UNIVERSIDADE FEDERAL DE PERNAMBUCO CENTRO DE TECNOLOGIA E GEOCIÊNCIAS DEPARTAMENTO DE OCEANOGRAFIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM OCEANOGRAFIA

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1 UNIVERSIDADE FEDERAL DE PERNAMBUCO CENTRO DE TECNOLOGIA E GEOCIÊNCIAS DEPARTAMENTO DE OCEANOGRAFIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM OCEANOGRAFIA COMUNIDADES MACROBENTÔNICAS SÉSSEIS EM AMBIENTES RECIFAIS TROPICAIS SOB DIFERENTES INTENSIDADES DE PISOTEIO GLEICE DE SOUZA SANTOS Recife, 2013

2 GLEICE DE SOUZA SANTOS COMUNIDADES MACROBENTÔNICAS SÉSSEIS EM AMBIENTES RECIFAIS TROPICAIS SOB DIFERENTES INTENSIDADES DE PISOTEIO Dissertação apresentada ao Programa de Pós- Graduação em Oceanografia, do Departamento de Oceanografia da Universidade Federal de Pernambuco, como parte dos requisitos exigidos para a obtenção do título de Mestre em Oceanografia. Orientador: Dr. Ralf Schwamborn Recife, 2013

3 GLEICE DE SOUZA SANTOS COMUNIDADES MACROBENTÔNICAS SÉSSEIS EM AMBIENTES RECIFAIS TROPICAIS SOB DIFERENTES INTENSIDADES DE PISOTEIO Banca examinadora: Titulares Dr. Ralf Schwamborn (Presidente da Banca) UFPE Dra. Zelinda Margarida de Andrade Nery Leão UFBA Dr. Jesser Fidelis de Souza Filho UFPE Suplentes Dr. Thiago Nogueira de Vasconcelos Reis UFPE Dra. Deusinete de Oliveira Tenório UFPE

4 Catalogação na fonte Bibliotecário Marcos Aurélio Soares da Silva, CRB-4 / 1175 S237c Santos, Gleice de Souza. Comunidades macrobentônicas sésseis em ambientes recifais tropicais sob diferentes intensidades de pisoteio / Gleice de Souza Santos. - Recife: O Autor, folhas, il., gráfs., tabs. Orientador: Profº Drº. Ralf Schwamborn. Dissertação (Mestrado) Universidade Federal de Pernambuco. CTG. Programa de Pós-Graduação em Oceanografia, Inclui Referências e Anexos. 1. Oceanografia. 2. Comunidade Macrobentônica Séssil. 3.Ambientes Recifais. 4.Ecossistema Tropical. I. Schwamborn, Ralf (Orientador). II. Título. UFPE CDD (22. ed.) BCTG/

5 O temor do Senhor é o princípio de toda sabedoria... (Sl 111:10)

6 Dedico este trabalho à minha querida e amada mãe Célia Maria.

7 AGRADECIMENTOS À Deus pela sua soberania e infinita bondade e misericórdia, que me deu o privilégio de estudar uma das mais magníficas obras de sua criação: o ambiente recifal. Agradeço a Ele por me permitir chegar até aqui. À toda minha família, em especial à minha queria mãe Célia Maria, que me aconselhou e apoiou nessa importante etapa da minha vida, com muita paciência e dedicação. Também agradeço à minha segunda mãe tia Miriam, por sempre estar presente com seu carinho e cuidado. Ao meu querido orientador Prof. Dr. Ralf Schwamborn, por ter aceitado me orientar e por todos os conselhos e contribuições que me deu na realização desse trabalho, por toda sua ajuda, confiança, paciência, apoio e amizade. À Douglas Burgos, pela amizade, pela ajuda nas coletas e na identificando das macroalgas, e pelas importantes contribuições dadas para a melhoria desse trabalho. À Secretaria do Meio Ambiente de Porto de Galinhas, especialmente à pessoa do atual secretário, Erivelto Lacerda, por todo apoio logístico dado na realização das coletas e por ter contribuído sempre quando solicitado. Ao Prof. Dr. Mauro Maida pelas importantes contribuições dadas à realização deste trabalho e pelo apoio logístico dado às coletas em Tamandaré, nas instalações do CEPENE/IBAMA. À Prof. Dra. Sigrid que é extremamente solícita, um grande ser humano, com um imenso coração e um exemplo de ética e profissionalismo a ser seguido. À Prof. Dra. Fernanda Amaral por ter inspirado meu interesse pelo estudo dos recifes e por ter iniciado minha vida científica como orientadora e amiga. Serei eternamente grata! À Dra. Paula Spotorno que sempre estava disponível por para tirar dúvidas e por ter identificado os moluscos vermetídeos. À Simone Lira, Renata Pollyana e Simone Jorge pela amizade sincera e pelos conselhos, e à Cynthia e Igor, nossos queridos mascotes, por terem me ajudado sempre nas coletas e pela companhia e amizade. À Profa. Dra. Tâmara Almeida e à Dra. Andréia Pinto que são ótimas colegas de laboratório, como também amigas muito queridas. Aos demais colegas de laboratório: Xiomara, Alejandro, Val, Pedro, Lucas e Érika, com os quais pude compartilhar dias muito agradáveis.

8 Aos meus amigos e ajudantes de coleta : Felipe, Gledson, Amanda, Kyllderes, Jamerson, Sawana e Everton e às minhas mais que queridíssimas amigas: Anne, Simone Jorge, Bárbara e Andrea, que sempre me receberam em suas casas com muito afago, carinho e hospitalidade. À Patrícia Façanha, por quem tenho imensurável carinho e admiração, por ter me ajudado não só nas coletas, mas também em alguns momentos difíceis da minha caminhada. Agradeço todos os momentos compartilhados, por toda a atenção dispensada e pela amizade, que certamente durará a nossa vida inteira. Aos meus amigos Bárbara Ramos, Aislan Galdino, Thiago Reis, Daniele Malmann e Sérgio que sempre estiverem disponíveis para ajudar, tirar dúvidas, compartilhar experiências e até mesmo me distrair nos momentos de preocupação. Os gestos de carinho que recebi em tantas ocasiões foram muito importantes nessa jornada. Aos meus queridos amigos Rafaela Lopes e Djair Toscano que nunca negavam meus convites para as saídas de campo, por compartilharem momentos de alegria e tristeza e simplesmente por serem pessoas muito especiais. À nossa querida secretária Myrna por ser atenciosa e solícita, sempre quebrando nossos galhos com muita competência. À todos os professores do PPGO em especial o Prof. Dr. Manuel Flores, Profa. Dra. Eliete, Prof. Dr. Fernando Feitosa, Profa. Dra. Maria Luise e Profa. Dra. Maria da Glória, pessoas que tenho imenso carinho e admiração, pelo profissionalismo e bondade de coração e por sempre ajudarem e apoiarem todos os alunos do Departamento de Oceanografia. À CAPES pela concessão da bolsa de mestrado durante os dois anos de realização desse trabalho. E finalmente agradeço a todos aqueles que eu tenha esquecido de citar o nome e que direta e indiretamente me ajudaram e estiveram presentes na minha vida durante esses dois anos de curso.

