FACULDADE REDENTOR CURSO CIÊNCIAS BIOLÓGICAS REGINALDO CARARINE BATISTA. MONOGENEAS DE Hoplias malabaricus NO LAGO DO JOÃO BEDIM EM ITAPERUNA - RJ.

FACULDADE REDENTOR CURSO CIÊNCIAS BIOLÓGICAS REGINALDO CARARINE BATISTA MONOGENEAS DE Hoplias malabaricus NO LAGO DO JOÃO BEDIM EM ITAPERUNA - RJ. Itaperuna 2016

REGINALDO CARARINE BATISTA MONOGENEAS DE Hoplias malabaricus NO LAGO DO JOÃO BEDIM EM ITAPERUNA - RJ. Trabalho de Conclusão de Curso apresentado à Coordenação do Curso de Ciências Biológicas como parte dos requisitos a obtenção do Grau de Bacharel em Ciências Biológicas. Orientador: Marcos Paulo Machado Thomé Itaperuna 2016

SUMÁRIO SEÇÃO I 1 INTRODUÇÃO... 5 2 JUSTIFICATIVA... 7 2.1 OBJETIVOS... 8 2.2 OBJETIVO GERAL... 8 2.3 OBJETIVO ESPECÍFICO... 8 4 RELAÇÃO PARASITO-HOSPEDEIRO... 9 5 BIOLOGIA DE Hoplias malabaricus... 11 6 PARASITOFAUNA DE Hoplias malabaricus... 13 REFERÊNCIAS... 17 SEÇÃO II RESUMO... 24 INTRODUÇÃO... 25 MATERIAIS E MÉTODOS... 26 ÁREA DE ESTUDO... 26 COLETA DOS EXEMPLARES... 27 ANÁLISE PARASITOLOGICA... 27 RESULTADOS E DISCUSSÃO... 27 CONSIDERAÇÕES FINAIS... 32 REFERÊNCIAS... 33

SEÇÃO I REVISÃO DE LITERATURA

5 1- INTRODUÇÃO Em um cenário de desenvolvimento urbano e, ao mesmo tempo, de uma expansão preocupação com a qualidade do ambiente urbano, os parques urbanos agem como atenuantes dos problemas ambientais e de saúde, favorecendo o bem estar (CARBONE, 2014). Esses espaços verdes nas áreas urbanas apresentam temperatura mais baixa que os seus arredores (MINELLA et al., 2011), desempenhando papel significativo na regulação do clima. A cobertura vegetal e os corpos hídricos presentes nessas áreas atuam no controle da temperatura e umidade relativa do ar (ALMEIDA, et al., 2013). No entanto, a existência de lagos geralmente promove a proliferação de insetos e uma das soluções de controle é a introdução de peixes de pequeno e médio porte, tanto para predação de larvas dos insetos quanto para ornamentação. Porém outros problemas surgem em relação a população de peixes introduzidos, uma vez que a alteração, os fatores físico-químicos, nos ambientes aquáticos tais como: a luminosidade, a composição química, a disponibilidade de espaço e de alimentos e, principalmente, a temperatura e o termos de oxigênio, influenciam de forma relevante no desenvolvimento e bem-estar das espécies presentes nos lagos (GRAÇA & MACHADO, 2007). Em relação aos peixes, observa-se que geralmente as espécies adotadas são exóticas como a carpa colorida Cyprinus carpio e a tilápia Oreochromis niloticus. A primeira costuma ser utilizada com apelo ornamental, já a tilápia por ser bastante resistente a variações da qualidade da água, e atuar no controle de larvas de insetos (SILVA et al., 2012). Outra espécie muito encontrada em quase todos os corpos de águas continentais do Brasil é a traíra, Hoplias malabaricus (Bloch, 1794), que além de ser uma adaptada a ambientes lênticos pode ser encontrada em rios de pequeno a grande porte. Ela Apresenta alta resistência podendo sobreviver em ambientes pouco oxigenados e suportar grandes períodos de jejum, o que contribui para sua ampla dispersão e adaptação (BARBIERI et al., 1989). Mesmo uma espécie de alta resistência ainda está sujeita a intempéries do ambiente, especialmente em lagos urbanos que sofre a interferência diária de

6 fatores estressantes, com a entrada de resíduos na água, vibração e barulho constantes, situações inerentes do meio urbano. As condições de confinamento especialmente em período de estiagem podem facilitar a disseminação de parasitas elevando a taxa de parasito por hospedeiro, contribuindo desta forma para um aumento na taxa de mortalidade (SOBRINHO et. al., 2014).

7 2 - JUSTIFICATIVA Conhecer a fauna parasitária dos peixes em ambientes lênticos como os lagos urbanos é de grande importância, pois as mudanças nos fatores ambientais tendem a alterar a situação de equilíbrio parasita-hospedeiro, levando ao crescimento populacional do parasita e resultando na morte de hospedeiros. As espécies de peixes que permanecem em corpos hídricos com baixa qualidade ambiental são consideradas bioindicadoras destes hábitats e podem atuar como hospedeiros intermediário-definitivos de diversos parasitas.

8 3 - OBJETIVOS 3.1 - OBJETIVO GERAL Realizar o levantamento de parasitas da classe monogênea nas brânquias de Hoplias malabaricus coletadas em um lago urbano localizado no município de Itaperuna RJ. 2.3 - OBJETIVOS ESPECÍFICOS Identificar os espécimes de parasitos coletados quanto ao menor nível taxonômico possível; Determinar os índices parasitários por espécie identificada; Verificar se há variação sazonal desses parasitas em relação aos índices parasitários; Verificar a variação índice parasitários por classe de tamanho do hospedeiro.

