SAZONALIDADE DE FLEBOTOMÍNEOS EM ÁREA ENDÊMICA DE LEISHMANIOSE VISCERAL NO MUNICÍPIO DE SOBRAL, CEARÁ, BRASIL

Ciência Animal, 18(2):67-74,2008 SAZONALIDADE DE FLEBOTOMÍNEOS EM ÁREA ENDÊMICA DE LEISHMANIOSE VISCERAL NO MUNICÍPIO DE SOBRAL, CEARÁ, BRASIL (Sand fly seasonality in a visceral leishmaniasis endemic area, Sobral municipality, Ceará, Brazil) Iara Tersia Freitas MACEDO 1*, Claudia Maria Leal BEVILAQUA 1, Nélio Batista de MORAIS 2, Lindembergh Caranha de SOUSA 3, Francisco Eugenio LINHARES 3, Sthenia Santos Albano AMÓRA 1 & Lorena Mayana Beserra de OLIVEIRA 1 1 Programa de Pós-Graduação em Ciências Veterinárias/UECE; 2 Secretária de Saúde do Estado do Ceará/SESA; 3 Laboratório de Entomologia Médica Dr. Thomaz Aragão, Sobral, CE RESUMO A notificação da leishmaniose visceral em diversos municípios do norte do Estado do Ceará mostra a necessidade de estudar a diversidade da fauna e a freqüência de flebotomíneos no domicílio e peridomicílio, buscando métodos de controle para diminuir a densidade dessa população. Para tanto, durante os anos de 2005 e 2006 foram instaladas mensalmente armadilhas luminosas tipo CDC no peridomicílio da área rural denominada Boqueirão, no município de Sobral. A densidade de flebotomíneos foi correlacionada com os índices pluviométricos, temperatura e umidade utilizando o coeficiente de correlação de Spearman. A fauna de flebotomíneos do município de Sobral foi constituída por 11 espécies pertencentes ao gênero Lutzomyia, sendo Lu. longipalpis a espécie predominante em todos os meses estudados, representando 97,26% dos exemplares capturados. A densidade vetorial foi maior entre os meses de janeiro a abril. No ano de 2005, foram coletados 62.486 espécimes, observando-se elevada correlação com a pluviometria e umidade (r= 0,86 e r= 0,81, respectivamente; p<0,01), entretanto a correlação com a temperatura foi negativa (r= -0,55; p>0,05). No ano de 2006, 36.444 espécimes foram capturados, observando-se baixos índices de correlação com a pluviometria, umidade e temperatura (r= 0,31, r= 0,30 e r= -0,40; p>0,05). Os flebotomíneos apresentaram uma distribuição sazonal associada aos índices pluviométricos e de umidade, com aumento de densidade no período chuvoso, sendo, portanto, o período indicado para aplicação de controle químico os meses de dezembro e março. PALAVRAS-CHAVE: Lutzomyia longipalpis, clima, variação sazonal, controle vetor ABSTRACT The notification of visceral leishmaniasis in several municipalities in the north of Ceará State shows the need to study the diversity of fauna and frequency phlebotomines inside and around dwellings, in an effort to find control methods to decrease the density of this population. For the purpose, in 2005 and 2006 CDC light traps were installed monthly around houses in the rural area called Boqueirão, in the municipality Sobral. The phlebotomine density was correlated with rainfall, temperature and humidity according to the Spearman correlation coefficient. The phlebotomine fauna in Sobral consisted of 11 species belonging to the genus Lutzomyia. The predominant species was Lu. longipalpis, representing 97.26% of the captured specimens. The vector density was greatest from January to *Autor para correspondência: Av. Paranjana, 1700, Fortaleza, CE CEP 60740-000 e-mail:iaratersia@hotmail.com Ciência Animal, 18(2):67-74,2008 67

April. In 2005, 62,486 specimens were collected, and high correlations were observed between the density and rainfall and humidity (r = 0.86 and r = 0.81, respectively; p<0.01). However, the correlation with temperature was negative (r = -0.55; p>0.05). In 2006, 36,444 specimens were captured, and a low correlation was observed between density and rainfall, humidity and temperature (r = 0.31, r = 0.30 and r = -0.40; p>0.05). The phlebotomines were seasonally distributed according to rainfall and humidity, with increased densities in the rainy season (December to March), which is hence the period indicated for application of chemical control. KEY WORDS: Lutzomyia longipalpis, climate, seasonal