9 SUMÁRIO INTRODUÇÃO GERAL ESTADO DA ARTE Os recifes Recifes brasileiros e ameaças Monitoramento dos recifes costeiros HIPÓTESE OBJETIVOS GERAIS ÁREAS DE ESTUDO Recifes de Porto de Galinha Recifes de Tamandaré METODOLOGIA Trabalho de campo Identificação de espécies e processamento de imagens Análises dos dados RESULTADOS DISCUSSÃO CONCLUSÕES REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ANEXOS... 44

10 LISTA DE FIGURAS Figura 01 - Mapa dos recifes da praia de Porto de Galinhas, Pernambuco, Brasil...10 Figura 02 Recifes de Porto de Galinhas (PE). A. Atividade de jangadas. B. Pisoteio nos recifes...11 Figura 03 Atividades de controle de turistas nos recifes de Porto de Galinhas (PE). A. Isolamento das áreas de preservação ambiental com cordas e boias. B. Atividades de educação ambiental na cabine da Blitz Ambiental...11 Figura 04 Mapa dos recifes de Tamandaré, Pernambuco, Brasil...13 Figura 05 Área fechada do complexo recifal de Tamandaré (PE). A. Ilha da Barra. B. Transporte usado na fiscalização da área fechada...14 Figura 06 Mapa dos recifes de Porto de Galinhas e Tamandaré, Pernambuco, Brasil. I1, I2: áreas impactadas (Porto de Galinhas); P1, P2, P3, P4: áreas protegidas (Porto de Galinhas); F: área fechada (Tamandaré)...15 Figura 07 Cobertura viva dos principais organismos e área de substrato exposto no topo dos recifes de Porto de Galinhas e Tamandaré, Pernambuco, Brasil. I1, I2: áreas impactadas (Porto de Galinhas); P1, P2, P3, P4: áreas protegidas (Porto de Galinhas); F: área fechada (Tamandaré). P.p.: Palisada perforata; H. o.: Halimeda opuntia; Z. s.: Zoanthus sociatus; P. v.: Petaloconchus varians; S: substrato exposto...19 Figura 08 Cobertura viva dos principais organismos e área de substrato exposto, por intensidade de pisoteio, encontrados no topo dos recifes de Porto de Galinhas e Tamandaré, Pernambuco, Brasil. I: impactado (Porto de Galinhas), P: protegido (Porto de Galinhas); F: fechado (Tamandaré). Coletas realizadas em janeiro e de março a agosto de Figura 09 Área de cobertura viva total do topo dos recifes de Porto de Galinhas e

11 Tamandaré, Pernambuco, Brasil. A. Cobertura viva por Área. I1, I2: áreas impactadas (Porto de Galinhas); P1, P2, P3, P4: áreas protegidas (Porto de Galinhas); F: área fechada (Tamandaré). B. Cobertura viva por intensidade de pisoteio. I: impactado (Porto de Galinhas), P: protegido (Porto de Galinhas); F: fechado (Tamandaré)...21 Figura 10 Cobertura dos principais representantes, em relação à intensidade de pisoteio, encontrados no topo dos recifes de Porto de Galinhas e Tamandaré, Pernambuco, Brasil. I: impactado (Porto de Galinhas), P: protegido (Porto de Galinhas); F: fechado (Tamandaré). A. P. perforata; B. H. opuntia; C. Z. sociatus; D. P. varians...23 Figura 11 Índices ecológicos dos organismos macrobentônicos sésseis do topo dos recifes de Porto de Galinhas e Tamandaré, Pernambuco, Brasil. A. Índice de diversidade por área. B. Índice de diversidade por intensidade de pisoteio. C. equitabilidade por área. D. equitabilidade por intensidade de pisoteio. I1, I2: áreas impactadas (Porto de Galinhas); P1, P2, P3, P4: áreas protegidas (Porto de Galinhas); F: área fechada (Tamandaré). I: impactado (Porto de Galinhas), P: protegido (Porto de Galinhas); F: fechado (Tamandaré)...24 Figura 12 Representação gráfica da matriz de similaridade dos organismos macrobentônicos sésseis, em diferentes meses, do topo dos recifes de Porto de Galinhas e Tamandaré, Pernambuco, Brasil. I: impactado (Porto de Galinhas), P: protegido (Porto de Galinhas); F: fechado (Tamandaré)...25

12 LISTA DE TABELAS Tabela 01 Valores médios, mínimos e máximos da área de cobertura viva, diversidade, e equitabilidade de espécies e rugosidade das áreas amostradas no topo dos recifes de Porto de Galinhas e Tamandaré, Pernambuco, Brasil. I1, I2: áreas impactadas (Porto de Galinhas); P1, P2, P3, P4: áreas protegidas (Porto de Galinhas); F: área fechada (Tamandaré)...20 Tabela 02 Resultados dos testes de Mann-Whitney da área cobertura viva, diversidade e equitabilidade de espécies e rugosidade, em relação à intensidade de pisoteio, nos recifes de Porto de Galinhas e Tamandaré, Pernambuco, Brasil. I: impactado (Porto de Galinhas), P: protegido (Porto de Galinhas); F: fechado (Tamandaré)...21 ANEXOS Tabela 01 Organismos macrobentônicos sésseis e tipos de pavimentos encontrados no topo dos recifes de Porto de Galinhas e Tamandaré (PE). I: impactado (Porto de Galinhas), P: protegido (Porto de Galinhas); F: fechado (Tamandaré). Coletas realizadas em janeiro e de março a agosto de Tabela 02 Cobertura (%) dos organismos macrobentônicos sésseis e tipos de pavimentos encontrados no topo dos recifes de Porto de Galinhas e Tamandaré...46 Tabela 03 Valores do Teste Mann-Whitney da cobertura viva total, diversidade e equitabilidade de espécies e rugosidade das áreas amostradas no topo dos recifes de Porto de Galinhas e Tamandaré, Pernambuco, Brasil. I1, I2: áreas impactadas (Porto de Galinhas); P1, P2, P3, P4: áreas protegidas (Porto de Galinhas); F: área fechada (Tamandaré). Coletas realizadas em janeiro e de março a agosto de Tabela 04 Valores de R e das probabilidades da ANOSIM das áreas e dos meses amostrados nos recifes de Porto de Galinhas e Tamandaré, Pernambuco, Brasil. I1, I2: áreas impactadas (Porto de Galinhas); P1, P2, P3, P4: áreas protegidas (Porto de

13 Galinhas); F: área fechada (Tamandaré). Jan Janeiro; Fev Fevereiro; Mar Março; Abr Abril; Mai Maio; Jun Junho; Jul Julho; Ago Agosto...48 Tabela 05 Análise da similaridade nas áreas de estudo nos recifes de Porto de Galinhas e Tamandaré, Pernambuco, Brasil.. I1, I2: áreas impactadas (Porto de Galinhas); P1, P2, P3, P4: áreas protegidas (Porto de Galinhas); F: área fechada (Tamandaré). A. M.= abundância média; M. S. = média da similaridade; Sim./dp. = desvio padrão da similaridade; Contrib.% = contribuição da espécie; Contrib.C.% = contribuição cumulativa da espécie...49 Tabela 06 Análise da dissimilaridade entre as áreas de estudo nos recifes de Porto de Galinhas e Tamandaré, Pernambuco, Brasil.. I1, I2: áreas impactadas (Porto de Galinhas); P1, P2, P3, P4: áreas protegidas (Porto de Galinhas); F: área fechada (Tamandaré). A. M.= abundância média; M. S. = média da similaridade; Sim./dp. = desvio padrão da similaridade; Contrib.% = contribuição da espécie; Contrib.C.% = contribuição cumulativa da espécie...50

