UNIVERSIDADE FEDERAL DE GOIÁS INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIODIVERSIDADE VEGETAL CARLOS DE MELO E SILVA NETO

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1 UNIVERSIDADE FEDERAL DE GOIÁS INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIODIVERSIDADE VEGETAL CARLOS DE MELO E SILVA NETO BIOLOGIA REPRODUTIVA DO TOMATEIRO (Solanum lycopersicum L.) E INFLUÊNCIA DAS ABELHAS NATIVAS NA PRODUÇÃO DOS FRUTOS Goiânia 2013

2 UNIVERSIDADE FEDERAL DE GOIÁS INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM BIODIVERSIDADE VEGETAL CARLOS DE MELO E SILVA NETO BIOLOGIA REPRODUTIVA DO TOMATEIRO (Solanum lycopersicum L.) E INFLUÊNCIA DAS ABELHAS NATIVAS NA PRODUÇÃO DOS FRUTOS Dissertação apresentada ao Programa de Pósgraduação em Biodiversidade Vegetal da Universidade Federal de Goiás como requisito parcial para obtenção do título de Mestre em Biodiversidade Vegetal Prof a. Dr a. Edivani Villaron Franceschinelli Goiânia

3 Dados Internacionais de Catalogação na Publicação na (CIP) Melo-Silva, Carlos de. Biologia reprodutiva do tomateiro (Solanum lycopersicum L.) e influência das abelhas na produção de frutos. [manuscrito] / Carlos de Melo e Silva Neto f.: figs, tabs. Orientadora: Profª. Drª. Edivani Villaron Franceschinelli Dissertação (Mestrado) Universidade Federal de Goiás, Instituto de Ciências Biológicas, Bibliografia. Inclui lista de figuras, abreviaturas, siglas e tabelas. Anexos. 3

4 MEMBROS DA BANCA Prof a. Dr a. Mirley Luciene dos Santos (Membro Externo do PPG Biodiversidade vegetal) Prof. Dr. Tomás de Aquino Portes (Membro Interno do PPG Biodiversidade vegetal) Prof. Dr. Hélder Nagai Consolaro (Suplente) Prof. Dr a. Marlei Fátima Pereira (Suplente) Prof a. Dr a. Edivani Villaron Franceschinelli (Orientadora) 4

5 DEDICATÓRIA Dedico esse trabalho a minha FAMÍLIA! AGRADECIMENTO Gostaria de agradecer todo apoio, carinho e incentivo que tive de minha família. Sem a ajuda de vocês, eu não conseguiria. Agradeço também a minha segunda família (Anna Clara, Ilse, Tony e Saulo) por todo carinho, companheirismo, risadas e tantos os momentos juntos. Aos meus bons (novos e velhos) amigos. Esses fizeram esse caminho valer a pena. A profa. Edivani, por ser tão incrível. Exemplo de pessoa e de profissional, em quem muito me espelho. Por último, gostaria de agradecer aos professores que contribuíram muito com minha formação e até hoje são as pessoas que mais influenciam minha vida. Assim agradeço a todos os professores da UFG e do PPG em Biodiversidade Vegetal. 5

6 SUMÁRIO LISTA DE TABELAS, FIGURAS E ANEXOS 7 LISTA DE SIGLAS, SÍMBOLOS E ABREVIATURAS 9 RESUMO 10 ABSTRACT 11 INTRODUÇÃO 12 JUSTIFICATIVA 15 OBJETIVOS GERAIS 16 OBJETIVOS ESPECÍFICOS 16 RESULTADOS 16 BIOLOGIA FLORAL E ECOLOGIA DE POLINIZADORES DO TOMATEIRO 17 POLINIZAÇÃO DE TOMATEIRO POR ABELHAS NATIVAS E AUMENTO NA PRODUÇÃO DE FRUTAS 38 DISCUSSÃO 55 CONCLUSÕES 57 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS 58 6

7 LISTA DE TABELAS E FIGURAS 1 ARTIGO Figura 01. Flor do tomateiro (variedade saladete) A. Começo da Antese floral (6h30); B. Exposição das anteras (7h30); C. Pétalas deflexas (12h00); D. Polinização por Exomalopsis; E. Fechamento parcial da flor (18h00); F. Abertura floral no 2 dia (6h30); G. Inclinação da flor e das pétalas; H. Senescência floral (3 dia) (Pagina 24). Figura 02. Número de grãos de pólen por flor de S. lycopersicum em função das horas após abertura da flor (Página 25). Figura 03. Viabilidade polínica em função das horas após abertura da flor de S. lycopersicum (Página 26). Figura 04. Número de visitantes florais separados em grupos de abelhas durante o pico de visitação. No grupo das Exomalopsis está o total de visitas das espécies do gênero Exomalopsis; Já nas abelhas grandes está o total de visitas das espécies dos gêneros Eulaema, Epicharis, Bombus, Centris. Em Halictidae está o total de visitantes de abelhas da família Halictidae (Página 30). Tabela 01. Espécies de abelhas encontradas em cultivos de tomateiro na região das cidades do entorno de Goiânia, GO (Página 28). 2 ARTIGO Figura 01. Número médio (±DP) de grãos de pólen no estigma de flores ensacadas e não ensacadas. Comparação realizada com teste-t pareado de Student com significância de 95% (t=5.678; p= 0.000) (Página 45). Figura 02. Número médio (± DP) de sementes em frutos de flores de S. lycopersicum ensacadas e não ensacadas. Comparação realizada com teste-t pareado de Student com significância de 95% (t=12.37; p=0.000) (Página 46). 7

8 Figura 03. Tomates em cortes transversais (acima) e corte longitudinal (abaixo). Os tomates da esquerda são oriundos de flores não ensacadas e os da direita são de flores ensacadas (Página 46). Figura 04. Relação entre número de sementes em função da massa-fresca de frutos de tomates comparados com uma regressão linear simples (r 2 = 0.704; r = 0.839; p = 0.000; y = *x) (Página 47). Tabela 01. Espécies nativas de abelhas que visitam as flores de tomateiro em plantações convencionais da variedade Italiano no estado de Goiás e o total do número de visitas em três horas de observação (Página 44). Tabela 02. Ganho em tomateiros obtidos de frutos oriundos de tratamento de flores ensacadas e não ensacadas. Comparação realizada com teste-t pareado de Student com significância de 95% (N: número de amostras; t: teste t de Student's; df: graus de liberdade; p: significância estatística; %: Porcentagem de ganho em tratamentos não ensacados em relação a ensacados ) (Página 45). 8

9 LISTA DE SIGLAS, SÍMBOLOS E ABREVIATURAS % Porcentagem CAPES Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior CNPq Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico df Graus de liberdade FAA 80% Formaldeído, Ácido Acético e Álcool (1/2, 1/2, 09 partes) a 80% de diluição em álcool FAO Food and Agriculture Organization FUNBIO Fundo Brasileiro para a Biodiversidade ha Hectare Kg Quilograma m Metros MMA Ministério do Meio Ambiente N Tamanho amostral p Probabilidade de se obter uma estatística de teste igual ou mais extrema que aquela observada em uma amostra, sob a hipótese nula. r Regressão linear t t de Student x Vezes 9

10 RESUMO (Biologia reprodutiva do tomateiro (Solanum lycopersicum L.) e influência das abelhas na produção de frutos). Os polinizadores fornecem um serviço essencial ao ecossistema e trazem inúmeros benefícios à sociedade, através do seu papel na produção de alimento na agricultura e na conservação da diversidade biológica. No tomateiro, as anteras têm abertura poricida, assim, para liberação dos grãos de pólen é necessária a presença de polinizadores efetivos que realizam a vibração dessas anteras. Sendo assim, os polinizadores de fato dos tomateiros são abelhas que realizam polinização vibrátil. Na realização deste trabalho, foram observados aspectos da biologia floral como duração da flor, a quantidade e viabilidade de grãos de pólen e óvulos, além dos aspectos ecológicos dos polinizadores, como observação e coleta dos visitantes florais. Para avaliar os efeitos da polinização na quantidade de pólen do estigma, selecionamos 37 plantas, ensacamos uma inflorescência e deixamos outra disponível aos polinizadores. De cada inflorescência marcada, retiramos três estigmas e quantificamos os grãos de pólen em suas superfícies. Para a comparação da produção de frutos, acompanhamos o desenvolvimento dos frutos nas inflorescências ensacadas e não ensacadas durante 40 dias, e posteriormente os frutos foram contados, pesados, medidos e tiveram suas sementes contadas. A antese floral inicia às 6h30 da manhã. A flor permanece aberta até às 18h, fechando e no dia seguinte reabrindo no mesmo horário, durando até 73h. A maior oferta de pólen é nas primeiras horas da abertura da flor, com redução e estabilização do número de grãos de pólen por volta do meio dia, coincidindo com o aumento da visitação dos polinizadores. Foram encontradas 25 espécies de abelhas polinizadoras nos cultivos de tomateiro. A abundância das abelhas coincidindo com os horários de disponibilidade e esgotamento do pólen sugere eficiência na retirada dos grãos de pólen das anteras, muitos dos quais se aderem provavelmente ao estigma da própria flor, ocorrendo o posterior desenvolvimento dos frutos. A quantidade de grãos de pólen no estigma das flores disponíveis para os polinizadores foi maior do que no estigma das flores ensacadas. A produção de frutos foi maior em inflorescências não ensacadas que em inflorescências ensacadas. Os frutos não ensacados apresentaram mais sementes que os ensacados. As abelhas nativas polinizam as flores do tomateiro, aumentando a carga de pólen no estigma e a produção de frutos. PALAVRAS-CHAVE: Solanum lycopersium L., polinização vibrátil, Antera poricida, xenogamia facultativa, autopolinização e Exomalopsis. 10