variation, vector control INTRODUÇÃO A leishmaniose visceral (LV), importante por sua alta incidência e letalidade, é um problema de saúde pública, ocorrendo não só nas Américas, mas na Europa, África, Ásia e Oriente Médio (Monteiro et al., 2005). O Brasil encontra-se entre os cinco países mais prevalentes, observando-se a presença de casos autóctones em 24 estados, sendo a região Nordeste responsável por 56% dos casos notificados no país, com destaque para o Estado do Ceará, onde a LV vem se mantendo endêmica, observando-se que, nos últimos anos, a notificação dessa doença vem crescendo, com registro de surtos freqüentes (SESA, 2007). Neste Estado, o município de Sobral tem importância tanto epidemiológica quanto histórica, pois se apresenta como área de transmissão intensa para LV onde foi observado o primeiro surto epidêmico no país que, por sua vez, despertou para a importância da LV e incentivou o desenvolvimento de estudos nessa área (Lainson & Rangel, 2005). A partir destes estudos observou-se que a prevalência do vetor se concentrava em locais de topografia acidentada, com vegetação arbustiva e arbórea pouco densa e de pequeno porte, sendo que a vegetação arbórea se concentrava no fundo dos vales, locais chamados de boqueirões ou pésde-serra (Deane, 1956). A importância do vetor na epidemiologia da leishmaniose é o fator que impulsiona os estudos dos flebotomíneos, responsáveis pela transmissão dos protozoários de hospedeiros reservatórios aos suscetíveis (Saraiva et al., 2006). Duas espécies de flebotomíneos têm sido relacionadas com a transmissão da LV no Brasil, Lutzomyia longipalpis, considerada a principal transmissora de Leishmania chagasi no Brasil, e mais recentemente Lutzomyia cruzi, incriminada como vetor no Mato Grosso do Sul (Santos et al., 1998). Nas regiões Norte e Nordeste, Lu. longipalpis foi encontrado originalmente nas matas, participando do ciclo primário de transmissão da doença. Progressivamente, esta espécie tem demonstrado capacidade de se adaptar a vários ambientes, aumentando sua densidade dentro e ao redor de habitações humanas, facilitando a transmissão da doença (Barata et al., 2005). O estudo da variação sazonal da fauna flebotomínica se faz importante para a compreensão da interação entre cada espécie e seu habitat, assim como da dinâmica de transmissão da leishmaniose, visando à adoção de métodos de controle para diminuir a densidade da população flebotomínica em determinada área. De acordo com um estudo utilizando um modelo matemático para avaliar os métodos de controle da LV, observou-se que a utilização de inseticidas é a estratégia de controle mais eficaz, esperando-se que reduza a incidência da leishmaniose humana mais efetivamente do que a redução da prevalência da leishmaniose canina (Dye, 1996). Desta forma, o objetivo deste trabalho foi monitorar as espécies de flebotomíneos no peridomicílio de residências do município de Sobral correlacionando às densidades vetoriais mensais 68 Ciência Animal, 18(2):67-74,2008

com as médias de temperatura, umidade relativa e pluviometria. MATERIAL E MÉTODOS Área de estudo A área de estudo localiza-se no estado do Ceará, município de Sobral. Foram estudadas cinco localidades da zona rural do município, sítio Renato Parente, Pedra Preta, Areias, São Geraldo e Santo Expedito, situadas em um boqueirão. Estas localidades foram selecionadas para o estudo por terem perfil favorável à transmissão domiciliar ou peridomiciliar de LV, pois existe grande proximidade entre os domicílios e seus anexos e as matas remanescentes. Sobral possui 2.122,98 km 2 e uma população de 155.276 habitantes. Localiza-se na latitude 3º41 32 S e na longitude 40º20 56 W, ao noroeste do estado do Ceará, a 69,49 m de altitude. O clima predominante é do tipo tropical quente semi-árido, caracterizado por um período seco durante os meses mais frios (junho a dezembro) do ano e um período chuvoso durante os meses de verão (janeiro a maio). A temperatura média oscila entre 26ºC e 28ºC. A pluviometria anual média foi de 821,6 mm (IPECE, 