14 RESUMO Apesar da importância ecológica dos ambientes recifais de águas rasas do Oceano Atlântico Sul Tropical, esses ecossistemas vêm sendo ameaçados por vários impactos antrópicos, dentre estes o pisoteio por banhistas nos topos recifais. Até o momento, não foi investigado como a prática do pisoteio afeta a comunidade macrobentônica séssil do topo dos recifes brasileiros. O objetivo do presente trabalho foi avaliar o possível efeito do pisoteio na comunidade macrobentônica séssil, visando testar a hipótese de que essa atividade causa sérios danos nessa comunidade. A pesquisa foi desenvolvida no topo dos recifes das praias de Porto de Galinhas e de Tamandaré, Pernambuco, Brasil. Em Porto de Galinhas, seis áreas foram avaliadas: duas áreas impactadas pelo pisoteio intensivo e quatro áreas protegidas (áreas de preservação adjacentes às áreas impactadas, sendo raramente pisoteadas por banhistas). Em Tamandaré, a amostragem foi realizada na área fechada à visitação, sem qualquer impacto de pisoteio e pesca. A análise da cobertura da comunidade macrobentônica foi realizada com a metodologia do fototransecto, com a análise de fotos com o auxílio do Software CPCe. A rugosidade do substrato foi mensurada com uma corrente e uma trena. Em Porto de Galinhas, foram encontradas quinze espécies de macroalgas e nove espécies de animais, nas áreas impactadas e protegidas, com a exceção do bivalve Isognomon bicolor, que foi encontrado somente nas áreas protegidas e na área fechada. Nesta última, foram registradas onze espécies de macroalgas e nove de animais. Nas áreas impactadas, a área de substrato exposto foi duas vezes maior do que na área protegida (com médias de 51,7% e 25,6%, respectivamente), sendo ainda menor na área fechada (19,4%). Consequentemente, as áreas impactadas apresentaram menores áreas de cobertura macrobentônica viva que as áreas protegidas e fechada. Entretanto, não houve diferenças significativas de área de cobertura viva entre as áreas protegidas e a área fechada. Nas áreas impactadas e protegidas, houve a dominância da macroalga Palisada perforata. Todavia, na área fechada houve a dominância do zoantídeo Zoanthus sociatus, com um destaque especial para a cobertura do molusco vermetídeo Petaloconchus varians, que foi significativamente maior nessa área, em relação às demais. Não houve diferenças de rugosidade entre as áreas avaliadas. O pisoteio apresenta um efeito contundente na área de cobertura de organismos macrobentônicos sésseis. As espécies mais resistentes à prática do pisoteio foram as macroalgas P. perforata (apesar de também sofrer redução em sua abundância, foi dominante nas áreas impactadas) e Halimeda opuntia (que não mostrou diferenças entre as áreas impactadas e protegidas). As espécies mais frágeis, bioindicadoras de áreas com pouco ou nenhum pisoteio, foram o bivalve I. bicolor e o vermetídeo P. varians. A criação de áreas de preservação ambiental com planos de manejo sustentável é eficiente na manutenção e conservação da biodiversidade macrobentônica desses importantes ambientes recifais do nordeste brasileiro. Palavras chave: pisoteio, cobertura macrobentônica, ambientes recifais, Atlântico Tropical.

15 ABSTRACT Despite the ecological importance of shallow water reef environments of the Tropical South Atlantic, these ecosystems are threatened by various human impacts, such as trampling by tourists on reef tops. So far, there are no studies on how this practice affects the sessile macrobenthic community on Brazilian reef tops. The aim of this study was to evaluate the possible effect of trampling on the sessile macrobenthic community in order to test the hypothesis that this activity causes serious damage on that community. The research was developed on reef tops off the beaches of Porto de Galinhas and Tamandaré, Pernambuco State, Brazil. In Porto de Galinhas, six areas were evaluated: two Impacted Areas by intensive and regular trampling and four Protected Areas (conservation areas adjacent to Impacted Areas, rarely being trampled by tourists). In Tamandaré, sampling was performed in the Closed Area, with zero trampling impact. The surface cover analysis of the macrobenthic community was performed with the photo-transect method, with the analysis of pictures with the help of the CPCe Software. The roughness of the substrate was measured with a chain and a measuring tape. In Porto de Galinhas, we found 15 species of macroalgae and 9 species of animals, in the Protected and Impacted Areas, with the exception of the bivalve Isognomon bicolor, which was found only in Protected Areas and in the Closed Area. In the latter, there were 11 species of macroalgae and 9 of animals. In the Impacted Areas, the area of exposed substrate was twice as high as in the Protected Areas (surface cover areas averaged 51.7% and 25.6%, respectively), being even smaller in the Closed Area (19.4%). Consequently, Impacted Areas had a lower live macrobenthic cover area than Protected and Closed Areas. However, there were no significant differences in live macrobenthic cover between the Protected Areas and the Closed Area. In Protected and Impacted Areas, there was a dominance of the macroalga Palisada perforata. Conversely, in the Closed Area, there was the dominance of zoanthid Zoanthus sociatus, with a special emphasis on the coverage of the vermetid mollusc Petaloconchus varians, which was significantly higher in this area. Trampling exerts a severe effect on macrobenthic sessile communities. The species that was most resistant to trampling was the alga P. perforata, despite also suffering considerable reductions in its abundance, and Halimeda opuntia (that didn t show any differences between the impacted and protected areas). The most fragile species, that are possible bioindicators of areas with little or no trampling, were the bivalve I. bicolor and the vermetid P. varians. The creation of conservation areas with sustainable management plans is efficient in maintaining and conservation of the biodiversity macrobenthic from these important reef environments in northeastern Brazil. Key words: trampling, macrobenthic cover, reef environments, Tropical Atlantic

16 1 1. INTRODUÇÃO GERAL 1 ESTADO DA ARTE 1.1 Os recifes Os recifes são estruturas rochosas de ambientes marinhos que se caracterizam por fornecer abrigo, suporte e substrato para o crescimento e desenvolvimento de inúmeras formas de vida, sustentando teias alimentares complexas (KAPLAN, 1982; LEVINTON, 1995; PEREIRA & SOARES-GOMES, 2009; SHEPPARD, et al., 2009). Nos recifes pode ser encontrada uma grande biodiversidade, que, além da importância ecológica, representa um banco genético de vital relevância para usos atuais e futuros (KAPLAN, 1982; LEVINTON, 1995; AMARAL et al., 2006; PEREIRA & SOARES- GOMES, 2009; SHEPPARD, et al., 2009). Os ambientes recifais apresentam inúmeras importâncias ecológicas, econômicas, culturais e sociais. Devido à rica biodiversidade presente nesses ecossistemas, alguns pesquisadores chegam a compará-los com florestas tropicais (KAPLAN, 1982; HETZEL & CASTRO, 1994; PEREIRA & SOARES-GOMES, 2009). Apresentam significativa produção primária, que dá o alicerce ao desenvolvimento da grande diversidade e complexidade faunística encontrada nesses ambientes, a proteção da costa contra a erosão, amortecendo o impacto das ondas, e representam fonte de sustento de comunidades humanas adjacentes que dependem desse ecossistema para subsistência, com atividades como a pesca e o turismo (WESTMACOTT et al., 2000; FERREIRA et al., 2001). De acordo com sua origem, as formações recifais podem ser classificadas em: recifes algálicos, cuja principal constituição se dá por algas calcárias; recifes de coral, originados, em maior parte, por esqueletos de corais escleractínios; (KAPLAN, 1982; GUILCHER, 1988; PEREIRA & SOARES-GOMES, 2009). Há o registro dos bancos de arenito, cuja formação se dá pela deposição de sedimento, cimentado por carbonato de cálcio. Essas estruturas são antigas linhas de praia, formando, muitas vezes, cordões paralelos à costa, representando um registro histórico das mudanças do nível do mar (GUILCHER, 1988; PEREIRA & SOARES- GOMES, 2009) Há ainda estruturas carbonáticas conhecidas como formações de vermetos, originadas por moluscos vermetídeos, que tem aspecto de terraços. Os principais