11 ABSTRACT (Reproductive biology of tomatoes (Solanum lycopersicum L.) and influence pollinator bees to produce fruit). Pollinators provide an essential service to the ecosystem and bring numerous benefits to society, through its role in the production of food in agriculture and the conservation of biological diversity. In tomato, anthers are poricidal, thus the release of pollen grains requires the presence of pollinators that vibrate these anthers. Thus, pollinators of tomatoes are actually bees that perform buzz pollination. Here, we observed aspects of floral biology, quantity and viability of pollen grains and ovules, and pollinators behavior and richness. To evaluate the effects of pollination in the amount of pollen on the stigmas, we selected 37 plants and bagged an inflorescence and let another available to pollinators. Each marked inflorescence had three stigmas removed the pollen grains on their surfaces were quantified. For comparison of fruit production, fruit development were followed in inflorescences bagged and not bagged for 40 days, and then the fruits were counted, weighed, measured, and had their seeds counted. The anthesis is at 6:30 am. The flower remains open until 6:00 pm, closing and reopening in the next day at the same time, lasting up to 73 hours. The greatest amount of pollen in the anther is in the early hours of the flower opening, with reduction and stabilization of the number of pollen grains around noon, coinciding with increased pollinator visitation. We found 25 species of bees in pollinating tomato crops. The abundance of bees coinciding with hours of availability and depletion of pollen suggests efficient removal of pollen from the anthers by the native bees The amount of pollen on the stigma of flowers available to pollinators was higher than on the stigma of bagged flowers. Fruit production was higher in open inflorescences than in bagged inflorescences. Native bees pollinate tomato flowers, increasing the pollen load on the stigma and fruit production. KEYWORDS: Solanum lycopersium L., buzz pollination, anther poricida, facultative xenogamy self-pollination and Exomalopsis. 11

12 INTRODUÇÃO Os beneficio dos polinizadores nativos nas culturas de tomate e em outras culturas agrícolas são serviços ecossistêmicos, também conhecidos como serviços ambientais (CONSTANZA et al., 1997; DE MARCO & COELHO, 2004; KREMEN, 2005). Esses serviços são conceituados como condições e processos através dos quais os ecossistemas naturais e as espécies que os compõem sustentam a vida humana (DAILY, 1997). Esses serviços também são definidos como os benefícios que as populações humanas derivam, direta ou indiretamente, das funções dos ecossistemas (CONSTANZA et al., 1997). Os polinizadores fornecem um serviço essencial ao ecossistema e trazem inúmeros benefícios à sociedade, através do seu papel na produção de alimento e da agricultura, e na conservação da diversidade biológica. Muitas vezes, a produção agrícola reduzida ou os frutos deformados são resultantes da polinização insuficiente e não do uso insuficiente de insumos agroquímicos (NUNES-SILVA, HRNCIR & IMPERATRIZ-FONSECA, 2010; IMPERATRIZ- FONSECA et al., 2011). Atualmente é evidenciado o valor econômico dos polinizadores, mesmo em culturas em que a autopolinização ocorre, como por exemplo, no café, canola e soja, há um aumento considerável da produção de frutos e sementes após a ocorrência da polinização por abelhas nativas ou introduzidas (VEDDELER et al., 2008). No café, estudos evidenciam um aumento de produtividade de frutos em 14% a 50% (DE MARCO & COELHO, 2004; RICKETTS et al., 2008). No caso da canola, estudos recentes mostram um aumento de 53 a 55,1% nas plantas polinizadas (DURÁN et al., 2010; ROSA et al., 2011). Os serviços ambientais dos polinizadores estão em diversas culturas agrícolas com aumento considerável na produção devido à ação de polinizadores, como o caso da abobrinha (Curcubita moschata (Duchesne) Duchesne ex Poir. SERRA & CAMPOS, 2010); maracujádoce (Passiflora alata Dryander MALERBO-SOUZA & RIBEIRO, 2010); morango (Fragaria ananassa Duchesne - MALAGODI-BRAGA & KLEINERT, 2007); feijão-guandu (Cajanus cajan L. - AZEVEDO et al., 2007); berinjela (Solanum melongena L. - MONTEMOR & SOUZA, 2009); pepino (Cucumis sativus L. - SANTOS, ROSELINO & REGO, 2008); melancia (Citrullus lanatus Thunb. - MALERBO-SOUZA, 1999); melão (Cucumis melo L. SOUZA et al., 2009); laranja (Citrus sinensis (L.) Osbeck - GAMITO & MALERBO-SOUZA, 2006); café (Coffea spp - KLEIN, STEFFAN-DEWENTER & TSCHARNTKE, 2003; DE MARCO & COELHO, 2004) e pimentão (Capsicum annuum L. SARMENTO-DA-SILVA et al., 2005) 12

13 O tomateiro pertence ao gênero Solanum (Solanaceae), é originário das regiões andinas, porém foi amplamente cultivado pelo mundo e adaptado em diversas variedades (SPOONER et al., 1993; OLMSTEAD & PALMER 1997; CHETELAT et al., 2009). Uma das características do gênero Solanum é a morfologia das anteras com abertura poricida. Para a liberação dos grãos de pólen dessas anteras é necessária a presença de polinizadores efetivos que produzam a vibração das mesmas, sendo assim, os polinizadores de fato dos tomateiros são abelhas que realizam polinização vibrátil (BUCHMANN & HURLEY, 1978; NUNES-SILVA et al., 2010). As variedades cultivadas são autogâmicas, porém o comportamento de polinização vibrátil das abelhas contribui com a autopolinização dessas variedades, uma vez que seus estigmas são introrsos e boa parte dos grãos de pólen expelidos das anteras é depositada no estigma da mesma flor (FREE, 1993; KING & BUCHMANN, 2003; GREENLEAF & KREMEN, 2006). A abertura poricida do tomateiro torna importante a relação da cultura com abelhas que vibram, uma vez que Apis mellifera L. e vários outros polinizadores que buscam pólen não são capazes de vibrar. Algumas famílias das abelhas nativas do Brasil que realizam o movimento de vibração são Andrenidae, Apidae (exceto Apis), Colletidae, Halictidae e Megachilidae (BUCHMANN & HURLEY, 1978, HARTER et al., 2002). Devido à relação específica entre polinizador e produção de frutos nesta cultura, os principais fatores limitantes para a formação de fruto são aqueles que influenciam a conservação destes polinizadores, tais como a perda e a fragmentação do habitat e consequente diminuição das populações de polinizadores, causando um déficit de polinização na cultura (KREMEN et al., 2002; KNIGHT et al., 2005; GREENLEAF & KREMEN 2006; BOS et al., 2007; KLEIN et al., 2007; WINFREE et al., 2007) Estudos sobre a biologia floral do tomateiro podem contribuir com informações sobre a interação dos polinizadores com as flores do tomateiro, evidenciando os principais grupos dos polinizadores, o comportamento dos mesmos em relação ao recurso oferecido (pólen) e os efeitos dessa relação na produção de frutos. Teppner (2005), em estudos com tomateiros na região central da Europa, observou que abelhas grandes (Bombus) podem ser bons polinizadores dos tomateiros, por apresentarem facilidade de vibração das anteras. Para o Brasil, nenhum estudo mostra relação direta da importância dos polinizadores na produção de frutos do tomateiro em cultivos abertos, nem mesmo para o estado de Goiás, que é o maior produtor de tomate do Brasil (AGRODEFESA-GO, 2013), com uma área plantada de aproximadamente 2,5 mil ha, com produção de cerca 133 mil toneladas do fruto (SEPLAN/SEPIN, 2012). Além dos dividendos econômicos que representa, esta cultura gera benefícios sociais, uma vez que emprega muita mão-de-obra, ao mesmo tempo em que representa matéria-prima para a indústria (AGRODEFESA/GO, 2012). 13

14 Contudo, neste estado, nada se sabe sobre os polinizadores desta cultura e como eles contribuem na produção de seus frutos. Desta forma, o objetivo deste estudo é averiguar os aspectos da biologia floral do tomateiro, ecologia dos polinizadores e seus efeitos na relação das flores com seus polinizadores. 14

15 JUSTIFICATIVA A morfologia floral do tomateiro torna importante a relação da cultura com as abelhas nativas, uma vez que somente estas realizam polinização vibrátil e são capazes de polinizar as flores dessa cultura e influenciar a produção de frutos. Além dos aspectos biológicos, o tomateiro é uma planta amplamente cultivada e consumida, sua importância vai de regional à mundial, alimentando e gerando renda para diversas classes da sociedade, movimentando diversas cadeias produtivas, assim, todo estudo que possa contribuir com maior e melhor produção de frutos, e principalmente, respeitando o meio ambiente torna-se importante para a sociedade. 15

16 OBJETIVOS GERAIS O objetivo deste trabalho foi verificar como ocorre a interação planta-polinizador em cultivos de tomateiro, observando a biologia floral, ecologia de polinizadores e influência das abelhas na produção de frutos. OBJETIVOS ESPECÍFICOS 1. Verificar aspectos da biologia floral do tomateiro, como antese e senescência da flor, produção, viabilidade e disponibilidade de pólen. 2. Observar a ecologia dos polinizadores da cultura do tomateiro, quantificando e identificando os polinizadores que utilizam o pólen da cultura, assim como o comportamento dos mesmos, verificando como as abelhas contribuem para a deposição de pólen no estigma da flor. 3. Avaliar o efeito da disponibilidade das flores aos polinizadores, verificando a produção de frutos de tomateiro em flores disponíveis e não disponíveis aos polinizadores. RESULTADOS Os resultados destes estudos serão aqui apresentados na forma de artigos de revista científica. Serão apresentados dois artigos com os seguintes títulos: 1)BIOLOGIA FLORAL E ECOLOGIA DE POLINIZADORES DO TOMATEIRO 2)POLINIZAÇÃO DE TOMATEIRO POR ABELHAS NATIVAS E AUMENTO NA PRODUÇÃO DE FRUTAS Ambos os artigos foram já submetidos para a publicação. 16

