Níveis de infestação do ácaro Varroa destructor em colônias de abelhas Apis mellifera L. africanizadas submetidas à produção de geleia real ou rainhas

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1 ISSN Níveis de infestação do ácaro Varroa destructor em colônias de abelhas Apis mellifera L. africanizadas submetidas à produção de geleia real ou rainhas Priscila Wielewski 1 ; Vagner de Alencar Arnaut de Toledo 2 ; Maria Josiane Sereia 3 ; Patrícia Faquinello 4 ; Fabiana Martins Costa-Maia 1 ; Maria Claudia Colla Ruvolo-Takasusuki Universidade Tecnológica Federal do Paraná (Coordenação de Zootecnia), Estrada para Boa Esperança, Km 04; Dois Vizinhos - PR Brasil. Fone: (46) priscilla@utfpr.edu.br; fabianamcosta@utfpr.edu.br 2 Departamento de Zootecnia Universidade Estadual de Maringá UEM, Avenida Colombo, 5790, CEP , Maringá, PR, Brasil. Fone: (44) , abelha.vagner@gmail.com 3 Coordenação de Engenharia e Tecnologia de Alimentos, Universidade Tecnológica Federal do Paraná, BR 369 Km 05, Caixa Postal 271; , Campo Mourão - PR, Brasil. Fone/fax: (44) josiane@utfpr.edu.br 4 Centro de Ciências Agrárias, Biológicas e Ambientais, Universidade Federal do Recôncavo da Bahia, Rua Rui Barbosa, 710 Centro; Cruz das Almas, BA Brasil. patynello@gmail.com 5 Departamento de Biotecnologia, Biologia Celular e Genética, Universidade Estadual de Maringá, CEP Maringá-PR Maringá - PR, Brasil. Fone: (44) mccrtakasusuki@uem.br Resumo. O presente trabalho teve como objetivo analisar o nível de infestação do ácaro em abelhas operárias africanizadas adultas, a taxa de invasão do ácaro em crias operculadas de abelhas operárias, as taxas de reprodução total e efetiva do ácaro em colônias de abelhas africanizadas e avaliar se esses níveis são diferentes em colônias submetidas à produção de geleia real ou produção de rainhas. A taxa de invasão do ácaro nas crias e as taxas de reprodução total e efetiva do ácaro foram baixas e não apresentaram diferenças estatísticas entre os tratamentos, as médias para esses parâmetros foram: 1,57; 0,91; 0,47 respectivamente. As colônias submetidas à produção de geleia real apresentaram maior infestação (P<0,05) do ácaro nas abelhas adultas em relação às colônias produtoras de rainhas. A variável mês influenciou as taxas de invasão e de infestação. Colônias submetidas à produção de geleia real e o período do ano influenciaram no desenvolvimento do ácaro. As taxas de reprodução total, reprodução efetiva da Varroa e a invasão do ácaro nas crias de operárias em abelhas africanizadas não foram diferentes em colônias produtoras de geleia real ou de rainhas. Entretanto, as taxas obtidas foram baixas e dentro dos valores normalmente encontrados no Brasil para abelhas africanizadas em relação às europeias obtidas em outros países. Palavras chave: infestação de varroa, invasão do ácaro nas crias, reprodução total do ácaro, reprodução efetiva da varroa, varroatose. Infestation levels of Varroa destructor mite in Apis mellifera L. africanized honeybee colonies under royal jelly and queen production Abstract: This study was carried out to evaluate the infestation level of mite in adult worker africanized honeybee, the rate of invasion of mite in offspring operculadas of worker honeybee, total and effective reproduction rates of mites in africanized honeybee colonies and to evaluate whether these levels are different in colonies submitted for royal jelly or queen production. The rate of invasion in offspring operculadas and total and effective rates of reproduction were low and did not differ statistically between treatments and the mean for these parameters were: 1.57; 0.91; and 0.47, respectively. The colonies under royal jelly production showed higher infestation level (P<0.05) of the mite in adult worker bees in relation to colonies producing queens. The variable month influenced the invasion and infestation rates. Colonies submitted to the royal jelly production and season of the year infleuenced the mite development. The total and effective reproduction rates and the invasion rate of the mite did not differ between colonies producing royal jelly or queens. However, the obtained rates were low and agree with values normally found in another studies with Africanized honeybee in Brazil in relation to rates obtained in other European honeybees countries. Key words: Varroa infestation, invasion rates of mites, offspring operculado, total reproduction of mite, effective reproduction of Varroa, varroatose.