17 2 representantes são os do gênero Petaloconchus e Dentropoma. Os fósseis desses organismos registram as oscilações no nível do mar ao longo dos períodos geológicos (LABOREL & KEMPF, 1967). Do ponto de vista geomorfológico e de acordo com sua proximidade com a costa, os recifes possuem três classificações principais: recifes em franja, que são formações paralelas e próximas à linha costeira; recifes em barreira, que se encontram distantes da costa, com uma zonação característica e o atol, que é uma formação originada pela deposição calcária de invertebrados no topo de vulcões extintos. Há ainda os patch reefs, que são recifes em mancha, adjacentes, muitas vezes, aos recifes em barreira (KAPLAN, 1982; GUILCHER, 1988; ROGERS et al., 1994; PEREIRA & SOARES-GOMES, 2009; SHEPPARD, et al., 2009). No Brasil, podem ser encontrados recifes em franja e um único atol, o Atol das Rocas, além de ser registrada ainda uma formação recifal antiga e endêmica dos Abrolhos, na Bahia, conhecida como chapeirão, que é uma estrutura formada por arcabouços calcários construídos, principalmente, pelo coral escleractíneo, endêmico do Brasil, Mussismilia braziliensis (Verrill, 1868) (HETZEL & CASTRO, 1994; MAIDA & FERREIRA, 1997; LEÃO & DOMINGUEZ, 2000; LEÃO et al., 2003; MAIDA & FERREIRA, 2004). Os recifes são divididos basicamente em três zonas: a zona posterior do recife, voltada para a região costeira ( back reef ), que corresponde à região submersa e separada da linha de costa por uma laguna rasa e caracterizada pela presença de organismos que estão bem adaptados às condições de baixo hidrodinamismo; o topo recifal ( reef flat ), que é caracterizado pela total ou parcial exposição ao ar durante as marés baixas de sizígia. Além disso, amortece o impacto das ondas, em sua região terminal ( breaker zone ); por último, a frente recifal ( fore reef ), que é caracterizada por uma proeminente progressão do formato íngrime do arcabouço do recife. Nesta área pode ser observada, inicialmente, a presença de corais ramificados apresentando alta complexidade estrutural ( upper fore reef ) seguida de outra região, mais profunda ( low fore reef ), onde há a abundância de corais maciços e outros organismos (KAPLAN, 1982; ROGERS et al., 1994; SHEPPARD, et al., 2009). 1.2 Recifes brasileiros e ameaças Os ambientes recifais de águas rasas estão distribuídos em toda a zona tropical do globo (LEVINTON, 1995; SPALDING et al., 2001; PEREIRA & SOARES-

18 3 GOMES, 2009). No Brasil, podem ser observados desde o Parque Estadual Marinho do Parcel do Manuel Luiz, no Maranhão, até o Sul da Bahia, com o Banco dos Abrolhos. Os recifes presentes nessa região são de franja, onde há o registro de bancos de arenito e recifes de corais, e um único atol, o Atol das Rocas, formado principalmente por algas calcárias incrustantes (MAIDA E FERREIRA, 1997; LEÃO & DOMINGUEZ, 2000; LEÃO et al., 2003; MAIDA & FERREIRA, 2004; PEREIRA & SOARES-GOMES, 2009). No Arquipélago de Fernando de Noronha também pode ser observada a presença de estruturas originadas por moluscos vermetídeos, que constroem formações de vermetos com seus tubos, que são cimentados pelas algas calcárias (LABOREL & KEMPF, 1967; MAIDA & FERREIRA, 1997; MAIDA & FERREIRA, 2004). No Brasil, os recifes apresentam ainda algumas características peculiares, como a presença de uma baixa diversidade de fauna coralínea, embora, em contrapartida, possuam um alto endemismo (MAIDA & FERREIRA, 1997; LEÃO & DOMINGUEZ, 2000; LEÃO et al., 2003; MAIDA & FERREIRA, 2004). Apesar da imensurável importância, os recifes têm sido alvo de inúmeros impactos antrópicos, que representam a maior ameaça aos ecossistemas recifais brasileiros. Entre esses se encontram a pesca predatória, a poluição orgânica, o turismo descontrolado, dentre outros (MAIDA & FERRERIA, 1997; FERREIRA et al., 2001; LEÃO & DOMINGUEZ, 2000; LEÃO et al., 2003; MAIDA & FERREIRA, 2004). Tais impactos têm como consequência danos, muitas vezes irreversíveis, ao ecossistema recifal (WESTMACOTT et al., 2000). Uma das práticas turísticas bastante comuns nos recifes costeiros de águas rasas é a visitação aos topos recifais, que muitas vezes, ficam completamente emersos durante as marés baixas de sizígia, formando verdadeiras piscinas naturais. Como consequência, os organismos bentônicos, presentes nessas áreas, são pisoteados (WOODLAND & HOOPER, 1977; SARMENTO & SANTOS, 2011; SARMENTO et al., 2011). A prática do pisoteio também pode ser observada em costões rochosos próximos à costa (BROSNAN & CRUMRINE, 1994). O pisoteio em recifes de corais ocorre em vários locais do mundo. Os danos causados por essa prática, em corais escleractínios, foram documentados por Woodland & Hooper (1977), na Ilha Heron, na Grande Barreira de Recifes de Corais da Austrália. Os autores concluíram que a prática muda completamente a estrutura da comunidade coralínea, e que os corais são completamente sensíveis a esse impacto mecânico,

19 4 chegando, muitas vezes, a óbito. No Havaí, experimentos foram realizados, em campo, com quatro espécies de corais, para verificar a fragmentação e mortalidade de colônias expostas ao pisoteio, por um período de nove dias. Os resultados da pesquisa mostraram que em um espaço curto de tempo a comunidade coralínea pode sofrer grandes danos, como a quebra de corais ramificados e a mortalidade (RODGERS et al., 2003). No Brasil, os efeitos do pisoteio foram avaliados, pela primeira vez, na meiofauna associada às macroalgas, nos recifes de Porto de Galinhas (PE). Foi verificado, que em ambientes intensamente pisoteados, ocorreram as densidades populacionais mais baixas, e um menor número de espécies da meiofauna (SARMENTO & SANTOS, 2011; SARMENTO et al., 2011). Entretanto, ainda não foi desenvolvido nenhum trabalho que avaliasse o possível efeito dessa prática na comunidade macrobentônica séssil no topo desses recifes. 1.3 Monitoramento dos recifes costeiros Pesquisadores do mundo inteiro têm se dedicado à elaboração de programas de monitoramento que têm como objetivo principal investigar, em escala regional, temporal e global, o status de conservação dos recifes de águas rasas. Os métodos utilizados nesses monitoramentos consistem na realização de levantamentos e avaliações das comunidades bentônicas e nectônicas, em termos de abundância e presença de espécies indicadoras de qualidade ambiental, assim como a identificação de espécies chave (ROGERS et al., 1994; HILL & WILKINSON, 2004; AMARAL et al., 2006). Estudos de monitoramento de recifes, em pequena escala, vêm sendo realizados com placas de assentamento ( Coral recruitment tiles ). Essa metodologia tem sido utilizada com o objetivo de caracterizar o ambiente e descrever os padrões de recrutamento de organismos bentônicos marinhos (MAIDA & FERREIRA, 1995; HILL & WILKINSON, 2004; PINHEIRO, 2006). O uso de transectos em linha ( Line intercept transect ), onde é registrado o tipo de substrato e o organismo que ocorre em determinados intervalos de uma fita métrica (trena), é utilizado em grandes programas de monitoramento de recifes como o Reef Check e GCRMN (Global Coral Reef Monitorig Network), bem como o uso de vídeos transectos ( Video transect ) e softwares específicos para estimar a presença e abundância de organismos. Essas técnicas têm sido ferramentas bastante eficazes no uso