17 ARTIGO 1 BIOLOGIA FLORAL E ECOLOGIA DE POLINIZADORES DO TOMATEIRO 17

18 RESUMO Os objetivos deste estudo são identificar quais são as espécies polinizadoras de Solanum lycopersicum, além de averiguar os aspectos da biologia floral do tomateiro e seus efeitos em relação aos polinizadores. Quantificamos peças florais, antese e duração da flor, quantidade e viabilidade de grãos de pólen e óvulos. Os visitantes florais foram observados e coletados. Os botões florais começam a antese floral por volta de 6h30 da manhã. A flor permanece aberta até às 18h, fechando novamente e no dia seguinte reabrindo no mesmo horário. As flores tem duração de aproximadamente 73 horas. A maior oferta de pólen é nas primeiras horas da abertura da flor, com redução e estabilização do número de grãos de pólen por volta do meio dia, coincidindo com o aumento da visitação dos polinizadores. A razão pólen/óvulo da planta a considera xenogâmica facultativa, reforçando o papel dos polinizadores. Foram encontradas 30 espécies de abelhas nos cultivos de tomateiro, porém 25 espécies de abelhas podem polinizar a cultura. A abundância das abelhas e a coincidência com os horários de disponibilidade e esgotamento do pólen demonstram a capacidade de polinização que as abelhas nativas têm, podendo assim também contribuir com a produção dos frutos. PALAVRAS-CHAVES: Solanum lycopersium L., polinização vibrátil, antera poricida, xenogamia facultativa e Exomalopsis 18

19 ABSTRACT This study aimed to identify pollinators of tomato plants and investigate its floral biology. The time of anthesis, flower duration, and the number and viability of pollen grains and ovules were recorded. Floral visitors were observed and collected. Flower buds initiated anthesis around 6h30. Flowers stayed open until 18h00, closed, and reopened on the following day at the same time in the morning. Flowers lasted up to 73 hours. The highest pollen availability occurred during the first hours of anthesis. Afterwards, the number of pollen grains declined, leveling off around noon, which coincides with the pollinator visitation patterns. Based on the pollen-ovule ratio, tomato can be classified as a facultative xenogamous plant, underlining the role of pollinators on fruit production. Thirty-one bees species were found in the tomato fields, but only 25 of those may be considered pollinators. The large abundance of bees and the pattern of pollen availability and depletion throughout the day suggest that bees are highly effective in removing pollen grains from anthers. Many of these grains can land on the stigma of the same flower, leading to self-pollination and subsequent fruit development. KEYWORDS: Solanum lycopersicum L., buzz pollination, poricidal anther, facultative xenogamy, Exomalopsis 19

20 INTRODUÇÃO O tomateiro pertence ao gênero Solanum (Solanaceae) é originário das regiões andinas, porém foi amplamente cultivado pelo mundo e adaptado em diversas variedades (SPOONER et al., 1993; OLMSTEAD & PALMER 1997; CHETELAT et al., 2009). Uma das características do gênero Solanum é a morfologia das anteras com abertura poricida. Para a liberação dos grãos de pólen dessas anteras é necessária a presença de polinizadores efetivos que produzem a vibração dessas anteras, sendo assim, os polinizadores de fato dos tomateiros são abelhas que realizam polinização vibrátil (BUCHMANN & HURLEY 1978; NUNES-SILVA et al., 2010). As variedades cultivadas são autogâmicas, porém o comportamento de polinização vibrátil das abelhas contribui com a autopolinização dessas variedades, uma vez que seus estigmas são introrsos e boa parte dos grãos de pólen expelidos das anteras é depositada no estigma da mesma flor. Quando não ocorre a polinização vibrátil por abelhas, essa vibração depende da ação de fatores abióticos, como o vento (FREE, 1993; KING & BUCHMANN 2003; GREENLEAF & KREMEN 2006). Algumas famílias das abelhas nativas do Brasil que realizam o movimento de vibração são Andrenidae, Apidae (exceto Apis), Colletidae, Halictidae e Megachilidae (BUCHMANN & HURLEY, 1978; HARTER et al., 2002). Devido à relação específica entre polinizador e produção de frutos nesta cultura, os principais fatores limitantes para a formação de fruto são aqueles que influenciam a conservação destes polinizadores, tais como, a perda e a fragmentação do habitat e consequente diminuição das populações de polinizadores, causando um déficit de polinização na cultura (KREMEN et al., 2002; KNIGHT et al., 2005; GREENLEAF & KREMEN, 2006; KLEIN et al., 2007; WINFREE et al., 2007) Estudos sobre a biologia floral do tomateiro podem contribuir com informações sobre a interação dos polinizadores com as flores do tomateiro, evidenciando os grupos dos principais polinizadores, o comportamento dos mesmos em relação ao recurso oferecido (pólen) e os efeitos dessa relação na produção de frutos. Teppner (2005), em estudos com tomateiros na região central da Europa, observou que abelhas grandes (Bombus) podem ser bons polinizadores dos tomateiros, por apresentarem facilidade de vibração das anteras. No Brasil, nenhum dos estudos mostrou relação direta da importância dos polinizadores na produção de frutos do tomateiro em cultivos abertos. Acredita-se que o vento é o responsável pelo balanço das flores, e que isto levaria à liberação dos grãos de pólen das anteras e à autopolinização dos estigmas. O estado de Goiás é o maior produtor de tomate do Brasil (AGRODEFESA-GO, 2013). Contudo, neste estado, nada se sabe sobre os polinizadores desta cultura e como eles contribuem na produção de seus frutos. Desta forma, o objetivo deste estudo 20

21 é identificar quais são as espécies polinizadas desta cultura em plantações de tomate tutorado da região de Goiânia GO. Além disso, o presente trabalho deve averiguar os aspectos da biologia floral do tomateiro e seus efeitos na relação das flores com seus polinizadores. MATERIAIS E MÉTODOS Biologia Floral do Tomateiro As flores dos tomateiros foram observadas buscando estudar seus aspectos morfológicos e funcionais. Para observação da abertura floral da planta, foi marcada uma inflorescência por planta em 20 plantas diferentes, assim, acompanhando a antese floral até a senescência de todas as flores das inflorescências. Os horários e períodos da abertura floral, receptividade do estigma e abertura das anteras foram registrados. Para morfometria da flor, foram utilizadas 20 flores de plantas diferentes. Também foram quantificados os grãos de pólen produzido em diferentes períodos da antese floral, além de viabilidade do mesmo e quantidade de óvulos (modificado de DAFNI & FIRMAGE, 2000; DAFNI et al., 2005). Para a contagem dos grãos de pólen foram coletadas 20 flores nas plantações de tomates em diferentes horários e fixadas em FAA (Formaldeído a 40% - 1 parte, Ácido acético- 1 parte e Etanol 80% - 8 parte). Duas anteras de cada flor coletada foram separadas da flor do tomateiro e colocadas em uma placa de Petri. As anteras foram maceradas e coradas em carmim acético (5%). A contagem do pólen foi realizada em câmara de Neubauer em microscópio óptico com objetiva de 10 x de aumento. A contagem foi realizada em duas áreas da câmara (Campo A e E) e o resultado de ambas somado, valor multiplicado por 2000, dividido por quatro, por último multiplicando pelo número de anteras da flor. Totalizando assim, o número de grãos de pólen produzido pela flor (MAÊDA, 1985). Para testar a viabilidade polínica do grão de pólen o mesmo procedimento de coleta, fixação e coloração foi realizado em 20 flores de plantas diferentes. Após o procedimento, em lâmina e no microscópio óptico com objetiva de 40 x foi contato o número de 100 grãos de pólen, avaliando os viáveis e não viáveis. Os grãos de pólen que apresentaram defeitos morfológicos e/ou não corados foram considerados não viáveis. Para comparação da quantidade de grãos de pólen e viabilidade polínica em função dos diferentes horários foi utilizada uma regressão linear simples para cada análise. A receptividade do estigma foi testada a partir da abertura da flor no início da manhã (6h) até o final do dia, aproximadamente a cada 3h, utilizando peróxido de hidrogênio para observar se o estigma de flores novas e flores de dias posteriores borbulha com o reagente. 21

22 Ecologia da Polinização Para se conhecer as espécies que visitam e polinizam as flores de tomateiros na região de Goiânia, 14 áreas de cultivo foram visitadas nos municípios de Nerópolis, Bonfinópolis, Goianápolis, Senador Canedo, Terezópolis de Goiás, Leopoldo de Bulhões e Anápolis. As áreas são cultivos em ambientes abertos, cercados de vegetação nativa, abrangendo diversas fitofisionomias como cerradão, matas das ciliares e de galerias e cerrado sentido restrito. As principais variedades de tomateiro encontradas nas áreas foram a saladete e o dominador. Em cada uma destas plantações, foram percorridas, a cada 30 minutos, cerca de quatro fileiras, com aproximadamente 120 pés de tomateiros. Estas observações foram feitas três vezes por dia durante dois dias, totalizando três horas de observação por propriedade. As atividades ocorreram entre 9 e 13 horas, observando o pico de visitantes florais nessa cultura e período de maior quantidade de pólen nas anteras do tomateiro. Para avaliação prévia do pico de visitantes, foi realizada anteriormente observação entre 6 e 18 horas, evidenciando que a maior visitação ocorre entre as 9 e 13 horas (aproximadamente 60 visitantes em 30 horas de observação). Dados de abundância e de riqueza de polinizadores foram coletados. Os visitantes florais foram observados para avaliar se coletam pólen por vibração durante suas visitas. Os visitantes florais foram coletados para identificações. Quando esta coleta não foi possível, uma identificação em nível de gênero ou família foi realizada no campo. RESULTADOS E DISCUSSÕES Morfologia da planta e flor O tomateiro apresenta hábito herbáceo-arbustivo, podendo apresentar até 2 m de comprimento da haste principal. O ciclo de vida da espécie é curto, podendo produzir frutos maduros de 90 a 120 dias após a germinação da semente, ou 45 a 55 dias após o florescimento. As inflorescências são em forma de cimeira, apesar de ocorrerem modificações de acordo com a variedade. As inflorescências dos tomateiros variedade saladete são cimeiras que apresentam modificações em forma de dicásio e drepânio. A variação da morfologia da inflorescência é comum em espécies cultivadas. Em Solanum melongena (berinjela) há variações na morfologia, sendo a forma comum uma cimeira escorpioide (PRADEEPA, 2002). Cada indivíduo de S. lycopersicum apresenta em média 7±2,13 botões por inflorescência. As flores são bissexuais, actinomorfas, com diâmetro de 1,5 a 2 cm. As flores apresentaram em média 5,62±0,71 pétalas; 5,56±0,72 sépalas 6,51±0,75 anteras por flor. O tubo de estames apresentado na flor tem em média 1,05±0,09 cm. O tamanho do tubo de estames é uma limitação 22

