UNIVERSIDADE ESTADUAL DE SANTA CRUZ DEPARTAMENTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ZOOLOGIA AMANDA VIEIRA PEIXOTO

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1 UNIVERSIDADE ESTADUAL DE SANTA CRUZ DEPARTAMENTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ZOOLOGIA AMANDA VIEIRA PEIXOTO CONHECIMENTO SOBRE A BIOECOLOGIA E O COMPORTAMENTO DE Dinoponera lucida, EMERY (FORMICIDAE: PONERINAE) ILHÉUS BAHIA

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3 AMANDA VIEIRA PEIXOTO CONHECIMENTO SOBRE A BIOECOLOGIA E COMPORTAMENTO DE Dinoponera lucida, EMERY (FORMICIDAE: PONERINAE) Dissertação apresentada à Universidade Estadual de Santa Cruz, para obtenção do título de Mestre em Zoologia. Área de concentração: Zoologia Aplicada Orientadora: Profa. Dra. Sofia Campiolo Co-orientadora: Profa. Dra. Riviane Rodrigues Hora ILHÉUS BAHIA

4 P377 Peixoto, Amanda Vieira. Conhecimento sobre a bioecologia e o comportamento de Dinoponera lucida, Emery (Formicidae : Ponerinae) / Amanda Vieira Peixoto. Ilhéus : A Autora, fl. : il. Anexos. Dissertação (Mestrado) Universidade Estadual de Santa Cruz. Departamento de Ciências Biológicas. Programa de Pós-Graduação em Zoologia. 1. Formiga Comportamento. 2. Formiga Ecologia. 3. Formiga Alimentos. I. Título. CDD

5 AGRADECIMENTOS À minha família, em especial, minha mãe, meu irmão e meu pai pelo incentivo e por terem possibilitado a realização do mestrado. A Sofia, pela orientação e por ter possibilitado a realização do mestrado junto ao projeto do Instituto Dríades, Universidade Estadual de Santa Cruz e Comissão Executiva do Plano da Lavoura Cacaueira. A Jacques Delabie, pela orientação, discussões sobre os dados, por identificar as formigas, por disponibilizar bibliografia e pelas sugestões no manuscrito. A Riviane pela orientação no capítulo de comportamento, por disponibilizar bibliografia e pelas sugestões no manuscrito. A Dra. Cléa Mariano pela participação na banca examinadora e pelas sugestões no manuscrito À Fundação de Amparo a Pesquisa no Estado da Bahia FAPESB, pela concessão da bolsa de mestrado e auxílio dissertação. À Universidade Estadual de Santa Cruz. À Comissão Executiva do Plano da Lavoura Cacaueira CEPLAC. Ao PROBIO/MMA/BIRD pelo financiamento desta pesquisa. Aos responsáveis por todas as áreas onde o trabalho foi realizado por permitirem o acesso e o estudo. Ao Dr. Antônio Brescovit pela identificação das aranhas. À Profª Irene Cazorla, pelo auxílio na análise dos dados. A Fábio Falcão, pela ajuda na análise dos dados e pelas fotos disponibilizadas. A Benoit por disponibilizar alguns artigos relevantes e pelas fotos. A Tiago, Robson, Lílian, Fábio, Alex, Seu Crispim, José Raimundo e Luciana pelo auxílio em campo. A amiga Cel, pelo companheirismo, apoio logístico e amizade. Aos colegas do curso, pela companhia. Ao querido Tiago, pela ajuda no Abstract, companhia e carinho ao longo do curso. 4

6 INDICE Introdução Geral... Referências Bibliográficas Capítulo 1. Conhecimento sobre a bioecologia de Dinoponera lucida (Formicidae: Ponerinae). Resumo Abstract. 1. Introdução Material e Métodos Resultados Discussão Referências Bibliográficas Capítulo 2. Estudo do comportamento de Dinoponera lucida (Formicidae: Ponerinae)... Resumo Abstract 1. Introdução 2. Material e Métodos 3. Resultados Discussão 5. Referências Bibliográficas. Anexos

7 Introdução Geral As formigas são invertebrados terrestres pertencentes à família Formicidae (Insecta: Hymenoptera). Até março/2006, existiam espécies de formigas descritas (Agosti & Johnson, 2006), destas, 3100 foram registradas para a região Neotropical (Fernadez & Ospina, 2003). As formigas são dominantes na maioria dos ecossistemas terrestres. Estima-se que um terço da biomassa de insetos das florestas tropicais úmidas da América do Sul seja constituída por formigas (Fowler et al., 1991). A capacidade de viver na maioria dos ecossistemas terrestres se deve, provavelmente, não apenas à aptidão fisiológica e morfológica, mas também ao seu comportamento social. Assim, infere-se que isso tenha grande influência na sua ampla distribuição. As formigas, assim como os cupins (Isoptera) e algumas espécies de vespas e abelhas (Hymenoptera), são insetos eusociais (i.e. verdadeiramente sociais), grau mais elevado na escala da socialidade (Wilson, 1971). Existem três critérios que definem um ser eusocial: (1) várias gerações se sobrepõem e vivem juntas no mesmo ninho, (2) cooperam no cuidado com a prole e (3) dividem as tarefas reprodutivas. Neste último caso um reduzido número de indivíduos se encarregam da reprodução, enquanto outros ajudam em tarefas tais como alimentação, cuidado com a prole e defesa do ninho (Wilson, 1971). O sistema de comunicação bem desenvolvido neste grupo (ex.: visual, químico, físico) deve contribuir para a manutenção do comportamento eusocial (Caetano et al., 2002). As formigas desempenham um papel importante no fluxo de energia e nutrientes em um ecossistema (Fowler et al., 1991). A grande diversidade de espécies reflete a enorme variedade quanto aos tipos de itens alimentares consumidos (Stradling, 1978), tipos de ninhos (Jaffé, 1993), modos de reprodução (Peeters, 1993). Os recursos alimentares utilizados pelas formigas são diversos, podendo ser líquidos ou sólidos. A maneira de conseguir os recursos alimentares pode ser a caça solitária ou com a colaboração de diversas operárias forrageadoras, com recrutamento (Hölldobler & Wilson, 1990). Algumas formigas possuem função importante na dispersão de sementes, a mirmecocoria (Gorb & Gorb, 2000), e um 1

8 pequeno número contribui para a polinização. Além disso, as formigas têm importante participação na cadeia trófica, alimentando-se de seiva, néctar de flores, líquidos excretados por cochonilhas e pulgões (honeydew), insetos mortos e carne de cadáveres, tendo participação importante principalmente na ciclagem de nutrientes do solo (Fowler et al., 1991). Ninhos de formiga têm sido considerados como estruturas espacialmente fixas (Cerdá et al., 1998) o que combina com a capacidade de explorar recursos intensivamente (Lopez et al., 1992, apud Cerdá et al., 1998). Muitas formigas abandonam seus ninhos quando se confrontam com mudanças ambientais ou quando atacadas por outras formigas ou predadores (Cerdá et al., 1998), ou quando correntes de ar e luz invadem as câmaras dos imaturos, em caso de enchentes, mudança no microclima do ninho, competição, formação de colônia satélite, diminuição de presas ou ainda quando ocorrem doenças (Hölldobler & Wilson, 1990). Segundo a distribuição espacial, os ninhos podem ser classificados em monodômicos (quando uma colônia ocupa um ninho) ou polidômicos (quando uma colônia ocupa mais de um ninho). Podem ser classificados ainda segundo o ambiente em que são construídos, arbóreos, superficiais ou subterrâneos (Jaffé, 1993) cuja profundidade pode variar entre poucos centímetros (p.ex. Ophthalmopone berthoudi, Peeters & Crewe, 2001) a vários metros de profundidade (p.ex. Atta bisphaerica, Moreira et al., 2004). O tipo de fundação da colônia também pode variar. Existe a fundação independente, quando uma rainha virgem (ou mais rainhas, mas é independente de operárias) sai do seu ninho de origem, acasala e funda um novo ninho (Peeters & Ito, 2001) e a fundação dependente, por fissão da colônia, quando uma rainha fecundada sai da sua colônia de origem levando algumas operárias que a ajudam na fundação de uma nova colônia (Peeters & Ito, 2001). A fundação independente acontece em espécies que possuem rainhas aladas, que no momento da fundação, utilizam-se de reservas e dos músculos alares para obterem energia (Peeters & Ito, 2001). Entretanto, existem espécies em que as reprodutoras são diferenciadas das operárias, mas nunca são aladas (chamadas ergatóides, Peeters & Ito, 2001) e outras ainda, em que a casta diferenciada de rainha é completamente ausente. Em 2

9 tais espécies, a reprodução é realizada por uma operária que possui espermateca e os ovários desenvolvidos, sendo apta a acasalar e, portanto, pode produzir prole diplóide (fêmeas). Tal operária é chamada de gamergate (Peeters, 1991). Como todas as operárias de uma colônia sem rainha possuem ovários e estes podem se desenvolver, a gamergate dessa colônia deve manter-se superior em uma hierarquia de dominância para continuar a ser a operária reprodutora da colônia (Monnin & Peeters, 1999). Por isso, nestas colônias é comum observar interações agonísticas entre as operárias (Medeiros et al., 1992, Cuvillier-Hot et al., 2002) bem como canibalismo de ovos (Monnin & Peeters, 1997). A reprodução sexual por operárias ocorre em menos de 100 espécies de formigas poneromorfas (Peeters 1991) e em algumas espécies na subfamília Myrmicinae (Heinze et al., 1999; Hölldobler et al., 2002). A subfamília Ponerinae é caracterizada pela grande retenção de características morfológicas ancestrais (Peeters & Ito, 2001). Uma dessas características é o grande tamanho que algumas espécies podem alcançar como é o caso das formigas do gênero Dinoponera. O grande tamanho dos indivíduos que representam este gênero é bastante peculiar, de 2,5 a 4 cm de comprimento, sendo consideradas as maiores formigas do planeta (Kempf, 1971). As formigas do gênero Dinoponera pertencem a um grupo convergente de uma centena de espécies no qual não existe uma casta de rainha, desse modo, a reprodução é feita pelas gamergates (Peeters, 1993, 1997; Monnin & Peeters, 1998). O gênero Dinoponera conta com seis espécies válidas (Bolton, 1995), todas endêmicas da América do Sul e quase todas alopátricas, salvo algumas sobreposições de áreas para espécies de distribuição amazônica (Kempf, 1971; Paiva & Brandão, 1995). Todas as espécies são pretas e as diferenças morfológicas entre elas são bastante discretas, porém nítidas (Kempf, 1971). A diferenciação entre essas espécies se originou, certamente, a partir das fragmentações sucessivas de uma população ancestral em diversas populações, talvez desde o Terciário, as quais ficaram muito tempo isoladas e se especializaram Poneromorfas: grupo formado pelas subfamílias Amblyoponinae, Poneriae, Ectatomminae, Heteroponerinae Paraponerinae, Proceratiinae (Bolton, 2003). 3