9 4 - RELAÇÃO PARASITO - HOSPEDEIRO O parasitismo desempenha um papel fundamental na biologia dos peixes. As infecções parasitáriaspodem afetar o comportamento do hospedeiro,alterando sua sobrevivência e seus padrões de migração e reprodução. Estas alterações podem ainda influenciar na regulação das populações e afetar a estrutura das comunidades de peixes (LUQUE & POULIN, 2008). De acordo com ZUBEN (1997), as estruturas de comunidades parasitárias podem ser determinadas por vários fatores como idade, hábitos alimentares e habitat utilizados por seus hospedeiros, bem como sua fisiologia. A diversidade de parasitas de peixes também estáassociadoà diversidade de hospedeiros tanto intermediários como definitivos, uma vez que muitos dos endoparasitos dependem de outros organismos para completar seu ciclo, estando a riqueza das espécies de parasitas relacionadas ao tamanho do hospedeiro (ZUBEN,1997). As espécies de parasitas estão divididas em diversos grupos taxonômicos:protozoários, trematódeos, cestoides, nematoides, crustáceos (TAKAMOTO & PAVANELLI 1996; LUQUE, 2004), anelídeos, moluscos (Gloquidias) (EIRAS, 2002), além de bactérias e vírus. A gravidade das lesões provocadas pelos parasitas dependem de vários fatores como o grupo do parasita em questão, a sua localização e o modo particular como atuam sobre o hospedeiro (ZANOLO & YAMAMURA, 2006). No entanto, as lesões branquiais são particularmente importantes uma vez que esse órgão reage fortemente à presença de parasitas, provocando assim, uma proeminente proliferação celular que acarreta a diminuição ou perda da respectiva atividade respiratória. Nos casos mais graves, pode provocar a morte do hospedeiro por asfixia (PAVANELLI et al.,1998). As monogênicas são os principais parasitos encontrados nas brânquias de peixes. Caracterizam-se por apresentarem o haptor, órgão de fixação composto de ganchos e âncoras (UEDA et al., 2013). Os ovos protegido no útero do parasita atravessa pelo poro genital, se fixam no hospedeiro por um filamento e neste a larva se desenvolve. Após um período de tempo a larva ciliada, conhecida como oncomiracídeo, consegue nada livremente a buscando um novo hospedeiro no qual possa se fixa e gradualmente se progride até a fase adulta (CHENG,1986).

10 As lesões branquiais causadas por monogenéticos podem dificultar o funcionamento das lâminas branquiais econsequentemente ocasionar problemas nas trocas de gases.uma infestação severa nas brânquias resulta em inflamação do epitélio branquial e ruptura dos capilares sanguíneos, prejudicando a respiração e levando os peixes à morte (THATCHER, 2006). As parasitoses são as maiores causas de prejuízos na aquicultura comercial, por que os peixes são animais altamente sensíveis ao estresse, o que é um fator inevitável no cultivo intensivo. Diante desta condiçãoos peixes têm seu desempenho zootécnico acometido e se tornam suscetíveis ao ataque de patógenos, trazendo prejuízos irreparáveis ao produtor. Nas pisciculturas, para manter as doenças fora do sistema, a melhor tática é adotar programas de prevenção e controle. Os prejuízos causados fazem com que os produtores busquem conhecer as doenças manifestadas nos peixes para desta forma estarão mais preparados para buscarem e tomarem soluções diante das infestações (DIAS, et al., 2009). De acordo com os relatórios da Fundação Instituto de Pesca do Estado do Rio de Janeiro - FIPERJ (2015), o estado do Rio de Janeiro possui a piscicultura de água doce como principal representante do pescado, apresentando um elevado número de espécies produzidas, com predomínio das criações de tilápia Oreochromis niloticus); de peixes redondos como o tambaqui (Colossoma macropomum), o pacu (Piaractus mesopotamicus), a pirapitinga (Piaractus brachypomus) e seus híbridos; e da truta arco-íris (Oncorhynchus mykiss). Ainda de acordo com a FIPERJ (2015), em 2014 a produção das espécies mencionadas representou 86% da produção aquícola estadual. Dentre as espécies nativas destaca-se a traíra (Hoplias malabaricus), considerada um peixe magro e de alto valor nutricional principalmente em relação à proteína (SANTOS et al. 2001).

11 5 - BIOLOGIA DE Hoplias malabaricus Hoplias malabaricus é um peixe neotropical pertencente ao gênero Hoplias, popularmente conhecido como traíra ou trairão, apresenta ampla distribuição geográfica, ocorrendo desde a Costa Rica até a Argentina (CARVALHO et al., 2002). Apresenta a seguinte classificação taxonômica: Filo: Chordata Classe: Osteichthyes Ordem: Characiforme Família: Erithirinidae Gênero: Hoplias (Gill,1903) Espécie: Hoplias malabaricus (Bloch,1794) O gênero Hoplias diferencia-se dos outros dois gêneros da família, Erythrinus e Hoplerythrinus (Gill, 1896), por apresentar dentes caninos no maxilar e na porção superior e inferior do dentário. Possuem nadadeira ventral com 8 raios e nadadeira anal com 10 a 12 raios (BRITSKI et al., 1988). Segundo Oyakawa (2009), o gênero é composto por doze espécies sendo que sete delas ocorrem no Brasil: H. aimara, H. curupira, H. australis, H. brasiliensis, H. lacerdae, H. malabaricuse H. microcephalus. Das quais H. lacerdae e H. malabaricus são amplamente distribuídas e distinguem-se pela aparência da região gular, em H. malabaricus, a linha dentária converge em forma de V com o vértice apontando para a sínfise mandibular, enquanto em H. lacerdae essas linhas são aproximadamente paralelas e não se encontram na região sinfisiana (BRITSKI,1972). Hoplias malabaricus habita ambientes preferencialmente lênticos e não apresenta hábitos migratórios, sendoencontrada em rios e lagoas, principalmente em ambientes de águas rasas e próxima à vegetação submersa ou marginal (BARBIERI et al., 1989). H. malabaricus possui grande importância para a pesca comercial e de subsistência, podendo alcançar, aproximadamente, 50 cm e pouco mais de 1 kg (RESENDE et al.,1996; OYAKAWA & MATTOX, 2009). Sua dieta é composta por insetos, peixes e fragmentos vegetais que são engolidos de forma acidental, dado o caráter voraz desta espécie que ao abocanhar

12 a presa ingere fragmentos da vegetação próxima (MORAES et al.,1995). Segundo Caramashi (1979), esta espécie é ictiófaga na fase adulta, insetívora na fase jovem e planctônica na fase larval, apresentando, desta forma, diversos nichos alimentares que resultam em um maior aproveitamento de itens alimentares disponíveis no ambiente, capacitando a espécie a explorar uma ampla variedade de alimentos. A mudança no regime alimentar de acordo com o desenvolvimento é uma adaptação para aproveitar uma maior variedade de itens alimentares e também pela necessidade alimentar que acompanha o desenvolvimento do organismo, devido ao crescimento do aparelho bucal. Estas modificações são importantes na biologia energética das populações de peixes, pois, os peixes jovens concentram sua captura em alimentos pouco ou não explorados pelos adultos, não competindo com estes por alimento (NIKOLSKI, 1963; KEAST & WELSH, 1968). Figura 1: Figura 1: Exemplar de Hoplias malabaricus coletado num lago urbano no município de Itaperuna-RJ.

