FORMIGAS COMO BIOINDICADORES DA QUALIDADE AMBIENTAL EM DIFERENTES SISTEMAS DE CULTIVO DA SOJA

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1 1 FORMIGAS COMO BIOINDICADORES DA QUALIDADE AMBIENTAL EM DIFERENTES SISTEMAS DE CULTIVO DA SOJA Paulo Henrique Moraes Couto 1 ; Márcio da Silva Araújo 2 ; Priscila Sales Rodrigues 3 ; Terezinha Maria Castro Della Lucia 4 ; Marco Antônio Oliveira 5 ; Leandro Bacci 6. RESUMO: Formigas têm sido mencionadas como bons indicadores biológicos. Objetivou-se neste trabalho, usar esses insetos para comparar a qualidade ambiental de dois sistemas de cultivo da soja em ambiente de cerrado do Estado de Goiás. Comunidades de formigas edáficas foram amostradas ao longo de um ciclo da cultura sob sistema de plantio direto e convencional. Cinco coletas mensais por meio de armadilhas de solo tipo pitfall foram realizadas em ambas as áreas, capturando 44 morfoespécies de formigas. Trinta e cinco e 24 morfoespécies foram coletadas em área sob plantio direto e em área de plantio convencional, respectivamente. O efeito do sistema de cultivo adotado sobre a comunidade de formicídeos imediatamente antes do plantio e até dois meses após o mesmo foi significativo. Entretanto, em todas as amostragens realizadas 60 dias após o plantio, não se verificaram diferenças significativas na composição da comunidade de formicídeos nos dois locais investigados. ABSTRACT: Ants have been mentioned as good biondicators. This research aimed at using these insects to compare environmental quality of two soybean planting systems in the cerrado area of Goiás State, Brazil. Soil ant communities were sampled along the soybean developmental cycle under no-tillage and conventional planting systems. A total of five monthly samplings by pitfall traps in both experimental areas captured 44 morphospecies of ant. Thirty-five and 24 morphospecies were collected in the no-tillage and the conventional 1 UnU Ipameri, UEG. 2 Depto. Biologia Animal, Universidade Federal de Viçosa-MG. 3 Depto. Ciências Agrárias, Universidade Federal do Acre-AC. 4 Depto. Engenharia Agronômica, Universidade Federal de Sergipe-SE. 5 UnU Ipameri, UEG. 6 UnU Ipameri, UEG. 11

2 Agrotecnologia planting, respectively. The effect of the cultivation system on the ant community immediately before and up to two months after planting was significant. However, in all samplings carried out 60 days after planting the differences in ant community composition were not significant in both areas. PALAVRAS-CHAVE: Mirmecofauna, plantio direto, plantio convencional, impacto ambiental. KEY WORDS: Ant fauna, no-tillage cultivation, conventional planting, environmental impact. A necessidade de identificar e quantificar os distúrbios provocados por atividades antrópicas em diversos ambientes tem despertado a atenção dos pesquisadores para a busca de organismos que possam inferir sobre o grau de integridade dos ecossistemas. Vários estudos têm demonstrado que dentro de uma variedade de taxa de insetos, as formigas podem potencialmente ser utilizadas como bioindicadores de qualidade ambiental (Roth et al. 1994, Perfecto & Snelling 1995, Andersen 1997, Osborn et al. 1999, Marinho et al. 2002, Michereff Filho et al. 2002, Araújo et al. 2004, Badji et al. 2004, Bickel & Watanasit 2005, Santos et al. 2006, Ribas et al. 2007, Paolucci et al. 2009). Isso porque as formigas apresentam alta abundância e riqueza de espécies, possuem taxas especializadas, apresentam distribuição geográfica ampla, podem