10 em função do hábitat. Dinoponera australis Emery parece ser mais adaptada a alguns tipos de cerrado, Dinoponera gigantea Perty, Dinoponera mutica Emery e Dinoponera longipes Emery ocupam regiões distintas na Bacia Amazônica (Paiva & Brandão, 1995), Dinoponera quadriceps Kempf vive na caatinga e pode ser encontrada na Mata Atlântica (Vasconcellos et al., 2004), enquanto que Dinoponera lucida Emery é endêmica na Mata Atlântica (Kempf, 1971, Paiva & Brandão, 1995). Pouco é o conhecimento acerca dessas espécies, salvo estudos sobre comportamento reprodutivo em D. quadriceps (Araújo et al., 1988, 1990a & b; Araújo & Jaisson, 1994, Araújo, 1995, Monnin & Araújo, 1994, 1995; Monnin & Peeters, 1997, 1998; 1999; Monnin & Ratnieks, 1999, 2001). Entretanto aspectos da biologia e ecologia do gênero ainda são pouco conhecidos (salvo Mariano et al., 2004, Fowler, 1985; Morgan, 1993; Paiva & Brandão, 1995; Fourcassié & Oliveira, 2002, Vasconcellos et al., 2004). Ainda não existem estudos que permitam o conhecimento da biologia e ecologia de D. mutica e D. lucida. Apesar do pouco conhecimento, foi feita uma avaliação sobre o status de conservação de D. lucida, sendo verificado que sua distribuição está em processo de regressão geográfica (Delabie, s/d). Os principais fatores responsáveis por esse fenômeno são a destruição do seu habitat original (Mata Atlântica) pelo homem, com o isolamento e a redução cada vez mais acentuada das áreas de ocorrência natural (Delabie, s/d). Essa avaliação foi feita por pesquisadores que elaboraram o Plano de manejo de Dinoponera lucida, a formiga gigante do corredor central da Mata Atlântica, projeto que possibilitou a realização deste trabalho. Este estudo teve por objetivo estabelecer uma base de dados biológicos sobre a formiga Dinoponera lucida, focalizando padrões de distribuição espacial dos ninhos, dinâmica espaço-temporal, caracterização dos ninhos e da população, ecologia nutricional e descrição do comportamento em condições de laboratório. 4

11 Referências Bibliográficas Agosti, D & Johnson, F (ed) Antbase: Acesso em 21/03/2006 Araújo, C.Z.D Duração dos estágios e longevidade de operarias e machos de Dinoponera quadriceps Santschi Hymenoptera: Formicidae no campo e em cativeiro. An. Soc. Entomol. Brasil 24: Araújo, C.Z.D.; D. Fresneau & J.-P. Lachaud Premiers résultats sur l éthologie d une fourmi sans reine : Dinoponera quadriceps. Actes Coll. Insect. Soc. 4: Araújo, C.Z.D., D. Fresneau, & J.-P. Lachaud. 1990a. Données biologiques sur la fondation des colonies de Dinoponera quadriceps (Hymenoptera, Formicidae). Actes Coll. Insect. Soc. 6: Araújo, C.Z.D.; J. P. Lachaud & D. Fresneau. 1990b. Le système reproductif chez une ponérine sans reine: Dinoponera quadriceps Santschi. Behav. Process. 22: Araújo, C.Z.D. & P. Jaisson Modes de fondation des colonies chez la fourmi sans reine Dinoponera quadriceps Santschi (Hymenoptera, Formicidae, Ponerinae). Actes Coll. Insect. Soc. 9: Bolton, B A new general catalogue of the ants of the world. Harvard University Press, Cambridge, Massachusetts. Bolton, B Synopsis and classification of Formicidae. Memoirs of the American Entomological Institute, vol. 71. Gainesville, Fl. 370p. Caetano, F. H; Jaffé, K. & Zara, F.J Formigas: biologia e anatomia. Rio Claro, UNESP. 131p. Cerdá, X; Retana, J & Cros, S Critical thermal limits in Mediterranean ant species: trade-off between mortality risk and foraging performance. Funct. Ecol. 12: Cuvillier-Hot, V; Gadagkar, R; Peeters, C. & Cobb, M Regulation of reproduction in a queenless ant: aggression, pheromones and reduction in conflict. Proc. R. Soc. Lond. B. 269: 1295:1300. Delabie, J.H.C. S/D. Elaboração do Plano de manejo de Dinoponera lucida, a formiga gigante do corredor central da mata Atlântica. Manuscrito. Fernández, F. & Ospina, M Sinopsis de las hormigas de la región Neotropical. In: Fernández, F. (ed). Introducción a las hormigas de la región Neotropical. 5

12 Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt, Bogotá. XXVI + 398p. Fourcassié, V. & Oliveira, P. S Foraging ecology of the giant Amazonian ant Dinoponera gigantea (Hymenoptera, Formicidae, Ponerinae): activity schedule, diet and spatial foraging patterns. J. Nat. Hist. 36, Fowler, H. G Populations, foraging and territoriality in Dinoponera australis Hymenoptera, Formicidae. Rev. Brasil. Entomol. 29: Fowler, H.G, Forti, L.C, Brandão, C.R.F., Delabie, J.H.C., Vasconcelos, H.L Ecologia Nutricional de Formigas. In: Panizzi, A.R., PARRA, J. R. P. Ecologia nutricional de insetos e suas implicações no manejo de pragas. Manole, São Paulo. Gorb, E. & Gorb, S Effects of seed aggregation on the removal rates of elaiosoma-bearing Chelidonius majus and Viola odourata seeds carrieds by Formica polyctena ants. Ecol. Res. 15, Heinze, J; Hölldobler, B & Alpert, G Reproductive Conflict and Division of Labor in Eutetramorium mocquerysi, a Myrmicine Ant Without Morphologically Distinct Female Reproductives. Ethology 094: Hölldobler, B. & Wilson, E. O The ants. Harvard University Press, Cambridge. Hölldobler, B; Liebig, J. & Alpert, G.D Gamergates in the myrmicine genus Metapone (Hymenoptera:Formicidae). Naturwissenschaften 89: Jaffé, K.C El mundo de las hormigas. Universidade Simon Bolivar. Baruta. 183p. Kempf, W.W A preliminary review of the ponerine ant genus Dinoponera Roger Hymenoptera: Formicidae. Stud. Entomol. 14: Mariano, C.S.F., Delabie, J.H.C; Ramos, L.S; Lacau, S. Pompolo, & S.G Dinoponera lucida Emery (Formicidae: Ponerinae): largest number of chromosomes known in Hymenoptera. Naturwissenschaften 91: Medeiros, F.N.S; Lopes, L.E; Moutinho, P.R.S; Oliveira, P.S & Hölldobler, B Functional polygyny, agonistic interactions and reproductive dominance in the neotropical ant Odontomachus chelifer (Hymenoptera, Formicidae, Ponerinae). Ethology 91(2): Monnin, T. & Araujo, C.Z.D Formation and maintenance of the hierarchy in the queenless ponerine ant Dinoponera quadriceps. Les Insectes Sociaux. 12th Congress of the International Union for the Study of Social Insects, Paris, Sorbonne, August A. Lenoir, G. Arnold and M. Lepage. Paris, Université Paris Nord: 284. Monnin, T. & Araújo, C.Z.D Dominance hierarchy in the queenless ant Dinoponera quadriceps Hymenoptera, Formicidae, Ponerinae. Rev. Bras. Entomol. 39:

13 Monnin, T. & Peeters, C Cannibalism of subordinates eggs in the monogynous queenless ant Dinoponera quadriceps. Naturwissenschaften 84: Monnin, T. & Peeters, C Monogyny and regulation of worker mating in the queenless ant Dinoponera quadriceps. Anim. Behav. 55: Monnin, T. & Peeters, C Dominance hierarchy and reproductive conflicts among subordinates in a monogynous queenless ant. Behav. Ecol. 10(3): Monnin, T. & Ratnieks, F.L.W Reproduction versus work in queenless ants: when to join a hierarchy of hopeful reproductives? Behav. Ecol. Sociobiol. 46: Monnin, T. & Ratnieks, F.L.W Policing in queenless ponerine ants. Behav. Ecol. Sociobiol. 50: Moreira, A. A, Forti, L. C, Boaretto, M. A. C, Andrade, A. P. P., Lopes, J. F. S. & Ramos, V. M External and internal structure of Atta bisphaerica Forel (Hymenoptera: Formicidae) nests. J. Appl. Ent. 128, Morgan, R. C Natural history notes and husbandry of the Peruvian giant ant Dinoponera longipes Hymenoptera: Formicidae. SASI/ITAG 1993 Invertebrates in Captivity Conference Proceedings, Tucson, Arizona, Paiva, R.V.S. & Brandão, C.R.F Nests, worker population, and reproductive status of workers, in the giant queenless ponerine ant Dinoponera Roger Hymenoptera Formicidae. Ethol. Ecol. Evol. 7: Peeters, C The occurrence of sexual reproduction among ant workers. Biol. J. Linn. Soc. 44: Peeters, C Monogyny and polygyny in ponerine ants with or without queens. In: Queen Number and Sociality in Insects (Ed. By L. Keller), Oxford, Oxford University Press, pp Peeters, C Morphologically 'primitive' ants: comparative review of social characters, and the importance of queen-worker dimorphism. In: The Evolution of Social Behaviour in Insects and Arachnids (Ed. By J. Choe & B. Crespi), Cambridge, Cambridge University Press, pp Peeters, C. & Crewe, R Foraging and recruitment in Ponerine ants: solitary hunting in the queenless Ophthalmopone berthoudi (Hymenoptera: Formicidae). Psyche, 94: Peeters, C. & Ito, F Colony dispersal and the evolution of queen morphology in social hymenoptera. Annu. Rev. Entomol. 46: Stradling, D.J Food and feeding habits of ants. In: Brian, M.V. (ed.). Production Ecology of ants and termites. Cambridge p. 7

14 Vasconcellos, A; Santana, G.G; & Souza, A. K Nest spacing and architecture, and swarming of males of Dinoponera quadriceps, (HYMENOPTERA, FORMICIDAE), in a remnant of the Atlantic Forest in northeast Brazil. Braz. J. Biol. 64 (2): Wilson, E.O The Insect Societies. Cambridge: Harvard University Press 8

15 Capítulo 1. Bioecologia de Dinoponera lucida (Formicidae: Ponerinae) 9

16 Resumo Dinoponera lucida é uma formiga endêmica da Mata Atlântica. Nessa espécie não há casta diferenciada de rainha e a reprodução é feita por uma operária (gamergate) que possui ovários desenvolvidos, possui espermateca e assim é apta a acasalar e por ovos diplóides, originando operárias. Este estudo teve por objetivo descrever aspectos da biologia de D. lucida, enfocando padrões de distribuição espacial dos ninhos, dinâmica espaço-temporal, caracterização dos ninhos e da população, modo de forrageamento e hábitos alimentares. O estudo sobre padrões de distribuição espacial dos ninhos e dinâmica espaço temporal foram realizados em Belmonte, Teixeira de Freitas e Mucuri na Bahia e em Linhares e Santa Teresa, no Espírito Santo. Em cada área de estudo, todos os ninhos encontrados em 2500 m 2 foram marcados e sua permanência foi confirmada ou não em visitas posteriores, assim como foram procurados novos ninhos. Em Teixeira de Freitas foi realizado apenas o estudo de dinâmica espaço-temporal e distribuição espacial. A caracterização dos ninhos e da população foi realizada escavando-se três ninhos em cada área de estudo. As dimensões dos ninhos foram medidas e os indivíduos foram contados e classificados em fêmeas, machos, pupas, larvas e ovos. Para identificar o horário de forrageamento, foram observados ninhos de hora em hora por cinco minutos em cada área de estudo, durante 24 horas. Registrou-se o número de vezes que os indivíduos entravam e saíam em função do horário. Os itens alimentares observados nesta fase foram recolhidos e identificados posteriormente. Foi identificado o lixo encontrado nos ninhos e as presas observadas com D. lucida no momento do forrageamento. A distribuição espacial dos ninhos em todas as áreas estudadas segue o padrão agregado. Observa-se certa mobilidade nos ninhos, sendo ocasionada por migração das colônias. Os ninhos são pouco profundos (mínimo=0,21m e máximo 0,65m). O número de operárias variou entre as áreas de estudo e dentro destas (menor em Barrolândia com 22 operárias e maior em Linhares com 106 operárias). Foram encontrados inquilinos nos ninhos, os mais freqüentes foram Araneae, Thysanura e Formicidae. O forrageamento é diurno e solitário, iniciando em geral às 6:00h e findando às 18:00h. A maior parte dos itens alimentares observados pertence a grupos de invertebrados (74,75%), em especial artrópodos. Entre os itens alimentares também foram encontradas sementes, podendo-se especular sobre a função mirmecocórica da espécie. Palavras-chave: distribuição espacial, caracterização de ninhos, forrageamento, hábito alimentar. 10