2007). Captura dos flebotomíneos Foi realizada pesquisa entomológica com a colocação de armadilhas automáticas de isca luminosa, do tipo CDC, no ambiente peridomiciliar, nas localidades selecionadas, de janeiro de 2005 a dezembro de 2006, com exceção de fevereiro de 2005 e julho de 2006. Em cada localidade foram selecionadas de uma a três residências com características ambientais sugestivas ao estabelecimento e manutenção de criadouros do vetor, ou seja, aquelas residências que possuíam amplo peridomicílio, com presença de vegetação abundante, principalmente arbustos; com acúmulo de matéria orgânica no solo; presença de animais domésticos prováveis fontes de alimento para o flebotomíneo. Mensalmente foram instaladas de 10 a 40 armadilhas do tipo CDC com período de exposição de 12 horas/noite, iniciando-se 30 minutos após o crepúsculo vespertino, ou seja, das 18:00 h às 6:00h. A densidade de flebotomíneos foi calculada através da divisão do total de flebotomíneos capturados mensalmente pelo número de armadilhas CDC colocadas. Identificação dos flebotomíneos Os flebotomíneos capturados foram fixados em álcool 70% e enviados ao Laboratório de Entomologia Médica Dr. Thomaz Aragão, do município de Sobral, pelos técnicos da Fundação Nacional de Saúde. Para identificação das espécies de Lutzomyia encontradas, os exemplares foram preparados e montados entre lâmina e lamínula em líquido de Berlese. A identificação foi feita de acordo com Young & Duncan (1994). Dados meteorológicos Os dados climáticos sobre temperatura ( C), umidade relativa do ar (%) e índice pluviométrico (mm 3 ), referente ao período de estudo foram obtidos junto à Fundação Cearense de Meteorologia e Recursos Hídricos (FUNCEME) provenientes de uma estação sediada no município de Sobral. Análise estatística A análise da influência dos dados climáticos sobre a densidade da espécie flebotomínica predominante na região, foi feita através do coeficiente de correlação nãoparamétrica de Spearman. Para complementar a relação causa-efeito entre variável dependente flebotomíneo e as variáveis independentes climáticas, foi também utilizado um modelo regressão linear simples ou múltipla para complementar a análise, todos através do software SigmaStat 3.1. RESULTADOS A fauna de flebotomíneos do município de Sobral nos anos de 2005 e 2006 esteve constituída por 11 espécies pertencentes ao gênero Lutzomyia, sendo elas: Lu. longipalpis, Ciência Animal, 18(2):67-74,2008 69

Lu. sordelli, Lu. brasiliensis, Lu. oswaldoi, Lu. whitmani, Lu. quinquer, Lu. evandroi, Lu. sericea, Lu. goiana, Lu. shannoni e Lu. lenti. A espécie Lu. longipalpis foi predominante representada com 97,26% dos flebotomíneos capturados (Tab. 1). Os flebotomíneos foram encontrados em todos os meses estudados, totalizando 98.930 espécimes, sendo 62.486 no ano de 2005 e 36.444 no ano de 2006. Durante esses dois anos, a densidade vetorial foi maior na estação chuvosa entre janeiro e junho correspondendo a 76,81% dos espécimes coletados. O mês de março apresentou a maior percentagem de espécimes capturadas, 26,89%. A associação entre a freqüência de Lu. longipalpis capturados, a variação da temperatura, pluviometria e umidade encontrase representada na Fig. 1. Onde se verificou pequena variação na temperatura 25,9 a 28,5 C em 2005 e 24,7 a 28,7 C em 2006. Os índices pluviométricos anuais foram de 352,6 mm e 611,1 mm para os anos de 2005 e 2006, respectivamente. A variação na umidade relativa foi de 48 a 78% em 2005 e de 50 a 82% em 2006. Os coeficientes de correlação de Spearman entre a freqüência de Lu. longipalpis e os diferentes dados climáticos encontram-se representados na Tab. 2. Em 2005, observouse correlação negativa com a temperatura, embora sem significância estatística e alta correlação positiva com a pluviometria e umidade, demonstrando que os flebotomíneos são sensíveis às variações da umidade e das chuvas. Porém, no ano de 2006, não houve correlação entre densidade de flebotomíneos e as variáveis pluviometria, umidade e temperatura. DISCUSSÃO O município de Sobral tem