23 para o tamanho das abelhas que polinizam as flores do tomateiro, Dialictus sp. e Paratrigona lineata (0,4 cm e 0,6 cm, respectivamente) não conseguem se segurar no tubo de estames. Já Exomalopsis spp. (0,8 cm) e abelhas com tamanhos maiores conseguem se segurar no tubo de estames e realizar polinização por vibração. O cone de antera envolve o estigma, e na variedade saladete o estigma está um pouco abaixo da abertura dos poros das anteras. Essa característica morfológica é derivada da forma selvagem que apresentava o estigma mais à frente da região dos poros das anteras, contribuindo assim para o estabelecimento de um sistema de hercogamia que leva a polinização cruzada. Porém, com as definições de variedades, foram selecionadas plantas que apresentavam o estigma abaixo do poro das anteras, visando a autopolinização e a manutenção das características selecionadas (SPOONER et al., 1993; OLMSTEAD & PALMER 1997; CHETELAT et al., 2009). Abertura e viabilidade floral Na inflorescência ocorre abertura de duas flores por vez. Quando as duas primeiras começam o processo de senescência, as próximas duas começam suas anteses florais. As aberturas dos botões florais se dão por volta de 6h30 da manhã. As flores permanecem abertas até às 18h, fechando novamente e no dia seguinte reabrindo no mesmo horário. A abertura floral tem duração de aproximadamente uma hora, já expondo as anteras da flor. O estigma da flor se mantém receptivo durante todo o período de abertura da flor. As flores apresentam inclinação para baixo com pétalas abertas e patentes. Porém, a partir do meio dia as pétalas se apresentam deflexas até o final da tarde, quando as flores iniciam seus fechamentos (Figura 01). O fechamento da flor provavelmente ocorre para proteger os elementos reprodutivos da flor. As flores têm duração de até aproximadamente 73 horas (três dias). O comportamento fenologico das flores provavelmente é oriundo dos ancestrais do cultivar, em que no primeiro dia, a flor disponibilizava os grãos de pólen e no segundo e terceiro dia, a flor disponibilizava o estigma para receber grãos de pólen de outras flores, aumentando as chances da polinização cruzada. Esse comportamento fenologia ainda é encontrado em Solanum nativos. Em S. melongena, espécie também cultivada do mesmo gênero, as flores permanecem abertas aproximadamente três dias ou mais, dependendo da polinização da flor. Além disso, esta espécie também apresenta fenologia da flor semelhante ao do tomateiro, com antese no início da manhã, fechamento noturno e senescência floral após três a quatro dias (MONTEMOR & MALERBO-SOUZA, 2009). 23

24 Figura 01. Flor do tomateiro (variedade saladete) A. Começo da Antese floral (6h30); B. Exposição das anteras (7h30); C. Pétalas deflexas (12h00); D. Polinização por Exomalopsis; E. Fechamento parcial da flor (18h00); F. Abertura floral no 2 dia (6h30); G. Inclinação da flor e das pétalas; H. Senescência floral (3 dia). Quantidade e viabilidade dos grãos de pólen. A produção média de pólen é de ± grãos por flor, com considerável redução da oferta de pólen ao longo do dia, com o pico de oferta nas primeiras horas da abertura da flor, entre sete e oito horas da manhã e estabilização da redução do número de grãos de pólen por volta do meio dia (r² = 0,3153; r = -0,5616; p = 0,000; y = 8,2339E ,3774*x) (Figura 02). Esse resultado coincide com o aumento da visitação dos polinizadores que variam das 7h da manhã ao meio-dia, havendo pico de visitação entre 9 e 10h, corroborando com resultados encontrados por Bispo dos Santos (2009) e Santos & Nascimento (2011). Após meio-dia ocorre considerável redução do número de grãos de pólen encontrado nas flores (Figura 02). 24

25 Figura 02. Número de grãos de pólen por flor de S. lycopersicum em função das horas após abertura da flor. A viabilidade polínica dos grãos é alta, com cerca de 97±12,59% dos grãos viáveis; variando ao longo do dia (r 2 = 0,0395; r = -0,1987; p = 0,0031; y = 97,3931-0,8985*x) (Figura 03). As altas taxas de viabilidade polínica são comuns no gênero Solanum (S. sessiliflorum; S. lycocarpum; S. paniculatum) (STORTI, 1988; OLIVEIRA-FILHO & OLIVEIRA, 1988; FORNI- MARTINS et al., 1998) e também comum em outras espécies cultivadas do gênero (S. melongena) (SANTOS-NETO et al., 2006). O tomateiro com 50 dias de idade apresenta em média 10,7±1,44 inflorescências com cerca de 7±2,13 flores por inflorescências. Assim, grandes quantidades de grãos de pólen são produzidas e estão disponíveis para os visitantes florais. Esse recurso floral, além da importância para a polinização da espécie, é de grande importância para as abelhas nativas como fonte alimentação das suas larvas. 25

26 Figura 03. Viabilidade polínica em função das horas após abertura da flor de S. lycopersicum. Sistema de cruzamento No gênero Solanum há espécies autógamas e alógamas (WHALEN & ANDERSON, 1981; FORNI-MARTINS et al., 1998; SANTOS-NETO et al., 2006). As espécies alógamas deste gênero possuem sistema de incompatibilidade gametofítico (HESLOP-HARRISON, 1975; FORNI-MARTINS et al., 1998), especialmente as espécies nativas não melhoradas/selecionadas. Esta auto-incompatibilidade não ocorre nos tomateiros cultivados (PICKEN, 1984). Porém, de acordo com a quantidade de óvulos por flor do tomateiro, que são aproximadamente 300 óvulos, se realizada a proporção pólen/óvulo, o resultado será de aproximadamente Com isto, segundo Cruden (1977), a planta pode ser considerada xenogâmica facultativa. É importante ressaltar que o tomateiro cultivado apresenta diversas variedades, sendo que provavelmente características como quantidade de óvulo e grãos de pólen variam entre as variedades, assim como descrito para outras espécies cultivadas, como a laranja (Citrus spp.) (RAMOS- HURTADO et al., 2006), o pimentão (Capsicum sp.) (FARIA-JÚNIOR et al., 2008), maracujás (Passiflora spp.) (CRUZ et al., 2008); manga (Mangifera indica L.) (SOUZA et al., 2010). Sistema de Polinização As características morfológicas e fenológicas da flor do tomateiro, assim como de outras espécies de Solanum cultivadas (S. melongena; S. paniculatum)(montemor & MALERBO- SOUZA, 2005; SANTOS-NETO et al., 2006) e nativas (S. lycocarpum; S. sessiliflorum; S. stramonifolium; S. carolinense; S. violaceum) (OLIVEIRA-FILHO & OLIVEIRA, 1988; STORTI, 1988; BEZERRA & MACHADO, 2002; VALLEJO-MARIN & RAUSHER, 2007; 26

27 WANIGASEKARA & KARUNARATNE, 2012) coincidem com as relacionadas à síndrome da polinização vibrátil (BUCHMANN & HURLEY 1978, BUCHMANN, 1983; FORNI-MARTINS et al., 1988; NUNES-SILVA et al., 2010). A cultura do tomateiro fornece quantidade considerável de pólen ao polinizador e o este atua, aumentando a quantidade de pólen no estigma da planta, podendo gerar aumento da produção do fruto. Em áreas de cultivo aberto de tomateiro, Melo-Silva et al. (dados não publicados, capítulo 2 desta dissertação) encontraram ganhos de produção de 50,21% em massa-fresca de fruto e até 208% de ganho em número semente. Esses resultados demonstram ganhos em produção assim como outros autores encontraram, em casa de vegetação no Brasil (BISPO DOS SANTOS et al., 2009) e em cultivos abertos no México (MACIAS-MACIAS et al., 2009; VERGARA & FONSECA-BUENDÍA, 2012). Conhecendo os ganhos em polinização pela ação das abelhas, preocupamo-nos em reconhecer os polinizadores efetivos e diferenciá-los dos visitantes florais que não contribuem com a polinização. Ao todo, foram encontradas 31 espécies de abelhas nos cultivos de tomateiro, com abundância de 324 indivíduos em 45 horas de coleta ativa. Apenas espécies das famílias Apidae e Halicitdae foram encontradas, sendo Apidae a família com maior riqueza e abundância. Os gêneros Eulaema, Exomalopsis, Halictus, Augochloropsis e Pseudaugochlora são conhecidos por apresentarem o comportamento de polinização vibrátil (NUNES-SILVA et al., 2010). Dentre as 31 espécies de abelhas visitantes das flores, Apis mellifera, Dialictus sp., Frieseomellita sp., Geotrigona subterranea, Tetragonisca angustula são conhecidos por não apresentarem o comportamento de polinização vibrátil. As espécies de abelhas mais comuns capturadas nas plantações foram Exomalopsis analis, Augochloropsis sp.c, Paratrigona lineata, Augochloropsis sp.a, Pseudaugochlora sp.b, E. auropilosa. Já E. analis, Augochoropsis sp. e Paratrigona lineata apresentam comportamento de vibração. A espécie P. lineata mesmo apresentando o comportamento de vibrar não conseguia segurar na flor do tomateiro por ser pequena, por isso, acabava recolhendo grãos de pólen que já se encontravam fora da antera devido à vibração de outras abelhas. Este comportamento também foi evidenciado por outros autores (HOEHN et al., 2008). Assim, identificaram-se 25 espécies de abelhas que podem polinizar a cultura do tomateiro nas áreas estudadas. As espécies de abelhas que foram encontradas polinizando ou buscando recursos nas flores dos tomateiros estão apresentadas na tabela

28 Tabela 01. Espécies de abelhas encontradas em cultivos de tomateiro na região das cidades do entorno de Goiânia, GO. Espécies APIDAE Apidae sp1. Apidae sp2. Apidae sp3. Apis mellifera L. Bombus morio (Swederus, 1787) Centris (Hemisiella) sp. Centris tarsata Smith Centris aenea Lepeletier Centris cf. fuscata Lepeletier Epicharis sp. Eulaema nigrita Lepeletier Exomalopsis analis Spinola Exomalopsis auropilosa Spinola Exomalopsis minor Schrottky Exomalopsis sp.a Exomalopsis sp.b Frieseomellita sp. Geotrigona subterranea (Friese) Meliponini sp.a Paratrigona lineata (Lepeletier) Tetragonisca angustula Latreille HALICTIDAE Augochloropsis callichroa Cockerell Augochloropsis smithiana (Cockerell) Augochloropsis sp.a Augochloropsis sp.b Augochloropsis sp.c Augochloropsis sp.d Augochloropsis sp.e 28