20 5 de avaliação de recifes (ROGERS et al., 1994; KILPP, 1999; HILL & WILKINSON, 2004; FERREIRA & MAIDA, 2006; RAMOS et al., 2010; BARRADAS et al., 2010). Outro método apropriado para amostrar áreas recifais se dá com o uso de quadrados ( quadrats ), que apresenta várias vantagens como alta precisão na análise das comunidades marinhas além da montagem fácil e o custo baixo. Cada quadrado usado para amostrar a comunidade bentônica pode possuir diferentes tamanhos, que variam de acordo com o objetivo de cada pesquisa e com o tipo de distribuição espacial dos organismos (aleatória, agrupada ou uniforme) (ROGERS et al., 1994; HILL & WILKINSON, 2004). A amostragem com o uso de quadrados pode ser realizada em pontos fixos, com a repetição em diferentes meses, ou de forma aleatória na área de estudo, e consiste na contagem de indivíduos presentes no interior de cada quadrado, onde é possível estimar a cobertura viva e o registro de espécies raras e frequentes, assim como a abundância das mesmas. Essa metodologia geralmente é empregada com o auxílio de uma trena, com a amostragem dos quadrados feita em transectos, o fototransecto, onde as espécies podem ser mensuradas através da contagem, em campo, na intercepção de quadrados presente em uma grade ( grid ) que é adicionada ao interior de cada amostrador, ou na análise de fotos dos quadrados, com softwares especializados (HUGHES, 1989; ROGERS et al., 1994; HILL & WILKINSON, 2004; PRESKITT et al., 2004; KOHLER & GILL, 2006; DUMAS et al., 2009). Atualmente, vários métodos para a avaliação da área de cobertura viva bentônica têm sido desenvolvidos, visando otimizar a análise das informações obtidas em um menor tempo de campo, porém com maior precisão no levantamento de dados. Em suma, a maior parte dessas análises é feita em laboratório, o que é bastante vantajoso, tendo em vista as boas condições climáticas que o trabalho de campo exige, além do custo necessário, e muitas vezes dispendioso, para a realização das coletas (KOHLER & GILL, 2006; PRESKITT et al., 2004; DUMAS et al., 2009). Pesquisadores têm sugerido a realização de levantamentos de informações a respeito da saúde dos recifes através de monitoramentos que servirão de base de dados para o conhecimento das estruturas de comunidades marinhas. Essa avaliação tem um papel imprescindível na elaboração de planos de manejo sustentável, que têm por objetivo principal a conservação e a preservação desses ambientes (ROGERS et al., 1994; WESTMACOTT et al., 2000; HILL & WILKINSON, 2004; AMARAL et al., 2006).

21 6 Nos recifes brasileiros têm sido realizados trabalhos utilizando o método do vídeo transecto para a avaliação e diagnóstico dos ambientes recifais, como registrado por Leão et al. (2008), na avaliação do branqueamento de corais nos recifes da Bahia, utilizando o protocolo AGRAA e o vídeo transecto. Este método também tem sido utilizado na caracterização da comunidade bentônica dos recifes, conforme registrado nos trabalhos desenvolvidos por Kikuchi et al. (2003), Cruz et al. (2008), Cruz et al. (2009), Ramos et al. (2009) e Kikuchi et al. (2010). Outros estudos foram realizados com o uso da metodologia de transectos em linha, conforme as recomendações de Segal & Castro (2001), que citam o método como apropriado para o levantamento de dados de área de cobertura de comunidades bentônicas. Essa metodologia também foi utilizada por Barros & Pires (2006) na caracterização de populações do coral Siderastrea stellata em alguns ambientes recifais do Brasil. Castro et al. (2012) também utilizaram o mesmo método para a avaliação dos possíveis efeitos da sedimentação nas comunidades bentônicas em recifes brasileiros. O foto quadrado também tem sido usado no estudo de comunidades bentônicas dos ambientes brasileiros, como registrado nos trabalhos de Feitosa et al. (2012) que avaliaram a cobertura de macroalgas e relações de herbivoria e Francini-Filho et al. (2013) com a realização de monitoramentos no Banco dos Abrolhos. Alguns estudos têm sido desenvolvidos visando investigar as respostas da fauna e flora bentônica aos impactos antrópicos. Em Búzios (RJ), foi documentado que os passeios de lancha, a presença de lixo e o excesso de matéria orgânica causam consequências negativas na população de corais e macroalgas bentônicas (OIGMAN- PSZCZOL & CREED, 2011). Na Ilha de Anchieta (SP) foram registradas as práticas de alguns mergulhadores que causam danos na população de macroalgas marinhas (PEDRINI et al., 2008). Nos recifes de Porto de Galinhas (PE) foi dada ênfase aos danos causados pelo pisoteio na comunidade da meiofauna associada às macroalgas bentônicas (SARMENTO & SANTOS, 2011; SARMENTO et al. 2011). Entretanto, até o presente momento, não há nenhuma informação a respeito dos possíveis efeitos do pisoteio em organismos macrobentônicos sésseis de topos recifais brasileiros. No Brasil, existem poucos trabalhos de avaliação de mudanças no ambiente recifal causadas pelo impacto antrópico, usando a comparação de áreas controle, e não há nenhum registro dos possíveis efeitos do pisoteio em organismos macrobentônicos sésseis de topos recifais.

22 7 A Praia de Porto de Galinhas merece destaque, tendo em vista ter sido escolhida uma das mais belas praias do litoral brasileiro, onde o turismo tem se intensificado nos últimos anos (VISITE PORTO DE GALINHAS, 2012). Desde 2009, iniciativas de manejo têm sido implementadas na referida praia, no sentido de controlar a atividade de visitantes com a delimitação de algumas áreas fechadas à visitação, visando a preservação desses ambientes. Uma das formas de proteger áreas marinhas é a criação de Áreas de Proteção Ambiental (APA). No litoral brasileiro, foi criada a APA Costa dos Corais, localizada nos 130 km de costa entre os municípios de Tamandaré (PE) e Paripueira (AL). Parte desse complexo recifal é completamente fechada ao uso e visitação, e representa o único ambiente recifal totalmente protegido da exploração pesqueira e turística do litoral brasileiro (FERREIRA et al., 2001). Ambientes recifais isolados da exploração humana têm uma grande probabilidade de recuperação (WESTMACOTT et al., 2000) e a avaliação desta se dá através de estudos de monitoramento (ROGERS et al., 1994; HILL & WILKINSON, 2004). 2 HIPÓTESE O pisoteio influencia a abundância e a diversidade das comunidades macrobentônicas sésseis do topo recifal dos ambientes tropicais de águas rasas. 3 OBJETIVOS Realizar um levantamento quantitativo e qualitativo dos organismos macrobentônicos sésseis, estimando a abundância, a diversidade e a equitabilidade das espécies, comparando essas variáveis nas diferentes áreas de estudo; Avaliar a rugosidade do substrato exposto nos ambientes de estudo;