17 Abstract Dinoponera lucida is an endemic ant from Atlantic Rain Forest. This is queenless species and your reproduction is made by a worker (gamergate) that has a developed ovarian, spermathecae and is qualified to mate and produce diploid, female offspring. The aim of this present study was describe biological aspects of D. lucida, focusing the nest spatial distribution, spatial-temporal dynamic, nest architecture, population characterization, foraging patterns and feeding habits. The study about spatial distribution patterns and spatial-temporal dynamic was made in Belmonte, Teixeira de Freitas and Mucuri, in Bahia State, and in Linhares and Santa Teresa, in Espírito Santo State. In each area, all nests founded in 2500 m 2 were targeted and your presence was confirmed in posterior visits, as well as new nest were search. In Teixeira de Freitas, only spatial-temporal dynamic and spatial distribution was made. The nest architecture and population characterization was made opening three nests in each study area. The nest dimensions were measured and the individuals counted and typed in workers, males, pupae, larvae and eggs. To know the foraging hours, the nest of each study area were observed for five minutes each hour, during 24 hours. The number of enters and leaves of the individuals was registered in function to the hour. In this stage, all food items were collected and identified a posteriori. The refuse found in the nests were identify and the preys carried by D. lucida during feeding behavior. The nest spatial distribution is clumped in all study sites, with nest mobility occasioned by colonies migration. The nest are shallows (min. =0,21m e max. =0,65m). The workers number changed among the study sites and in the study sites (ranged from 22 in Barrolândia to 106 in Linhares). Inquilines were found in the nests, with more frequency to Araneae, Thysanura and Formicidae. The foraging is diurnal and solitary, with the beginning in general at 6:00h and ended at 18:00h. The major quantity of food items observed pertain an invertebrates groups (74,75%), in special arthropods. Seeds were found too, suggesting that specie have a myrmecochorous function. Key-words: spatial distribution, nest architecture, foraging, feed habits. 11

18 1. Introdução Dinoponera lucida (Figura 1) é uma formiga neotropical com distribuição limitada à Mata Atlântica (Paiva & Brandão, 1995). Aspectos como distribuição espacial dos ninhos, local de nidificação, arquitetura dos ninhos, tamanho e composição das colônias, modo de forrageamento e conhecimento dos itens alimentares foram pouco estudados no gênero (Fowler, 1985; Morgan, 1993; Paiva & Brandão, 1995; Fourcassié & Oliveira, 2002, Mariano, et al., 2004, Vasconcellos et al., 2004), mas são informações importantes sobre a ecologia de uma espécie. 1 cm Figura 1. Exemplar de Dinoponera lucida encontrada em serrapilheira no distrito de Barrolândia, Belmonte, BA. (Foto: Fábio Falcão) Os padrões de distribuição espacial podem explicar a existência ou não de competição intra-específica por local de nidificação e recursos alimentares (Ludwing & Reynolds, 1988). Os padrões de distribuição espacial variaram em randômico na espécie D. australis (em uma área de 2500m 2, segundo Paiva & Brandão, 1995) e uniforme em D. quadriceps (10000m 2, segundo Vasconcellos et al., 2004). No gênero Dinoponera o modo de formação de novas colônias parece ser exclusivamente a fissão de colônias maduras que possuem população maior (Fowler, 1985; Araújo et al., 1990; Araújo & Jaisson, 1994). A formação dos novos agregados de população se faz então a pequenas distâncias da colônia de origem, 12

19 resultando na formação de agregados provavelmente sempre estreitamente aparentados, pelo menos através do fluxo gênico das fêmeas (Delabie, s/d). Como no gênero não existem rainhas, a função de reprodutora é realizada por uma operária que passa a dominar a colônia e acasala na entrada do ninho com um único macho alado de outra colônia. Essas operárias, conhecidas como gamergates (Peeters, 1993, 1997; Monnin & Peeters, 1998), após o acasalamento farão o mesmo papel do que uma rainha dentro do formigueiro. Como a reprodutora não é alada, não existe disseminação a longa distância por parte das fêmeas, e esta fica a cargo apenas dos machos. Todas as espécies estudadas do gênero Dinoponera constroem ninhos subterrâneos (Fowler, 1985; Morgan, 1993, Paiva & Brandão, 1995, Fourcassié & Oliveira, 2002 e Vasconcellos et al., 2004), mas as profundidades variam entre espécies, de 40 cm a mais de 200 cm. Assim como a profundidade dos ninhos, o número de operárias na colônia varia entre as espécies. Em todas as espécies em que o modo de forrageamento foi estudado este foi sempre solitário, sem recrutamento e os hábitos alimentares se revelaram sempre generalistas (Morgan, 1993; Fourcassié & Oliveira, 2002). Estas informações são relevantes por revelar parte do nicho ecológico da espécie e a sua relação com as outras espécies, ou seja, sua posição na cadeia trófica. Este estudo teve por objetivo descrever aspectos da biologia de Dinoponera lucida enfocando padrões de distribuição espacial dos ninhos, dinâmica espaçotemporal, caracterização dos ninhos e da população, modo de forrageamento e hábito alimentar. 13

20 2. Material e Métodos Este estudo foi desenvolvido entre agosto de 2004 a junho de 2005, em cinco fragmentos florestais localizados no Corredor Central da Mata Atlântica, nos seguintes municípios: Belmonte (Distrito de Barrolândia), Teixeira de Freitas e Mucuri (Estado da Bahia); Linhares e Santa Teresa (Estado do Espírito Santo) (Figura 2). Estas áreas foram escolhidas por possuírem populações confirmadas da espécie e estarem bem distribuídas ao longo da distribuição conhecida de Dinoponera lucida. Figura 2. Mapa parcial do Brasil, com destaque para o sul do Estado da Bahia e o Estado do Espírito Santo, mostrando a localização aproximada das cidades onde o estudo foi conduzido. Em todas as áreas de estudo, a vegetação existente é a Floresta Ombrófila Densa, sendo que em Linhares o tipo é a Floresta Ombrófila Densa Litorânea (Tabuleiro). A área estudada em Barrolândia (Município de Belmonte, BA, S W) localiza-se na EGREB (Estação Experimental Gregório Bondar) da CEPLAC (Comissão Executiva do Plano da Lavoura Cacaueira), a área da reserva possui 500 ha. Em Teixeira de Freitas (39 44 S e W), devido o pequeno número de ninhos encontrados na área, apenas os estudos sobre densidade, distribuição espaço-temporal e padrões de distribuição espacial dos ninhos foram realizados, evitando assim causar um distúrbio maior na população ali existente. Os estudos foram conduzidos na EMARC (Escola Média de Agropecuária Regional da 14

21 CEPLAC) em uma capoeira de Floresta Ombrófila Densa. A área estudada em Mucuri (18 S 40 W) é uma reserva pertencente ao Assentamento Paulo Freire com área de 1100 ha. Em Linhares (19 23 S W) o estudo foi realizado na Floresta Nacional (FLONA) dos Goytacazes que possui uma área de 1610 ha. Em Santa Teresa (19 56 S W) o estudo foi desenvolvido na Estação Biológica Santa Lúcia que possui área de 400 ha Densidade de ninhos nas áreas e dinâmica espaço-temporal Sabendo-se que os ninhos de D. lucida apresentam-se concentrados em manchas (Delabie, com. pes.), as densidades foram verificadas onde havia concentração de ninhos nas cinco áreas de estudo. Além disso, foi confirmada a distribuição dos ninhos em manchas no fragmento florestal estudado em Barrolândia (Experimentos 1 e 2). Para calcular a densidade de ninhos de D. lucida nas manchas nos cinco fragmentos, estes foram percorridos para localização, mapeamento e marcação dos sítios. Foi demarcada uma área de 2500m 2, onde todos os ninhos encontrados foram marcados. Para localização dos ninhos, foi oferecida isca à base de sardinha a uma operária encontrada forrageando que foi seguida enquanto voltava para o seu ninho. Cada ninho encontrado foi marcado com fita colorida na árvore ou arbusto mais próximo. As parcelas demarcadas foram revisitadas e o procedimento de busca dos ninhos repetido para registro da variação da densidade e mobilidade dos ninhos (Tabela 1), inferindo sobre a dinâmica espaço-temporal das áreas. O tempo entre a primeira e a última visita variou entre as áreas: em Barrolândia esse foi 10 meses, em Teixeira de Freitas foi 9, em Mucuri e Santa Teresa foi 8, em Linhares foi 6 meses, pois dependia da possibilidade de acesso às áreas. 15

22 Tabela 1. Freqüência de visitas realizadas em cada área e número total de visitas. ago/04 set/04 out/04 dez/04 mai/05 jun/05 total Barrolândia * * * * 4 Teixeira de Freitas * * * * * 5 Mucuri * * * * 4 Linhares * * * 3 Santa Teresa * * * * 4 *Visita. Foram comparadas as densidades finais das áreas de estudo entre elas utilizando-se o teste Qui-quadrado. O padrão de distribuição espacial dos ninhos nas manchas foi calculado utilizando a distância do vizinho mais próximo (Clark & Evans, 1954), com os ninhos marcados até a última visita nas áreas de 2500m 2. Para confirmar a distribuição espacial em manchas dos ninhos da espécie foram realizados dois experimentos: Experimento 1. Foram percorridos seis transectos de 100m, em Barrolândia, dispostos conforme a Figura 3. Neles foi constatado se há ou não presença de forrageadoras de D. lucida a cada 20m. A presença de uma operária de D. lucida pode indicar a existência de ninhos num raio máximo de 15,3 m, baseado na distância máxima de forrageamento verificada (média = 8,9m) durante estudos de ecologia nutricional. 16

23 Figura 3. Representação da distribuição dos transectos no fragmento de Mata Atlântica de Barrolândia, BA. As linhas grises representam transectos de 100m. Experimento 2: Foram percorridos dois transectos (aproximadamente 1850 m cada um) paralelos, que atravessaram parte do fragmento florestal onde foi selecionada a área de trabalho em Barrolândia. Em tais transectos foram colocadas durante 24 horas, a cada 50 metros, armadilhas pitfall sem nenhum líquido de conservação. Isso permitiu assim capturar e manter vivas as operárias que forrageavam em qualquer horário e de soltá-las na vistoria das armadilhas. Assim, pôde-se inferir se a concentração de ninhos é ou não diferente durante o percurso, caracterizando a distribuição em manchas. b. Densidade nas manchas Para calcular a densidade de ninhos nas manchas de D. lucida nos cinco fragmentos, estes foram percorridos para localização, mapeamento e marcação dos sítios. Foi demarcada uma área de 2500m 2, onde todos os ninhos encontrados foram marcados. Para localização dos ninhos, foi oferecida isca à base de sardinha a uma operária encontrada forrageando que foi seguida enquanto voltava para o seu 17