13 5.1- PARASITOFAUNA ASSOCIADA A Hoplias malabaricus Principalmente pelo hábito piscívoro na fase adulta Hoplias malabaricus destaca-se por apresentar grande fauna parasitária, sendo exposta tanto na fase larval e juvenil quanto na fase adulta atuando como hospedeiro intermediário e paratênico, devido a dificuldade de serem predadas por aves piscívoras, uma vez que esta espécie, em ecossistemas aquáticos como açudes e barreiros, atua como carnívoro de maior porte, realizando o controle das populações de peixes menores (PAIVA, 1974). Segundo Machado et al., (1994), o nível trófico é um dos fatores chaves para determinação da diversidade da fauna helmintológica em um dado grupo hospedeiro. A fauna de parasitas de água doce pode ter diferentes composições dependendo das espécies de hospedeiros, nível trófico ocupado pelo hospedeiro, idade, tamanho, sexo e outros fatores bióticos e abióticos. Além disso, os peixes podem abrigar tanto vermes adultos quanto suas larvas (TAKEMOTO et al., 2009). Especialistas têm fornecido evidências de que os parasitos são bons indicadores de contaminação ambiental (MACKENZIE et al., 1995; WILLIAMS & MACKENZIE, 2003; SURES, 2004; MARCOGLIESE, 2005) uma vez que geralmente a transmissão de algumas espécies de parasita é alterada em ambientes poluídos (MACKENZIE et al., 1995, WILLIAMS & MACKENZIE, 2003). Em muitos dos casos, a transmissão de endoparasitos com ciclos de vida complexos, pode ser moderada no ambiente através de efeitos da poluição em ambos os estágios de vida, dos hospedeiros intermediários quer nos definitivos (POULIN, 1992). Dentre os protozoários associados à infestação parasitária em H. malabaricus, destacam-se do hospedeiro Henneguya malabarica (Myxozoa) que infesta as brânquias (AZEVEDO & MATOS, 1996), totalizam 146, as espécies de Henneguya que parasitam peixes em diversas regiões do mundo (Erias et al., 2006), no entretanto a uma grande listagem na America do Sul cerca de 32 espécies em peixes de água doce (BARASSA et al., 2003) Os acantocéfalos estão entre os helmintos que possuem menos importância no que se refere aos danos causados em seus hospedeiros (PAVANELLI et al., 1998). Segundo Santos et al., (2008), os acantocéfalos parasitas de peixes são encontrados em forma adulta no intestino e larval nos tecidos. Esses últimos são, geralmente, membros da família Polymorphidae e utilizam os peixes como segundo

14 hospedeiro intermediário no seu ciclo de vida. Segundo Rosim et al., (2005) ao estudarem H. malabaricus de uma lagoa do estado de São Paulo, relataram infestação deste helminto. Os nematóides são parasitos bastante comuns em peixes de água doce, apresentando um ciclo bastante complexo, podendo se caracterizar por ciclos diretos ou indiretos. A grande maioria das espécies necessita de um hospedeiro intermediário para completar seu ciclo. De modo geral, não causam danos em peixes, pois sua importância maior está nofato de que algumas espécies podem ser transmitidas ao homem, causando doenças (PAVANELLI et al., 1998). A parasitofauna em H. malabaricus, segundo Vicente & Pinto (1999) e Carvalho et al., (2002) caracteriza-se pela presença de três espécies de nematoides (Eustrongylide signotuse Contracaecum sp. em estágios larvais e Procamallanus (Spirocamallanus) hilariem fase adulta) e, que de acordo com a prevalência apresentada, Contracaecum sp. apresenta-se como a espécie mais abundante com contribuição parasitária elevada e alta concentração de dominância. Larvas de Eustrongylides, são comumente encontradas em traíras (Hoplias malabaricus) sendo a forma adulta encontrada em aves ciconiformes. Além da patologia provocada nas aves (SPALDING et al., 1993; BARROS, 2001), nos peixes as larvas de Eustrongylides podem provocar fibrose ao redor dos cistos contendo as larvas e aparentemente há baixo crescimento do hospedeiro (EIRAS; REGO, 1989). Em estudo realizado por Paraguassú & Luque (2007), em quantificação de metazoários parasitos de seis espécies de peixes do reservatório de Lajes, Contracaecum sp. (em estado larval) foi a espécie mais prevalente e abundante em H. malabaricus apresentando os maiores valores de dominância relativa média e frequência de dominância. Os crustáceos parasitas são organismos altamente modificados cujos apêndices orais e natatórios transformaram-se em excelentes órgãos de fixação ao hospedeiro. Dentre os crustáceos parasitos em H. malabaricus destacam-se Dolopsstriata, Argulus amazonicus, A. carteri, A. spinulosus (MALTA, 1984). Madi & Silva (2005) registraram larvas de Contracaecum sp. (L3) em G. brasiliensis e ressaltaram que esse peixe faz parte da dieta alimentar de H. malabaricus. Este peixe é carnívoro, sedentário e ocorre em vários tipos de ambientes fluviais e lacustres (NAKATANI et al., 2001), especialmente em ambientes de águas

rasas e ou próximo a vegetação marginal. Este peixe é facilmente encontrado em lagos urbanos. Tabela 1: Diversidade de Platelmintos citada na literatura científica com indicação do nicho, local de coleta e citação. GRUPO/ESPÉCIE NICHO LOCAL CITAÇÃO 15 DIGENIA Ithyoclinostomum dimorphum Metacercária Pirassununga SP Corrêa et al., 2009 Cavidade celomática Ithyoclinostomum dimorphum Musculatura Brânquias Coração Pelotas RS Rodrigues et al., 2010 Ithyoclinostomum dimorphum Lajes RJ Paraguassú & Luque,2007 MONOGENEA Hysterothylacium sp Fígado Cana Verde MG Pereira, 2010 Urocleidoides malabaricusi Urocleidoides eremitus Urocleidoides cuiabai Urocleidoides brasiliensis Anacanthorus sp. Vancleaveus janauacaensis Cosmetocleithrum bulbocirrus Dactylogyridae gen. 1 sp. Dactylogyridae gen. 2 sp. Brânquias Paraná MS Graça et al., 2013 Monogenea Brânquias Mirante da Serra RO Malacarne & Godoi, 2012 Monogenea Pirassununga SP Corrêa et al., 2009