ser facilmente amostradas e com relativa facilidade, podem ser separadas em nível de morfoespécies e, também, por serem sensíveis às mudanças das condições ambientais (Hölldobler & Wilson 1990, Silva & Brandão 1999, Alonso & Agosti 2000, Hoffmann & Andersen 2003). De maneira geral, estudos têm demonstrado a ocorrência de número maior de inimigos naturais como formigas, besouros e aranhas em áreas sob sistema de plantio direto, quando comparado aos das áreas sob plantio convencional (Macedo et al. 2006, Cavidanes 2002). Desta forma, a prática do plantio convencional que contribui para a redução da incidência de inimigos naturais ao longo do tempo pode provocar um desbalanço na entomofauna das culturas, contribuindo para que algumas espécies de fitófagos até então, sem importância, tornem pragas importantes no futuro. Robertson et al. (1994) verificaram redução no número de predadores em áreas de cultivo convencional quando comparado com o sistema de plantio direto contribuindo para um incremento no número de insetos-praga nas culturas estudadas por eles. Entretanto, a interação desses inimigos naturais potenciais e os insetos-praga em sistemas de plantio direto, foi escassamente investigada e, muitos desses resultados são controversos (Quintela 2001, Guedes & Guedes 2001). Este trabalho objetivou identificar a mirmecofauna edáfica de áreas com plantio de 12

3 Formigas como bioindicadores da qualidade ambiental em diferentes sistemas de cultivo da soja soja em sistemas de plantio direto e plantio convencional e averiguar se esses insetos poderiam ser usados como bioindicadores da qualidade ambiental dos referidos sistemas de cultivo. 1 MATERIAL E MÉTODOS 1.1 Descrição da Área Experimental O experimento foi conduzido em lavouras comerciais de soja no Município de Ipameri, GO (Lat S, Long W, Alt. 773 m), implantadas em dezembro de Foram utilizadas lavouras em sistemas de plantio direto e de plantio convencional. O herbicida pré-emergente utilizado nas lavouras em dose recomendada pelo fabricante foi o Amazaquin e o herbicida pós emergente, o Fluazifop-p-butyl + Fomesafen. Para o controle da ferrugem asiática, que ocorreu em ambas as lavouras, foram realizadas duas aplicações de fungicida à base de Piraclostrobina e Epoxiconazol (40 e 60 dias após plantio das lavouras). 1.2 Coleta Triagem e Identificação dos Formicídeos: Nas lavouras mencionadas, iniciaram-se as coletas de formicídeos cinco dias antes do plantio. As demais coletas foram realizadas mensalmente, até o mês de colheita dos grãos. As coletas de formigas edáficas foram realizadas por meio de armadilhas de solo tipo pittfall. Em cada uma das áreas experimentais, a partir de uma borda de 100 metros, 20 armadilhas de solo (constituídas por copos de plástico com capacidade de 250 ml enterradas e ajustadas ao nível do solo) foram distribuídas ao longo de um transecto distantes entre si de 20 metros. Os recipientes coletores foram preenchidos com 100 ml de solução conservadora, constituída por álcool 60%. Essas armadilhas operaram por dois dias consecutivos, sendo o conteúdo delas, recolhido e triado em laboratório. Após separados dos demais grupos de animais, os formicídeos foram identificados até gênero e espécie, quando possível, utilizando-se um microscópio estereoscópico. A identificação foi realizada com auxílio de chaves taxonômicas propostas por Loureiro & Queiroz (1990), Bolton (1994) e Hölldobler & Wilson (1990) e por comparação com exemplares mantidos em coleção no Museu de Entomologia da Universidade Federal de Viçosa. Os voucher especimens foram mantidos na UnU Ipameri, UEG. 13