2 Introdução O ácaro Varroa é considerado uma grande preocupação na apicultura mundial. Embora seja um parasita comum à abelha Apis cerana, problemas relacionados à sua virulência só começaram a se manifestar quando ele entrou em contato com o novo hospedeiro, a Apis mellifera (De Jong et al., 1982). Desde então, a dinâmica populacional parasitária deste ácaro tem variado conforme a região (Calderón et al., 2010). Este ácaro foi introduzido no Brasil em 1972 por meio da importação de rainhas e crias infestadas vindas do Paraguai (Morse e Gonçalves, 1979). É classificado como pertencente à Ordem Parasitiformes, Subordem Mesostigmata, Família Varroidae e espécie Varroa jacobsoni (Flechtmann, 1975; Krantz, 1978). Porém, essa classificação passou por uma modificação alterando a espécie para Varroa destructor (Anderson e Trueman, 2000). O ácaro Varroa destructor realiza parte do seu ciclo de vida nas células de crias de operárias, zangões e rainhas. A fêmea desse ácaro entra na célula de cria antes da operculação, vai até o fundo da célula posicionando-se de forma que possa se alimentar da hemolinfa da cria. O período de desenvolvimento antes e depois da célula selada é diferente em operárias, zangões e rainhas (Fernandes e Coineau, 2006). Quanto ao número de ácaros nascidos sobre o número de ovos colocados por uma fêmea reprodutora é muito variável, indo de dois a 29 com média de nove (Mikityuk, 1979). Embora exista uma importante relação, a viabilidade dos ovos é influenciada por diferentes fatores, entre eles, a temperatura (Davidson et al., 2003), a umidade, a própria capacidade de adaptação do ácaro a seu novo hospedeiro e também ao fato das fêmeas colocarem seus ovos em células fechadas (Beetsma e Zonneveld, 1992; Fernandes e Coineau, 2006). A varroatose pode variar de gravidade de acordo com vários fatores: a subespécie das abelhas, as condições climáticas, fluxo de alimento, período de desenvolvimento da cria e capacidade em detectar o ácaro e removê-lo (Fernandes e Coineau, 2006). Outro fator seria o aumento do número de ácaros em abelhas nos favos de cria de operárias ou imediatamente após a construção de realeiras (Gonçalves et al., 1981; Lee et al., 2010), pois os ácaros preferem as abelhas nutrizes, que tendem a ficar nos favos de cria (Pernal et al., 2005). Assim, como as colônias submetidas à produção de geleia real e de rainhas necessitam de uma maior quantidade de abelhas nutrizes responsáveis pela alimentação das larvas de rainhas, provavelmente, sejam mais afetadas pela infestação do ácaro Varroa. Embora o ácaro Varroa destructor tenha sido introduzido no Brasil há mais de 30 anos, ainda não foram registrados casos de mortalidade de colônias de abelhas. Nas abelhas africanizadas, a taxa de infestação do ácaro Varroa é baixa, não causando danos à apicultura (Carneiro et al., 2007; Calderón et al., 2010). Na França, estudos realizados por Le Conte et al. (2007), também demonstraram evidências que colônias de abelhas locais submetidas a produção de mel podem sobreviver ao ácaro. Contrariamente, nos países limítrofes com o Brasil, o ácaro Varroa destructor vem causando sérios danos à apicultura, tais como deformidades em diversos órgãos como asas, pernas, abdome e tórax (Gonçalves et al., 1981). Os acaricidas podem ser utilizados como solução no tratamento da varroatose, porém, não têm boa eficácia e tornam a apicultura dispendiosa, aumentando os riscos de contaminação dos produtos, possuem alta toxicidade para as abelhas e também podem propiciar resistência à praga (Johnson et al., 2009a; Mullin et al., 2010). Outro fator preocupante são os riscos de doenças causados pela Varroa, é o fato desse ácaro transmitir viroses durante a alimentação, que possui efeito devastador na saúde da colônia (Chen e Siede, 2007; Cox-Foster et al., 2007; Johnson et al., 2009b), aumentando