23 8 4 ÁREAS DE ESTUDO 4.1 Recifes de Porto de Galinha A Praia de Porto de Galinhas está situada entre as coordenadas: 8º a 8º S e 35º a 34º W, localizada no Litoral Sul do Estado de Pernambuco, há aproximadamente 65 km da cidade do Recife, no município de Ipojuca (Fig. 01) (BARRADAS et al., 2010; SARMENTO & SANTOS, 2011; VISITE PORTO DE GALINHAS, 2012). Esse ambiente é caracterizado pela presença de recifes em franja de águas rasas que possuem piscinas de águas claras, formadas entre corais, impressionando turistas do mundo inteiro pelas suas belezas naturais, sendo um dos destinos mais escolhidos do litoral brasileiro (Fig. 02 A e B) (BARRADAS et al., 2010; VISITE PORTO DE GALINHAS, 2012). A Praia de Porto de Galinhas recebe cerca de 900 mil turistas por ano. Desses, uma média de pessoas visitam os recifes mensalmente na baixa estação (entre os meses de abril a agosto) chegando a pessoas, mensalmente, na alta estação (entre os meses de setembro a março) (Comunicação pessoal; SECRETARIA DO MEIO AMBIENTE DO MUNICÍPIO DO IPOJUCA). Em um período médio de 45 minutos o topo dos recifes chega a receber 1020 pessoas, durante uma única baixa-mar (SARMENTO & SANTOS, 2011). Atualmente, a Praia de Porto de Galinhas possui cerca de 90 mil habitantes. A economia local é bastante influenciada pelo turismo, e grande parte da população depende direta e indiretamente da atividade turística. Dentre esses estão aqueles que trabalham na área hoteleira (um total de 70 pousadas, 15 hotéis e três resorts, oferecendo cerca de leitos, superando o número de leitos encontrados na cidade do Recife), bugueiros (atualmente 200 cadastrados na prefeitura), taxistas (atualmente 200 cadastrados na prefeitura), estabelecimentos do ramo alimentício na orla da praia (atualmente 40 cadastrados na prefeitura), operadoras de mergulho (atualmente 14 cadastrados na prefeitura), jangadeiros (atualmente 85 cadastradas na prefeitura), além das lojas e restaurantes da cidade (Comunicação pessoal; SECRETARIA DO MEIO AMBIENTE DO MUNICÍPIO DE IPOJUCA). No ano de 2008 a Secretaria do Meio Ambiente do Ipojuca iniciou um estudo nos Ambientes Recifais da Praia de Porto de Galinhas, com o objetivo de elaborar um plano de manejo que promovesse a mitigação dos danos causados pelo pisoteio nos recifes, visando o uso sustentável desses ambientes. Nesse plano também foi previsto um

24 9 trabalho de educação ambiental com a população local e os turistas, além da proibição da pesca artesanal. Após o levantamento das regiões mais frequentadas e mais danificadas pelo pisoteio, nos recifes, foram escolhidas zonas que permaneceram abertas à visitação, as áreas impactadas pelo pisoteio, correspondendo a aproximadamente 15% da área total do recife, e as zonas de preservação, as áreas protegidas, onde não seria permitido o acesso de turistas (Fig. 01). Em setembro de 2009, após uma lei municipal, as áreas de preservação foram isoladas com cordas e boias (Fig. 03 A). Antes da visitação aos recifes, os turistas visitam a cabine da Blitz Ambiental, presente na linha costeira, onde assistem a um vídeo que trata a respeito da importância dos recifes e recebem orientações sobre o plano de manejo e preservação da área. Após assistir o vídeo, cada turista recebe uma pulseira de identificação que lhe permite ter acesso ao recife, que é controlado por agentes ambientais (Fig. 03 B). Apesar do trabalho de educação ambiental e da fiscalização dos agentes ambientais, há registros do pisoteio acidental nas áreas protegidas, por turistas que não percebem ou não respeitam as boias de sinalização, principalmente no período de vazante e enchente, momento em que a visualização das cordas e boias é um pouco limitada (observação pessoal).

25 Figura 01 - Mapa da localização dos recifes da praia de Porto de Galinhas, Pernambuco, Brasil. 10

26 11 A B Figura 02 Recifes de Porto de Galinhas (PE). A. Atividade de jangadas. B. Pisoteio nos recifes. Fotos: Gleice Santos. Figura 2 A B Figura 03 Atividades de controle de turistas nos recifes de Porto de Galinhas (PE). A. Isolamento das áreas de preservação ambiental com cordas e boias. B. Atividades de educação ambiental na cabine da Blitz Ambiental. Fotos: Gleice Santos e Rafaela Lopes. 4.2 Recifes de Tamandaré O Município de Tamandaré está situado entre as coordenadas 8º e 8º S e 35º e 35º W, também no litoral sul do Estado de Pernambuco, há aproximadamente 110 km da cidade do Recife (FERREIRA et al., 2001). Possui 9 km de faixa litorânea dividida em três baías: Carneiros, Campas e Tamandaré. Apresenta um complexo recifal formado por três linhas paralelas à costa (MAIDA E FERREIRA, 1997) (Fig. 04).

27 12 Em 23 de outubro de 1997 foi criada, através de um decreto federal, a Área de Proteção Ambiental (APA) Costa dos Corais, a primeira unidade de conservação federal brasileira de recifes costeiros, com o objetivo de garantir a conservação dos recifes coralíneos e de arenito, assim como sua fauna e flora, mantendo a integridade do habitat e a preservação da população do peixe-boi marinho (Trichechus manatus), além de proteger os manguezais e ordenar o turismo ecológico, científico e cultural (DECRETO DE 23 DE OUTUBRO DE 1997, 1997). A APA Costa dos Corais abrange 130 km de extensão da costa, percorrendo dez municípios dos estados de Pernambuco e Alagoas, indo de Tamandaré, no litoral sul de Pernambuco, até Paripueira, no norte de Alagoas (FERREIRA et al., 2001). Após a publicação do decreto federal acima citado, os gestores da APA realizaram reuniões com a comunidade pesqueira local e estudos de levantamento de dados para a escolha de uma região do Complexo Recifal de Tamandaré que pudesse ter o acesso proibido. Em abril de 1999 a área fechada foi devidamente demarcada e isolada, localizando-se na Baía de Tamandaré, em frente às instalações do CEPENE, e é conhecida como Ilha da Barra, sendo totalmente fechada à visitação e à pesca, sendo fiscalizada constantemente (Fig. 05 A e B) (FERREIRA et al., 2001).

28 Fig.04 Mapa da localização geográfica dos recifes de Tamandaré, Pernambuco, Brasil. Figura 3 13

29 14 A B Figura 05 Área fechada do complexo recifal de Tamandaré (PE). A. Ilha da Barra. B. Transporte usado na fiscalização da área fechada. Fotos: Gleice Santos.

30 15 5- METODOLOGIA 5.1 Trabalho de campo No topo dos recifes de Porto de Galinhas, em janeiro e de março a agosto de 2012, seis áreas foram avaliadas: 2 impactadas pelo efeito do pisoteio, denominadas - I1 e I2, onde havia um fluxo contínuo de visitantes, sendo permitida a visitação, e quatro áreas protegidas, denominadas - P1, P2, P3 e P4, que são áreas de preservação, onde a visitação é proibida (Fig. 06). No topo dos recifes de Tamandaré, a amostragem foi realizada na área fechada à visitação, denominada - F, a Ilha da Barra (Fig.06). De acordo com essa classificação, foi possível determinar uma intensidade de pisoteio: I impactado (pisoteio intenso), P protegido (pisoteio moderado) e F fechado (ausência de pisoteio). Figura 06 Mapa da localização geográfica dos recifes de Porto de Galinhas e Tamandaré, Pernambuco, Brasil. I1, I2: áreas impactadas (Porto de Galinhas); P1, P2, P3, P4: áreas protegidas (Porto de Galinhas); F: área fechada (Tamandaré).