4 Agrotecnologia 1.3 Análise Estatística Para comparar a frequência de captura de espécies de formicídeos ao longo do tempo nos diferentes tratamentos (sistema convencional e plantio direto), os dados foram expressos em frequência de captura. Assim, conforme recomendação de Benson & Harada (1988), evita-se superestimar espécies com alta capacidade de recrutamento. Os sistemas de cultivo foram comparados entre si ao longo do tempo, considerando-se a semelhança das comunidades de formicídeos, mediante Análise de Variáveis Canônicas (CVA). Essa é uma técnica de ordenação indireta que reduz a dimensionalidade do conjunto original de variáveis analisadas (taxa) e que permite ilustrar graficamente as posições relativas e tendências de resposta da comunidade de formigas aos tratamentos testados. O agrupamento das datas de coletas dos formicídeos nos dois sistemas de cultivo (indicado pela CVA) foi confirmado pelo teste F aproximado (p < 0,05), utilizando-se a distância de Mahalanobis entre as respectivas classes de médias canônicas (SAS Institute 2001). 2 RESULTADOS E DISCUSSÃO As morfoespécies de formicídeos coletados em cultura de soja nos dois sistemas de cultivo investigados, bem como suas respectivas frequências de captura ao longo do tempo são apresentadas na Tabela 1. TABELA 1. Fr e q u ê n c i a d e c a p t u r a d e f o r m i c í d e o s e d á f i c o s e m p l a n t i o d e s o j a n o s s i s t e m a s plantio direto e convencional. Ipameri, GO. Frequência de captura (%) Taxa Plantio Direto Plantio Convencional D1 D2 D3 D4 D5 C1 C2 C3 C4 C5 MYRMICINAE Pheidole sp Pheidole sp Pheidole sp Pheidole sp Pheidole sp Pheidole sp Pheidole sp

5 Formigas como bioindicadores da qualidade ambiental em diferentes sistemas de cultivo da soja Pheidole sp Pheidole sp Atta sexdens rubropilosa (Forel) Atta laevigata (F. Smith) Atta sp Solenopsis invicta Buren Solenopsis sp Solenopsis sp Solenopsis sp Pogonomyrmex naegelli Forel Mycocepurus sp Trachymyrmex fuscus Emery Monomorium sp Neivamymex sp Tetramorium sp Crematogaster sp Cardiocondyla sp FORMICINAE Brachymyrmex sp Camponotus rufipes Fabricius Camponotus sp Camponotus sp Camponotus sp Camponotus sp Paratrechina sp DOLICHODERINAE Hypoclinea sp Iridomyrmex sp Iridomyrmex sp Iridomyrmex sp Tapinoma sp PONERINAE 15

6 Agrotecnologia Cylindromyrmex sp Ectatomma sp Ectatomma sp Ectatomma sp Ectatomma sp Gnamptogenys sp Odontomachus sp PSEUDOMYRMECINAE Pseudomyrmex sp Número de morfoespécies por data de coleta: Número total de espécies: Um total de 44 morfoespécies foi coletado e, por meio da seleção Stepwise do procedimento Stepdisc (SAS Institute 2001), foram selecionadas 20 delas, as quais potencialmente contribuíram para explicar a variação da frequência de capturas de morfoespécies entre os tratamentos (Tabela 2). TABELA 2. Re s u m o d a s e l e ç ã o St e p w i s e d o p r o c e d i m e n t o u s a d o pa r a s e l e c i o n a r a s m o r f o e s p é c i e s d e f o r m i c í d e o s q u e f o r a m i n c l u í d a s n a a n á l i s e d e va r i á v e i s c a n ô n i c a s p e r m i t i n d o a máxima discriminação entre os tratamentos. Ipameri, GO. Variável (Taxa) R² parcial Teste F da análise de covariância Correlação quadrada parcial F P Média P Hypoclinea sp.1 0, ,88 >0,0001 0,0421 >0,0001 Iridomyrmex sp.1 0, ,80 >0,0001 0,0796 >0,0001 Ectatomma sp.1 0,2075 5,55 >0,0001 0,1351 >0,0001 Crematogaster sp.1 0,1940 4,97 >0,0001 0,1498 >0,0001 Brachymyrmex sp.1 0,1667 4,11 >0,0001 0,1632 >0,0001 Ectatomma sp.2 0,1681 4,13 >0,0001 0,1788 >0,0001 Pheidole sp.2 0,1555 3,74 0,0002 0,1905 >0,0001 Paratrechina sp.1 0,1525 3,64 0,0003 0,1998 >0,0001 Solenopsis sp.3 0,1450 3,41 0,0007 0,2115 >0,0001 Pheidole sp.7 0,1199 2,72 0,0053 0,2210 >0,0001 Pheidole sp.3 0,1162 2,61 0,0073 0,2306 >0,