a incidência de enfermidades e doenças, como a cria pútrida americana e a cria giz, podendo se dispersar para outras regiões onde essas doenças não estão presentes (Allen e Ball, 1996). Hoje, com o mercado da apicultura orgânica em ascensão, é importante ter um conhecimento dos fatores e situações que beneficiam o desenvolvimento dessa praga e assim promover métodos de controle que possam garantir maior produtividade e a qualidade dos produtos sem o uso de acaricidas. Desta forma, o presente trabalho teve como objetivo avaliar o nível de infestação do ácaro em abelhas adultas, o nível de invasão em crias operculadas, as taxas de reprodução total e efetiva do ácaro em colônias de abelhas africanizadas durante diferentes épocas do ano e avaliar se esses níveis são diferentes nas colônias que estão sendo submetidas à produção de geleia real ou produção de rainhas. Material e Métodos O trabalho foi conduzido no Setor de Apicultura da Fazenda Experimental de Iguatemi da Universidade Estadual de Maringá, Paraná. 15

3 Foram utilizadas colônias de abelhas A. mellifera africanizadas, sendo 12 colônias produtoras de geleia real e cinco produtoras de rainhas, submetidas a testes realizados mensalmente de Janeiro a Agosto de Este número de repetições é o usualmente utilizado em experimentos com abelhas africanizadas (Toledo e Nogueira-Couto, 1996; Milfont et al., 2009). Estas colônias foram coletadas na região, de ninhos naturais e transladadas para colmeias racionais tipo Langstroth. Em ambos os casos, as colônias foram homogeneizadas quanto à área de cria e alimento, suplementadas com ração proteica conforme Sereia et al. (2010) e xarope energético na proporção de uma parte de água para uma parte de açúcar cristal. Para a realização deste estudo, foi utilizado o método proposto por Toledo e Nogueira-Couto (1996), que tem por finalidade determinar o nível de infestação nas pupas de operária e avaliar o nível da população do ácaro nas abelhas adultas. O teste nas pupas consistiu na retirada de um favo de cria operculada de cada colônia para que ao realizar a desoperculação das células, fosse anotado o grau de invasão do ácaro nas pupas. Para a análise, os opérculos foram abertos com o auxílio de uma pinça anatômica e ao todo 100 pupas com olho marron e corpo em início de pigmentação foram retiradas, sendo 50 pupas de cada lado do favo. A presença do ácaro fêmea e de seus descendentes nas pupas e no interior dos alvéolos foi analisada com o auxílio de uma luz acoplada. Após a verificação da presença ou não do ácaro as pupas foram descartadas e os dados anotados. A quantidade de ácaros presentes nas abelhas operárias adultas foi analisada segundo o método de Stort et al. (1981). Este método consiste na retirada de aproximadamente 100 abelhas operárias adultas de um favo no centro da colônia, colocadas em um recipiente contendo álcool 70% e agitadas por aproximadamente 10 minutos. O álcool foi recolhido pela filtragem, por meio de uma tela, em que as abelhas ficaram retidas e o ácaro passou juntamente com o álcool. O número total de abelhas operárias adultas e de ácaros foi contado para estabelecimento da porcentagem de infestação em cada colônia. A taxa de infestação em abelhas operárias adultas foi obtida pela fórmula: Taxa de infestação em abelhas adultas (%) = (Número de ácaros encontrados/número de abelhas operárias analisadas) x 100. A taxa de reprodução total do ácaro foi determinada pela fórmula: TRT = (nº total de descendentes/ nº de fêmeas adultas) x 100. A taxa de reprodução efetiva do ácaro foi determinada pela fórmula: TRE = (nº de deutoninfas e adultos jovens/ nº de fêmeas adultas) x 100. A taxa de reprodução total mostra o número de descendentes produzidos pelo ácaro, e a reprodução efetiva estima o número de deutoninfas, fêmeas e as fêmeas jovens. Considerando