Tabela 2: Diversidade de Nematoda, Crustácea e Hirudínea citada na literatura científica com indicação do nicho, local de coleta e citação. GRUPO/ESPÉCIE NICHO LOCAL CITAÇÃO 16 NEMATODA Contracaecum sp1 Contracaecum sp2 Hysterothylacium sp Contracaecum sp1 Hysterothylacium sp Contracaecum sp1 Goezia sp Cavidade ovaria Cana Verde MG Pereira, 2010 Cecos pilóricos Cana Verde MG Pereira, 2010 Estômago Cana Verde MG Pereira, 2010 Contracaecum sp Eustrongylides sp Spirocamallanus hilarii Pirassununga SP Corrêa et al., 2009 Goezia sp Eustrongylides sp Musculatura Buritis RO Meneguetti et al., 2013 Contracaecum sp. Contracaecum sp. Eustrongylides sp. Tecido adiposo Mesentério Musculatura Pelotas RS Rodrigues et al., 2010 Phylodistomum rhamdiae Nadadeiras Contracaecum sp Lajes RJ Paraguassú & Luque,2007 Mesentério Contracaecum sp Eustrongylides sp. Fígado Estômago Mesentério Fígado Musculatura Ilha do Marajó PA Benigno et al., 2012 Ilha do Marajó PA Benigno et al., 2012 Procamallanus sp. Mesentério Ilha do Marajó PA Benigno et al., 2012 CRUSTACEA Copepoda / Ergasilus sp Hirudinea / Glossiphonídeo Tegumento Lajes RJ Paraguassú & Luque, 2007

17 REFERÊNCIAS ALMEIDA, A. R.; LEAL, L.;BIONDI, D.; MARTINI, A.;NETO, E. M. L.;Caracterização microclimática do parque municipal tingui, Curitiba PR e a ocorrência de capivaras (hydrochoerus hydrochaeris, Linnaeus, 1766) Revista Brasileira de Arborização Urbana, Piracicaba SP, v.8, n.2, p46-57, 2013. ARANHA, J.M.R.; CARAMASCHI, E.P.Ostheichtyes: Erytrinidae comercializados na distribuição longitudinal e ocupação espacial de quatro espécies de Cyprinodontiformes no rio Ubatiba, Maricá, RJ, Brasil. Acta Biol. Par., Curitiba, v. 26, n. 1-4, p. 125-140, 1997. AZEVEDO, C.; MATOS, E. Henneguya malabarica sp. nov.(myxozoa, Myxobolidae) in the Amazonian fish Hoplias malabaricus. Parasitology Research, Berlin, v.82, n.3, p.222-224, Dec. 1996. AZEVEDO, P.; GOMES, A.L., Contribuição ao estudo da biologia da traíra Hoplias malabaricus (Bloch, 1794). Bol. Indústria Animal, São Paulo, 5(4): 15-64.1943. BARBIERI, G., Dinâmica da reprodução e crescimento de Hoplias malabaricus(bloch,1794) (Osteichthyes, Erythrinidae) da Represa do Monjolinho, São Carlos/SP. Rev. Brasil. Biol, 6 (2): 225-233. 1989. BARROS, L.A. Parasites and parasitic diseases of South American Ciconiiforms, Biology, Medicine and Surgery of South AmericanWild Animals.Iowa StateUniversity Press, p. 131-139, 2001. BENIGNO R. N. M; CLEMENTE S. C. S; EDILSON E. R.;PINTO R. M; GOMES D. C; KNOFF M; Nematóides em Hople rytrinusunita eniatus, Hoplias malabaricuse Pygocentrus nattereripisces characiformes na Ilha de Marajó, Brasil. Rev. Bras. Parasitol. Vet., Jaboticabal, v. 21, n. 2, p. 165-170, abr.-jun. 2012 BOEGER, W.A.; POPAZOGLO, F.Neotropical Monogenoidea. 23. Two new species of Gyrodactylus (Gyrodactylidae) from a Cichlid and an Erythrinid fish of Southeastern Brazil. Mem. Inst. Oswaldo Cruz, Rio de Janeiro, v. 90, n. 6, p. 689-694, 1995.

18 BRITSKI, H. A.; Y. SATO & A. B. S. ROSA. Manual de identificação de peixes da região de Três Marias: Chaves de identificação para os peixes da bacia do São Francisco. 3. ed. Brasília: Câmara dos Deputados / Codevasf, 115p,1988. CARAMASCHI, E. M. P.. Reprodução e alimentação de Hoplias malabaricus (Bloch, 1974) na represa do Rio Pardo (Botucatu-SP) (Osteichthyes, Cypriniformes, Erythrinidae) São Carlos. 144 pp. Dissertação (Mestrado em Ecologia e Recursos Naturais), Universidade Federal de São Carlos.1979. CARBONE, A. S. Gestão de áreas verdes no Município de São Paulo, SP Brasil: ganhos e limites.dissertação (Mestrado em Ciências) Faculdade de Saúde Pública da Universidade de São Paulo. São Paulo, 2014. CARVALHO, L.N.; FERNANDES, C.H.V.; MOREIRA, V.S.S. Alimentação de Hoplias malabaricus (Bloch, 1794) (Osteichthyes, Erythrinidae) no Rio Vermelho, Pantanal Sul Mato-Grossense. Revista Brasileira de Zoociências, Juiz de Fora, v.4, n.2, p.227-236, 2002. CASTAGNOLLI, N. Piscicultura de Água Doce. Jaboticabal: FUNEP, p. 81-82 e 119. 1992 CHENG, T.C. General Parasitology. 2 ª ed. Orlando, Academic Press College Division, 827p 1986 COHEN, S. C., JUSTO,M. C. N.,KOHN, A. South American monogenoidea parasites of fishes, amphibians and reptiles. Fiocruz Rio de Janeiro, 664p. 2013. CORRÊA L. L; Avaliação de metazoários parasitos de hoplias malabaricus (bloch, 1794) (pisces: erythrinidae) como potenciais indicadores de qualidade ambiental. Instituto de Biologia, Universidade Estadual de Campinas - Unicamp, SP, Dissertação Mestrado em Parasitologia.2009. DIAS, M. T., MARIANO, O. B. A., SANTOS, E. T., SANTOS, W., BICHARA, L. R. Estresse em peixes cultivados: agravantes e atenuantes para o manejo rentável. In: DIAS, M. T. Manejo e Sanidade de Peixes em Cultivo. 1ª Edição. Macapá: Embrapa Amapá, 2009.

