Explorando a complexidade dos resultados obtidos, podemos ressaltar alguns pontos que ajudarão entender melhor o mutualismo Ficus vespas de figo num contexto mais global e mais dinâmico. Em geral, os resultados obtidos mostraram que o mutualismo responde às modificações da paisagem na escala mais regional. Apesar de não detectarmos nenhum sinal de colapso do mutualismo, as plantas de F. citrifolia parecem estar se reproduzindo melhor em ambientes mais preservados (maiores produções de sementes e vespas e menor impacto das vespas não-polinizadoras nas regiões menos fragmentadas). Nas escalas mais locais, ao redor das plantas amostradas, cada componente avaliado, em cada região, apresentou resposta particular às características da paisagem, sugerindo que as características locais apresentam importância distinta e efeito complexo. Essa complexidade na escala mais local parece refletir as características biológicas dos organismos estudados e os resultados de suas interações. As espécies de vespas associadas a F. citrifolia diferem na forma com a qual percebem a paisagem. As vespas polinizadoras se dispersam a longas distâncias com ajuda do vento e têm tempo curto de vida livre (cerca de 1 dia). As vespas não-polinizadoras parecem não se dispersar com o vento e vivem vários dias na fase adulta, enfrentando assim, situações completamente diferentes para localização de hospedeiros. Dentre as vespas não-polinizadoras, as oportunidades de colonização são extremamente variáveis. As espécies que colonizam precocemente, antes da fase receptiva, encontram sítios livres para 53

54 colonização, mas são restritas pela limitação de recursos (os figos estão pequenos) e exposição futura a parasitóides. As espécies que colonizam na fase receptiva encontram sítios livres para colonização (ovários de flores receptivas), mas são limitadas temporalmente, pois grande parte das flores adequadas para oviposição são ocupadas em 1 ou 2 dias. As espécies que colonizam tardiamente apresentam uma janela temporal maior para colonização, mas enfrentam maior competição com outras espécies e a restrição de tempo para completar o desenvolvimento larval de suas proles (a prole precisa emergir antes da maturação do figo). Além das diferenças na forma de colonizar os figos, a magnitude dos efeitos das vespas não-polinizadoras pode variar entre espécies. As colonizadoras precoces parecem galhar a parede do figo, assim seu efeito sobre a produção de vespas polinizadoras e sementes seria indireto, pela drenagem de recursos alocados ao figo, uma vez que essas vespas produzem galhas maiores que as galhas produzidas nos ovários da planta. No entanto, em situações de maior infestação, as galhas dessas vespas podem modificar a morfologia do figo e comprometer de forma desproporcional a produção de polinizadoras e sementes. As espécies que colonizam na fase B apresentam uma relação de 1:1 com os componentes reprodutivos das figueiras, uma vez que competem por ovários que produziriam uma vespa polinizadora ou uma semente. Porém, em situações de alta infestação, o crescimento de suas galhas modifica a estrutura do figo e leva ao fechamento precoce do ostíolo, limitando a entrada das vespas fundadoras (Silva, 2009). As colonizadoras tardias apresentam uma relação mais complexa com os componentes reprodutivos, podendo apresentar um efeito 1:1 ao parasitar a larva de uma vespa polinizadora, ou um efeito diferente ao parasitar ou competir com outra vespa nãopolinizadora. Todas essas características parecem resultar na complexidade de respostas descritas em escala mais local. Por fim, o presente estudo levanta questões a serem abordadas em estudos futuros e revela um desafio à área de Biologia da Conservação como avaliar o efeito da fragmentação de hábitat sobre interações ecológicas complexas e como elaborar protocolos para conservá-las. 54

55 7. Referências bibliográficas 55

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60 Apêndices 60

61 Apêndice 1 - Paisagem e Classificação dos mapas As áreas de estudo abrangeram a escala da paisagem devido à grande distância de vôo das vespas, que pode atingir dezenas de quilômetros (Nason et al., 1998; Nazareno et al., 2009; Ahmed et al., 2009). A classificação das paisagens foi realizada por Luis Francisco de Melo Coelho (dados não publicados). Os mapas de cobertura de vegetação foram elaborados a partir da classificação digital supervisionada por regiões (Ponzoni & Shimabukuro, 2007). A imagem da região do Teodoro Sampaio corresponde a uma cena do satélite TM/Landsat 5, órbitas ponto 223/75 e 223/76 de 27/04/2009; órbita ponto 220/75 de 10/09/2008 para a região de Ribeirão Preto e órbita pontos 221/75 de 07/01/2009 e 221/76 de 07/01/2009 para Gália. As imagens foram fornecidas pelo Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais (INPE - e foram utilizadas as bandas 1, 2, 3, 4, 5 e 7, todas com resolução espacial de 30 m (lado do pixel). O processamento das imagens foi realizado no aplicativo Spring versão (Camara et al., 1996). A segmentação das imagens foi realizada utilizando os seguintes valores de similaridade e área para as paisagens estudadas: 10-5, 6-10 e 10-5 respectivamente para Ribeirão Preto, Gália e Teodoro Sampaio. Os valores para Gália se diferenciaram dos demais devido à influência da sombra na resposta espectral dos alvos gerada pelo o relevo mais acidentado dessa região. Foram escolhidas as amostras das classes a identificar para a execução da classificação por regiões pelo algoritmo de distância de Battacharrya com limiar de aceitação de 99,9%. Os mapas de uso do solo gerados foram avaliados quanto à sua acurácia utilizando o teste de validação Kappa (Nascimento, 1997). Como informações de referência para aplicação do teste Kappa, foi utilizada, em cada uma das três paisagens, uma nuvem de pontos classificados distribuídos sistematicamente nos nós de uma grade com 2 km de malha e classificados a partir de visitas em campo e das composições coloridas das imagens Landsat-TM utilizando as seguintes bandas: 321 (RGB) e 543 (RGB). Todos os mapas de uso do solo gerados apresentaram índice Kappa maior que 0.8, dentro da categoria excelente na tabela de concordância do coeficiente Kappa (Camara et al., 1996). As classes temáticas selecionadas foram: 1- Mata, 2- Capoeira, 3- Alagado, 4- Agricultura, 5 Urbano e 6 - Drenagem. 61