7 Eixo Canônico 2 Formigas como bioindicadores da qualidade ambiental em diferentes sistemas de cultivo da soja Solenopsis sp.1 0,1117 2,49 0,0106 0,2360 >0,0001 Camponotus sp.2 0,1171 2,61 0,0075 0,2424 >0,0001 Pheidole sp.1 0,1049 2,29 0,0186 0,2555 >0,0001 Odontomachus sp.1 0,1054 2,29 0,0186 0,2605 >0,0001 Atta sexdens rubropilosa Forel 0,1484 3,37 0,0008 0,2666 >0,0001 Pheidole sp.6 0,0903 1,92 0,0519 0,2709 >0,0001 Pheidole sp.5 0,0891 1,88 0,0578 0,2785 >0,0001 Atta sp.1 0,0860 1,80 0,0719 0,2837 >0,0001 Pheidole sp.9 0,0816 1,69 0,0953 0,2919 >0,0001 A análise de variável canônica indicou diferenças significativas entre as frequências de captura das espécies de formigas ao longo do tempo (Lambda de Wilk = 0,0232; F = 4,59; GL (num/den) = 180/1429; p < 0,0001) e, essa separação dos tratamentos pode ser representada sobre um total de 44 morfoespécies foi coletado e, por meio da seleção Stepwise do procedimento Stepdisc (SAS Institute 2001), foram selecionadas 20 delas, as quais potencialmente contribuíram para explicar a variação da frequência de capturas de morfoespécies entre os tratamentos (Tabela 2). TABELA 2. Re s u m o d a s e l e ç ã o St e p w i s e d o p r o c e d i m e n t o u s a d o pa r a s e l e c i o n a r a s m o r f o e s p é c i e s d e f o r m i c í d e o s q u e f o r a m i n c l u í d a s n a a n á l i s e d e va r i á v e i s c a n ô n i c a s p e r m i t i n d o a m á x i m a d i s c r i m i n a ç ã o e n t r e o s t r ata m e n t o s. Ipa m e r i, GO. O p l a n o d e d o i s e i x o s c a n ô n i c o s (Fi g u r a 1). O p r i m e i r o e i x o c o n t r i b u i u c o m 42,51% d a e x p l i c a ç ã o dessa d i f e r e n ç a e n t r e o s tratamentos e, o segundo, com 24,20% Plantio Direto Plantio Convencional D D Eixo Canônico 1 D3 C4 D4 D5 C3 C4 C2 C1 FIGURA 1. Diagrama de ordenação dos tratamentos. Os pontos (D1, D2, D3, D4 e D5) e (C1, C2, C3, C4 e C5) representam a média das classes de variáveis canônicas (composição da comunidade de formicídeos nas diferentes datas de coletas, em plantio direto e em plantio convencional, respectivamente). Os pontos (datas de coleta) em destaque, não diferiram entre si (teste F aproximado, p<0,0001), baseado na distância de Mahalanobis entre médias. Ipameri, GO. 17

8 Agrotecnologia Na Figura 1 é mostrado que a composição das comunidades de formigas nas duas primeiras coletas em cultura de soja conduzida em sistemas de plantio direto e convencional diferiu das demais datas de coletas. Entretanto, nessas duas primeiras coletas, a composição dessas comunidades diferiu entre si (teste F aproximado, p < 0,05, baseado na distância Mahalanobis entre médias). É importante ressaltar que a primeira coleta de formicídeos em soja conduzida em sistema de plantio direto foi realizada cinco dias antes do plantio, com a presença da cobertura vegetal intacta, sem a aplicação de herbicida e, a primeira coleta de formicídeos em soja sob cultivo convencional foi realizada em área gradeada, cinco dias após o plantio da soja, praticamente livre de qualquer vegetação. Na segunda coleta, no