24 ninho. Cada ninho encontrado foi marcado com fita colorida na árvore ou arbusto mais próximo. As parcelas demarcadas foram revisitadas e o procedimento de busca dos ninhos repetido para registro da variação da densidade e mobilidade dos ninhos (Tabela 1), inferindo sobre a dinâmica espaço-temporal das áreas. O tempo entre a primeira e a última visita variou entre as áreas: em Barrolândia esse foi 10 meses, em Teixeira de Freitas foi 9, em Mucuri e Santa Teresa foi 8, em Linhares foi 6 meses, pois dependia da possibilidade de acesso às áreas. Tabela 2. Freqüência de visitas realizadas em cada área e número total de visitas. ago/04 set/04 out/04 dez/04 mai/05 jun/05 total Barrolândia * * * * 4 Teixeira de Freitas * * * * * 5 Mucuri * * * * 4 Linhares * * * 3 Santa Teresa * * * * 4 *Visita. Foram comparadas as densidades finais das áreas de estudo entre elas utilizando-se o teste Qui-quadrado. O padrão de distribuição espacial dos ninhos nas manchas foi calculado utilizando a distância do vizinho mais próximo (Clark & Evans, 1954), com os ninhos marcados até a última visita nas áreas de 2500m Caracterização dos ninhos e das colônias Foram analisados três ninhos de D. lucida em quatro áreas de estudo (Barrolândia, Mucuri, Linhares e Santa Teresa), a pelo menos 50 m de distância da área em que foram realizados os outros estudos deste trabalho, evitando interferência nos resultados. Para todos os dados obtidos nesta seção foi testada a homocedasticidade utilizando o teste de Normalidade (Kolmogorov-Smirnov). Foi verificado se há relação entre características do ninho e tamanho da população. Quando houve necessidade de relacionar os dados, aqueles que apresentaram distribuição normal foram testados com o Coeficiente de Correlação de Pearson e os dados que não apresentaram distribuição normal foram testados utilizando-se o Coeficiente de Correlação de Spearman. 18

25 Arquitetura dos ninhos Inicialmente foi registrada a altura de todas as plantas localizadas a um raio de aproximadamente 2 m da abertura dos ninhos. Foi verificado o perfil da vegetação em cima da abertura de cada ninho. O método consiste na contagem do número de contatos das folhas com um cilindro imaginário vertical de 10 cm de diâmetro (Hubbel & Foster,1986). Em cada ninho foi cavada uma vala de aproximadamente 50 cm de profundidade e 70 cm de comprimento, a 30 cm de distância da abertura deste. Em seguida, foram feitos cortes verticais sucessivos no solo, a cada 5 cm, a fim de encontrar as câmaras e galerias. Foi medida a altura e largura de cada câmara encontrada utilizando-se uma régua para realizar o registro gráfico dos ninhos. Foi verificado se há diferença significativa no número de câmaras, aberturas e profundidade entre as áreas, utilizando-se uma análise de variância (ANOVA). Caracterização da colônia Todos os indivíduos encontrados em cada câmara foram registrados por sexo e estágio de desenvolvimento (ovos, larvas, pupas e adultos). Foi verificado se há diferença significativa no número total de indivíduos nas colônias e o número de operárias entre as áreas utilizando-se análise de variância (ANOVA). Identificação de espécies inquilinas Foi registrada também a presença de espécies inquilinas nos ninhos de D. lucida. Foi verificada relação entre a profundidade e número de câmaras dos ninhos e a diversidade de espécies inquilinas utilizando-se o Coeficiente de Correlação de Pearson. 19

26 2.3 Ecologia Nutricional Ciclos nictemerais da atividade de Dinoponera lucida Por meio da verificação dos ciclos nictemerais da atividade das operárias de D. lucida fora dos ninhos serão verificadas quais são tais atividades e em que momento (hora ou período) do dia elas são realizadas. Em cada uma das áreas foram observados 10 ninhos, exceto em Santa Teresa onde foram utilizados oito ninhos. O menor número de ninhos observados em Santa Teresa se deve à maior distância entre eles nesta área em relação às outras e à dificuldade de acesso. Assim o tempo de deslocamento entre os ninhos foi maior, e o tempo do deslocamento adicionado às observações poderiam exceder uma hora e comprometer as observações posteriores. Cada ninho foi observado durante cinco minutos, em intervalos de uma hora durante 24 horas. Foram contados todos os indivíduos que entraram e saíram do ninho, e registrado o horário e temperatura ambiente. Inicialmente foram realizadas três repetições desta atividade em Mucuri e duas em Santa Teresa, nas áreas de Barrolândia e Linhares, as repetições foram dispensadas, visto que os resultados obtidos nas repetições das duas primeiras áreas não mostraram diferença significativa (ver resultados). Modo de forrageamento Foram observados dez ninhos, em cada uma das quatro áreas experimentais (n=40) a fim de estudar a atividade de forrageamento da espécie. Sobre esse aspecto foram observados: a. distância máxima atingida pelas operárias: foram seguidas três operárias diferentes em cada ninho. Quando começavam a voltar para os ninhos, o ponto máximo atingido foi marcado e a distância em linha reta até a entrada do ninho medida com uma trena. 20

27 b. número de operárias forrageando ao mesmo tempo: foram contadas e marcadas, com tinta atóxica, todas as operárias que entravam e saíam de cada ninho durante um período mínimo de uma hora, em função do horário. c. número de voltas sucessivas à fonte alimentar: foi oferecida uma isca à base de sardinha para essa observação, sabendo-se que é um alimento bastante atrativo para a espécie. A isca foi colocada a aproximadamente 50 cm da abertura de cada ninho. Foi registrado o número de operárias que visitaram a isca por ninho, o número de operárias que revisitaram a isca e o número de voltas sucessivas à isca por uma mesma operária. Todas as operárias observadas foram marcadas com tinta atóxica. Identificação de itens alimentares A identificação dos itens alimentares durante o forrageamento foi feita de três formas: a. os itens foram coletados durante as observações dos ciclos nictemerais, os quais foram fixados em álcool comercial e conduzidos ao laboratório para identificação; b. os itens visualizados durante as atividades de modo de forrageamento foram registrados. Neste caso, os itens não foram coletados, e as operárias que retornaram transportando itens alimentares não foram perturbadas para evitar alteração na atividade de forrageamento, impedindo assim a interferência no comportamento dos indivíduos. Isto foi feito a fim de diminuir o comprometimento dos resultados, sobretudo no que diz respeito ao número de voltas à fonte alimentar e ao número de operárias forrageando. c. foram identificados em laboratório os itens alimentares encontrados nas lixeiras dos ninhos escavados durante a caracterização dos ninhos. 21

28 3. Resultados 3.1 Densidade de ninhos nas áreas e dinâmica espaço-temporal A densidade média de ninhos na primeira visita foi de 6,4 ninhos/2500m 2 e a densidade média final das áreas foi de 9,6 ninhos/2500m 2. As densidades de cada área ao longo do período de observação e as projeções das densidades finais para 1 ha encontram-se na Tabela 2. Não foi verificada diferença significativa entre as densidades das cinco áreas (X 2 =7,167; p=0,067). Como resultados da dinâmica espaço-temporal, no decorrer das visitas periódicas em cada área foram encontrados outros ninhos, exceto em Santa Teresa- ES. Tabela 2. Número de ninhos encontrados em cada visita por área, número total de ninhos em uma área de aproximadamente 2500m 2 ao fim das visitas e projeções das densidades finais para 1 ha. ago/04 set/04 out/04 dez/04 mai/05 jun/05 total 1 ha Barrolândia 8 * * Teixeira de Freitas * Mucuri * * Linhares * * * Santa Teresa * * *Não houve visita. A figura 4 representa a distribuição dos ninhos nas áreas de estudo. Na área de Barrolândia, existem ninhos novos muito próximos a ninhos antigos. Em um desses ninhos, foi observado que as operárias de um ninho entravam no outro. Em Linhares isso foi observado em dois ninhos (com distância de 6,8 m), não tão próximos como os observados em Barrolândia (a distância mínima foi 0,6 m). Após algum tempo (um mês para o ninho de Barrolândia e cinco meses para os de Linhares), as operárias já não entravam mais nos dois ninhos, apenas em um. Foi observado, também em Barrolândia, algumas operárias saindo em duplas de um ninho para o outro (tandem-running, Fowler et al.,1991). Ainda em Barrolândia, um ninho marcado não foi mais encontrado. 22

29 50 40 a) b) c) d) m e) Ninhos novos Ninhos antigos Ninhos provisórios + Ninhos desaparecidos 0 Figura 0 4. Distribuição dos ninhos de Dinoponera 50 lucida em cinco fragmentos de Mata Atlântica, localizados em Barrolândia (a), Teixeira de Freitas (b), Mucuri (c), Linhares (d), Santa Teresa (e). 23

30 Em Teixeira de Freitas, dois ninhos foram destruídos (o primeiro ficou sob uma árvore que caiu e o outro ficava muito próximo a um cupinzeiro que parece ter coberto o ninho com o solo proveniente das escavações), mas os formigueiros parecem ter sido reconstruídos a poucos metros de distância do ninho original (5,8 m, o primeiro ninho, e 1,8 m, o segundo). Não se pode confirmar, no entanto, que se tratam das mesmas colônias. Tais ninhos não aparecem nas figuras, pois se encontravam fora da área demarcada. Sobre o padrão de distribuição de D. lucida dentro da mancha, em todas as áreas foi encontrado um padrão de agregação (R=0,144 em Barrolândia; R= 0,166 em Teixeira de Freitas; R=0,138 em Mucuri; R=0,166 em Linhares e R=0,223 em Santa Teresa). Foi verificada a presença de forrageadoras de D. lucida a cada 20 m de todos os transectos percorridos no primeiro experimento. Isso sugeriu que todo o fragmento era ocupado por formigueiros, dando a impressão que a distribuição da população era contínua. No entanto, isso pode sugerir também que a população forma agregados de grande tamanho, excedendo a área percorrida pelos transectos, formando manchas de superfície superior a 1 ha. No experimento 2 (realizado em Barrolândia), a ocorrência de D. lucida, diminuiu na parte final dos transectos. Sabendo-se por populares que a formiga é encontrada por todo o fragmento, a ausência desta em determinado local da reserva enquanto se confirma a presença num local vizinho caracteriza uma distribuição agregada. A distribuição em manchas corresponde então a agregações de colônias da formiga, assim pode-se dizer que o padrão de distribuição espacial nesta escala de trabalho é agregado. 3.2 Caracterização dos ninhos e colônias Todos os dados analisados estatisticamente referentes ao registro gráfico e número de indivíduos das colônias possuem distribuição normal (p>0,05) e estão sumariados nas tabelas 3 e 4. 24

31 3.2.1 Arquitetura dos ninhos Foram abertos 12 ninhos, somando-se todas as localidades. Os ninhos são subterrâneos, em geral, todos possuem uma ou mais (até quatro) aberturas bem evidentes. Nos seus arredores existem gravetos, folhas ou pelotas de solo, provenientes das escavações de galerias do próprio ninho, depositadas pelas operárias (Figura 4). Figura 4. Abertura de um ninho de Dinoponera lucida, localizado em Barrolândia, Belmonte, Bahia. (Foto: Fábio Falcão. Obs: o comprimento aproximado do indivíduo acima é 3,5cm) Não foi observado que D. lucida tem preferência em nidificar em bases de árvores, entretanto, a maior parte dos ninhos de D. lucida encontrava-se bem próximos a árvores (média= 0,63 m, tabela 3). De acordo com dados sobre perfil de folhagem (todos os ninhos localizavam-se sob copas de árvores, tabela 3), ficou claro que todos os ninhos são construídos em locais que tenham sombra ao meio dia, horário em que a temperatura é mais quente. Na Tabela 3, encontram-se sumariadas as informações sobre a arquitetura de ninhos de D. lucida escavados. Metade dos ninhos possuía mais de uma abertura (média=1,75, desvio padrão=1,05), com o máximo de quatro aberturas (n=1). As aberturas, em geral, são elípticas, possuindo em média de 2,6 cm de altura e 4,7 cm de largura. Foi verificado também que 66,6% dos ninhos estavam localizados a menos de 50 cm de distância de árvores ou arbustos. Quanto à arquitetura dos ninhos, a profundidade mínima encontrada foi 16 cm e a máxima 65 cm 25

