UNIVERSIDADE ESTADUAL DE SANTA CRUZ PRÓ-REITORIA DE PESQUISA E PÓS-GRADUAÇÃO PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO DA BIODIVERSIDADE

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1 UNIVERSIDADE ESTADUAL DE SANTA CRUZ PRÓ-REITORIA DE PESQUISA E PÓS-GRADUAÇÃO PÓS-GRADUAÇÃO EM ECOLOGIA E CONSERVAÇÃO DA BIODIVERSIDADE Mudanças ontogenéticas e uso de hábitat das tartarugasverdes no Brasil. Orientador/ Alexandre Schiavetti/aleschi@uesc.br Nome do Candidato/ Amanda Fernandes/ mandifernands@gmail.com Nível: Doutorado Linha de pesquisa do curso na qual o projeto se encaixa: Ecologia e Conservação de Populações. Ilhéus 25/05/2015

2 RESUMO A análise de isótopos estáveis é uma ferramenta útil, aonde tais marcadores são assimilados através da dieta e podem refletir padrões tróficos, mudanças ontogenéticas, uso de habitat, local de forrageamento e rastrear movimentos dos organismos marinhos. Para as tartarugas marinhas, a análise de isótopos estáveis tem sido utilizada principalmente para examinar a dieta através dos diferentes estágios de vida, bem como o uso de áreas de alimentação, preenchendo importantes lacunas sobre a biologia desses animais e apresentando-se como excelente ferramenta na sua conservação e de seus habitats. O Atol das Rocas é uma Reserva Biológica que integra o Sistema Nacional de Unidades de Conservação, e é abrigo para aves migratórias, espécies ameaçadas de extinção, espécies endêmicas e um considerável número de espécies de interesse econômico, além de ser um importante sítio reprodutivo para a tartaruga-verde. Tais fatores justificam sua grande relevância ecológica. Assim, o presente trabalho tem como objetivo principal a descrição do uso de habitat e da dieta das tartarugas-verdes em temporada reprodutiva no Atol das Rocas, através da análise de isótopos estáveis, auxiliando em respostas sobre a ecologia alimentar e movimento migratório desses animais ameaçados e em estratégias para sua conservação. Palavras-chave: isótopos estáveis tartaruga-verde Atol das Rocas- uso de habitat ecologia alimentar conservação. INTRODUÇÃO Para a maioria das espécies de tartarugas marinhas, os locais de alimentação podem ser separados por centenas ou milhares de quilômetros das praias de desova, e os indivíduos devem realizar migrações regulares para se reproduzir (Miller, 1997). A necessidade de compreender esses movimentos tem sido destacada pela falta de dados

3 que permitam avaliar com precisão as populações de tartarugas marinhas e seus processos demográficos, particularmente para entender os padrões de toda população, em vez de apenas tendências locais (National Research Council, 2010). Diferente dos mamíferos marinhos, as tartarugas podem ser facilmente acessadas nas praias de desova, e, assim, a obtenção de informações sobre áreas de forrageamento a partir de fêmeas que sobem às praias para desovar, pode render uma amostra maior e com um esforço reduzido (Vander Zandes et al., 2015). A análise de isótopos estáveis é uma ferramenta útil, aonde tais marcadores são assimilados através da dieta e podem refletir padrões tróficos (DeNiro and Epstein 1978, 1981). As taxas de isótopos estáveis podem refletir também o local onde um animal se alimenta e rastrear movimentos dos organismos marinhos através de gradientes espaciais em valores isotópicos dos produtores primários, que são transferidos através da cadeia alimentar (Vander Zandes et al., 2015). Para as tartarugas marinhas, a análise de isótopos estáveis tem sido utilizada para examinar a dieta através dos diferentes estágios de vida (Reich et al. 2007), bem como o uso de áreas de alimentação (Hatase et al. 2002, 2006, Zbinden et al. 2011, Ceriani et al. 2012, Eder et al. 2012, Pajuelo et al. 2012, Seminoff et al. 2012, Tucker et al. 2014, Vander Zanden et al. 2014). Nessas análises, os níveis de 15 N são usados para determinar a posição trófica, e, em habitat marinhos, os isótopos de carbono podem distinguir usos de habitats oceânicos e neríticos (Reich et al., 2007). Pesquisas realizadas através de isótopos estáveis e conteúdo estomacal indicam que o tempo na mudança ontogenética da dieta das tartarugas marinhas, assim como o grau de onivoria, podem ser variáveis (Godley et al., 1998; Limpus et al., 1994; Seminoff et al. 2002; Reich et al., 2007). Entender essa lacuna é essencial para uma melhor compreensão sobre as áreas de alimentação e dieta das tartarugas-verdes.