a LV como um problema de saúde coletiva, uma vez que a média de casos humanos nos últimos 5 anos é de 6, o que classifica o município como área de transmissão intensa. Nos anos de 2005 e 2006 foram notificados 10 e 21 casos de LV humana, respectivamente. Correlacionando esses dados ao presente estudo, no qual o maior número de flebotomíneos coletados concentrou-se em 2005, sugere-se que o aumento dos casos de LV sucede os picos de captura do vetor. Confirmando o comportamento cíclico que a doença tem apresentado (SESA, 2007). Camargo-Neves et al. (2001) consideraram ainda a necessidade de correlacionar densidade vetorial com os aspectos ambientais do peridomicílio, tais como presença de vegetação, raízes, troncos de árvores e matéria orgânica no solo, representando possíveis abrigos e criadouros para o vetor. Além disso, as habitações humanas de má qualidade e em locais inadequados, a construção desordenada de abrigos de animais domésticos no ambiente peridomiciliar e a carência de Tabela 1. Flebotomíneos capturadas em 2005 e 2006, no município de Sobral, Ceará. Espécies 2005 2006 Total % Lu. longipalpis 61.086 35.192 94.260 97,350 Lu. sordelli 0 7 7 0,007 Lu. brasiliensis 0 1 1 0,001 Lu. oswaldoi 3 87 90 0,090 Lu. quinquer 89 54 143 0,145 Lu. whitmani 806 612 1418 1,433 Lu. evandroi 1 4 5 0,005 Lu. sericea 0 7 7 0,007 Lu. goiana 31 113 144 0,146 Lu. shannoni 11 5 16 0,016 Lu. lenti 459 331 790 0,800 Total 62.486 36.444 98.930 100 70 Ciência Animal, 18(2):67-74,2008

180 160 140 120 100 80 60 40 20 0 UR pluviosidade temperartura Lu. longipalpis 1830 1680 1530 1380 1230 1080 930 780 630 480 330 180 30 J M A M J J A S O N D J F M A M J A S O N D ----------------- 2005 ------------------ ----------------- 2006 ------------------ Figura 1. Relação entre a densidade vetorial de Lutzomyia longipalpis e a pluviometria, temperatura e umidade relativa, em 2005 e 2006, no município de Sobral, Ceará. condições mínimas de saneamento básico são condições comuns em áreas rurais e periféricas de centros urbanos (Muniz et al., 2006). Nessa área de estudo, os mamíferos reservatórios de Leishmania têm sobrevivido e os flebotomíneos têm sido capturados em grande número, favorecendo a infecção humana e de animais domésticos, permitindo àqueles com maior valência ecológica se adaptarem ao ambiente antrópico. Essas ações parecem favorecer a presença desses insetos e mamíferos no domicílio e peridomicílio, explicando, em parte, a persistência das leishmanioses nesse ambiente. Dentre as 11 espécies de flebotomíneos capturadas, cinco ainda não haviam sido descritas na área: Lu. sordellii, Lu. brasiliensis, Lu. quinquer, Lu. sericea e Lu. goiana. As duas espécies mais abundantes, Lu. longipalpis e Lu. whitmani, são incriminadas como vetores de L. chagasi e L. braziliensis, respectivamente. Nos estados de Minas Gerais e Goiás, Lu. whitmani têm sido relatado também como possível vetor de LV (Lainson & Rangel, 2005). Desde as primeiras pesquisas no Estado do Ceará, a prevalência de Lu. longipalpis já representava 97% da população (Deane, 1956) e o presente estudo só veio confirmar a manutenção e presença contínua de Lu. longipalpis. Fatores climáticos como temperatura, umidade e pluviometria, têm influenciado de modo variável a população de flebotomíneos, dependendo da área analisada (Dias et al., 2007). Outro fator que também pode estar incriminado na variação da incidência anual de LV, bem como do seu vetor, é o fenômeno El Niño, pois a longa seca desencadeada por esse fator pode influenciar negativamente a densidade vetorial e a intensidade da transmissão da doença, o que Tabela 2. Coeficientes de correlação de Spearman obtidos da correlação entre a densidade de Lutzomyia longipalpis e as variáveis bioclimáticas (temperatura, pluviometria e umidade relativa) em 2005 e 2006, no município de Sobral, Ceará. Variáveis 2005 2006 r P r p Lu. longipalpis x pluviometria 0,86** 0,0001 0,31 0,324 Lu. longipalpis x umidade 0,81** 0,0001 0,30 0,339 Lu. longipalpis x temperatura -0,55 0,07-0,40 0,210 ** significância estatística para p<0,01 Ciência Animal, 18(2):67-74,2008 71