31 16 A porcentagem de cobertura viva macrobentônica séssil, nos recifes estudados, foi avaliada através do método, não destrutivo, do fototransecto, com o auxílio de uma fita métrica (trena) e uma câmera fotográfica, modelo Canon G12. Nos recifes de Porto de Galinhas, foram realizados, em cada área (I1, I2, P1, P2, P3 e P4), três transectos fixos, de 10 m de extensão, e em cada um deles foram fotografados dez quadrados de PVC de 50 x 50 cm de acordo com a metodologia adaptada de Rogers et al. (1994) Hill &Wilkinson (2004) e Kohler & Gill (2006). Em Tamandaré, na Ilha da Barra (F), foram realizados nove transectos (Fig. 06). Concomitantemente às amostragens de campo, foi realizada a coleta de alguns exemplares de macroalgas, mensalmente, e uma coleta pontual de moluscos vermetídeos nos dois ambientes de estudo. Nos recifes de Tamandaré só foi possível realizar uma única coleta de macroalgas, devido ao fato desses ambientes se tratarem de áreas de proteção ambiental. Durante todo o período de estudo foram realizados 183 transectos, onde foram analisadas um total de 1830 fotografias. A rugosidade do substrato exposto foi mensurada, em cada transecto, com o auxílio de uma corrente e uma fita métrica (trena), através da razão entre o comprimento da corrente após sua adesão ao substrato, perfazendo toda a irregularidade da superfície amostrada, e o comprimento linear da fita. Para cada transecto (10 m) foram realizadas cinco medições, a cada dois metros, de acordo com a metodologia de Rogers et al. (1983). 5.2 Identificação de espécies e processamento das imagens As macroalgas coletadas foram mantidas em freezer para posterior identificação em microscópio estereoscópio, pois algumas espécies não apresentam características visíveis a olho nu que permitem a devida identificação, sendo necessária, uma observação mais minuciosa da morfologia externa e interna desses organismos. Os moluscos vermetídeos foram conservados em álcool até a devida identificação, que foi realizada em microscópio estereoscópio, sendo, posteriormente, depositados na coleção de animais marinhos do Museu Oceanográfico Prof. Eliézer de Carvalho Rios da Universidade Federal do Rio Grande, FURG. Após o levantamento qualitativo de todas as espécies e a categorização dos tipos de pavimento presentes nos ambientes citados, foi inserido um banco de dados no Programa CPCe (Coral Count Point with Excel Extensions) com todas as categorias

32 17 listadas. As macroalgas que não puderam ser identificadas ao nível de espécie ou gênero, na análise das fotos, foram classificadas na categoria turf. A leitura de todas as fotografias das áreas de estudo foi realizada através de trinta pontos que foram inseridos em cada imagem, de forma aleatória, e em cada ponto foi realizado o registro de cada categoria presente no banco de dados, segundo a metodologia de Kohler & Gill (2006). 5.3 Análises dos dados Os dados de área de cobertura viva, após serem transformados pela função arcoseno (transformação angular), a diversidade, equitabilidade e rugosidade foram testados, quanto à normalidade e homocedasticidade, com o teste de Shapiro-Wilk e Bartlett, respectivamente. Como os dados não apresentaram distribuição normal e homogeneidade de variâncias, foram utilizados testes não paramétricos (Mann-Whitney e ANOVA Kruskal-Wallis) segundo as recomendações de Zar (1996). Para avaliar o possível efeito do pisoteio na cobertura viva da comunidade macrobentônica séssil foi usada a ANOVA Kruskal-Wallis, e a variável foi comparada por área (I1, I2, P1, P2, P3, P4 e F) e por intensidade de pisoteio (Impactado, Protegido e Fechado), em cada mês de estudo. Posteriormente, foi aplicado o teste de Mann- Whitney com a correção de Bonferroni. O método de Monte Carlo, que consiste de uma reamostragem aleatória do banco de dados com posteriores comparações, também foi utilizado onde havia diferenças no número de amostras. O possível efeito do pisoteio na diversidade dos organismos foi avaliado através dos índices ecológicos de diversidade de Shannon (H ) e Equitabilidade (J ) (CLARKE & WARWICK, 2001). Os dados foram comparados, entre as áreas de estudo e entre a intensidade de pisoteio com a ANOVA Kruskal-Wallis. Posteriormente, foi aplicado o teste de Mann-Whitney com a correção de Bonferroni. O método de Monte Carlo também foi utilizado onde havia diferenças no número de amostras. Posteriormente, o banco de dados com a frequência de ocorrência das espécies, nas diferentes áreas e meses de estudo, foi transformado com o log de x+1. A escala multidimensional (MDS) foi aplicada para representação gráfica da matriz triangular gerada com a similaridade de Bray-Curtis. A ANOSIM foi usada para avaliar a similaridade entre as áreas e os meses, com 999 permutações (CLARKE & WARWICK, 2001). O SIMPER foi usado para identificar as espécies que mais

33 18 contribuíram nas similaridades entre as amostras do conjunto de dados (CLARKE & WARWICK, 2001). A complexidade estrutural do substrato (rugosidade) também foi avaliada com a ANOVA Kruskal-Wallis. Posteriormente, foi aplicado o teste de Mann-Whitney com a correção de Bonferroni. O método de Monte Carlo também foi utilizado onde havia diferenças no número de amostras. Todas as análises foram realizadas com um nível de significância de 5%. A ANOVA Kruskal-Wallis e o teste de Mann-Whitney foram realizados no Programa Computacional R e os índices de diversidade de Shannon (H ) e Equitabilidade (J ), o MSD, a ANOSIM e o SIMPER foram realizados no software Primer RESULTADOS O pisoteio exerceu uma influência relevante sobre a área de cobertura viva, na diversidade e equitabilidade dos organismos macrobentônicos sésseis nos recifes estudados. Nas áreas impactadas, foram encontradas 15 espécies de macroalgas e 9 espécies de animais, além das algas classificadas na categoria turf e calcárias não identificadas. Os organismos com maior cobertura nestas áreas foram a rodófita Palisada perforata (Bory) K.W. Nam (18%), a alga calcária Halimeda opuntia (L.) J. V. Lamour (6,29%) e o zoantídeo Zoanthus sociatus (Ellis, 1768) (5,18%). O substrato exposto correspondeu a 51,79% da área amostrada (Tabelas 01 e 02 ANEXO; Fig. 07 e 08). Nas áreas protegidas, também foram registradas 15 espécies de macroalgas e 9 espécies de animais, além da presença do bivalve Isognomon bicolor (C. B. Adams, 1845) (13 indivíduos, 0,1%), que não foi registrado nas áreas impactadas, e as macroalgas classificadas na categoria turf e calcárias não identificadas. Os organismos com maior cobertura, nas áreas protegidas, foram os mesmos encontrados nas áreas impactadas, somado à maior cobertura do molusco vermetídeo Petaloconchus varians (d Orbigny, 1839) nas áreas protegidas: P. perforata (32%), Z. sociatus (19,25%), H. opuntia (7,58%) e Petaloconchus varians (2%). A área de substrato exposto correspondeu à metade da que foi registrada nas áreas impactadas, representando 25,6% da área amostrada (Tabelas 01 e 02 ANEXO; Fig. 07 e 08). Na Área Fechada, em Tamandaré, foram identificadas 11 espécies de macroalgas e 9 espécies de animais, além da presença do bivalve I. bicolor (86 indivíduos, 0,4%),

34 19 das macroalgas classificadas na categoria turf e das algas calcárias não identificadas. Os organismos mais importantes foram: Z. sociatus (30,54%), P. perforata (16%), Petaloconchus varians (13,45%, cobertura, aproximadamente, 7 vezes maior da que foi encontrada nas áreas protegidas), e H. opuntia (3,9%). A área de substrato exposto foi menor que nas áreas impactadas e Protegidas e correspondeu somente a 19,4% (Tabelas 01 e 02 ANEXO; Fig. 07 e 08). Figura 07 Cobertura viva dos principais organismos e área de substrato exposto no topo dos recifes de Porto de Galinhas e Tamandaré, Pernambuco, Brasil. I1, I2: áreas impactadas (Porto de Galinhas); P1, P2, P3, P4: áreas protegidas (Porto de Galinhas); F: área fechada (Tamandaré). P.p.: Palisada perforata; H. o.: Halimeda opuntia; Z. s.: Zoanthus sociatus; P. v.: Petaloconchus varians; S: substrato exposto. Coletas realizadas em janeiro e de março a agosto de 2012.