que as pupas de operárias analisadas tinham cerca de 18 a 19 dias de idade, não haveria tempo hábil para o desenvolvimento final das formas imaturas do ácaro. Portanto, apenas as deutoninfas, fêmeas e as fêmeas jovens estariam em condições de parasitar a operária em emergência dois a três dias após a análise, contribuindo efetivamente para a reprodução do ácaro. Os dados coletados foram analisados estatisticamente utilizando o procedimento modelos lineares generalizados proc GLM (General Linear Models) do pacote estatístico SAS (2007) com a utilização do teste de Tukey para comparação das médias ao nível de 5% de significância. Resultados e Discussão O resumo da análise de variância e as médias para cada parâmetro analisado estão apresentados na Tabela 1. Não houve diferença estatística (P>0,05) para as variáveis analisadas: taxa de invasão nas pupas, taxas de reprodução total e reprodução efetiva do ácaro Varroa destructor entre as colônias produtoras de geleia real ou rainha. As médias gerais encontradas para esses parâmetros foram: 1,57, 0,90 e 0,47, respectivamente. Houve diferença estatística (P<0,05) na infestação do ácaro nas abelhas operárias adultas e as colônias produtoras de geleia real apresentaram uma maior taxa de infestação comparada às produtoras de rainhas. O comportamento de invasão do ácaro V. destructor nas pupas de operárias, as taxas de reprodução total e reprodução efetiva estão ilustrados na Figura 1 e o comportamento de infestação do ácaro V. destructor nas operárias adultas de janeiro a agosto de 2007 está ilustrado na Figura 2. 16

4 Tabela 1 - Valores de F com suas respectivas probabilidades (P), coeficientes de variação (CV%), médias e respectivos erros-padrão das taxas de invasão do ácaro nas pupas de abelhas operárias - %, infestação do ácaro nas abelhas operárias adultas - %, taxa de reprodução total (TRT) e taxa de reprodução efetiva (TRE) do ácaro Varroa destructor em colônias de Apis mellifera africanizadas submetidas à produção de geleia real ou rainhas Fonte de variação Invasão nas pupas Infestação nas adultas TRT 2 TRE 2 Tipo de produção 0,05 P = 0,83 6,09 P = 0,01 0,01 P = 0,97 0,01 P = 0,97 Mês 2,44 P = 0,02 2,58 P = 0,02 2,31 P = 0,13 0,72 P = 0,65 CV% 95,60 46,39 115,73 144,75 Produtoras de Geleia real [n=86] ** Produtoras de rainhas [n=40] ** 1 0,09 ± 0,01 a 0,22 ± 0,01 a (1,69 ± 0,23) * (5,62 ± 0,39) * 0,99 ± 0,15 a 0,47 ± 0,07 a 0,09 ± 0,01 a (1,35 ± 0,33) * 0,17 ± 0,01 b (3,55 ± 0,58) * 1,09 ± 0,24 a 0,47 ± 0,11 a 1 Médias seguidas por letras minúsculas iguais, na mesma coluna, não diferem estatisticamente entre si (P>0,05); 2 Para as variáveis reprodução total TRT e reprodução efetiva (TRE) os dados não foram transformados; * Para as variáveis invasão e infestação, os números entre parênteses indicam as médias sem transformação e o erro padrão da média. Os números fora dos parêntesis foram transformados em arco seno, com α = 0,5; **Valores entre Colchetes indicam o número de observações. 17 Figura 1 - Comportamento de invasão do ácaro nas pupas de operárias, taxa de reprodução total e efetiva do ácaro Varroa destructor em colônias de abelhas africanizadas submetidas à produção de geleia real e de rainhas nos meses de Janeiro a Agosto de A variável mês influenciou a taxa de infestação do ácaro nas colônias produtoras de geleia real e as de rainha (Figura 2). Embora o ácaro tenha condições de se reproduzir durante as quatro estações do ano, nos meses mais frios foi encontrada uma maior infestação de V. destructor. A variável mês influenciou também a taxa de invasão do ácaro nas pupas de operárias (P<0,05), sendo que nos meses mais frios: maio, junho e julho ocorreu uma queda nessa taxa (Figura 1), juntamente com a taxa de reprodução total e a taxa de reprodução efetiva do ácaro e na produção de geleia real (Toledo et al., 2010).