29 Dialictus sp. Pseudaugochlora sp.a Pseudaugochlora sp.b Em estudo realizado em cultivos abertos convencionais e orgânicos em Sergipe, foram considerados polinizadores efetivos as abelhas dos gêneros Augochlora Smith, 1853; Augochloropsis Cockerell, 1897; Exomalopsis Spinola, 1853; Bombus Franklin, 1913; Centris Smith, 1874; Dialictus, Pseudaugochlora Smith, 1853; Tetrapedia Klug, 1910 (SANTOS & NASCIMENTO, 2011). Essas abelhas também foram encontradas nos cultivos de tomateiro em Goiás, exceto Tetrapedia que não foi encontrada e Dialictus que foi observada, porém sem realizar polinização vibrátil. O pico de visitação das abelhas ocorreu por volta das 11 horas da manhã, em geral com condições de bastante luminosidade do Sol e pouco vento (Figura 04). A visitação das abelhas parece responder à oferta do pólen, pois quando há abundância do recurso, há maior visitação das abelhas, assim ocorrendo em seguida uma diminuição considerável de pólen na flor. Essa dinâmica entre disponibilidade de recurso floral e visitação dos polinizadores é observada em outras espécies do gênero (S. lycocarpum; S. sessiliflorum; S. stramonifolium; S. melongena; S. paniculatum S. carolinense; S. violaceum) (OLIVEIRA-FILHO & OLIVEIRA, 1988; STORTI, 1988; BEZERRA & MACHADO, 2002; MONTEMOR & MALERBO-SOUZA, 2005; SANTOS-NETO et al., 2006; VALLEJO-MARIN & RAUSHER, 2007; WANIGASEKARA & KARUNARATNE, 2012). Assim como em outras espécies de Solanum, cultivadas ou nativas, a comunidade de polinizadores varia ao longo do dia, de acordo com o tamanho e comportamento das abelhas. O início das atividades ocorre por volta das 7 horas da manhã. Já o pico das atividades das abelhas é por volta das 11 horas da manhã, havendo presença mais cedo apenas de abelhas maiores. Abelhas grandes (Eulaema, Bombus, Epicharis e Centris) e abelhas da família Halictidae mantêm uma visitação constante ao longo do dia nas flores dos tomateiros. Abelhas maiores e de hábito solitário apresentam atividade desde as primeiras horas da manhã, se mantendo constante ao longo do dia (Figura 05) (CARVALHO et al., 2001; GREENLEAF et al., 2007). Já as Exomalopsis, que são as abelhas mais abundantes nos cultivos, iniciam suas atividades por volta das 9 horas da manhã e tem o pico de atividade por volta das 11 horas, reduzindo consideravelmente ao meio dia, assim como o encontrado por outros autores (CARVALHO et al., 2001; GREENLEAF et al., 2007; FARIA-JÚNIOR et al., 2008). Espécies de Exomalopsis chegam às flores de S. lycopersium pela frente, pousando no cone de anteras. Agarram-se ao 29

30 cone e vibram as anteras, tendo o pólen expelido e aderido no abdômen e outras regiões do corpo. Assim, a Exomalopsis realiza movimento circular na antera, vibrando muitas vezes e em várias anteras. Quando em seu corpo há grande quantidade de pólen, a abelha para a vibração e se limpa, recolhendo o pólen e colocando na curbícula (Figura 02d). Esse comportamento também é observado por outros autores em outras espécies de plantas. (BUCHMANN, 1983; BEZERRA & MACHADO, 2003; NUNES-SILVA et al., 2010). Figura 04. Número de visitantes florais separados em grupos de abelhas durante o pico de visitação. No grupo das Exomalopsis está o total de visitas das espécies do gênero Exomalopsis; Já nas abelhas grandes está o total de visitas das espécies dos gêneros Eulaema, Epicharis, Bombus, Centris. Em Halictidae está o total de visitantes de abelhas da família Halictidae. A visita de Apis mellifera às flores do tomateiro foram muito raras nas áreas estudadas Observando o comportamento da A. mellifera nas poucas vezes que foram encontradas na flor do tomateiro, ficou demonstrado que a mesma não é capaz de vibrar para retirar o pólen das anteras. Em alguns casos, foi observado A. mellifera tentando roubar pólen com a língua através do poro da antera ou tentando ordenhar as anteras em busca do pólen, comportamento também observado por outros autores (MOÇO & PINHEIRO, 1999; KING & BUCHMANN, 2003). Esses resultados evidenciam a ineficiência da A. mellifera como polinizadores do tomateiro (BANDA & PAXTON, 1991; CERVANCIA & BERGONIA, 1991; ABAK et al., 2000). Dentre as espécies de abelhas que polinizam as flores de tomateiro, também foram encontradas abelhas com primeira ocorrência em Goiás, como Augochloropsis callichroa Cockerell que só havia sido coletada no estado do Mato Grosso (MOURE, 2012). Já 30

31 Exomalopsis minor Schrottky (1910) só tinha ocorrência para áreas de mata atlântica do sudoeste do Brasil (SILVEIRA, 2012). Essas novas ocorrências de abelhas para o estado de Goiás demonstra o quão pouco conhecidas são as espécies da região, reforçando a relação entre cultura agrícola, polinizadores e vegetação nativa. As áreas de vegetação nativa no entorno dos cultivos são habitat de diversas espécies de abelhas, assim, a conservação dessas áreas pode incrementar a produção agrícola da cultura por influenciar as abelhas nativas. Alguns estudos têm demonstrado que a abundância e a riqueza dos polinizadores são fortemente influenciadas pela composição da paisagem, tanto no entorno imediato do cultivo como em áreas mais distância (GREENLEAF & KREMEN, 2006; WINFREE et al., 2007; HOLZSCHUH et al., 2008). Além da composição da paisagem, as características das espécies como hábitos e tamanho do corpo também podem determinar o comportamento das mesmas em relação à visitação das flores de uma cultura. Abelhas pequenas, de hábito solitário apresentam um raio de forrageamento de aproximadamente 250 a 800 m, habitando áreas próximas aos cultivos. Já abelhas maiores apresentam capacidade de voo mais longos e apresentam áreas maiores de forrageamento (GATHMANN & TSCHARNTKE, 2002; HOEHN et al., 2008; HOLZSCHUH et al., 2008). A relação das espécies com as áreas nativas influenciam muito a polinização da cultura do tomateiro e está sendo analisada por nossa equipe de pesquisa. CONCLUSÃO Nos cultivos de tomateiros foram encontradas 25 espécies nativas de abelhas que podem polinizar a cultura. A abundância das abelhas e a coincidência com os horários de disponibilidade e esgotamento do pólen demonstram a capacidade de polinização destas abelhas, podendo assim também contribuir com a produção dos frutos de tomateiro. AGRADECIMENTOS Os autores são especialmente agradecidos ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico - CNPq, FAO (Food and Agriculture Organization), FUNBIO (Fundo Brasileiro para Biodiversidade), e ao Ministério do Meio Ambiente (MMA) pelo financiamento. Os autores também agradecem à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior CAPES pela bolsa de Mestrado para o primeiro autor. 31

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38 ARTIGO 2 POLINIZAÇÃO DE TOMATEIRO POR ABELHAS NATIVAS E AUMENTO NA PRODUÇÃO DE FRUTAS 38

39 RESUMO O tomateiro tem uma relação específica com os polinizadores nativos, uma vez que a morfologia de suas flores está adaptada à polinização vibrátil realizada por algumas abelhas coletoras de pólen que vibram suas asas para a obtenção do recurso floral. A ausência e a baixa frequência destas abelhas nas culturas de tomate pode levar um déficit de polinização na cultura. O objetivo desse estudo é demonstrar como a presença dessas abelhas contribui com a polinização e aumento da carga polínica no estigma das flores do tomateiro e consequentemente com o aumento da produção de frutos, mensurando assim o déficit de polinização na cultura do tomate. As áreas de estudos são plantações de tomateiro tutorado variedade saladete. Foram selecionados plantios em uma propriedade no município de Nerópolis e duas em Goianápolis. Para comparar a quantidade de grãos de pólen no estigma de flores visitadas e não visitadas, as plantas tiveram uma inflorescência ensacada em campo. Flores ensacadas e não ensacadas tiveram seus estigmas fixados em FAA, corados em carmim acético e os grãos de pólen de sua superfície quantificados em microscópio óptico. Para comparar a produção de frutos, foram realizados ensacamentos de flores e após 40 dias de desenvolvimento dos frutos ensacados e não ensacados, os mesmos foram pesados, medidos e suas sementes foram contadas. A quantidade de grãos de pólen nos estigmas de flores disponíveis aos polinizadores foi maior (t=5,678; p=0.000) do que nos estigmas de flores ensacadas. A produção de frutos foi em média 64,48% (t=9,55,p=0.000) maior em inflorescências não ensacadas do que em inflorescências ensacadas. Além disso, as flores não ensacadas apresentaram frutos 50% mais pesados (t=4,91; p=0.000) do que as não ensacadas. A diferença no número de sementes chega a 208,46% entre os tratamentos (t=12,37; p=0.000). Nossos resultados mostram que as abelhas nativas podem contribuir com a polinização por vibração nos cultivos do tomateiro no estado de Goiás. O incremento da deposição do pólen no estigma da flor, realizado pela ação das abelhas nativas, aumenta a produção de frutos. PALAVRAS-CHAVE: Polinização por vibração, produção de frutos e anteras poricidas. 39