35 20 As áreas impactadas (I1 e I2), protegidas (P1, P2, P3 e P4) e fechada (F) apresentaram diferenças em relação à área de cobertura viva (ANOVA Kruskal-Wallis, p < 0,0001). De uma forma geral, as áreas impactadas apresentaram menor cobertura viva que as áreas protegidas (Mann-Whitney, p < 0,0001) e a área fechada (Mann-Whitney, p < 0,0001). As áreas impactadas I1 e I2 não apresentaram diferenças na cobertura viva em relação às áreas P3 e P4. As áreas P1 e P2 apresentaram maior área de cobertura viva que a área fechada (Mann-Whitney, p < 0,0001) e maior cobertura que as áreas P3 e P4 (Mann-Whitney, p < 0,0001) (Tabelas 01 e 02; Tabela 03 - ANEXO; Fig. 09 A e B). Figura 08 Cobertura viva dos principais organismos e área de substrato exposto, por intensidade de pisoteio, encontrados no topo dos recifes de Porto de Galinhas e Tamandaré, Pernambuco, Brasil. I: Impactado (Porto de Galinhas), P: Protegido (Porto de Galinhas); F: Fechado (Tamandaré). Coletas realizadas em janeiro e de março a agosto de Tabela 01 Valores médios, mínimos e máximos da área de cobertura viva, diversidade, e equitabilidade das espécies e rugosidade das áreas amostradas no topo dos recifes de Porto de Galinhas e Tamandaré, Pernambuco, Brasil. I1, I2: Áreas Impactadas (Porto de Galinhas); P1, P2, P3, P4: Áreas Protegidas (Porto de Galinhas); F: Área Fechada (Tamandaré). Coletas realizadas em janeiro e de março a agosto de Áreas Cobertura viva Diversidade (H') Equitabilidade (J') Rugosidade n média (%) min. máx. (%) média min. máx. média min. máx. n média (m) min. máx. (m) I ,47 6,66-83,33 1,36 0,28-2,32 0,8 0, ,11 1,03 1,19 I ,63 3,33-96,66 1,3 0,27-2,55 0,79 0, ,09 1,03 1,15 P ,69 43, ,24 0,22-3,90 0,74 0, ,11 1,03 1,17 P ,41 36, ,23 0,21-2,38 0,73 0, ,15 1,04 1,24 P ,12 3,33-86,66 1,51 0,43-2,52 0,82 0, ,09 1,01 1,22 P ,74 16,66-96,66 1,6 0,25-2,42 0,81 0, ,13 1,04 1,18 F , ,63 0,27-2,69 0,77 0, ,12 1,03 1,25

36 21 Tabela 02 Resultados dos testes de Mann-Whitney da área de cobertura viva, diversidade e equitabilidade das espécies e rugosidade, em relação à intensidade de pisoteio, nos recifes de Porto de Galinhas e Tamandaré, Pernambuco, Brasil. I: Impactado (Porto de Galinhas), P: Protegido (Porto de Galinhas); F: Fechado (Tamandaré). Coletas realizadas em janeiro e de março a agosto de I. P. Cobertura viva Diversidade Equitabilidade Rugosidade I, P < 0,0001 n.s n.s I, F < 0,0001 < 0,0001 < 0,0001 n.s. P, F n.s. < 0,0001 n.s. n.s. A B Figura 09 Área de cobertura viva total no topo dos recifes de Porto de Galinhas e Tamandaré, Pernambuco, Brasil. A. Cobertura viva por Área. I1, I2: áreas impactadas (Porto de Galinhas); P1, P2, P3, P4: áreas protegidas (Porto de Galinhas); F: área fechada (Tamandaré). B. Cobertura viva por intensidade de pisoteio. I: impactado (Porto de Galinhas), P: protegido (Porto de Galinhas); F: fechado (Tamandaré). Coletas realizadas em janeiro e de março a agosto de Palisada perforata apresentou diferenças na cobertura entre as áreas avaliadas (ANOVA Kruskal-Wallis, p < 0,0001), sendo maior nas áreas protegidas do que nas áreas impactadas (Mann-Whitney, p < 0,0001) e fechada (Mann-Whitney, p < 0,0001). As áreas impactadas e fechada não apresentaram diferenças significativas entre si na cobertura viva desta macroalga (Fig. 10 A). Em relação à alga calcária H. opuntia, foi verificado que a espécie apresentou diferenças entre as áreas avaliadas (ANOVA Kruskal-Wallis, p < 0,0001). Não houve diferenças de cobertura entre as áreas impactadas e protegidas (Mann-Whitney, p < 0,0001). Entretanto, essas últimas

37 22 apresentaram maior cobertura do que na área fechada (Mann-Whitney, p < 0,0001; Fig. 10 B). A cobertura de Z. sociatus foi diferente entre as áreas impactadas, protegidas e fechada (ANOVA Kruskal-Wallis, p < 0,0001), sendo maior nas áreas protegidas, em relação às impactadas (Mann-Whitney, p < 0,0001). A área fechada apresentou maior cobertura que as áreas impactadas (Mann-Whitney, p < 0,0001) e protegidas (Mann- Whitney, p < 0,0001; Fig. 10 C). No tocante à cobertura de P. varians, houve diferenças entre as intensidades de pisoteio (ANOVA Kruskal-Wallis, p < 0,0001). As áreas impactadas apresentaram menor cobertura que as áreas protegidas (Mann-Whitney, p < 0,0001) e fechada (Mann-Whitney, p < 0,0001). Esta última apresentou uma cobertura, aproximadamente, 7 vezes maior que as áreas impactadas e protegidas (Mann-Whitney, p < 0,0001; Fig. 10 D). O substrato exposto também apresentou diferenças entre as áreas avaliadas (ANOVA Kruskal-Wallis, p < 0,0001), com maior superfície nas áreas impactadas em relação às protegidas (Mann-Whitney, p < 0,0001) e fechada (Mann-Whitney, p < 0,0001). Esta última apresentou maiores valores que as áreas protegidas (Mann- Whitney, p < 0,0001). As áreas observadas apresentaram diferentes índices de diversidade (ANOVA Kruskal-Wallis, p < 0,0001) e equitabilidade (ANOVA Kruskal-Wallis, p < 0,0001). No tocante à intensidade de pisoteio, a área fechada apresentou um índice de diversidade maior, tanto em relação às áreas impactadas (Mann-Whitney, p < 0,0001), como em relação às áreas protegidas (Mann-Whitney, p < 0,0001) (Tabelas 01 e 02; Tabela 03 ANEXO; Fig. 11 A e B). A equitabilidade foi maior nas áreas impactadas (Mann- Whitney, p < 0,0001) quando comparadas com as áreas protegidas e à área fechada (Mann-Whitney, p < 0,0001) (Tabelas 01 e 02; Tabela 03 ANEXO; Fig. 11 C e D).

38 23 A B C D Figura 10 Cobertura dos principais representantes, em relação à intensidade de pisoteio, encontrados no topo dos recifes de Porto de Galinhas e Tamandaré, Pernambuco, Brasil. I: impactado (Porto de Galinhas), P: protegido (Porto de Galinhas); F: fechado (Tamandaré). A. P. perforata; B. H. opuntia; C. Z. sociatus; D. P. varians. Coletas realizadas em janeiro e de março a agosto de 2012.