5 18 Figura 2 - Comportamento de infestação do ácaro (%) Varroa destructor nas abelhas operárias adultas de colônias africanizadas submetidas à produção de geleia real e de rainhas nos meses de Janeiro a Agosto de No presente estudo a avaliação da taxa de invasão do ácaro nas pupas de operárias, a taxa de reprodução total e a taxa de reprodução efetiva do ácaro foram feitas somente em células de operárias. Segundo Jay (1963) as diferentes taxas de reprodução do ácaro estão relacionadas com o tempo de operculação em cada tipo de hospedeiro sendo, geralmente, maior em zangões, intermediário em operária e menor em rainhas. Nas células de zangão de abelhas A. mellifera europeias, este tempo é de 10 dias e nas operárias é de oito dias (Fernandes e Coineau, 2006). A taxa de invasão nas pupas foi baixa em relação à infestação nas abelhas adultas (Tabela 1), concordando com Carneiro et al. (2007), isso pode ter ocorrido devido à alta taxa de fêmeas inférteis do ácaro encontrado no Brasil. Os dados de invasão do ácaro tem se mantido baixo em abelhas africanizadas nos últimos anos no Brasil. Este decréscimo foi semelhante ao descrito no México por Vandame et al. (2000) e Medina et al. (2002) e confirmam as informações obtidas de Nogueira-Couto e Couto (1996); Toledo e Nogueira-Couto (1996) e Moretto e Leonidas (2003), todos estes autores trabalharam com abelhas africanizadas. Moretto et al. (1991) verificaram a taxa de invasão do ácaro nas pupas em três regiões e concluíram que as africanizadas são mais resistentes à Varroa do que abelhas italianas acasaladas com africanizadas, demonstrando que a subespécie tem influência na taxa de invasão. Contudo, Toledo e Nogueira-Couto (1996), estudando abelhas A. mellifera híbridas, descendentes de rainhas irmãs africanizadas, caucasianas, italianas e cárnicas não observaram diferenças na taxa de invasão nas pupas e infestação nas adultas. As abelhas africanizadas do Brasil têm um comportamento de tolerância ao ácaro e a alta taxa de enxameagem destas abelhas favorece esta tolerância (Ritter e De Jong, 1984; Böcking e Ritter, 1994; Rosenkranz e Engels, 1994). Segundo vários autores os ácaros não se reproduzem e são encontrados raramente em cria de rainha (Romaniuk et al., 1988; Rehm e Ritter, 1989; Harizanis, 1991; Calderone et al., 2002; Santillan et al., 2002). Porém, a construção de realeira em uma colônia, influencia a entrada do ácaro em células de cria de operárias e o número total de ácaros entrando nas células de cria de operária aumenta aproximadamente três vezes, imediatamente após a construção das realeiras (De Jong e Gonçalves, 1981). Assim, a maior infestação das abelhas adultas nas colônias produtoras de geleia real, provavelmente ocorreu porque nesta atividade há uma maior necessidade de abelhas nutrizes próximo à realeiras e, também há uma maior disponibilidade de geleia real, o que estaria atraindo o ácaro (Figura 2). Segundo Delaplane e Hood (1997) e Martin (1998) uma colônia deveria ser tratada com controle de ácaro Varroa se possuísse infestação dos indivíduos adultos de 10% ou mais. Entretanto, Teixeira et al. (2008) trabalhando com mortalidade de abelhas associada a alta taxa de Varroa em colmeias na região de São Paulo, encontraram infestação de 10,68% do acaro V. destructor em abelhas adultas e 9% nas células de crias, níveis bem acima de anos anteriores. A baixa capacidade reprodutiva do Varroa em células de crias de operárias das abelhas africanizadas é considerado um fator importante na manutenção do equilíbrio entre o parasita e o

6 hospedeiro. No entanto, a possível introdução de um novo haplótipo do ácaro V. destructor no Brasil, ocorrida recentemente, pode estar aumentando a capacidade reprodutiva desse ácaro (Carneiro et al., 2007). Em abelhas africanizadas, o ácaro pode se reproduzir em células de operárias, pois são mais abundantes que em células de zangão, e a população de V. destructor estabiliza entre ácaros sem matar a colônia (Vandame et al., 2000; Medina et al., 2002). Mondragón et al. (2005), em estudos sobre a resistência de abelhas A. mellifera no México, e Ibraim et al. (2007) nos Estados Unidos, relataram um decréscimo natural da quantidade de cria operculada ao fim da estação de néctar, aumentando até o nível máximo