40 ABSTRACT The tomato plant has a specific relationship with native pollinators, because the morphology of its flowers is adapted to buzz pollination carried out by some pollen gatherer bees that vibrate their indirect flight muscles to obtain floral resource. The absence and the low frequency of these bees in tomato flowers can lead to pollination which is deficit in the crops. The aim of this study is to demonstrate that open tomato flowers, probably visited by native pollinator, have greater pollen load on their stigma than not visited flowers. Another objective is to show that this great pollen load increases fruit production. We selected crops of the Italian variety in areas of the State of Goiás in Brazil. Thirty seven plants of three crops had one inflorescence bagged in the field. Bagged and non bagged flowers had their stigmas collected and the pollen grains on their surfaces quantified. For the comparison of fruit production, we monitored bagged and not bagged inflorescences and after 40 days, their fruits were counted, weighed, measured and had their seeds counted. The amount of pollen grains on the stigma of flowers available to pollinators was higher than that on the stigma of bagged flowers. On average, fruit production was larger in not bagged inflorescences than in bagged inflorescences. In addition, not bagged flowers had heavier fruits than bagged flowers. There was a significant difference in the number of seeds between treatments, with significantly more seeds in the non bagged fruit. Our results show that native bees buzz-pollinate tomato flowers, increasing the pollen load on their stigma and consequently the fruit production. KEYWORDS: Solanum lycopersicum L., pollen load, pollination deficit. 40

41 INTRODUÇÃO A polinização é uma das mais importantes interações ecológicas e o primeiro passo para a reprodução sexuada da maioria das espécies de plantas (MURCIA, 1996). A polinização realizada por animais é considerada um importante serviço ecossistêmico, uma vez que 35% das plantas cultivadas no mundo são beneficiadas por esta interação (KLEIN et al., 2007). As abelhas são os principais polinizadores da maioria das culturas polinizadas por animais (FREE, 1993; DELAPLANE & MAYER, 2000; KLEIN et al., 2007). Muitas espécies de abelhas nativas contribuem substancialmente com a polinização de culturas agrícolas, como café (Coffea spp.) (KLEIN, STEFFAN-DEWENTER & TSCHARNTKE, 2003; DE MARCO & COELHO, 2004), melão (Citrullus lanatus - KREMEN et al., 2002; WINFREE et al., 2007), tomate (Solanum lycopersicum - GREENLEAF & KREMEN, 2006a; MACIAS-MACIAS et al., 2009; VERGARA & FONSECA-BUENDÍA, 2012), girassol (Helianthus annuus - GREENLEAF & KREMEN, 2006b), canola (Brassica spp. - MORANDIN & WINSTON, 2005) entre outras. O tomateiro pertence ao gênero Solanum da família Solanaceae. O tomateiro, anteriormente do gênero Lycopersicon, é originário de regiões andinas, porém foi amplamente cultivado pelo mundo e adaptado em diversas variedades (SPOONER et al., 1993; OLMSTEAD & PALMER, 1997; CHETELAT et al., 2009). Os tomateiros selvagens, originariamente autoincompatíveis, apresentavam uma estreita relação com seus polinizadores para a formação dos frutos (CHETELAT et al., 2009). A planta cultivada é autogâmica, porém uma das características do gênero é abertura poricida de suas anteras, tornando importante a presença de polinizadores que vibram a musculatura abdominal para a liberação dos grãos de pólen mesmo nas variedades cultivadas do tomate. Teppner (2005), em estudos com tomateiros na região central da Europa, observou que abelhas grandes, como Bombus, podem ser bons polinizadores de suas flores por apresentarem facilidade de vibração das suas anteras. Desta forma, a polinização dos tomateiros depende de abelhas que realizam polinização vibrátil (BUCHMANN & HURLEY, 1978; NUNES-SILVA, HRNCIR & IMPERATRIZ-FONSECA, 2010). Algumas famílias das abelhas nativas do Brasil que realizam o movimento de vibração são: Andrenidae, Apidae (exceto Apis), Colletidae, Halictidae e Megachilidae (BUCHMANN & HURLEY, 1978, HARTER et al., 2002). Devido à relação estreita desta espécie com seus polinizadores, são considerados como fatores limitantes para a formação de seus frutos a perda de habitats naturais e a consequente diminuição das populações de seus polinizadores nativos (KREMEN et al., 2002; KNIGHT et al., 2005; GREENLEAF & KREMEN, 2006; KLEIN et al., 2007, WINFREE et al., 2007). 41

42 Mesmo sendo reconhecida a importância dos polinizadores para a cultura do tomate, estudos que evidenciam a relação direta dos polinizadores na carga polínica nos estigmas das flores e na produção de frutos são raros (MACIAS-MACIAS et al., 2009; VERGARA & FONSECA-BUENDÍA, 2012), mas contribuem imensamente para o entendimento sobre o déficit de polinização nestas culturas. O estado de Goiás é o maior produtor de tomate do Brasil (CEASA/GO, 2013). Contudo, neste estado, nada se sabe sobre os polinizadores desta cultura e como eles contribuem na produção de seus frutos. Por isso, estas e outras questões estão sendo estudadas, em Goiás, no Projeto Polinizadores do Brasil (financiado pela FAO, Banco Mundial e governo Brasileiro). Assim, o presente estudo tem como principal objetivo demonstrar como as abelhas nativas contribuem com a polinização e produção de tomate em culturas do estado de Goiás. Neste trabalho, nosso objetivo específico é quantificar a diferença da carga polínica transferida para o estigma das flores do tomateiro pela ação do vento e das visitas dos polinizadores nativos, e quantificar também a diferença na produção de frutos em flores visitadas e não visitadas pelos polinizadores nativos. MATERIAIS E MÉTODOS Área de Estudo As áreas de estudos são plantações de tomateiro tutorado para a produção do tomate convencional de mesa variedade saladete. O tomate convencional foi produzido usando agrotóxicos nos plantios. Foram selecionados plantios em uma propriedade no município de Nerópolis e duas em Goianápolis em Goiás (Área de estudo: As coletas foram realizadas de março a novembro de Carga polínica das flores Para comparar a quantidade de grãos de pólen no estigma de flores polinizadas e não polinizadas, 37 plantas tiveram botões florais de uma das inflorescências ensacadas em campo. Após a abertura e senescência dessas flores ensacadas, três delas foram coletadas. Também outras três flores senescentes, mas não ensacadas foram coletadas. Todas foram fixadas em FAA 80% no campo e levadas ao laboratório, onde os estigmas destas flores foram separados e diafanizados em NAOH 9N por uma hora, corados em carmim acético e observados em microscópio óptico. O número de grãos de pólen em cada estigma foi contado em três campos de 42

43 visualização em microscópio ótico com o aumento de 40 vezes. Os campos consistem nas duas extremidades opostas do estigma e sua parte central (DAFNI, PACINI & NEPI, 2005). A comparação da carga polínica entre flores ensacadas e não ensacadas foi realizada através do teste de Kolmogorov-Smirnov e posteriormente o teste t de Student pareado com significância de 95% (KEVAN, 1997; ZAR, 1999; POTTS, KEVAN & BOONE, 2005; MALAGODI-BRAGA & KLEINERT, 2007; MONTEMOR & SOUZA, 2009; SANTOS & NASCIMENTO, 2011). Para definição dos principais polinizadores da cultura, foram observadas e coletadas as abelhas que realizavam polinização vibrátil na flor do tomateiro. Produção de Frutos Buscando avaliar o efeito da polinização na produção do tomate, os botões florais ensacados no experimento anterior e outros marcados e não ensacados foram acompanhados em 34 indivíduos diferentes. Após 40 dias da abertura das flores e desenvolvimento dos frutos, os mesmos foram colhidos e levados ao laboratório. O fruto foi pesado, medido (diagonal) e suas sementes foram contadas. Optamos por utilizar somente o primeiro fruto dos cachos, pois os frutos restantes não haviam se desenvolvido por completo no período da coleta. As comparações entre o número de frutos, massa-fresca e quantidade de sementes de frutos desenvolvidos a partir das inflorescências ensacadas e não ensacadas foram realizadas através do teste de Kolmogorov-Smirnovt e posteriormente o teste t de Student pareado com significância de 95% (ZAR, 1999). A relação entre massa e sementes foi realizada com regressão linear simples (SPEARS, 1983; KEVAN, 1997; POTTS, KEVAN & BOONE, 2005; MALAGODI-BRAGA & KLEINERT, 2007, MONTEMOR & SOUZA, 2009; SANTOS & NASCIMENTO, 2011). RESULTADOS As species de abelhas observadas nas areas de cultivos foram Exomalopsis analis, Centris tarsata, Bombus morio, Eulema nigrita e Epicharis sp. Exomalopsis analis é o polinizador mais comum. Em três horas de observação, as abelhas foram vizualizadas 47 vezes visitando as flores dos tomates (Tabela 01). 43

44 Tabela 01. Espécies nativas de abelhas que visitam as flores de tomateiro em plantações convencionais da variedade Italiano no estado de Goiás e o total do número de visitas em três horas de observação. Polinizadores N de flores visitadas Exomalopsis analis 47 Centris tarsata 16 Epicharis sp. 2 Bombus morio 2 Eulaema nigrita 1 As abelhas que realizam polinização por vibração chegam às flores do tomateiro pela frente, pousando no cone de anteras. Agarram-se ao cone e vibram as anteras, tendo o pólen expelido e aderido no abdômen e em outras regiões do corpo. A mesma abelha realiza movimento circular na antera, vibrando muitas vezes e em várias anteras. Quando em seu corpo há grande quantidade de pólen, a abelha para a vibração e se limpa, recolhendo o pólen e os colocando na curbícula (Eulaema sp. - Material complementar filmado pelo primeiro autor: Os estigmas das flores não ensacadas apresentaram em média 114 grãos de pólen (t=5,678; p=0.000) (Figura 01 e tabela 02) a mais do que os estigmas de flores ensacadas. A conversão de flores em frutos foi em média 64,48% (t=9,55,p=0.000) maior em inflorescências não ensacadas do que em inflorescências ensacadas como o demonstrado na tabela 1. Além do aumento na produção da quantidade de frutos, as flores não ensacadas apresentaram frutos mais pesados. Esse ganho de massa foi de 50,21% (t=4,91; p=0.000) (Figura 03) para os frutos das inflorescências não ensacadas quando comparadas às inflorescências ensacadas. O tamanho dos frutos também apresentou diferença significativa entre os tratamentos ensacados e não ensacados, porém a diferença foi menor que outras características do fruto. Frutos oriundos de flores não ensacadas são 9,72% maiores que os frutos oriundos de flores ensacadas (t=2,66; p=0.01). 44