19 EIRAS, J. C., TAKEMOTO, R. M., PAVANELLI, G. C. 2010. Diversidade dos parasitos de peixes de água doce do Brasil. Maringá Clichetc, 333p. GRAÇA, R. J. & MACHADO, M. H. Ocorrência e aspectos ecológicos de metazoários parasitos de peixes do Lago do Parque do Ingá, Maringá, Estado do Paraná. Acta Sci. Biol. Sci. Maringá, v. 29, n. 3, p. 321-326, 2013. HILL, M. J., WOOD, P. J. The macro invertebrate biodiversity and conservation value of garden and field ponds along a rural-urban gradient. Fundamental and Applied Limnology Volume 185 Nº.1, p. 107-119.2014 KEAST, A.; WELSH, L..Dayly feeling periodicities, food uptake rates, and dietary changes with hour of a day in some lake fishes. Fish. Res. Board Can., Otawwa, 1133-1144. 1968. LUQUE.J. L.; POULIN, R. Linking ecology with parasite diversity. Neotropical fishes Journal of Fish Biology 72, 189 204 Departamento de Parasitologia Animal, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro 2008. MACKENZIE, K., WILLIAMS, H. H., WILLIAMS, B., MCVICAR, A. H. & SIDDALL, MATTOX, G.T.; TOLEDO-PIZA, M.; OYAKAWA, O.T. Revision of the Neotropical trahiras of the Hoplias lacerdae species-group (Ostariophysi: Characiformes: Erythrinidae) with descriptions of two new species 117 Neotropical Ichthyology, 7(2):117-140, 2009. MENEGUETTI D. U. O; Primeiro relato de larvas de Eustrongylides sp. (Nematoda: Dioctophymatidae) em Hoplias malabaricus (Characiformes: Erythrinidae) no Estado de Rondônia, Amazônia Ocidental, Brasil Rev Pan-Amaz Saude 2013. MINELLA, F. C. O.;ROSSI, F. A.; KRÜGER, E. L.; Análise do efeito diurno do fator de visão do céu no microclima e nos níveis de conforto térmico em ruas de pedestres em Curitiba Const., Porto Alegre, v.11, n.1, p.123-143, jan./mar.2011. NAKATANI, K., A. A. AGOSTINHO, G. BAUMGARTNER, A. BIALETZKI, P. V. SANCHES, M. C. MAKRAKIS AND C. S. Pavanelli. Ovos e larvas de peixes de água doce: Desenvolvimento e manual de identificação. Maringá: EDUEM. 378 p.2001.neotropical Ichthyology, Porto Alegre, v.3, n.2, p.516-528, June 2006..

20 NIKOLSKY, G. V. 1963. The ecology of fishes. London: Academic Press. 352 pp. OYAKAWA, O. T.; MATTOX, G. M. T.; Revision of the Neotropical trahiras of the Hoplias lacerda especies-group (Ostariophysi: Characiformes: Erythrinidae) with descriptions of two new species. Neotropical Ichthyology, 7(2):117-140, 2009. PAIVA, M. P. Crescimento, alimentação à salinidade e reprodução da traíra, Hoplias malabaricus (Bloch) no Nordeste brasileiro. 1974. 32f. Tese (Doutorado em Ciências Veterinárias)-Universidade Federal do Ceará,Fortaleza. PAIVA, M. P. Crescimento, alimentação e reprodução da traíra, Hoplias malabaricus (Bloch) no nordeste brasileiro. Fortaleza, Universidade Federal do Ceará. Departamento de Engenharia de Pesca. 1974. PARAGUASSÚ, A. R.; LUQUE, J. L. Metazoários parasitos de seis espécies de peixes do reservatório de Lajes, Estado do Rio de Janeiro, Brasil. Revista Brasileira de Parasitologia Veterinária, São Paulo, v.16, n.3, p.121-128, jul./set. 2007. PARAGUASSÚA. R; LUQUE J. L;Metazoários parasitos de seis espécies de peixes do reservatório de lajes, estado do rio de janeiro, Brasil. Rev. Bras. Parasitol. Vet., 16, 3, 121-128 Brazil. J. Vet. Parasitol 2007. PAVANELLI, G. C.; EIRAS, J. C.; TAKEMOTO, R. M. Doenças de peixes: profilaxia, diagnóstico e tratamento. Maringá: EDUEM, 1998. PAVANELLI, G. C.; EIRAS, J. C.; TAKEMOTO, R. M. Doenças depeixes: profilaxia de peixes profilaxia, diagnóstico e tratamento.1.ed. Maringá: Eduem, 264p.pelotas a. p. r; helmintos parasitos de Hoplias malabaricus 1998. PEREIRA, T. L.; Parasitismo em Hoplias malabaricus characiformes: erythrinidae destinadas ao consumo humano, oriundas do lago de furnas, minas gerais Dissertação apresentada à Universidade Federal de Lavras, como parte das exigências do Programa de Pós-Graduação em Ciências Veterinárias, área de concentração em Genética, Reprodução e Sanidade de Animais Aquáticos, para obtenção do título de Mestre. 2010

21 PERTSCHI, S.C. ASPECTOS, C.; L. I, M.; CHANG, S. A preliminary study on the local cool-island intensity of Taipei city parks.landscapeand Urban Planning, v.80, p.386-395, 2007.REGIÃO SUL DO RIO GRANDE DO SUL, Dissertação 2010. POULIN, R..Toxic pollution and parasitism in freshwater fish.parasitology Today R.. Parasites as indicators of water quality and the potential use of helminth.v 8: p. 58 61. 1992. RESENDE, E. K.; PEREIRA, R. A. C.; ALMEIDA, V. L. L.; SILVA, A. G. Alimentação de peixes carnívoros da planície inundável do rio Miranda,Pantanal, Mato Grosso do Sul, Brasil. Brasília: EMBRAPA-CPAP,. 36p. (Boletim de Pesquisa, 3) 1996. RODRIGUES, A. P. Helmintos Parasitos de hoplias malabaricus (ostheichtyes: erytrinidae) comercializados na região sul do rio grande do sul. Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Parasitologia da Universidade Federal de Pelotas, como requisito parcial à obtenção do título de Mestre em Ciências Área de conhecimento: Parasitologia. 2010. ROSIM, D. F.; CECCARELLI, P. S.; SILVA-SOUZA, A. T. Parasitismo de Hoplias malabaricus (BLOCH, 1794) (Characiformes, Erythrinidae) por Quadrigyrus machadoi FÁBIO, 1983 (Eoacanthocephala, Quadrigyridae) de uma lagoa em Aguaí, estado de São Paulo, Brasil. Revista Brasileira de Parasitologia Veterinária, São Paulo, v.14, n.4, p.147-153, dez. 2005. SANTOS, A. B.; MELO, J. F. B.; LOPES, P. R. S.; MALGARIM, M. B. Composição química e rendimento do filé da traíra (Hoplias malabaricus) Revista da FZVA Uruguaiana, v. 7/8, n.1, p. 140-150. 2000/2001. SCHOLZ, T. Life cycles of species of Proteocephalus, parasites of fishes in the Paleartic Region: a rewiew.journal of Helminthology, 73(1):1-19. 1999. SILVA, R. D.; ROCHA, L. O.; FORTES, B. D. A.; VIEIRA, D.; FIORAVANTI, M. C. S.; Parâmetros hematológicos e bioquímicos da tilápia-do-nilo (Oreochromis niloticus) sob estresse por exposição ao ar. Vet. Bras. 32 (Supl.1): 99-107, dezembro 2012.