32 (média=35,1, desvio padrão=14,6). O número mínimo de câmaras foi três e o máximo sete. Os ninhos possuíam com maior freqüência sete (n=3) e quatro (n=3) câmaras. As câmaras possuíam tamanhos variados, de 4 cm a 39 cm de largura (média = 12) e a altura variava de 2 cm a 7 cm (média = 4,2 cm); foi observada uma câmara com altura muito superior à altura média, 17cm, em Mucuri. Sobre o número de câmaras, de aberturas e a profundidade, não foram verificadas diferenças entre as áreas (Levene: p= 0,934; ANOVA: F=0,285; p=0,835, Levene: p= 0,094; ANOVA: F=1,788; p=0,227, Levene: p=0,285; ANOVA: F=1,030, p=0,430, respectivamente). Tabela 3. Caracterização da construção dos ninhos de Dinoponera lucida escavados nas áreas de Barrolândia (B), Mucuri (M), Linhares (L) e Santa Teresa (S). código data coleta n de câmaras n de aberturas profundidade do ninho (cm) proximidade com árvore (m) altura da árvore (m) Perfil de folhagem* B1 13/4/ , B2 4/8/ , B3 5/8/ M1 24/10/ M2 25/10/ ,9 8 8 M3 26/10/ L1 18/12/ , L2 19/12/ ,4 1,45 34 L3 23/12/ ,2 1,1 12 S1 11/5/ , S2 14/10/ ,3 0,8 - S3 18/10/ ,6 2,5 11 Média 4,75 1,75 35,1 0,63 * Número de contatos, método de Hubbel & Foster (1986) + proximidade maior do que 3 m - dados não obtidos O lixo observado nos ninhos não foi encontrado em uma câmara individual, este foi observado em mais de uma câmara. 26

33 3.2.2 Caracterização das colônias O número de operárias nas colônias de cada ninho variou entre 22 (B1) e 106 (L2). Linhares foi também a área de maior variação de operárias entre os ninhos e Barrolândia a menor variação (Figura 5). Entretanto, não foram verificadas diferenças entre as áreas considerando-se o total de indivíduos nas colônias e apenas as operárias (Levene: p=0,374; ANOVA: F=2,714; p=0,115 e Levene: p=0,246; ANOVA: F=1,488; p=0,290, respectivamente). Não houve diferença significativa entre o número total de indivíduos das colônias estudadas nos estados da Bahia e Espírito Santo (Levene: p=0,399; ANOVA: F=696; p=0,424). Machos foram encontrados nos ninhos abertos de Barrolândia (coletas de agosto/2004 e março/2005), Mucuri (outubro/2004), em Santa Teresa (outubro/2004 e maio/2005). Em Linhares não foram encontrados machos nos ninhos escavados, entretanto, em outras observações de campo, teve-se a oportunidade de encontrar dois ou três machos próximos à abertura de um ninho (dezembro/2004). Tabela 4. Categorias de Dinoponera lucida encontradas nos ninhos das áreas de Barrolândia (B), Mucuri (M), Linhares (L) e Santa Teresa (S). código data de população operárias machos ovos larvas pupas coleta total B1 13/4/ B2 4/8/ B3 5/8/ Média 30 0,7 0 1,3 8,3 40,3 M1 24/10/ M2 25/10/ M3 26/10/ Média 53,3 0,3 28,3 30,3 16,7 129 L1 18/12/ L2 19/12/ L3 23/12/ Média 68 1,3 17,3 37,3 124 S1 11/5/ S2 14/10/ S3 18/10/ Média 63,6 1 7,3 14 2,

34 Figura 5. Número de operárias por ninho em cada localidade. As caixas representam 50% dos valores, as extremidades são os valores extremos e quadrados centrais as médias. Em Barrolândia, Linhares e Santa Teresa o número total de operárias foi maior do que o número de imaturos. Em Mucuri o número de operárias foi menor que o número de imaturos em duas colônias, no ninho M1, por exemplo, o número de imaturos foi maior do que o dobro do número de operárias. A análise de regressão linear entre o número de operárias e imaturos por ninho (Figura 6) mostra uma correlação positiva (R 2 = 0,7976, p=0,00). Pode-se sugerir, então, que as colônias M1 e M3 (Mucuri) estavam em fase de aumento da população que certamente precede uma possível fissão (divisão da colônia). 28

35 R 2 = 0, imaturos operárias Figura 6. Relação entre o número de operárias e imaturos (R 2 =0,797, p=0,00). Identificação dos inquilinos Foram encontrados oito grupos de inquilinos nos ninhos de D. lucida identificados em ordem ou família (Tabela 5), sendo que algumas aranhas foram identificadas em gênero (encontram-se no IBSP - Coleção de Arachnida e Myriapoda do Instituto Butantan, São Paulo - curador: Antonio D. Brescovit) e as formigas em espécie (encontram-se na CEPLAC, Ilhéus curador Jacques C. H. Delabie, tabela 6). Alguns inquilinos não puderam ser identificados, principalmente os que se encontravam na fase juvenil. Os grupos encontrados foram registrados apenas quanto à presença ou ausência pela impossibilidade de contar o número de inquilinos de cada grupo (Tabela 5). Não houve relação entre a diversidade de inquilinos e a profundidade do ninho e o número de câmaras (Pearson: R=-0,035; p=0,915 e R=-0,278; p=0,381, respectivamente). As aranhas encontradas nos ninhos de Santa Teresa são fêmeas de Corinna sp. (IBSP 57326, Corinnidae) e as encontradas nos ninhos de Linhares pertencem às famílias Ctenidae (1 jovem) e Nemesiidae (Pselligmus sp. 1 fêmea IBSP e 1 jovem). Em Barrolândia foram encontradas Corinna sp (1 fêmea IBSP e 1 jovem) e uma outra pertencente à família Ctenidae (jovem). Em Mucuri foram encontradas fêmeas de Isoctenus sp. (IBSP 57325, Ctenidae). 29

36 É possível que os quilópodos e ortópteros registrados não sejam inquilinos, mas sim, estes podem ter caído acidentalmente nos ninhos no momento das escavações provenientes da serrapilheira. Foi encontrada uma espécie nova de Pheidole nos ninhos de D. lucida. De acordo com a Tabela 6, Pheidole sp.1 foi encontrada apenas nos ninhos de Mucuri e Linhares. Entretanto, a presença desta espécie em ninhos de D. lucida em Barrolândia foi verificada em coletas posteriores. Tabela 5. Grupos inquilinos registrados nos ninhos de Dinoponera lucida escavados em Barrolândia (BL), Mucuri (MC), Linhares (LN) e Santa Teresa (ST) Gastropoda (GA), Isopoda (IS), Araneae (AR), Chilopoda (CH), Diplopoda (DI), Thysanura (TH), Formicidae (FO), Orthoptera (OR), Imaturos não identificados (INI). Grupos Inquilinos GA IS AR CH DI TH FO OR I NI ninho BL BL2 + BL MC MC MC LN LN LN ST ST2 + + ST3 + Presença dos taxa nos ninhos (%) 11 8,1 19 2,7 8, ,

37 Quadro 1. Espécies de formigas encontradas como inquilinos nos ninhos de Dinoponera lucida escavados em Barrolândia (B), Mucuri (M), Linhares (L) e Santa Teresa (S). Ninho B 1 B 2 B 3 M 1 Ocorrência de Pheidole sp.1 Pheidole sp.1 M 2 Pheidole sp.1 Pachycondyla arhuaca M 3 Pheidole sp.1 Pachycondyla venusta L 1 Pheidole sp.1 Sericomyrmex sp. L 2 L 3 S1 S 2 S3 Pheidole sp.1 Pheidole sp.1 Demais formigas Dolichoderus imitator, Pachycondyla unidentata Pachycondyla unidentata Strumigenys elongata, Gnamptogenys acuminata, Pachycondyla constricta Solenopsis virulens Solenopsis virulens 3.3 Ecologia Nutricional Ciclos nictemerais da atividade de Dinoponera lucida As atividades observadas nesta série de observações foram classificadas em: forrageamento, manutenção dos ninhos (que inclui a escavação e cuidados como retirar o lixo) e comportamento de guarda dos indivíduos nos ninhos (que pode ter sido induzido por alguma perturbação no hábitat produzida pelo trânsito de pessoas ou pela incidência de luz, mesmo vermelha, à noite nos ninhos). Para tratamento dos dados dos ciclos nictemerais em Mucuri e Santa Teresa, foram feitas médias das observações por hora. O teste de análise de variância (ANOVA) foi aplicado para cada hora de observação nas duas localidades comparando-se as horas entre os dias de observações. Para todas as horas de Santa Teresa, não foi verificada diferença significativa (p>0,05). Os testes para Mucuri revelaram diferenças entre os dias de observações em duas horas (12:00h p=0,008 e 18:00h: p=0,034). Entretanto, nestes horários, houve precipitações pluviométricas na área, portanto, a diferença observada pode ser atribuída às precipitações pluviométricas, e não ao horário. 31

38 Assim, não havendo diferenças entre os dias de observações (em um mesmo período do ano), esforços para repetições de observações não aumentariam a precisão dos dados. Em função da hora Foi observado que os ciclos diários não diferiram entre as áreas (Figura 7). Atividades de forrageamento são diurnas; a guarda é diurna e noturna, mas é predominante à noite, quando não há fluxo de operárias; a manutenção do ninho acontece no decorrer de todas as horas do dia. Pode-se inferir a partir da observação da Figura 7 que em todas as áreas a atividade de forrageamento de Dinoponera lucida inicia-se no começo da manhã a partir das 6h, entretanto o fluxo de operárias saindo e entrando nos ninhos se torna mais evidente a partir das 9h, diminuindo um pouco ao meio dia, e aumentando às 14h e finalmente cessando por volta das 18h. São, portanto, em torno de 12 h de atividade de forrageamento. Freqüência de indivíduos que entram e saem 5 4,5 4 3,5 3 2,5 2 1,5 1 0,5 0 Período noturno Período diurno Período noturno Barrolândia Mucuri Linhares Santa Teresa hora Figura 7: Entradas e saídas dos ninhos de Dinoponera lucida (números de indivíduos). Média das observações de todos os ninhos (cinco minutos a cada hora): Barrolândia (n=10, um dia de observação), Mucuri (n=10, três dias de observação), Linhares (n= 10, um dia de observação) e Santa Teresa (n=8, dois dias de observação). 32