45 Tabela 02. Ganho em tomateiros obtidos de frutos oriundos de tratamento de flores ensacadas e não ensacadas. Comparação realizada com teste-t pareado de Student com significância de 95% (N: número de amostras; t: teste t de Student's; df: graus de liberdade; p: significância estatística; %: Porcentagem de ganho em tratamentos não ensacados em relação a ensacados ) Flores Médias N t df p % Carga polínica (No. de grãos de pólen) Não ensacadas ±86.68 Ensacadas 67.83± Flores/Frutos Não ensacadas 0.82±0.22 Ensacadas 0.50± Massa de tomate (g) Não ensacadas 70.69±20.40 Tamanho do fruto (mm) Ensacadas 47.06± Não ensacadas 51.12±5.43 Ensacadas 46.59± Sementes (No.) Não ensacadas ±46.34 Ensacadas 59.63± Figura 01. Número médio (±DP) de grãos de pólen no estigma de flores ensacadas e não ensacadas. Comparação realizada com teste-t pareado de Student com significância de 95% (t=5.678; p= 0.000). 45

46 Já para o número de sementes, o aumento chega a 208,46% entre os tratamentos (t=12,37; p=0.000) (Figura 02). A importância da polinização das flores ficou ainda mais evidente, com a relação número de sementes em função da massa-fresca de fruto e (r 2 = 0,7047; r = 0,8395; p = 0,000; y = 28, ,3608*x) (Figura 04). Somente os primeiros frutos de cada inflorescência, tanto ensacadas como não ensacadas, foram comparados em todos os testes aqui descritos. Figura 02. Número médio (± DP) de sementes em frutos de flores de S. lycopersicum ensacadas e não ensacadas. Comparação realizada com teste-t pareado de Student com significância de 95% (t=12.37; p=0.000). 46

47 Figura 03. Tomates em cortes transversais (acima) e corte longitudinal (abaixo). Os tomates da esquerda são oriundos de flores não ensacadas e os da direita são de flores ensacadas. Figura 04. Relação entre número de sementes em função da massa-fresca de frutos de tomates comparados com uma regressão linear simples (r 2 = 0.704; r = 0.839; p = 0.000; y = *x). DISCUSSÃO Nossos resultados mostram que as visitas de polinizadores nativos aumentam provavelmente a carga polínica transferida para os estigmas das flores. O comportamento de polinização por vibração das abelhas contribui principalmente com a deposição de pólen nos estigmas das próprias flores, uma vez que estes são introsos no cone de anteras nas variedades cultivadas. Foram encontrados em média 114 grãos de pólen a menos nos estigmas de flores ensacadas do que em abertas. Essa diferença é menor que as encontradas para cultivos de tomates em casa de vegetação e com adensamento de colônias de Bombus impatiens Cresson (MORANDIN, LAVERTY & KEVAN, 2001a). Além disso, nossos resultados mostram que os frutos, oriundos de flores não ensacadas e provavelmente visitados por polinizadores, são maiores, mais pesados e com um numero maior de sementes, quando comparados com frutos produzidos de flores ensacadas. A carga polínica adicionada nos estigmas das flores dos tomateiros pode aumentar o número de óvulos fertilizados, e consequentemente aumentar a produção de sementes nos frutos. Estudos mostram que o número de semente em desenvolvimento no fruto de tomate influencia a 47

48 atividade do gene fw 2.2, o qual é responsável por estimular as paredes do ovário a crescerem e formarem o fruto (TANKSLEY, 2004; PARAN & VAN DER KNAAP, 2007). Em casas de vegetação e em situações de manejos com abelhas Melipona quadrifasciata, os ganhos em produção de frutos chegaram a 15% (BISPO-DOS-SANTOS et al., 2009). Com Bombus impatiens os ganhos chegam a 50% em massa do fruto e o até o dobro para o número de sementes (MORANDIN, LAVERTY & KEVAN, 2001b). Outros estudos mostraram resultados semelhantes em casa de vegetação (BANDA & PAXTON, 1991; DOGTEROM et al., 1998; DAÞGAN & ZDOUAN, 2004; HOGENDOORN et al., 2006; PALMA et al. 2008; BISPO DOS SANTOS, et al. 2009; VERGARA & FONSECA-BUENDÍA, 2012). Em situação de cultivo em ambientes aberto no México, Macias-Macias et al. (2009) encontraram valores semelhantes aos nossos, com ganhos de produção de frutos de 67,91% em massa de fruto e até 208% de ganho em número semente com visitas de abelhas nativas. Desta forma, o aumento na produção de frutos parece ser maior para cultivos em ambientes abertos de tomate do que em casas de vegetação. Isto talvez se deva principalmente à falta de diversidade de abelhas em casa de vegetação e da espécie utilizada muitas vezes não estar totalmente adaptada às condições de manejo, por isso seu comportamento de forrageamento não é tão eficiente quanto em condições de campo aberto. Conforme já sugerido por alguns autores uma alternativa para incremento da produção agrícola de culturas em ambientes abertos e que tem como polinizadores as abelhas nativas, é a conservação das áreas de vegetação nativa no entorno dos cultivos (GREENLEAF & KREMEN, 2006a; HOLZSCHUH, STEFFAN-DEWENTER & TSCHARNTKE, 2008; WINFREE et al., 2007). Estas áreas de vegetação nativa possuem importantes fontes de recursos para alimentação e nidificação destas abelhas. Nos Estados Unidos, a abundância de abelhas, como Bombus vosnesenskii, é maior em áreas com maior porcentagem de vegetação nativa, o que resulta numa maior taxa de visitas às flores e consequentemente aumento na produção de frutos de tomate (GREENLEAF & KREMEN, 2006a). Na Alemanha foi verificado que a abundância dos polinizadores é fortemente influenciada pela composição da paisagem, tanto no entorno imediato do cultivo, como em áreas mais distantes (HOLZSCHUH, STEFFAN-DEWENTER & TSCHARNTKE, 2008). Além da composição da paisagem, as características das espécies, como hábitos e tamanho do corpo, também podem determinar o comportamento das mesmas em relação à visitação das flores de uma cultura. Abelhas pequenas, de hábito solitário apresentam um raio de forrageamento de aproximadamente 250 a 800 m, habitando áreas próximas aos cultivos, já abelhas maiores apresentam capacidades maiores de voo e de forrageamento (GATHMANN & TSCHARNTKE, 2002; HOEHN et al., 2008; HOLZSCHUH, STEFFAN- 48

49 DEWENTER & TSCHARNTKE, 2008). A influência das áreas nativas para as abelhas pode influenciar consideravelmente o déficit de polinização na cultura do tomate. Essas pesquisas começam a ser realizadas por nossa equipe no Estado de Goiás. Nós já identificamos 31 espécies de abelhas visitando os tomateiros em 14 diferentes áreas de cultivos, além de outras 17 espécies utilizando armadilhas do tipo pan trap. A cultura do tomateiro fornece às abelhas nativas uma alta quantidade de pólen e estas, por sua vez, contribuem para o processo da polinização destas plantas, aumentando a quantidade de pólen em seus estigmas. Nossos resultados mostram que as abelhas nativas podem contribuir significativamente com a polinização por vibração nos cultivos do tomateiro no estado de Goiás e consequentemente aumentar a produção de frutos, quando comparados com flores expostas somente à ação do vento. A partir da relevância dessas espécies, é essencial o entendimento de seus atributos como comportamentos sociais ou não, nidificação, comportamento de forrageamento (distância de voo, tipo de recurso alimentar) e de polinização (polinização por vibração e outros comportamentos). Esses estudos devem abranger não somente as abelhas sociais, mas também as solitárias e para-sociais, as quais têm se mostrado importantes para a polinização de diversas culturas (por exemplo, Exomalopsis no caso da cultura do tomate e da pimenta) (RAW, 2000; MACIAS-MACIAS et al., 2009; SANTOS & NASCIMENTO, 2011; BURKART, LUNAU & SCHLINDWEIN, 2011; KREMEN, ULLMANN & THORP, 2011; GIANNINI et al., 2012;VAN DER VALK et al., 2013). O conhecimento sobre a biologia dessas abelhas é de extrema importância para se proporem estratégias de manejo e conservação das mesmas ao poder público e para se implementarem práticas amigáveis pelos produtores de tomate e outras culturas dependentes de polinizadores, no estado de Goiás e em outras áreas onde estas espécies possam ocorrer. AGRADECIMENTOS Os autores são especialmente agradecidos ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico - CNPq, FAO (Food and Agriculture Organization), FUNBIO (Fundo Brasileiro para Biodiversidade), e ao Ministério do Meio Ambiente (MMA) pelo financiamento. Os autores também agradecem à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior CAPES pela bolsa de Mestrado para o primeiro autor. 49

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55 DISCUSSÃO GERAL As características morfológicas e fenológicas da flor do tomateiro, assim como de outras espécies de Solanum cultivadas e nativas, coincidem com as relacionadas à síndrome da polinização vibrátil (FORNI-MARTINS et al., 1988; NUNES-SILVA et al., 2010). A cultura do tomateiro fornece quantidade considerável de pólen ao polinizador e o polinizador atua aumentando a quantidade de pólen no estigma da planta, sendo resultado principalmente da autopolinização. Em média, são encontrados 114±68 grãos de pólen a mais nos estigmas das flores disponíveis aos polinizadores, assim, podendo gerar aumento da produção do fruto. A carga de pólen adicionada ao estigma de flores de tomate gera aumento no número de óvulos fertilizados e, portanto, um aumento na produção de sementes dos frutos. Nossos resultados mostraram um aumento de 64,48% na produção em número de frutos nas inflorescências disponíveis aos polinizadores. Já o aumento da produção em massa de tomate foi em média de 50,21%, com o número de sementes 208,46% maior nos frutos oriundos das flores disponíveis aos polinizadores. Em cultivos a céu aberto, no México, Macias-Macias et al. (2009) encontraram resultados semelhantes aos nossos, com ganhos de produção de frutos de 67,91% em massa-fresca e até 208% no número de sementes com visitas de abelhas nativas. Em estufas com manejo de Melipona quadrifasciata, os ganhos em produção de frutos atingiram 15% (BISPO DOS SANTOS et al., 2009). Já com B. impatiens, os ganhos chegaram a 50% em massa de fruta e até o dobro do número de sementes (MORANDIN et al., 2001b). Outros estudos apresentaram resultados semelhantes em estufas (HOGENDOORN et al., 2006; PALMA et al., 2008; BISPO DOS SANTOS et al., 2009; VERGARA & FONSECA-BUENDÍA, 2012). Assim, o aumento na produção de frutos parece ser maior em culturas de tomate em áreas abertas do que em estufas, mesmo manejadas com abelhas que realizam polinização vibrátil. Conhecendo os ganhos da polinização pela ação das abelhas, preocupamo-nos em reconhecer os polinizadores efetivos e em diferenciá-los dos visitantes florais que não contribuem com a polinização. Dentre as 31 espécies de abelhas visitantes das flores, Apis mellifera, Dialictus sp., Frieseomellita sp., Geotrigona subterranea, Tetragonisca angustula são conhecidos por não apresentarem o comportamento de polinização vibrátil. Já P. lineata, mesmo apresentando o comportamento de vibrar não consegue se segurar na flor do tomateiro por ser pequena, então acaba recolhendo grãos de pólen que já se encontravam fora da antera devido à vibração de outras abelhas (HOEHN et al., 2008). Assim, foram encontradas 25 espécies de abelhas que podem polinizar a cultura do tomateiro nas áreas estudadas. 55