entre o final do período das chuvas e um mínimo no início das chuvas. Este decréscimo foi semelhante ao descrito no México por Vandame et al. (2000) e Medina et al. (2002). Neste estudo, a população adulta de abelhas apresentou o mesmo comportamento, existindo um decréscimo natural na população de ácaro ao longo do ano. As mudanças nas populações de ácaros podem estar relacionadas com a taxa de invasão nas pupas de operárias, diminuição da área de cria, taxas de reprodução total e reprodução efetiva do ácaro (Figura 1). Vandame et al. (2000) e Medina et al. (2002), relataram que a produção de cria de abelhas africanizadas não é um fator crítico responsável pelo aumento do número de ácaros, e sim a infestação de ácaros nas células de zangão. Porém, no Brasil, as abelhas africanizadas em grande parte das colônias produzem poucos zangões, o que provavelmente explique o fato da Varroa ter invadido as células de operárias para manter seu ciclo reprodutivo na falta de células de zangão. No inverno, a taxa de infestação das abelhas adultas aumentou. Isto ocorreu provavelmente, pois nesse período o número de indivíduos das colônias diminuiu (Figura 1) e a concentração do ácaro aumentou (Fuchs, 1990; Toledo e Nogueira-Couto, 1996). Segundo Fernandes e Coineau (2006), a variação na população de abelhas adultas e de crias de operária e zangão em regiões de climas tropical ocorre todo o ano enquanto que, em climas temperados e frios, a infestação da Varroa é maior devido a população de zangões que aparecem na primavera e permanecem até o início do outono. Segundo Le Conte e Navajas (2008) as posturas estarão reduzidas e as crias irão aparecer em pequenas quantidades durante o inverno e a população da casta de operária restrita, o que concorda com este trabalho. Segundo Boot et al. (1995) e Lee et al. (2010) o tamanho da colônia interfere na taxa de infestação, tanto nas crias como nos adultos e quanto maior o tamanho da colônia menor a infestação. Isso vem comprovar o trabalho de Fuchs (1990) que verificou que uma redução na área de cria no inverno provoca uma concentração do ácaro nesta área. Este autor comentou que há possibilidade de pequenas áreas de cria atrair mais ácaros do que grandes áreas. No presente experimento as colônias possuíam número de favos iguais, garantindo assim o tamanho de ninho e densidade populacional semelhante. A variável mês também influenciou a taxa de infestação do ácaro nas colônias produtoras de geleia real e as de rainha (Figura 2) sendo que nos meses mais frios foi encontrada uma maior infestação. Segundo Fernandes e Coineau (2006), quando a infestação atinge níveis excessivos a colônia poderá ser seriamente afetada, entrando em colapso, ou até mesmo morrer (Le Conte et al., 2010), o que causa efeito negativo na população do ácaro também. Martin (1998) observou que houve um aumento na taxa de reprodução do ácaro no final do inverno e durante a primavera, relacionando este fato com o maior fluxo de alimento disponível neste período. Enquanto Fernandes e Coineau (2006) relacionaram este fato com a fêmea do Varroa, que será menos fecunda sobre as abelhas no período de inverno pelo fato de se alimentar menos de abelhas operárias jovens. De acordo com Ritter e De Jong (1984) a porcentagem de fêmeas do ácaro que não se reproduz é muito maior nos trópicos. As taxas de reprodução total e reprodução efetiva do ácaro variaram de 0 a 4 e de 0 a 3 indivíduos, respectivamente. O valor encontrado neste trabalho para essas taxas foi muito baixo, o que explica a constância dos níveis populacionais do ácaro. Estes valores revelaram uma propensão ao equilíbrio entre a ação do parasita Varroa e a capacidade de sobrevivência das abelhas africanizadas que deixam a cada geração, descendentes reprodutivamente mais resistentes. Segundo Mondragón et al. (2005) o efeito dos mecanismos de resistência das abelhas sobre o crescimento da população de ácaros só é notado após algum tempo de relação, não imediatamente. Contudo, Carneiro et al. (2007) observaram que a porcentagem de fêmeas férteis do ácaro aumentou de 56% nos anos de 1980 a 86% em e que 72% das fêmeas que invadiram células de crias de operárias deixaram pelo menos um descendente viável, comparado com 35% em