4 Os escudos da carapaça são compostos por várias camadas de queratina, sendo que a camada mais recente é interna e a mais antiga é externa, no escudo marginal posterior (Kobayashi, 2001). A assinatura isotópica do tecido queratinoso não se altera uma vez que foi produzido (Hobson and Clark 1992; Hobson et al. 1996; Roth and Hobson, 2000; Ayliffe et al. 2004), portanto, a assinatura isotópica reflete a composição da dieta consumida quando foi formada (Reich et al. 2007). Assim, a análise dos isótopos estáveis apresenta-se adequada para avaliar a contribuição efetiva de nutrientes assimilados pelos animais, mudanças ontogenéticas na dieta e tem sido aplicada em diversos estudos com diferentes espécies de tartarugas marinhas (Godley et al. 1998; Hatase et al. 2006; Wallace et al. 2006; Reich et al. 2007, 2008; Revelles et al. 2007; Cardona et al., 2009; Vander Zandes et al., 2015). OBJETIVOS O objetivo principal do presente estudo é descrever o uso de hábitat e as mudanças ontogenéticas na dieta das tartarugas-verde do Atol das Rocas através da análise de isótopos estáveis, para isso apresenta os seguintes objetivos específicos: Determinar o tempo da mudança ontogenética na dieta das tartarugasverdes do Atol das Rocas; Identificar possíveis diferenças no uso e escolha de habitats entre as tartarugas-verdes; Avaliar a relevância de presas animais e vegetais com relação à assimilação de nutrientes pelas tartarugas-verdes dessa população; Verificar se há diferença nos itens alimentares entre os indivíduos da população.

5 Determinar a posição das tartarugas-verdes na cadeia trófica do Atol das Rocas. JUSTIFICATIVA Espécies marinhas altamente migratórias, comumente apresentam fases de vida crípticas e de difícil acesso. A informação limitada sobre essas espécies pode, em parte, ser atribuída à escassez de abordagens metodológicas que consigam ultrapassar a dificuldade logística das pesquisas com animais que atravessam grandes distâncias (Vander Zander et al., 2015). O conhecimento sobre os movimentos e áreas de destino para forrageamento pode discernir o valor relativo de diferentes regiões para aquisição de recursos, e, quando examinado em nível populacional, pode fornecer informações sobre os padrões de seleção de habitat (Shillinger et al., 2008; Musick & Lutz, 1997). A tartaruga-verde está classificada como em perigo (IUCN, 2015) e é uma das espécies mais amplamente distribuídas de todas as tartarugas marinhas, ocorrendo em habitats costeiros de regiões temperadas e tropicais de todo o mundo. Entre as muitas populações de tartarugas em habitats neríticos, há um vasto leque de importantes alimentos consumidos (Bjorndal, 1997), com a composição da dieta dependendo muitas vezes da disponibilidade de presas (Bjorndal, 1997; Hatase et al., 2006; Seminoff et al., 2002). Os diferentes usos de habitat são muitas vezes mal compreendidos e podem complicar a conservação dos recursos e os esforços de gestão. Identificar estratégias comportamentais e fatores que interferem na seleção de habitat é um desafio (McClellan et al., 2010). A análise de isótopos possui custo relativamente baixo e pode integrar informações sobre os habitats de alimentação desses animais, e assim, quando o animal se move entre teias alimentares isotopicamente distintas, os valores de isótopos estáveis

6 de seus tecidos podem fornecer informações inequívocas sobre sua localização anterior (Hobson & Wassenaar, 2008; Newsome et al., 2010). Neste cenário, a análise de isótopos estáveis tem sido utilizada em estudos sobre a ecologia das tartarugas-marinhas fornecendo informações sobre uso de habitat, dieta e nicho trófico (Reich et al., 2007; Wallace et al., 2009; Bjorndal & Bolten, 2010; Lemons et al., 2011; Vander Zander et al., 2015). Esse tipo de análise pode auxiliar a caracterizar a diversidade na dieta das tartarugas marinhas e elucidar a importância de seus hábitats de alimentação (Lemons et al., 2011), sendo importante ferramenta para conservação desses animais e de seu ecossistema. METODOLOGIA Local de estudo A Reserva Biológica do Atol das Rocas é localizada a 267 km da costa do Estado de Rio Grande do Norte na área definida pelas coordenadas 03º45 e 03º56 latitude sul e 33º37 e 33º56 longitude oeste (Fischer et al., 2007) (Figura 1) e compreende duas pequenas ilhas. O atol é de origem vulcânica, formado por algas calcárias, moluscos coloniais (Bellini et al., 1996) e diretamente influenciado pela Corrente Sul Equatorial. Isso é relevante para a conservação de muitas espécies, incluindo as tartaruga-verde que apresenta um importante sítio reprodutivo no local (Fischer et al., 2007; Grossman et al., 2007). O Atol faz parte do Sistema Nacional de Unidades de Conservação no Brasil (SNUC) e é considerado como Patrimônio Mundial pela UNESCO. A REBIO do Atol das Rocas se caracteriza como um ambiente insular oceânico, com a presença do único atol do Atlântico Sul, formado predominantemente por algas coralinas e com feições geomorfológicas atípicas, pois apresenta características tanto