62 O georreferenciamento das imagens foi realizado com base em pontos de controle e trajetos percorridos em estradas coletados com um receptor GPS (Garmin-modelo map60csx) com erro máximo de 15 m durante as saídas de reconhecimento das áreas, utilizando datum Córrego Alegre. A região periférica da paisagem analisada foi classificada para permitir a análise das árvores localizadas próximo aos limites da paisagem. Nas três regiões de estudo a classe matriz ocupa mais de 50% da área analisada, com o valor da área do maior fragmento muito próximo do valor de porcentagem de habita e um número de fragmentos relativamente baixo (Tabela 1), indicando que as áreas de matriz estão estruturalmente conectadas. Todas as paisagens têm baixa influência de áreas urbanas, sendo que a região de Ribeirão Preto, apesar de apresentar uma área urbanizada total cerca de nove vezes maior que a região de Gália, possui apenas 2% da área analisada urbanizada (Tabela 1). Em relação à classe habitat, os valores de porcentagem de habitat seguem aproximadamente uma progressão geométrica com razão 2, onde as regiões de Ribeirão Preto, Gália e Teodoro Sampaio possuem respectivamente 9%, 21% e 41%. A região de Teodoro Sampaio apresenta os maiores fragmentos (20,1) e a região de Gália apresenta o maior número de fragmentos florestais (1387) (Tabela 1). Tabela I: Métricas de paisagem calculadas para todas as classes nas três regiões. Região Métricas Matriz Habitat Urbano Alagado Drenagem Ribeirão Preto Nº de Gália fragmentos Teodoro Sampaio Ribeirão Preto Área do maior 86,3 1,1 1 < 1 < 1 Gália fragmento 76,8 3,4 < Teodoro Sampaio (ha) 51,5 20,1 < 1 < 1 5 Ribeirão Preto 87, < 1 % de habitat Gália 77,7 21 < 1 < 1 < 1 (%) Teodoro Sampaio 53,8 41 < 1 <

63 Apêndice 2 Características das paisagens A fragmentação e a perda de hábitat em diferentes níveis geraram diferentes padrões entre as três paisagens estudadas. Comparando as três regiões, Ribeirão Preto apresenta número intermediário de fragmentos, sendo eles de pequeno tamanho e alto grau de isolamento, resultando numa menor cobertura vegetal (Figura I). A região de Teodoro Sampaio apresenta fragmentos, em geral, maiores, mas em menor número e grau intermediário de isolamento, resultando na maior porcentagem de hábitat dentre as paisagens e menor extensão da borda (Figura I). A paisagem de Gália apresenta rede hídrica complexa, associada a fragmentos de matas ciliares de tamanho pequenos e médios, compondo um grande número de manchas de hábitat e elevada extensão de borda, sendo a paisagem com menor isolamento entre os fragmentos (Figura I). 63

64 Extensão de borda relativa (1 Km) Extensão de borda relativa (5 Km) Extensão de borda (1 Km) Extensão de borda (5 Km) % de habitat (1 Km) % de habitat (5 Km) Ribeirão Preto Gália Teodoro Sampaio Ribeirão Preto Gália Teodoro Sampaio Ribeirão Preto Gália Teodoro Sampaio Ribeirão Preto Gália Teodoro Sampaio Ribeirão Preto Gália Teodoro Sampaio Ribeirão Preto Gália Teodoro Sampaio Figura I: Métricas de paisagem ao redor das plantas de Ficus citrifolia amostradas nas fases C e D. As métricas foram calculadas nas áreas de 1 e 5 km de raio ao redor das plantas amostradas (ver Material e Métodos). Ribeirão Preto (N=67), Gália (N=67) e Teodoro Sampaio (N=67). As barras verticais representam o erro padrão da média. 64

65 Apêndice 3 Fotodocumentação das vespas A B C D E Figura II: Fêmeas de vespas parasitóides associadas a Ficus citrifolia. A: Aepocerus sp. 1; B: Aepocerus sp. 2; C: Eurytoma sp. 1; D: Eurytoma sp. 3; E: Eurytoma sp. 5. Fotos A-E: Laboratório de biologia reprodutiva de Ficus. 65

66 A B C D E F Figura III: Fêmeas de vespas parasitóides associadas a Ficus citrifolia. A: Heterandrium sp. 1; B: Heterandrium sp. 2; C: Physothorax sp. 1; D: Physothorax sp. 2; E: Physothorax sp.4; F: Torymus sp. 1. Fotos A-F: Laboratório de biologia reprodutiva de Ficus. 66

67 A B C D E Figura IV: Fêmeas de vespas inquilinas associadas a Ficus citrifolia. A: Idarnes sp. 1; B: Idarnes sp. 2; C: Idarnes sp. 9; D: Idarnes sp. 15; E: Idarnes sp.2. Fotos A-E: Laboratório de biologia reprodutiva de Ficus. 67

68 A B C D Figura V: Fêmeas de vespas galhadoras associadas a Ficus citrifolia. A: Idarnes sp.3; B: Idarnes sp. 6; C: Idarnes sp. 7; D: Pegoscapus sp. 1. Fotos A-D: Laboratório de biologia reprodutiva de Ficus. 68