56 Uma alternativa ao aumento da produção das culturas em ambientes abertos (cujos polinizadores são abelhas nativas) é a conservação das áreas de vegetação nativa em torno do perímetro das culturas (GREENLEAF & KREMEN, 2006a; HOLZSCHUH et al., 2008,. WINFREE et al., 2007). Essas áreas de vegetação nativa são fontes importantes para alimentação e nidificação de abelhas nativas. Nos Estados Unidos, a abundância de abelhas, como Bombus vosnesenskii, é maior em áreas com uma maior porcentagem de vegetação nativa, o que resulta em uma maior taxa de visitas às flores e, consequentemente, um aumento na produção de frutos de tomate (GREENLEAF & KREMEN, 2006a). Na Alemanha, observou-se que a abundância de polinizadores é fortemente influenciada pela composição da paisagem, tanto nas imediações das culturas quanto em áreas mais distantes (HOLZSCHUH et al., 2008). Além da composição da paisagem, as características das espécies como hábitos e tamanho do corpo também podem determinar o comportamento das mesmas em relação à visitação das flores de uma cultura. Abelhas pequenas, de hábito solitário apresentam um raio de forrageamento de aproximadamente 250 a 800 m, habitando áreas próximas aos cultivos, já abelhas maiores apresentam capacidade de voo mais longos e apresentam áreas maiores de forrageamento (GATHMANN & TSCHARNTKE, 2002; HOEHN et al., 2008; HOLZSCHUH et al., 2008). Considerando a relevância de abelhas nativas na natureza e na produção de alimentos, é essencial para compreender os seus atributos, tais como nidificação, comportamento social ou não, o comportamento de forrageamento (distância de voo, tipo de recurso alimentar) e polinização (polinização por vibração e outros comportamentos). Estes estudos devem abranger não só as abelhas sociais, mas também abelhas solitárias e para-sociais, que têm se mostrado importante para a polinização de diversas culturas (RAW, 2000; MACIAS-MACIAS et al., 2009; KREMEN et al., 2011;. GIANNINI et al., 2012;. VAN DER VALK et al., 2013). O uso de agrotóxicos para a produção de tomate também afeta negativamente os polinizadores nativos (GELS de al., 2002; HAYASAKA et al., 2012). No entanto, este impacto não é conhecido no Brasil. O conhecimento sobre a biologia dessas abelhas é de extrema importância a fim de propor estratégias de manejo e conservação para o governo e também para implementar práticas amigáveis por parte dos produtores de tomate e outras culturas polinizador-dependente. 56

57 CONCLUSÕES GERAIS As características morfológicas e fenológicas da flor do tomateiro coincidem com as relacionadas à síndrome da polinização vibrátil, reforçada pela presença, nos cultivos de tomateiros, das 25 espécies nativas de abelhas que podem polinizar a cultura. Além disso, os horários de disponibilidade e esgotamento do pólen coincidem com a abundância dos polinizadores, demonstrando a capacidade de polinização destas abelhas. Já o incremento da carga polínica no estigma das flores disponíveis aos polinizadores, juntamente com a maior produção de frutos, reforça a importância das abelhas que realizam polinização vibrátil. Assim, considerando a relevância de abelhas nativas na natureza e na produção de alimentos, é essencial compreender os aspectos biológicos e ecológicos desses polinizadores, tanto para estreitar relações entre polinizadores e culturas agrícolas quanto para conservação das abelhas. 57

58 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS AGRODEFESA/GO, Agência Goiana de Defesa Agropecuária. Programa de Prevenção e Controle de Pragas em Tomate. Disponível em: [ acessado em 10/02/2012 AZEVEDO, R. L.; CARVALHO, C. A. L.; PEREIRA, L.; LIMA & NASCIMENTO, A. S. Abelhas (Hymenoptera: Apoidea) visitantes das flores do feijão guandu no Recôncavo Baiano, Brasil. Ciência Rural, 37 (5): , CONSTANZA, R.; D ARGE, R.; GROOT, R.; FARBERK, S.; GRASSO, M; HANNON, B.; LIMBURG, K.; NAEEM, S.; PARUELO, J.; RASKIN, R. G.; SUTTON, P. & VAN DEN BELT, M. The value of the world s ecosystem services and natural capital. Nature, 387: , DAILY, G. C. Nature s services: Societal Dependence on Natural Ecosystems. Island Press, Washington, DC, DURAN, X. A.; ULLOA, R. B.; CARRILHO, J. A.; CONTRERAS, J. L. & BASTIDAS, M. T. Evaluation of yield component traits of honeybee pollinated (Apis mellifera L.) Rapeseed canola (Brassica napus L.). Chilean Journal of Agricultura Research, 70: , GAMITO, L.M. & MALERBO-SOUZA, D.T. Visitantes florais e produção de frutos em cultura de laranja (Citrus sinensis L. Osbeck) Acta Scientiarum. Animal Sciences, 28(4): , IMPERATRIZ-FONSECA, V. L.; ALVES-DOS-SANTOS, I.; SANTOS-FILHO, P. S.; ENGELS, W.; RAMALHO, M.; WILMS, W.; AGUILAR, J. B. V.; PINHEIRO-MACHADO, C.; ALVES, D. A. & KLEINERT, A. M.P. Checklist das Abelhas e Plantas melitófitas no Estado de São Paulo, Brasil. Biota Neotropica, 11(1a): 1-25, KLEIN, A. M.; STEFFAN-DEWENTER, I. & TSCHARNTKE, T. Fruit set of highland coffee increases with the diversity of pollinating bees. Proceedings of the Royal Society of London, B. 270: ,

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61 Dados Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP) GPT/BC/UFG S586b Silva Neto, Carlos de Melo e. Biologia reprodutiva do tomateiro (Solanum lycopersicum L.) e influência das abelhas na produção de frutos [manuscrito] / Carlos de Melo e Silva Neto f.: figs, tabs. Orientadora: Profª. Drª. Edivani Villaron Franceschinelli. Dissertação (Mestrado) Universidade Federal de Goiás, Instituto de Ciências Biológicas, Bibliografia. Inclui lista de figuras, abreviaturas, siglas e tabelas. Anexos. 1. Tomateiro (Solanum lycopersicum) Polinização vibrátil. 2. Antera poricida. I. Título. CDU:

62 TERMO DE CIÊNCIA E DE AUTORIZAÇÃO PARA DISPONIBILIZAR AS TESES E DISSERTAÇÕES ELETRÔNICAS (TEDE) NA BIBLIOTECA DIGITAL DA UFG Na qualidade de titular dos direitos de autor, autorizo a Universidade Federal de Goiás (UFG) a disponibilizar, gratuitamente, por meio da Biblioteca Digital de Teses e Dissertações (BDTD/UFG), sem ressarcimento dos direitos autorais, de acordo com a Lei nº 9610/98, o documento conforme permissões assinaladas abaixo, para fins de leitura, impressão e/ou download, a título de divulgação da produção científica brasileira, a partir desta data. 1. Identificação do material bibliográfico: [ X ] Dissertação [ ] Tese 2. Identificação da Tese ou Dissertação Autor (a): Carlos de Melo e Silva Neto carloskoa@gmail.com Seu pode ser disponibilizado na página? [ x ]Sim [ ] Não Vínculo empregatício do autor Agência de fomento: Sigla: CAPES País: BRASIL UF: GO CNPJ: Título: Biologia reprodutiva do tomateiro (Solanum lycopersicum L.) e influência das abelhas nativas na produção dos frutos Palavras-chave: Solanum lycopersium L., polinização vibrátil, Antera poricida, xenogamia facultativa, autopolinização e Exomalopsis. Título em outra língua: Reproductive biology of tomatoes (Solanum lycopersicum L.) and influence pollinator bees to produce fruit Palavras-chave em outra língua: Solanum lycopersium L., buzz pollination, anther poricida, facultative xenogamy self-pollination and Exomalopsis. Área de concentração: Botânica Data defesa: (dd/mm/aaaa) 16/09/2013 Programa de Pós-Graduação: Biodiversidade Vegetal Orientador (a): Edivani Villaron Franceschinelli edivanif@gmail.com Co-orientador (a):* *Necessita do CPF quando não constar no SisPG 3. Informações de acesso ao documento: Concorda com a liberação total do documento [ X ] SIM [ ] NÃO 1 Havendo concordância com a disponibilização eletrônica, torna-se imprescindível o envio do(s) arquivo(s) em formato digital PDF ou DOC da tese ou dissertação. O sistema da Biblioteca Digital de Teses e Dissertações garante aos autores, que os arquivos contendo eletronicamente as teses e ou dissertações, antes de sua disponibilização, receberão procedimentos de segurança, criptografia (para não permitir cópia e extração de conteúdo, permitindo apenas impressão fraca) usando o padrão do Acrobat. Data: 17/09/2013 Assinatura do (a) autor (a) 1 Neste caso o documento será embargado por até um ano a partir da data de defesa. A extensão deste prazo suscita justificativa junto à coordenação do curso. Os dados do documento não serão disponibilizados durante o período de embargo.