reduziria o impacto da doença nas regiões suscetíveis do Brasil (Franke et al., 2002). Neste estudo não foi encontrada correlação dos flebotomíneos com a temperatura, possivelmente devido à baixa variação desta durante o período estudado. Entretanto, verificou-se a predominância de flebotomíneos na estação chuvosa, com correlação positiva com a pluviometria e umidade no ano de 2005. Dado que vem sendo observado em diferentes estados brasileiros como, Minas Gerais (Barata et al., 2004; Monteiro et al., 2005), Rio Grande do Norte (Ximenes et al., 2006), Mato Grosso (Missawa & Dias, 2007) e Mato Grosso do Sul (Silva et al., 2007; Oliveira et al., 2008). Em 2006, ao contrário do esperado, houve redução na freqüência de flebotomineos mesmo com maior índice pluviométrico, comparado ao ano anterior. Uma hipótese para explicar esse dado seria que, a chuva beneficia os flebotomíneos quando em níveis moderados ao longo da estação chuvosa, mas os prejudica quando inunda o chão, destruindo os criadouros e matando as pupas no solo. Os habitats naturais dos flebotomíneos caracterizam-se por possuírem uma pequena variação na temperatura e umidade, o que favorece a presença desses insetos, já que os mesmos são muito sensíveis à dessecação. Uma pequena variação destes fatores nos microhabitats é suficiente para alterar a dinâmica das populações de flebotomíneos (Dias et al., 2007). Observações mostram claramente que a influência da flutuação sazonal na freqüência de indivíduos e de espécies de flebotomíneos pode variar numa mesma região. Este fato deve ser considerado quando da elaboração de estratégia de controle das leishmanioses. Em Santa Quitéria, no estado do Maranhão verificou-se o predomínio de flebotomíneos no período de estiagem (Martim & Rebelo, 2006). Resultado contrário foi observado em São Luís por Rebelo (2001). Além disso, existem ainda estudos onde não foi possível observar correlação entre variáveis climáticas e a densidade de flebotomíneos (Dias et al., 2007). Conhecer a distribuição sazonal dos flebotomíneos é de fundamental importância para a implementação de programas efetivos de controle vetorial (Saraiva et al., 2006). Nesse contexto, Resende et al. (2006) observaram a alta capacidade endofílica de Lu. longipalpis, sugerindo acentuada transmissão intradomiciliar, e sugerem que a pulverização das casas com inseticida pode ter impacto na transmissão da L. chagasi. De acordo com o Manual de Vigilância e Controle da LV (Ministério da Saúde, 2006), o município de Sobral é classificado como área de transmissão intensa de LV, sendo indicado o controle químico do vetor com inseticida de ação residual. A vigilância entomo-epidemiológica deve adotar medidas preventivas que permitam monitorar o comportamento do vetor e o estado de saúde da população. Trata-se, pois de um conjunto de atividades em saúde pública, destinado a englobar as informações necessárias para o conhecimento, em qualquer tempo, da situação do quadro epidemiológico em foco, sendo possível detectar, ou mesmo prever, as alterações, direcionando e orientando a aplicação de medidas preventivas, com o propósito de atingir o máximo de eficácia (Missawa & Lima, 2006). Analisando a curva de sazonalidade obtida neste trabalho, recomenda-se a utilização de dois ciclos anuais de aplicação do inseticida com intervalo de três meses, podendo realizar o primeiro antes do início da estação chuvosa, ou seja, em dezembro e o segundo, em março do ano seguinte. AGRADECIMENTOS Aos técnicos do Laboratório de Entomologia Médica Dr. Thomaz Aragão em Sobral, aos profissionais da Secretária de Saúde do Estado do Ceará, e aos técnicos da FUNCEME, pela assistência na realização do estudo. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS BARATA, R. A.; FRANÇA-SILVA, J. C.; COSTA, R. T.; FORTES-DIAS, C. L.; SILVA, J.C.; PAULA, E. V.; PRATA, A.; MONTEIRO, E. M.; DIAS, E. S. Phlebotomine sand flies in 72 Ciência Animal, 18(2):67-74,2008

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