22 SOBRINHO, A. F. ; Monogenoidea parasitos das brânquias de espécies de cichlidae (perciformes) do rio Matapi, estado do Amapá, Brasil. Mestre em Biodiversidade Tropical, 2014. Takemoto, R. M.; Pavanelli, G. C.;Lizama, M. A. P.; Lacerda, A. C. F.; Yamada, F. H.; Moreira, L. H. A.; Ceschini, T. L. and Bellay, S. Diversity of parasites of fish from the Upper Paraná River floodplain, Brazil Braz. J. Biol., 69(2, Suppl.): 691-705, 2009. TAKEMOTO, R.; PAVANELLI, G. C. Proteocephalideacestodes in the fresh water fish Cichlamonoculus from the Paraná river, Brazil. Neotropical Fauna and Environment, v. 31, n. 2, p. 123-127, 1996. THATCHER V E.Amazon Fish Parasites. 2 ª. Ed. Pensoft Publishers Sofia- Moscow. 2006. THATCHER, V. E. Amazon fish parasites. Sofia-Moscow: Pensoft Publishers, 508 p, 2006. transmission in marine pollution studies. Advances in Parasitology. v 35, 85 144 p. 1995. ZANOLO. R.; YAMAMURA. M. H. Parasitas em tilápias-do-nilo criadas em sistema de tanques-rede. Semina: Ciências Agrárias, Londrina, v. 27, nº. 2, p. 281-288, abr./jun. 2006. ZUBEN. C. J. V.; Implicações da agregação espacial de parasitas para a dinâmica populacional na interação hospedeiro-parasita. Rev. Saúde Pública, 31 (5): 523-30, 1997.

23 SEÇÃO II ARTIGO Este manuscrito foi redigido de acordo com as normas do periódico: Revista Inova Ciência e Tecnologia. Disponível em: http://revistas.iftm.edu.br/index.php/inova Acesso em: 18/06/2016.

24 PREVALÊNCIA DE Urocleidoides spp. EM Hoplias malabaricus NUM LAGO URBANO NO MUNICÍPIO DE ITAPERUNA-RJ Reginaldo Cararine Batista¹ Carla Moura da Silva² Marcos Paulo Machado Thomé³ RESUMO: Os parasitas monogenéticos frequentemente causam danos severos aos hospedeiros, especialmente em ambientes confinados. Portanto o objetivo do estudo foi identificar os parasitos monogenéticos de brânquias de Hoplias malabaricus (traíra) num lago urbano município de Itaperuna. As coletas foram realizadas entre os meses de Outubro/2014 e Setembro/2015 ao todo foram coletados 12 exemplares de H. malabaricus em um lago urbano no município de Itaperuna RJ. Foram identificadas duas espécies de monogêneas: Urocleidoides naris e Urocleidoides malabaricusi. Todos os peixes analisados estavam parasitados por uma destas espécies de monogêneas. A prevalência encontrada de U. naris foi de 25% com uma intensidade media de 53 parasitos por indivíduo e para U. malabaricusi foi observada uma prevalência de 75% com intensidade média de 54 monogenéticos. PALAVRAS CHAVE: Monogênea, Águas lênticas, Peixes PREVALENCE OF Urocleidoides spp. IN Hoplias malabaricus IN URBAN LAKE IN THE MUNICIPALITY OF ITAPERUNA-RJ ABSTRACT: The monogenetic parasites often cause severe damage to the hosts, especially in confined environments. Therefore the aim of this study was to identify the monogenetic parasites gill Hoplias malabaricus (traíra) in an urban lake city of Itaperuna. Samples were collected between the months of October / 2014 and September / 2015 in all were collected 12 specimens of H. malabaricus in an urban lake in the city of Itaperuna - RJ. We identified two species of monogêneas: Urocleidoides naris and Urocleidoides malabaricusi. All fish analyzed were parasitized by one of these species monogêneas. The prevalence of U. naris was 25% with an average intensity of 53 parasites per individual eto U. malabaricusifoi observed a prevalence of 75% with an average intensity of 54 monogeneans. KEYWORDS: monogenea, lentic water, fish ¹ Graduando em Ciências Biológicas Faculdade Redentor, Itaperuna, RJ, Brasil. rcararine@gmail.com ² Bacharel em Ciências Biológicas Faculdade Redentor, Itaperuna, RJ. Brasil. carlamoura2010@gmail.com ³ Professor-pesquisador, faculdade Redentor, Itaperuna, RJ, Brasil. coordbiologia@redentor.edu.br

25 INTRODUÇÃO A Traíra, Hoplias malabaricus (Bloch,1794) é um peixe neotropical encontrado em rios e lagoas, principalmente em ambientes de águas rasas e próxima à vegetação submersa ou marginal (BISTONI et al., 1995). Na região Sudeste, esta espécie possui grande importância para a pesca comercial e de subsistência, podendo alcançar, aproximadamente, 50 cm e pouco mais de 1 kg (RESENDE et al., 1996; OYAKAWA & MATTOX, 2009). Dentre as espécies nativas, ela se destaca por ser considerada um peixe magro e de alto valor nutricional principalmente em relação à proteína (SANTOS et al., 2001). Sua dieta é composta por insetos, peixes e fragmentos vegetais que são engolidos de forma acidental, dado o caráter voraz desta espécie que ao abocanhar a presa ingere fragmentos da vegetação próxima (MORAES et al., 1995). Porém, seu hábito piscívoro na fase adulta permite a infestação de uma variada fauna parasitária, sendo exposta tanto na fase larval e juvenil quanto na fase adulta atuando como hospedeiro intermediário e paratênico (RESENDE et al., 1996). Este peixe é carnívoro, sedentário e ocorre em vários tipos de ambientes fluviais e lacustres (NAKATANI et al., 2001), especialmente em águas pouco profundas e submerso ou na vegetação marginal (RESENDE et al., 1996). Porém, o hábito de colonizar água lênticas pode favorecer a infestação de parasitas de ciclo de vida direto, a exemplos das monogeneas, que se alojam nas brânquias dos hospedeiros (RESENDE et al., 1996). As lesões branquiais causadas por estes parasitos podem dificultar o funcionamento das lâminas branquiais e consequentemente ocasionar problemas nas trocas de gases. Uma infestação severa nas brânquias resulta em inflamação do epitélio branquial e ruptura dos capilares sanguíneos, prejudicando a respiração e levando os peixes à morte (THATCHER, 2006). Por ser um predador piscívoro e se alimentar de vários outros tipos de invertebrados aquáticos, H. malabaricus é uma espécie importante no controle populacional de suas presas. Por tanto fazem-se necessários estudos sobre as relações de equilíbrio parasita-hospedeiro para monitoramento e manutenção das populações desta espécie.