39 Pode-se observar na Figura 8, que durante quase todo o período de ciclo nictemeral, foram observadas operárias nas aberturas dos ninhos de todas as áreas. Esse comportamento foi mais freqüente à noite e aconteceu em todos os ninhos de todas as áreas. Não está excluído que isso pode ter acontecido como resposta a uma possível perturbação causada pelo fluxo de observadores no período das observações. Freqüência de indivíduos que realizam atividade de guarda 5 4,5 4 3,5 3 2,5 2 1,5 1 0,5 0 Período noturno Período diurno Hora Período noturno Barrolândia Mucuri Linhares Santa Teresa Figura 8: Atividade de guarda (número de indivíduos observados) de Dinoponera lucida na área focal durante cinco minutos em cada hora. Média das observações por localidade: Barrolândia (n=10, um dia de observação), Mucuri (n=10, três dias de observação), Linhares (n= 10, um dia de observação) e Santa Teresa (n=8, dois dias de observação). Em todas as áreas de estudo, foi visto que operárias ficavam retirando terra dos ninhos, provavelmente resultante da escavação de câmaras e galerias, e folhas e galhos. Isso foi denominado aqui como manutenção dos ninhos. Esta atividade foi verificada durante praticamente todo o período de observação (Figura 9), entretanto isso ocorreu com maior freqüência após chuvas e em ninhos desprotegidos das precipitações pluviométricas. Esta atividade foi mais freqüente em Linhares, talvez porque no período em que a observação foi realizada houve chuvas constantes na área e em todos os ninhos foram verificadas operárias realizando esta atividade. Em Mucuri também houve chuva, mas em apenas um dos três dias de observação, e a manutenção dos ninhos foi observada em 80% dos ninhos. Em Barrolândia, esta atividade foi verificada em 50% dos ninhos observados. A 33

40 freqüência de operárias realizando manutenção do ninho foi menor em Santa Teresa do que nas outras áreas, apesar de ter sido verificada em 75% dos ninhos observados. Tais diferenças observadas não podem ser atribuídas a diferenças comportamentais da espécie, e sim às diferentes condições climáticas existentes nas áreas no período das observações. Freqüência de indivíduos que realizam a manutenção do ninho 5 4,5 4 3,5 3 2,5 2 1,5 1 0,5 0 Período noturno Período diurno Período noturno Barrolândia Mucuri Linhares Santa Teresa hora Figura 9: Atividade de manutenção dos ninhos de Dinoponera lucida (número de indivíduos). Média das observações de todos os ninhos (cinco minutos por hora): Barrolândia (n=10, um dia de observação), Mucuri (n=10, três dias de observação), Linhares (n= 10, um dia de observação) e Santa Teresa (n=8, dois dias de observação). Em função da temperatura As temperaturas mínima e máxima de cada área foram 17 C-22 C em Barrolândia, 16 C -31,5 C em Mucuri, 23,5 C -29 C em Linhares e 15 C -23 C em Santa Teresa (Figura 10). Em Santa Teresa foi verificada atividade durante todas as temperaturas registradas. Mas a atividade das forrageadoras foi maior entre 20 e 23 C. A área que mais retrata a capacidade da espécie em suportar variação de temperatura é Mucuri, onde foi observada atividade desde a temperatura de 16 C até 31,5 C. Em 34

41 Linhares, a atividade aumentou a partir dos 25 C e chegando a um pico de atividade na temperatura em torno dos 27 C e decaindo com uma temperatura mais alta, ainda assim, a atividade permaneceu maior do que quando a temperatura era menor que 25 C. Média de indivíduos forrageando 2 1,8 1,6 1,4 1,2 1 0,8 0,6 0,4 0,2 Barrolândia Mucuri Linhares Santa Teresa Temperatura C Figura 10: Número médio de operárias de Dinoponera lucida forrageando por ninho em função da temperatura. Barrolândia: 17 a 22 C, Mucuri: 16 a 31,5 C, Linhares: 23,5 a 29, Santa Teresa: 15 a 23 C; 1, 3, 1 e 2 dias de observação, respectivamente. Modo de forrageamento e conhecimento dos itens alimentares O tipo de forrageamento verificado para D. lucida é solitário e sempre no substrato, sobre a serrapilheira. Apesar do forrageamento solitário, foi verificado que algumas operárias ficavam na entrada dos ninhos esperando o alimento, assim a operária forrageadora entregava o alimento à operária a espera e logo retornava à sua atividade de procurar alimento. As distâncias de forrageamento variaram pouco entre as áreas de estudo (exceção de Santa Teresa) e encontram-se na Tabela 7. Santa Teresa é a área em 35

42 que foi registrada a maior distância de forrageamento e é também a área com a menor densidade de ninhos. Tabela 7: Distâncias máximas e médias de forrageamento de Dinoponera lucida observadas em Barrolândia, Mucuri, Linhares e Santa Teresa. Áreas distância máxima (m) média (m) Barrolândia 15,3 8,9 Mucuri 18,6 9,5 Linhares 15,4 8,5 Santa Teresa 26,4 13 Foi calculado o número médio de operárias forrageando ao mesmo tempo em cada ninho por 1 hora (Figura 11). Em Barrolândia e Mucuri esse número foi parecido pela manhã (Barrolândia 6 operárias/hora/ninho e Mucuri 3 operárias/hora/ninho) e pela tarde (Barrolândia 6 operárias/hora/ninho e Mucuri 5 operárias/hora/ninho). Ao meio dia houve uma diminuição na atividade de D. lucida tanto em Barrolândia (2 operárias/hora/ninho) quanto em Mucuri (3 operárias/hora/ninho). Em Linhares, o maior número de operárias forrageando por hora/ninho, foi ao meio dia (8). Em Santa Teresa, não houve variação de acordo com o horário no número de operárias forrageando (Figura 11). Média de operárias/h/ninho Linhares Mucuri Sta Teresa Barrolândia 07:00h - 11:30h 11:31h - 13:30h 13:31h - 18:00h Figura 11: Número médio de operárias de Dinoponera lucida forrageando/h/ninho, nas quatro áreas de estudo de acordo com o horário. 36

43 Na figura 12, observa-se o número médio de vezes que as operárias visitaram e revisitaram a isca. A despeito da pequena distância entre os ninhos e as iscas oferecidas (aproximadamente 50cm), o retorno à fonte alimentar pelas operárias da espécie foi observada desde o momento da localização dos ninhos, quando as operárias voltavam ao local onde a isca foi oferecida, mesmo a mais de 10m de distância do ninho. Nem todas as operárias que visitaram as iscas, as revisitaram. Médiaoperárias/ninho Barrolândia Mucuri Linhares Santa Teresa Visita Revisita Figura 12: Comparação entre as médias do número de operárias/ninho que visitaram a isca oferecida e que revisitaram de acordo com as áreas de estudo. Foi observado que o número de voltas sucessivas foi grande em todas as áreas (Figura 13). Não se sabe quais são os fatores que regulam a quantidade de voltas à fonte alimentar. Foi verificado que quando o fornecimento de isca era suspenso e, se as condições ainda eram propícias para o forrageamento, as operárias iam forragear em outros lugares. Em alguns dos ninhos as operárias levaram a isca enquanto esta era oferecida e foi observado que outras retiravam o excesso enquanto uma operária levava a isca para o ninho ou até mesmo no dia seguinte. Entretanto, como algumas operárias paravam apenas quando chovia ou quando o horário/temperatura já não era propício para o forrageamento, pode-se sugerir que as condições de horário e temperatura são as que regulam o número de voltas sucessivas à fonte alimentar. 37

44 Média de voltas sucessivas/ninho Linhares Mucuri Sta Teresa Barrolândia 7:00h-11:30h 11:31h-13:30h 13:31h-18:00h Figura 13: Número máximo de voltas sucessivas à fonte alimentar por operária/ninho. Identificação de itens alimentares Todos os itens alimentares visualizados e coletados durante o forrageamento e abertura dos ninhos encontram-se nas Tabelas 8 e 9. Tabela 8: Freqüência de itens alimentares que compõem a dieta de Dinoponera lucida, observados em todas as áreas durante escavações dos ninhos e seu forrageamento. ni = não identificado. Item alimentar Freqüência (n) Item alimentar Freqüência (n) Gastropoda 10 Cauda de lagarto 1 Annelida 3 escama de serpente 1 Araneae 4 material vegetal ni 3 Isopoda 4 fruto 2 Insetos 41 sementes ni 9 Fragmentos de Arthropoda 14 semente de Sapotacea exuvia ni 1 sementes de Aracacea 2 Anura 1 Pelotas fecais

45 Tabela 9: Freqüência de insetos que compõem a dieta de Dinoponera lucida, observados em todas as áreas durante escavações dos ninhos e seu forrageamento. ni = não identificado Grupo taxonômico Freqüência (n) Apidae 2 Blattodea 4 Coleoptera 1 Diptera 1 Formicidae 2 Lepidoptera 1 Orthoptera 11 Hemiptera 2 Hexapoda ni 2 Hexapoda (fragmentos de Orthoptera e Lepidoptera) 2 Imaturos ni 13 Na Tabela 8 fica explícita a característica generalista de D. lucida, com predominância de invertebrados (70,64%). Foram verificadas sementes entre os itens alimentares, encontradas principalmente nas lixeiras. Tais sementes pareciam intactas, sem evidência de granivoria. Em um dos ninhos escavados, foi encontrada uma semente germinando. 4. Discussão O aumento na densidade de ninhos nas áreas pode ser explicado pela sazonalidade na dinâmica de colonização do espaço pelos formigueiros. Entretanto, não se pode afirmar que os ninhos encontrados após a primeira visita são novos, pois, apesar dos esforços da procura anterior, estes podem ser produtos de observação mais apurada. A observação de formigas entrando em ninhos diferentes foi interpretada inicialmente como polidomia, ou seja, uma colônia ocupando mais de um ninho (Jaffé, 1993). Entretanto a não observação deste comportamento em visitas posteriores mostrou que não se tratava de polidomia, e sim de colônias que haviam se separado recentemente por fissão. Sobre as observações de ninhos novos, próximos a antigos, e o seu desaparecimento posterior sugere-se que houve uma mudança provisória da colônia ocasionada por algum distúrbio ou fenômeno passageiro, apesar de não se ter visto 39

46 nada incomum no ambiente. Apesar de considerar que ninhos de formigas são estruturas espacialmente fixas, as formigas podem abandoná-los quando se confrontam com mudanças ambientais ou quando atacadas por outras formigas ou predadores (Cerdá et al., 2002). É possível sugerir também que os ninhos novos eram ninhos provisórios que serviram de escala durante a migração ou fissão da colônia. A observação de operárias saindo aos pares também sugere migração para instalação da colônia em um novo ninho ou fissão da colônia. Overal (1980) afirma que quando colônias de Dinoponera migram, as operárias saem em duplas, uma seguindo a outra, para o novo ninho. Este tipo de recrutamento é chamado tandem running (Fowler et al.,1991) e é comum em poneromorfas (Hölldobler & Wilson, 1990). Segundo Peeters & Ito (2001) fissão é a divisão de uma colônia e ocorre em espécies monogínicas, estando associada à produção de novas rainhas (Bourke & Franks, 1995) (neste caso gamergates) que não poderiam, como monogínicas, habitar na mesma colônia. Na fissão, uma fêmea reprodutiva abandona a colônia de origem para fundar uma nova, acompanhada por operárias estéreis que colaboram neste processo (Peeters & Ito, 2001). Sobre o padrão de distribuição de D. lucida dentro da mancha, em todas as áreas foi encontrado o padrão agregado. Em uma escala maior (escala do fragmento florestal verificada em Barrolândia), foi confirmada a distribuição em manchas, estas então representam agregados de colônias da espécie. Assim nesta escala, a distribuição espacial dos ninhos é também agregada. Ludwing & Reynolds (1988) sugerem que as causas deste padrão estão relacionadas a hábitats heterogêneos, a um comportamento gregário ou ao modo reprodutivo da espécie entre outros fatores. Entretanto, o mais provável para a espécie é que este padrão seja reflexo do seu modo de reprodução, por fissão de colônia. Para D. quadriceps, Vasconcellos et al. (2004) encontraram uma densidade de 15 a 40 ninhos/ha, com tendência à distribuição regular. Paiva & Brandão (1995) encontraram densidade de 80 ninhos de D. australis por hectare, distribuídos randomicamente, mas assumem uma possibilidade de erro em seus cálculos por terem registrado evidências de migração de colônias de D. australis em campo. Entretanto, é possível que os padrões de distribuição espacial encontrados por estes autores reflitam os padrões observados dentro de uma mancha, e pode ser que estes se modifiquem em decorrência da Poneromorfas: grupo formado pelas subfamílias Amblyoponinae, Poneriae, Ectatomminae, Heteroponerinae Paraponerinae, Proceratiinae (Bolton, 2003). 40