sistema plantio direto, essa vegetação não mais existia, estando presente, basicamente a soja e a camada de palhada morta, o que, possivelmente explica a mudança na composição da comunidades de formigas locais. Das morfoespécies selecionadas por Stepwise do procedimento Stepdisc, excetuando-se os gêneros Solenopsis e Atta que nidificam preferencialmente no solo, as demais, nidificam preferencialmente em plantas ou em palhada. Hábitos de nidificação de formigas podem ser vistos em Delabie et al. (2000) e Brown (2000). Assim, a preservação de serapilheira, como verificado por Marinho et al. (2002) e a palhada morta existente na área deste estudo, do ponto de vista de conservação, protegeram a biodiversidade local. A rápida resposta de comunidades de formigas a distúrbios naturais ou antrópicos, bem como o tempo para restabelecimento dessas comunidades nas áreas impactadas foram mencionadas também por Araújo et al. (2004). Apesar da abundante palhada morta verificada no sistema de plantio direto, a comunidade de plantas nos dois sistemas de cultivo a partir da terceira coleta era muito semelhante. Esse fato possivelmente explica a diferença não significativa entre a comunidade de formigas a partir da terceira coleta. As duas aplicações dos herbicidas em ambas as áreas experimentais podem ter contribuído para semelhança da composição da comunidade da mirmecofauna. Entretanto, o efeito desse(s) componente(s) deverá ser investigado mais detalhadamente em trabalhos futuros. 3 CONCLUSÕES A comunidade de formicídeos foi afetada pelo sistema de cultivo adotado. A riqueza de formigas em áreas sob plantio direto foi maior que o de área sob plantio convencional. Indiferentemente do sistema de plantio adotado, a partir de 60 dias da implantação das lavouras, não foi identificada diferença significativa na estrutura da comunidade de formicídeos, o que sugere rápida reestruturação da mesma ao longo do ciclo da cultura. 18

9 4 Formigas como bioindicadores da qualidade ambiental em diferentes sistemas de cultivo da soja REFERÊNCIAS Alonso, L.E. & D. Agosti. Biodiversity studies, monitoring and ants: an overview, p.1-8. In: D.Agosti, J.D. Majer, L.E. Alonso & T.R. Schultz (eds.), Ants: standard methods for measuring and monitoring biodiversity. Smithsonian Institution Press, Washington, 280p. 2000, Andersen, A.N Using ants as bioindicators: multiscale issues in ant community ecology. Conserv. Ecol. [online]. 1 (1): 8. Araújo, M.S., T.M.C. Della Lucia, I.C. Nascimento & C.E. Veiga O fogo como agente de distúrbio em comunidade de formigas. Ecol. Austr. 14: Badji, C.A., Guedes, R.N.C., A.A. Silva & Araujo, R.A Impact of deltamethrin on arthropods in maize under conventional and no-tillage cultivation. Crop Protec. 23: Benson, W.W. & A.Y. Harada Local diversity of tropical and temperate ant faunas (Hymenoptera: Formicidae). Acta Amaz. 18: Bickel, T.O.; S. Watanasit Diversity of leaf litter ant communities in Ton Nea Chang Wildfire Sanctuary and nearby rubber plantations. Songkhla, Southern Thailand. Songklanakarin J. Sci. Tecnol. 