7 dos atóis do Atlântico quanto dos atóis do Pacífico. Além disso, abriga aves migratórias, espécies ameaçadas de extinção, espécies endêmicas e um considerável número de espécies de interesse econômico, justificando sua grande relevância ecológica (Fischer et al., 2007). Figura 1: Reserva Biológica do Atol das Rocas. Coleta de dados As coletas serão realizadas junto às expedições do projeto para microchipagem das tartarugas-verdes no Atol das Rocas, realizado a partir da parceria entre BW Consultoria Veterinária e REBio Atol das Rocas/ICMBio/MMA. Amostras da carapaça das fêmeas de tartaruga-verde serão coletadas em sua temporada reprodutiva, enquanto sobem à praia para desovar. Será coletado, com material estéril de punção para biópsia, 6mm de amostra do escudo posterior (mais antigo) da carapaça e da porção anterior (mais novo) no segundo escudo lateral (Figura 2) (Reich et al., 2007). Acredita-se que os valores isotópicos em 50-µm de espessura da camada mais interna dos escudos da carapaça da tartaruga-verde, integre a dieta do

8 período de tempo de dois a três meses anteriores à amostragem e que 50-µm de espessura da camada mais externa reflita a dieta durante o mesmo intervalo de tempo a cerca de um ano antes (Cardona et al., 2009), o que permite a identificação de mudanças ontogenéticas na dieta através da metodologia proposta. A fim de identificar assinaturas isotópicas, alguns itens alimentares potenciais também serão coletados (Cardona et al., 2009). Figura 2: Imagem de uma tartaruga verde mostrando os dois locais de amostragem: anterior (A) e posterior (P). O diagrama ilustra as camadas de amostras sequenciais de camadas posteriores dos escudos amostrais. O tecido em torno das faces anterior e laterais de cada escudo é um novo tecido. Fonte: Reich et al., As amostras serão preservadas em sal durante as coletas e, posteriormente, congeladas a -20º em laboratório (Cardona et al., 2009; Vander Zanden et al., 2015) para posterior análise dos isótopos que será realizada em parceria com universidade ainda não estabelecida. FONTES QUE PRETENDE PEDIR FINANCIAMENTO The Rufford Foundation Fundação Boticário

9 REFERÊNCIAS Ayliffe, L.K., Cerling, T.E., Robinson, T., West, A.G., Sponheimer, M., Passey, B.H., Hammer, J., Roeder, B., Dearing, M.D., Ehleringer, J.R Turnover of carbon isotopes in tail hair and breath CO2 of horses fed an isotopically varied diet. Oecologia 139: Bjorndal, K.A., Foraging ecology. In: Lutz, P., Musick, J.A. (Eds.), Biology of Sea Turtles. CRC Press, Boca Raton, FL. Bjorndal, K.A.., Bolten, A.B Hawksbill sea turtles in seagrass pastures: success in a peripheral habitat. Marine Biology 157: Cardona, L., Aguilar, A., Pazos, L Delayed ontogenic dietary shift and high levels of omnivory in green turtles (Chelonia mydas) from the NW coast of Africa. Marine Biology 156: DeNiro, M. J., and S. Epstein Influence of diet on the distribution of carbon isotopes in animals. Geochimica et Cosmochimica Acta 42: DeNiro, M. J., and S. Epstein Influence of diet on the distribution of nitrogen isotopes in animals. Geochimica et Cosmochimica Acta 45: Fischer, C. F., Avelar, J. C. L., Silva, M. B.; Grosman, A., Carvalho, D. A., Carneiro, C. L., Arruda, M. B Plano de manejo para a Reserva Biológica do Atol das Rocas. Brasília: Ministério do Meio Ambiente/ Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade. Godley, B.J., Thompson, D. R., Waldron, S., Furness, R.W The trophic status of marine turtles as determined by stable isotope analysis. Marine Ecology Progress Series 166:

10 Grossman, A.; Mendonça, P.; Rodrigues da Costa, M.; Bellini, C. Morphometrics of the Green Turtle at the Atol das Rocas Marine Biological Reserve, Brazil Marine Turtle Newsletter 118: Hatase, H., Sato, K., Yamaguchi, M., Takahashi, K., Tsukamoto, K Individual variation in feeding habitat use by adult female green sea turtles (Chelonia mydas): are they obligately neritic herbivores? Oecologia 149: Hobson, K.A., Schell, D.M., Renouf, D., Noseworthy, E Stable carbon and nitrogen isotopic fractionation between diet and tissues of captive seals: implications for dietary reconstruction involving marine mammals. Canadian Journal of Fisheries Aquatic Science 53: Hobson, K.A., Clark, R.G Assessing avian diets using stable isotopes II: factors influencing diet-tissue fractionation. Condor 94: Hobson, K.A., Wassenaar, L.I Tracking Animal Migration with Stable Isotopes. London: Academic Press. 157 p. IUCN IUCN Red List of Threatened Species. Disponível em: < Acesso em: 28 de Maio de Kobayashi, M Annual cycle of the speckle pattern on the carapace of immature hawksbill turtles (Eretmochelys imbricata) in Cuba. Amphib-reptil 22: Limpus, C.J., Couper, P.J., Read, M.A The green turtle, Chelonia mydas, in Queensland: population structure in a warm temperate feeding area. Mem Queensland Museum 35: Miller, J. D Reproduction in sea turtles. Pages in P. L. Lutz and J. A. Musick, editors. The biology of sea turtles. CRC Press, Boca Raton, FL.

11 McClellan, C.M., Braun-McNeill, J., Avens, L., Wallace, B.P., Read, A.J. Stable isotopes confirm a foraging dichotomy in juvenile loggerhead sea turtles Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 387: Musick, J., Lutz, P.L The Biology of Sea Turtles. London: CRC Press. 347p. National Research Council Assessment of sea-turtle status and trends: integrating demography and abundance. Committee on the Review of Sea Turtle Population Assessment Methods (Bjorndal KA, chair). National Academies Press, Washington, DC. Newsome, S.D., Clementz, M.R., Koch, P.L Using stable isotope biogeochemistry to study marine mammal ecology. Marine Mammal Science 26: Reich, K.J., Bjorndal, K.A., Bolten, A.B The lost years of green turtles: using stable isotopes to study cryptic lifestages. Biology Letters 3: Revelles, M., Cardona, L., Aguilar, A., Borrell, A., Fernandez, G., San Félix, M Concentration of stable C and N isotopes in several tissues of the loggerhead sea turtle Caretta caretta from the western Mediterranean and dietary implications. Science Marine 71: Roth, J.D., Hobson, K.A Stable carbon and nitrogen isotopic fractionation between diet and tissue of captive red fox: implications for dietary reconstruction. Canadian Journal of Zoology 78: Seminoff, J.A., Resendiz, A., Nichols, W.J Diet of the east Pacific green turtle, Chelonia mydas, in the central Gulf of California, Mexico. Journal of Herpetology 36:

12 Shillinger, G.L., Palacios, D.M., Bailey, H., Bograd, S.J., Swithenbank, A.M., et al Persistent leatherback turtle migrations present opportunities for conservation. PLoS Biology 6: e171. Vander Zander, H. B., Tucker, A. D., Hart, K. M. et al Determining origin in a migratory marine vertebrate: a novel method to integrate stable isotopes and satellite tracking. Ecological Applications 25: Wallace, B.P., Seminoff, J.A., Kilham, S.S., Spotila, J.R., Dutton, P.H Leatherback turtles as oceanic indicators: stable isotope analyses reveal a trophic dichotomy between ocean basins. Marine Biology 49:

13 CRONOGRAMA DE ATIVIDADES ATIVIDADES ANO 1 ANO 2 ANO 3 A S O N D J F M A M J J A S O N D J F M A M J J A S O N D Disciplinas X X X X X X X X X X X X X Levantamento Bibliográfico X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X Coletas X X X X X X X X X X Análise dos dados Revisão da literatura Doutorado sanduíche Redação da tese X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X ATIVIDADES Ano 4 Disciplinas Levantamento Bibliográfico J F M A M J J A S O N D J F M A M J J A Coletas X X Análise X X X X X X X X Revisão da literatura X X X X X Doutorado sanduíche X X X X X Redação da tese X X X X X X X X X X X X X Local e data: Ilhabela, 25 de Maio de Nome do Orientador: Alexandre Schiavetti Assinatura do Orientador: (ciência e anuência enviadas ao pgecologia@uesc.br).