7 Estas diferenças são explicadas por estudos do perfil comportamental da abelha ao ácaro Varroa denominado de comportamento higiênico o qual é determinado por múltiplos fatores, incluindo os sistemas genéticos, neurais, sociais e ambientais (Goode et al., 2006). Este comportamento foi demonstrado inicialmente por Peng et al. (1987) em A. cerana e confirmado por Moretto e Mello (2000) em A. mellifera. O procedimento de limpeza consiste na auto-limpeza ( autogrooming ) e retirada do ácaro pelas operárias companheiras fazendo uso de mandíbulas e conduta de limpeza em grupo ( allogrooming ). Moretto e Mello (2000) verificaram que colônias de abelhas africanizadas foram sete vezes mais eficientes que colônias de abelhas italianas em controlar o ácaro dentro da colmeia. Resultados semelhantes foram obtidos por Carneiro et al. (2007) com abelhas africanizadas que obtiveram taxa de infestação do ácaro baixa não causando danos a apicultura brasileira. Segundo Oxley et al. (2010) o nível de desempenho de higiene dos indivíduos está ligado aos genótipos e a seleção de colônias higiênicas tem potencial de fornecer comercialmente significativos aumentos na resistência a doenças. Segundo Bourgeois e Rinderer (2009), a manutenção da heterozigose e de altos níveis de diversidade genética são importantes para assegurar sucesso no controle deste ácaro. Outros fatores que determinam a tolerância das abelhas ao ácaro V. destructor decorre de importantes características limitantes: baixa fertilidade do parasita em células de crias de operárias das abelhas africanizadas (Carneiro et al., 2007; Calderón et al., 2010), capacidade de remoção da cria infestada com a Varroa (Correa-Marques et al., 2002; Calderón et al., 2010), mortalidade do ácaro nas abelhas adultas (Moretto, 2002) e alta mortalidade dos descendentes (Mondragón et al., 2006). Todos estes fatores são importantes na manutenção do equilíbrio entre o parasita e o hospedeiro, e, em conjunto originam alto grau de comportamento higiênico para as abelhas africanizadas. Nossos resultados média de 4,59%, de uma maneira geral, diferem dos encontrados por alguns autores como Teixeira et al. (2008) quanto à infestação da Varroa em abelhas adultas 10,68%. Quando se trata de reprodução efetiva do ácaro, cada fêmea produziu uma média de 0,47 deutoninfas fêmeas, comparado com 0,7 nos anos 80 e 1,4 deutoninfas (Carneiro et al., 2007) nos anos de Isto indica que nossas abelhas africanizadas possuem uma grande diversidade genética e associada com cada região do país pode ter um comportamento completamente diferente de um estado da federação para outro, ou até mesmo dentro de um mesmo estado. Conclusão O período do ano influenciou a taxa de infestação das abelhas adultas, consequência da redução no número de indivíduos da colônia e concentração do ácaro naquela população. As taxas de reprodução total, reprodução efetiva da Varroa e a invasão do ácaro nas crias de operárias em abelhas africanizadas não foram diferentes em colônias produtoras de geleia real ou de rainhas. Entretanto, as taxas obtidas foram baixas e dentro dos valores normalmente encontrados no Brasil para abelhas africanizadas em relação às europeias obtidas em outros países. As colônias produtoras de geleia real apresentaram maior taxa de infestação do ácaro em abelhas adultas e, provavelmente, foi devido à presença de abelhas nutrizes próximo à realeiras e também maior disponibilidade de geleia real. Referências ALLEN M.F.; BALL B.V. The incidence and world distribution of honey bee viruses. Bee World, v.77, p , ANDERSON D.L.; TRUEMAN J.W.H. Varroa jacobsoni (Acari: Varroidae) is more than one species. Experimental and Applied Acarology, v.24, p , BEETSMA J.; ZONNEVELD K. Observations on the initiation and stimulation of oviposition of the Varroa mite. Experimental and Applied Acarology. v.16, n.4, p , BÖCKING O.; RITTER W. Current status of behavioral tolerance of the honey bee Apis mellifera to the mite Varroa jacobsoni. American Bee Journal, v.134, n.10, p , BOOT W.J. et al. Invasion of Varroa jacobsoni into drone brood cells of the honeybee, Apis mellifera. Apidologie, v.26, p , BOURGEOIS A. L.; RINDERER T. E. Genetic characterization of Russian honey bee stock selected 20

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