27: Bolton, B New general catologue of ants of the world. Harvard University Press, Cambridge, 504p. Brown Jr., W.L Diversity of ants. In: D. Agosti, M.D. Majer, L.T. Alonso & T. Schultz (eds.), Ants: standard methods for measuring and monitoring biodiversity. Smithsonian Institution Press, Washington, 280p. Cavidanes, F.J Efeitos do sistema de plantio e da consorciação soja-milho sobre artrópodes capturados no solo. Pesq. Agrop. Bras. 37: Delabie, J.H.C., D. Agosti & I.C. Nascimento Litter ant communities of the Brasilian Atlantic Rain Forest region, p In: D. Agosti, J.D. Majer, L. Alonso & T. Schultz (eds.), Sampling ground-dwelling ants: case studies from word s rain forests. Curtin University, Perth, 75p. Guedes, R.N.C. & N.M.P. Guedes Limitação e perspectivas do manejo integrado de pragas em culturas sob plantio direto, pivô central e cultivo protegido, p In: L. Zambolin (ed.) Manejo integrado fitossanidade: cultivo protegido, pivô central e plantio direto. UFV, Viçosa, 722p. Hoffmann, B.D.& A.N. Andersen Responses of ants to disturbance in Australia, with particular reference to functional groups. Austr. Ecol. 28, p Hölldobler, B. & E.O. Wilson The ants. The Belknap Press, Cambridge, Massachusets, 732p. Loureiro, M.C. & M.V.B. Queiroz Insetos de Viçosa Formicidae. Imprensa Universitária, Viçosa, 106p. Macedo, L. P. M., E. Berti Filho & J.H.C. Delabie Diversidade de formigas edáficas (Hymenoptera: Formicidae) associadas à Euterpe edulis von Martius (Arecaceae), em diferentes formações vegetais do bioma Mata Atlântica em São Paulo, Brasil. Ver. Agric. 81. p

10 Agrotecnologia Marinho, C.G.S., R. Zanetti, J.H.C. Delabie, M. Schlindwein & L.S. Ramos Diversidade de formigas (Hymenoptera: Formicidae) da serapilheira em eucapiptais (Myrtaceae) e área de cerrado de Minas Gerais. Neotrop. Entomol. 31. p Michereff Filho, M., T.M.C. Della Lucia, I. Cruz & R.N.C. Guedes Response to the insecticide chlorpyrifos by arthropods on maize canopy. Inter. J. Pest Manag. 48. p Osborn, F., W. Goitia, M. Cabrera & K. Jaffé Ants, plants and butterflies as diversity indicators: Comparisons between Strata at six Forests sites in Venezuela. Stud. Neotrop. Fauna Environ. 34: Paolucci, L.N. R.R.C. Solar & J.H. Schoereder. Resposta da comunidade de formigas de serapilheira a perturbação. Anais... III Congresso Latino Americano de Ecologia. São Lourenço, MG, Perfecto, I. & R. Snelling Biodiversity and the transformation of a tropical agroecosystem: ants in coffee plantations. Ecol. Applic. 5. p Quintela, E.D Plantio direto e o manejo de artrópodes pragas. p In: L. Zambolin (ed.), Manejo integrado fitossanidade: cultivo protegido, pivô central e plantio direto. UFV, Viçosa, 722p. Ribas, C.R., F.A. Schmidt, R.R.C. Solar, J.H. Schoereder.C.L. Valentim, A.L.P. Sanches & F.B. Endringer. Formigas podem ser utilizadas como bioindicadoras de recuperação após impactos ambientais? Biológico. 69 (suplemento 2). p , Roth, D. S., I. Perfecto & B. Rathcke The effects of management systems on groundforaging ant diversity in Costa Rica. Ecol. Appl. 4. p Santos, M.S., J.N.C Lousada, N. Dias, R. Zanetti, J.H.C. Delabie & I.C. Nascimento Riqueza de formigas (Hymenoptera, Formicidae) da serapilheira em fragmentos de floresta semidecídua da Mata Atlântica da Região do Alto do Rio Grande, MG, Brasil. Iheringa, Ser. Zool., 96. p Silva, R.R. & C.R.F. Brandão Formigas (Hymenoptera: Formicidae) como bioindicadores da qualidade ambiental e da biodiversidade de outros invertebrados terreste. Biotemas. 12: Robertson, L.N., B.A. Kettle & G.B.Simpson The influence of tillage practices on soil macrofauna in a semi-arid agroecosystem in northeastern Australia. Agric. Ecosyst. Environ. 48: SAS Institute SAS user s guide: Statistics, version 8,2, 6th ed, SAS Institute, Todd and Browde, Cary, NC. 5 AGRADECIMENTOS Ao CNPq pelo apoio financeiro, sob forma de bolsa de iniciação científica ao primeiro autor do trabalho. 20