47 escala de trabalho. É provável que em uma escala maior, seja verificada distribuição em manchas dos ninhos, como verificado em D. lucida. Gravetos também foram observados ao redor das aberturas de ninhos de D. quadriceps e D. lucida por Paiva & Brandão (1995). Fourcassié & Oliveira (2002) também encontraram partículas de solo ao redor das aberturas dos ninhos de D. gigantea. Especula-se que tal comportamento serve a uma provável camuflagem dos ninhos. É possível sugerir também que o material depositado tenha função de coletar orvalho para as formigas beberem, como descrito por Moffet, 1985 (apud Karpakakunjaram, et al, 2003). Operárias de D. lucida foram observadas bebendo água em laboratório, mas este comportamento não foi observado em campo. Não foi observado que D. lucida tem preferência em nidificar em bases de árvores, mas, em geral, os ninhos são construídos em locais que tenham sombra ao meio dia, horário em que a temperatura é mais quente. Paiva & Brandão (1995) sugerem que D. quadriceps prefere bases de árvores para estabelecer ninhos, entretanto, esta observação não foi confirmada por Vasconcellos et al. (2004), que observou que 60% dos ninhos foram construídos num mínimo de 3m de distância de árvores e 40% sob galhos e troncos. Comparando-se a arquitetura dos ninhos de D. lucida com ninhos de outras espécies do gênero, foi relatado para ninhos de D. longipes (Morgan, 1993) um número variado de aberturas (1 a 30), com média de 11 aberturas por ninho. Fowler (1985) encontrou ninhos de D. australis com apenas uma abertura de aproximadamente 2 cm de diâmetro. O número de aberturas nos ninhos de D. gigantea descritos por Fourcassié & Oliveira (2002) variou entre uma e oito. Sobre a descrição da arquitetura de ninhos de D. quadriceps, não há consenso entre Paiva & Brandão (1995) e Vasconcellos et al. (2004). Para Paiva & Brandão (1995), todos os ninhos de D. quadriceps possuem duas aberturas quase cilíndricas com cerca de 4 cm de diâmetro, Vasconcellos et al. (2004) encontraram apenas 20% de ninhos com duas aberturas, os outros ninhos possuíam abertura simples. É provável que tais diferenças estejam relacionadas aos diferentes hábitats em que os autores realizaram suas observações (Paiva & Brandão, realizaram o estudo na Caatinga e no Cerrado e Vasconcellos et al., na Mata Atlântica). Ninhos com as dimensões observadas neste estudo podem ser considerados pequenos se comparados a ninhos de Atta, por exemplo, que podem ultrapassar 4 41

48 m de profundidade (Moreira et al., 2004). Ou até mesmo se comparado a alguns ninhos de D. quadriceps ou D. australis que segundo Paiva & Brandão (1995) podem chegar a 2 m e 1,43 m de profundidade, respectivamente. Vasconcellos et al. (2004) encontraram ninhos com 1,2 m de profundidade para D. quadriceps. Ninhos de D. longipes podem atingir 2,1 m de profundidade (Morgan, 1993). Os ninhos de D. australis descritos por Fowler (1985) possuíam até 0,4 m de profundidade, com duas ou três câmaras. A profundidade dos ninhos de D. gigantea ficou em torno de 0,4 m, o número de câmaras variou entre uma e oito (Fourcassié & Oliveira, 2002). Morgan (1993) verificou câmaras em ninhos de D. longipes que possuíam de 10 a 15 cm de largura, mas duas atingiram 25 cm. Assim como no ninho de Mucuri, para D. lucida (que possuía uma câmara com 17cm de altura, ver resultados), isso sugere reaproveitamento de cavidades formadas no solo por outros animais, formigas ou roedores, por exemplo. É provável, também, que quanto maior o número de câmaras e profundidade os ninhos possam ser mais antigos, escavados por várias gerações (Paiva & Brandão, 1995). Paiva & Brandão (1995) observaram que as distâncias entre as câmaras se tornam maiores com a profundidade. As escavações e observações em laboratório revelaram aos autores que na parte superior (20 cm largura) do ninho encontram-se as formigas forrageadoras e na parte mais profunda (10 cm largura e 3 cm de altura) a gamergate e as formigas responsáveis por cuidar dos imaturos, bem como ovos, larvas e pupas. Assim como Paiva & Brandão (1995) neste estudo a maior parte dos imaturos foi encontrada nas últimas câmaras (72,72% dos ninhos). Entretanto, os imaturos podem ter sido levados para elas pelas operárias, em razão da perturbação provocada pela escavação. Um indicativo para se estimar a idade dos ninhos pode ser o número de câmaras e a profundidade. Ninhos mais jovens possuem menor quantidade de câmaras e são menos profundos do que ninhos mais antigos, porque nos ninhos mais antigos, as várias gerações de operárias escavam constantemente os ninhos aumentando a quantidade de câmaras e a profundidade (Paiva & Brandão, 1995). Entretanto, isto não foi evidente neste estudo, pois não foi encontrada correlação entre número de câmaras e profundidade em relação à população dos ninhos. Além disso, sabe-se que pode haver recolonização de ninhos vazios (Hölldobler & Wilson, 1990), ou seja, nem sempre a idade de um ninho revela a idade da colônia. 42

49 Sobre os estágios de maturação das colônias de D. quadriceps, Araújo & Jaisson (1994) consideram colônias recém fundadas aquelas com pequeno número de operárias (1-3) e alguns ovos, colônias jovens com 10 a 40 adultos com imaturos em todos os estágios de desenvolvimento e as colônias maduras com mais de 40 adultos, também acompanhados por imaturos nos diversos estágios de desenvolvimento. Morgan (1993) encontrou uma colônia de D. longipes com população total de 7 operárias, sugerindo fissão recente. A produção de sexuados (neste caso, apenas machos) também caracteriza uma colônia madura (Hölldobler & Wilson, 1990). A respeito do grande número de imaturos em relação ao numero de operárias nas colônias, verificado neste estudo, pode-se sugerir que as colônias estavam em fase de aumento populacional, que precede uma fissão. O tamanho da população em colônias de D. lucida foi um pouco diferente entre as áreas, mas ainda assim pode-se comparar com outras espécies do gênero, parecendo estar de acordo com a descrição de D. quadriceps (população média 55,8, Vasconcellos et al., 2004) e D. gigantea (com 84 operárias em média, Fourcassié & Oliveira, 2002) e ser maior apenas do que colônias de D. australis (média de 13,5 ± 6 e maior população 31 operárias, Paiva & Brandão, 1995 e 25 operárias, segundo Fowler, 1985). Monnin & Peeters (1998) encontraram 141 operárias em um ninho de D. quadriceps. Como os machos foram encontrados em quatro, dos cinco meses de coleta, podese dizer que estes não têm uma época específica para reprodução (pois no mês em que não foi verificado machos, abril, apenas um ninho foi amostrado), assim como D. quadriceps (Vasconcellos et al., 2004) e Thaumatomyrmex spp. (Delabie et al., 2000). O fato de a produção de machos ser contínua, pode ser relacionado com a possibilidade de a gamergate ser substituída por uma operária de alta hierarquia, chamada virgem alfa, em caso de morte ou falha da gamergate (Monnin & Peeters, 1999). Como estes acontecimentos são aleatórios, os machos devem ser produzidos durante todo o ano. Sobre a ausência de uma câmara de lixo nos ninhos de D. lucida, observações de colônias em laboratório (instaladas em ninhos artificiais feitos com gesso) mostraram que as operárias colocam os restos de alimentos e depositam fezes nas frestas que ficam entre o ninho de gesso e a tampa de vidro, ou mesmo os depositam no substrato e nas paredes do ninho. Entretanto, o destino mais 43

50 freqüente do lixo é a sua deposição na área de forrageamento. Foram observadas, no campo, operárias saindo do ninho com fragmentos de artrópodos, e folhas secas, provavelmente lixo. A presença de inquilinos nos ninhos também pode explicar a ausência de uma câmara de lixo, pois, é provável que os inquilinos se alimentem dos restos alimentares de D. lucida. Segundo Schultz & McGlynn (2000) os grupos de animais (apresentados na tabela 5) são inquilinos comuns em ninhos de formiga, com exceção dos quilópodos. Ainda segundo estes autores, tais animais podem roubar os alimentos trazidos pelas formigas, aproveitar-se do lixo ou mesmo predar as próprias formigas, seus imaturos e outros inquilinos. Wojcik (1990) afirma que tisanuros foram encontrados em ninhos de diversos gêneros de formigas, eles podem roubar o alimento e até mesmo se alimentar das pupas da colônia hospedeira. Sobre os diplópodos, o mesmo autor afirma que, em geral, são ignorados pelas formigas, entretanto, estas podem se alimentar deles em situações de stress. Foi verificada a associação de diplópodos e isópodos com uma formiga do deserto, Messor bouvieri (Sanchéz-Piñero & Gómez, 1995). Os gastrópodos encontrados nos ninhos, também foram observados sendo transportados para dentro do ninho pelas operárias. Witte et al. (2002) revelaram que o gastrópodo Allopeas myrmekophilos produz uma substância responsável pela atração da formiga Leptogenys distinguenda. Estes gastrópodos também são levados para dentro do ninho por estas formigas e são carregados junto com os imaturos quando há migração da colônia. As aranhas pertencentes às famílias Ctenidae e Corinnidae, são em geral caçadoras e errantes (Dippenaar-Shoeman & Jocqué, 1997 apud Dias, 2001) e foram encontradas em serrapilheira na Mata Atlântica (Dias, 2001). As aranhas pertencentes à família Nemesiidae são cosmopolitas e constroem as tocas em que vivem, muitas delas com uma porta na entrada (Dippenaar-Shoeman & Jocqué, 1997 apud Dias, 2001). Assim, pode-se sugerir que as Ctenidae e Corinnidae encontradas se aproveitem dos ninhos de D. lucida, mas que as Nemesiidae tenham sido coletadas acidentalmente (provenientes da serrapilheira ou mesmo das escavações, caso sua toca seja muito próxima ao ninho), já que constroem seus próprios ninhos. Vasconcellos et al. (2004) também encontraram uma espécie de Corinnidae (Abapeba sp) em ninhos de D. quadriceps. Paiva & Brandão (1995) encontraram Pheidole sp. em ninhos de D. quadriceps, D. lucida e D. australis. Posteriormente, a Pheidole sp. verificada por Paiva & Brandão 44