26 Dessa forma o objetivo deste estudo foi verificar a prevalência de monogêneas nas brânquias de Hoplias malabaricus coletados no lago João Bedim, situado no Município de Itaperuna, Estado do Rio de Janeiro uma vez que a Secretaria de Meio Ambiente deste solicitou o trabalho de pesquisa para verificar a saúde de peixes no lago artificial. MATERIAL E MÉTODOS Área de estudo O Município de Itaperuna que está localizado a 21 12 18 S e 41 53 16 W e altitude de 108 metros, possui uma extensão de 1.109 Km², sendo equivalente a 20,6% da região do Noroeste-Fluminense (EMBRAPA, Online). O lago situa-se na zona urbana do Município de Itaperuna RJ e possui aproximadamente 10.197 m 2 de área de águas totalmente lênticas, o qual apresenta cerca de 75% das margens de vegetação nativa em regeneração inicial e 25% circunda por calçadão. Figura 1: Vista parcial do lago urbano no local de acesso ao espelho d água.

27 COLETA DOS EXEMPLARES As coletas foram realizadas durante os meses de Outubro/2014 e Setembro/2015, com intervalo de 30 dias entre elas, totalizando 12 amostragens. Para a captura dos indivíduos foram utilizados instrumentos comuns de pesca como varas com anzóis, iscas artificiais e tarrafa. Após a captura, os exemplares foram armazenados em sacos plásticos e conduzidos até o laboratório da Faculdade Redentor, onde foram sacrificados através de perfuração craniana e em seguida medidos com auxílio de régua (cm) e pesados em balança digital (0.5 g). Os dados obtidos foram inseridos em fichas de necropsia devidamente preenchidas. Após estes procedimentos as brânquias foram removidas para uma observação macroscópica e posteriormente os arcos foram individualizados e examinados com lupa e microscópio em placa de Petri com solução conservante (álcool 70%). ANÁLISE PARASITOLÓGICA Os parasitos foram identificados com base em COHEN et al., (2013) e a partir de literatura especializada. Para análise dos índices parasitários foram utilizados os índices de Intensidade Mínima (Imin) que se refere ao número mínimo de um determinado parasita encontrado num hospedeiro; Intensidade Máxima (Imax) que se refere ao número máximo de um determinado parasita encontrado num hospedeiro; Intensidade Média (IM) calculada sob a fórmula IM = (TPi/HP), onde TPi é número Total do Parasita da espécie i e HP é o número de Hospedeiros Parasitados e; Prevalência (Prev) calculado sob a fórmula Prev = (Pi/Pe)x100, onde Pi é o numero de peixes parasitados por determinado parasita e Pe é o número de hospedeiros examinados. Todos os conceitos destes índices parasitários foram adotados segundo Zuben (1997). RESULTADOS E DISCUSSÃO Ao todo foram capturados e analisados 12 exemplares de H. malabaricus e em todos eles foram encontrados pelo menos uma das espécies de monogêneas

28 identificadas, ou seja, todos os hospedeiros analisados encontravam-se parasitados. O comprimento padrão médio dos peixes amostrados foi de 180mm, com exemplares H. malabaricus variando entre 120mm e 280mm. Tamanhos similares foram encontrados por Shibatta et al. (2007) no rio Tibagi, onde provavelmente a base alimentar é mais diversificada. Porém os tamanhos encontrados neste estudo indicam que os exemplares de H. malabaricus estão crescendo dentro da média padrão para esta espécie, mesmo em ambientes fechados. Com base nas diferenças morfológicas observadas nos parasitos encontrados neste trabalho foi possível a identificação de duas espécies pertencentes ao gênero Urocleidoides: U. naris e U. malabaricusi (fig. 2 e 3). As espécies supracitadas, foram originalmente descritas por Rosim et al., (2011), através de exemplares coletados nos rios Paraguai e Paraná, cujos hospedeiros analisados apresentaram até seis espécies de monogeneas, das quais cinco pertenciam ao gênero Urocleidoides. Nesta mesma bacia hidrográfica, Graça et al. (2013) observaram até nove espécies de monogeneas em H. malabaricus, das quais quatro pertenciam ao gênero Urocleidoides, sendo que alguns hospedeiros foram infestados por até sete espécies de parasitos por indivíduo. Esta redução na riquesa de monogeneas observadas em nosso trabalho se deve provavelmente ao fato do lago estudado, além de ter dimensões reduzidas, mantem uma população relativamente isolada de hospedeiros. No presente estudo U. malabaricusi apresentou prevalência de 75%, com uma intensidade média de 40 indivíduos por hospedeiro, sendo desta forma o parasito mais abundante encontrado. Já U. naris foi encontrada em apenas três exemplares H. malabaricus, perfazendo 25% de prevalência com uma intensidade média de 12 parasitos por hospedeiro (Tab.1). Embora Graça et al. (2013) tenham encontrado mais espécies, as U. cuiabai e U. malabaricusi destacaram-se por apresentarem prevalências de 96,29% e 92,59% respectivamente, apresentando um padrão de distribuição/dispersão agregado. No entanto, vale notar que em nosso estudo nenhum exemplar de hospedeiro estava parasitado pelas duas espécies de simultaneamente (tab. 2). Neste sentido, Sobrinho (2014) evidenciou um padrão semelhante distribuição de monogenéticos em ciclídeos, destacando uma possível competição entre as espécies de parasitas.

Tabela 1. Dados biométricos e Índices parasitários em todas as coletas. Onde N é o número de peixes coletados, CP é o comprimento padrão mínimo (Min), máximo (Máx) e médio (Méd.) em mm; Imín é a Intensidade Mínima, Imáx a intensidade máxima e Imed é a intensidade média; Prev é a Prevalência. (N) CP Min-Max Méd. Parasito Imin- ImaxImed Prev.(%) 29 12 12-28 18 U. naris U. malabaricusi 09-111 53 04-289 54 25% 75% O número de hospedeiros parasitados por U. malabaricusi permitiu verificar uma correlação positiva (rp = 0,892549)(Fig. 4) entre a intensidade de parasitismo por monogenéticos e o comprimento padrão dos hospedeiros, já U. naris apresentou uma correlação positiva de (rp = 0,999889)(Fig. 5) para o mesmo parâmetro. O mesmo padrão foi observado por Graça et al (2013) para U. malabaricusi, porém os mesmos autores não encontraram U. naris O que pode ser consequência do fato de que os peixes maiores apresentam maior superfície das brânquias expostas monogêneas. Com relação aos arcos branquiais, pode se observar uma elevada infestação parasitária nos arcos maiores. De fato Luque & Paulin (2008) destacam o tamanho do hospedeiro como um dos fatores que influenciam a dinâmica populacional e na diversidade de parasitas Com relação a sazonalidade, houve uma comparação entre o período mais quente o mais frio, onde foi possível perceber uma diferença na proliferação das diferentes espécies das espécies monogêneas identificadas. U. naris e U. malabaricusi foram observadas nestes dois períodos, porém foi nos meses de Fevereiro e Março (período mais quente) que U. naris foi o parasito mais prevalente, onde a temperatura da água alcançou os 30 C. No mês de temperatura mais amena (Agosto), U. malabaricusi foi o parasito mais encontrado. Vale notar que o período amostrado estava sob forte influência seca em virtude do fenômeno climático el niño, fator que, segundo Luque & Paulin (2008) influenciam significativamente na dinâmica e diversidade de parasitos de peixes em regiões neotropicais ao logo do ano.

Tabela 2: Dados biométricos e Índices parasitários separados por coleta. Onde NH é o número de peixes coletados, CPH é o comprimento padrão do Hospedeiro, Parasitas e Intensidade máxima. 30 DATA N H C P H PARASITAS INTENSIDADE out/14 1 280 mm U. malabaricusi 289 fev/15 2 mar/15 3 140 mm U. malabaricusi 4 250 mm U. naris 111 170 mm U. malabaricusi 24 150 mm U. malabaricusi 21 120 mm U. naris 9 mai/15 1 160 mm U. malabaricusi 26 ago/15 4 160 mm U. malabaricusi 25 140 mm U. malabaricusi 40 210 mm U. malabaricusi 33 160 mm U. naris 39 set/15 1 170 mm U. malabaricusi 23 A B C Figura 2: Exemplar de Urocleidoides malabaricusi (A); haptor (B); e órgão copulador (C)

Intensidade Máxima 31 A B C Figura 3: Exemplar de Urocleidoides naris (A); haptor (B); e órgão copulador (C) 350 300 250 200 150 100 50 0-50 0 50 100 150 200 250 300 Comprimento Padrão do Hospedeiro Figura 4: Distribuição de Intensidade Máxima de U. malabaricusis em relação ao Comprimento Padrão do Hospedeiro Hoplias malabaricus, demonstrando uma correlação de Pearson positiva rp = 0,892549

intencidade 32 120 100 80 60 40 20 0 0 50 100 150 200 250 300 comprimento padrão Figura 5: Distribuição de Intensidade Máxima de U. naris em relação ao Comprimento Padrão do Hospedeiro Hoplias malabaricus, demonstrando uma correlação de Pearson positiva rp = 0,999889 CONSIDERAÇÕES FINAIS Foi possível observar que os hospedeiros estudados não apresentaram os dois parasitas simultaneamente e que U. malabaricusi destacou-se por apresentar maior prevalência. Esses parasitas tendem a apresentar uma flutuação na intensidade máxima entre as estações de seca (agosto e setembro) e cheia (fevereiro e março). No entanto, outros estudos, com maior intervalo de tempo e incluindo outros parâmetros ambientais, serão necessários para compreensão das associações entre as comunidades de parasitos/hospedeiros e os aspectos bióticos e abióticos do ambiente, para que se possa confirmar ou não, as tendências de sazonalidade e possível competição entre dessas duas espécies de monogeneas.

33 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS BISTONI, M. A.; HARO, J. G.; GUTIÉRREZ, M. Feeding of Hoplias malabaricus in the wetlands of Dulce river (Córdoba, Argentina).Hydrobiologia, The Hague, v.316, n.1, p.103-107, Mar. 1995. GRAÇA, R. J., COSTA A. P.L., AND TAKEMOTO R. M.. Ecological aspects of Monogenêa gill parasites (Platyhelminthes) from Hoplias aff. Malabaricus (Bloch, 1794) (Pisces, Erythrinidae) in a Neotropical Floodplain. Neotropical Helminthology v. 7, n. 1, p. 105-116. 2013. LUQUE J. L.; POULIN R. Linking ecology with parasite diversity in Neotropical fishes. Journal of Fish Biology 72, p.189 204. 2008. Moraes, M. F. P. G.; Barbola, I. F.; Hábito alimentar e morfologia do tubo digestivo de Holpias malabaricus. Osteichthyes, Erytrinidae, in Lago Dourada, Pntoa Grossa, Paraná,Brazil. Acta Biol. Par. Curitiba, v24. P4. V23. 1995. NAKATANI, K., A. A. AGOSTINHO, G. BAUMGARTNER, A. BIALETZKI, P. V. SANCHES, M.C. MAKRAKIS AND C. S. PAVANELLI.. Ovos e larvas de peixes de água doce: Desenvolvimento e manual de identificação. Maringá: EDUEM. 378 p. 2001. OYAKAWA, O. T.; MATTOX, G. M. T.;Revision of the Neotropical trahiras of the Hoplias lacerdae species-group (Ostariophysi: Characiformes: Erythrinidae) with descriptions of two new species Neotropical Ichthyology, v.7, n.2, p.117-140. 2009 RESENDE, E. K.; PEREIRA, R. A. C.; ALMEIDA, V. L. L.; SILVA, A. G. Alimentação de peixes carnívoros da planície inundável do rio Miranda, Pantanal, Mato Grosso do Sul, Brasil. Brasília: EMBRAPA-CPAP, 36p. (Boletim de Pesquisa, 3). 1996. ROSIM, D. F., MENDONZA,E.F AND LUQUE,J.L. New and previously described species of Urocleidoides (Monogenoidea: Dactylogyridae) infecting the gills of Hopliasmalabaricus (Characiformes: Erythrinidae) from Brazil. The Journal of Parasitology. v.97, n.3, p. 406-417. 2011.

34 SANTOS, A. B.; MELO, J. F. B.; LOPES, P. R. S.; MALGARIM, M. B. Composição química e rendimento do filé da traíra (hoplias malabaricus) Revista da FZVA Uruguaiana, v. 7/8, n.1, p. 140-150. 2000/2001. SHIBATTA, O. A.; GEALH, A. M. BENNEMANN, S. T. Ictiofauna dos trechos alto e médio da bacia do rio Tibagi, Paraná, Brasil. Biota Neotropica v7. n2. 2007. SOBRINHO, A. F.; monogenoides parasitos das brânquias de espécies de cichlidae (perciformes) do rio Matapi, estado do Amapá, Brasil Mestre em Biodiversidade Tropical, 2014. THATCHER, V. E. Amazon Fish Parasites. 2. ed. Pensoft Publishers Sofia-Moscow. 2006. ZUBEN, C. J. V.; Implicações da agregação espacial de parasitas para a dinâmica populacional na intenração hospedeiro-parasita. Revista de Saúde pública v31. N5. 1997.