51 (1995) em ninhos de D. australis foi descrita por Wilson (2003) como Pheidole dinophila. Paiva & Brandão encontraram ainda larvas de Geometridae em ninhos de D. quadriceps, Thysanura, Coleroptera, larvas de Phoridae (Diptera), Isopoda e Araneae vivendo em ninhos de D. australis. Vasconcellos et al. (2004) também encontraram Pheidole sp. como inquilino nos ninhos de D. quadriceps. Pheidole sp. e coleópteros foram encontrados por Morgan (1993) nos ninhos de D. longipes. Paiva & Brandão (1995) encontraram câmaras de lixo nos ninhos de D. australis apenas quando estes não possuíam Pheidole, e os autores sugerem que tais formigas se alimentam do lixo de D. australis. A despeito da atividade de D. lucida ter sido observada com maior freqüência em horas quentes do dia, D. gigantea (Fourcassié & Oliveira, 2002) e D. longipes (Morgan, 1993), possuem maior atividade ao amanhecer e entardecer, ou à noite, no caso da segunda. O período em que as formigas podem ser ativas é fortemente relacionado com as características fisiológicas da espécie, em particular sua tolerância com respeito às oscilações de temperatura e umidade no ambiente (Hölldobler & Wilson, 1990). Animais ectotérmicos necessitam de certo nível de temperatura para sua ativação e sobrevivência, entretanto, uma temperatura crítica pode ser danosa ou até letal para eles (Cerdá et al., 1998). Assim, observando-se o horário de atividade de D. lucida juntamente com a temperatura, é evidente que esta tem sua maior atividade fora dos ninhos em horários quentes do dia, mas apresenta uma leve diminuição por volta das 12:00h, quando a temperatura é mais elevada. Apesar de formigas maiores serem mais resistentes a altas temperaturas, elas não necessariamente forrageiam nos períodos mais quentes do dia (Cerdá et al.,1998). Este padrão de comportamento em relação à temperatura é compartilhado com Pachycondyla villosa, uma ponerine neotropical (Valenzuela-Gonzalez et al., 1994). Paiva & Brandão (1995) também observaram D. lucida forrageando em horas quentes do dia. Morgan (1993) afirma que quando a temperatura cai de 24 C para 19 C o forrageamento de D. longipes é inibido. Entretanto, o ritmo de atividade de D. gigantea foi negativamente associado à temperatura, segundo Fourcassié & Oliveira (2002). Em colônias de D. lucida e D. quadriceps instaladas em laboratório, observou-se que em dias muito quentes a mortalidade dos indivíduos de D. lucida era elevada, o que não ocorria com D. quadriceps. Assim, parece que D. quadriceps 45

52 possui maior proteção à desidratação do que D. lucida e pode suportar temperaturas mais altas e menor disponibilidade de água, certamente em razão da sua adaptação ao seu hábitat de origem, a Caatinga, onde a temperatura é alta e a umidade é baixa em relação à Mata Atlântica. Uma variedade de estratégias de forrageamento ocorre em diferentes espécies de formigas poneromorfas (Peeters, 1997). Assim como outras poneromorfas, Amblyopone pallipes, Ophtalmopone (Pachycondyla) berthoudi, Pachycondyla apicalis, Pachycondyla villosa, Diacamma ceylonense (Tranielo, 1982, Peeters & Crewe, 1987, Goss et al., 1989, Valenzuela-Gonzalez et al., 1994, Karpakakujaram, et al., 2003) e como outras espécies de Dinoponera (Fowler, 1985; Morgan, 1993; Fourcassie & Oliveira, 2002), o tipo de forrageamento de D. lucida é solitário e sempre no substrato, sobre a serrapilheira. A ocorrência de uma operária de permanência na abertura do ninho à espera do alimento pode estar relacionado a um polietismo de idade. É possível que as formigas nas entradas dos ninhos estivessem às vésperas das suas primeiras saídas à procura de alimento. No polietismo de idade as atividades realizadas pelas formigas são temporárias, relacionadas com mudanças fisiológicas de acordo com a idade, as atividades dentro do ninho são típicas de operárias mais jovens e o forrageamento é realizado por operárias mais velhas (Hölldobler & Wilson, 1990). Polietismo de idade relacionado ao forrageamento foi observado em Pachycondyla villosa e em Pachycondyla apicalis (Valenzuela-Gonzalez et al., 1994; Fresneau, 1994 respectivamente). As distâncias máximas de forrageamento estão inversamente relacionadas com a densidade de ninhos da área em estudo, apesar de não se ter encontrado um valor significativo (Pearson, r=-0,748, p=0,252). Assim provavelmente a competição territorialista seja menor em áreas menos densas, proporcionando um maior espaço para procura de alimentos, já que os ninhos são mais distantes. Paiva & Brandão (1995) observaram mais de 20 m de distância de forrageamento para D. lucida em Itaúnas, ES. Fourcassié & Oliveira (2002) registraram 10 m ao redor do ninho para D. gigantea, podendo ultrapassar esse valor. O retorno de operárias à fonte alimentar, mesmo em grandes distâncias pode ser interpretado como fidelidade a trilhas, verificada em outras ponerines, como Pachycondyla apicalis (Fresneau, 1985). 46

53 A característica generalista de D. lucida corrobora a descrita por Fourcassié & Oliveira (2002), assim como para outras poneromorfas (Pachycondyla villosa, Valenzuela-Gonzalez et al., 1994). Apesar de ter sido visualizado em campo algumas operárias transportando animais vivos, mortos e moribundos para o ninho, não está evidente, entretanto, se D. lucida caça o alimento, ou se apenas recolhe os mortos ou mais fracos. Tal dúvida se dá porque os animais que foram vistos sendo levados vivos por D. lucida foram larvas de insetos ou anelídeos. Isto sugere que D. lucida coleta qualquer alimento vivo ou morto que aparece casualmente, sem caça ativa. A grande freqüência em que foram verificadas transportando invertebrados como fonte alimentar pode colocá-las no topo das cadeias alimentares da mesofauna associada aos solos onde ela é encontrada. A hipótese de Morgan (1993), na qual os imaturos de D. longipes dependem de uma fonte alimentar à base de proteína de vertebrados para se desenvolver, não foi confirmada neste estudo para D. lucida. Isso pôde ser constatado pela ausência de restos de vertebrados (esqueletos, escamas) no interior dos ninhos e pela pouca freqüência em tais alimentos vistos com D. lucida durante o forrageamento. Sobre a existência de sementes nos ninhos de D. lucida, sabe-se que existem algumas plantas, chamadas mirmecocóricas, cujas sementes são dispersas por formigas (Westoby et al., 1991). As sementes de tais plantas apresentam um elaiosoma rico em lipídios que induz uma variedade de formigas a coletar as diásporas (Gómez & Espadaler, 1998). As formigas que dispersam sementes estão distribuídas em 4 subfamílias: Fomicinae, Myrmicinae, Ponerinae e Dolichoderinae (Beattie, 1985). Estudos revelaram que a retirada do elaiosoma pelas formigas e a escarificação resultante nesse processo aumenta a chance de germinação das sementes (Gómez & Espadaler, 1998). Além disso, o descarte das sementes que o elaiosoma foi consumido é realizado ou no próprio ninho (Westoby et al., 1991; Gómez & Espadaler, 1998) ou próximo a ele (Handel & Beattie, 1990; Gorb et al., 2000; Passos & Oliveira, 2002) onde o solo é rico em nutrientes importantes para a germinação (Handel & Beattie, 1990; Passos & Oliveira, 2002). No Brasil, algumas espécies de formigas já foram observadas interagindo com sementes caídas (Peternelli et al, 2001). Passos & Oliveira (2002) verificaram que formigas removem 89% das diásporas caídas e 98% das sementes de Clusia criuva encontradas nas fezes de aves na Mata Atlântica. Entretanto, não se sabe se 47

54 as sementes encontradas com D. lucida possuíam elaiosoma, ou algum outro atrativo. Como as sementes pareciam intactas, supõe-se que D. lucida não haja granivoria. Por meio disso pode-se especular sobre a importância de D. lucida como dispersora de sementes e sobre a sua capacidade de criar um microambiente propício para germinação de algumas espécies vegetais. Assim, este estudo encontrou um padrão agregado de distribuição espacial para os ninhos de D. lucida. Os ninhos são rasos e o tamanho da população variou entre as áreas de estudo e nas áreas de estudo. Abrigam inquilinos, principalmente Araneae, Thysanura e Formicidae, que parecem estar relacionados com a ausência de uma câmara de lixo nos ninhos. O forrageamento é diurno e solitário. O hábito alimentar é generalista com predominância de artrópodos. A rara presença de sementes nos ninhos gera especulações sobre a dispersão de sementes pela espécie. 48

55 5. Referências Bibliográficas Araújo, C.Z.D., Fresneau, D. & Lachaud, J.-P Données biologiques sur la fondation des colonies de Dinoponera quadriceps (Hymenoptera, Formicidae). Actes Coll. Insect. Soc. 6: Araújo, C.Z.D. & Jaisson, P Modes de fondation des colonies chez la fourmi sans reine Dinoponera quadriceps Santschi (Hymenoptera, Formicidae, Ponerinae). Actes Coll. Insect. Soc. 9: Beattie, A. J The evolutionary ecology of ant-plant mutualisms. Cambridge University Press. 182p. Cambridge studies in ecology. Bolton, B Synopsis and classification of Formicidae. Memoirs of the American Entomological Institute, vol. 71. Gainesville, Fl. 370p. Bourke, A.F.G & Franks, N.R Social evolution in ants. Princeton, NJ: Princeton Univ. Press. 529p Cerdá, X; Retana, J & Cros, S Critical thermal limits in Mediterranean ant species: trade-off between mortality risk and foraging performance. Funct. Ecol. 12: Clark, P.J. & Evans, F.C Distance to nearest neighbor as a measure of spatial relationships in populations. Ecology, 35, n.4: Delabie, J.H.C. S/D. Elaboração do Plano de manejo de Dinoponera lucida, a formiga gigante do corredor central da mata Atlântica. Manuscrito. Delabie, J.H.C; Fresneau, D & Pezon, A Notes on the ecology of Thaumatomyrmex spp. (Hymenoptera: Formicidae: Ponerinae) in Southeast Bahia, Brasil. Sociobiology, 36, n.3; Dias, M. F.R Efeito da fragmentação da Mata Atlântica sobre a comunidade de aranhas de solo (Arachnida: Araneae) na região de Una, Bahia. Dissertação. UESC/PRODEMA. 61p. Fourcassié, V. & Oliveira, P. S Foraging ecology of the giant Amazonian ant Dinoponera gigantean (Hymenoptera, Formicidae, Ponerinae): activity schedule, diet and spatial foraging patterns. J. Nat. Hist. 36, Fowler, H. G Populations, foraging and territoriality in Dinoponera australis Hymenoptera, Formicidae. Rev. Brasil. Entomol. 29: Fowler, H.G, Forti, L.C, Brandão, C.R.F., Delabie, J.H.C., Vasconcelos, H.L Ecologia Nutricional de Formigas. In: Panizzi, A.R., PARRA, J. R. P. Ecologia nutricional de insetos e suas implicações no manejo de pragas. Manole, São Paulo. 49

56 Fresneau, D Individual foraging and path fidelity in a ponerine ant. Insect. Soc. 32: n2 : Fresneau, D Biologie et comportament social d une fourmi ponerine neotropicale (Pachycondyla apicalis). Tese. 331p. Gómez, C. & Espadaler, X Myrmecochorous dispersal distances: a world survey. J. Biogeogr. 25: Gorb, E. & Gorb, S Effects of seed aggregation on the removal rates of elaiosoma-bearing Chelidonius majus and Viola odourata seeds carrieds by Formica polyctena ants. Ecol. Res. 15, Gorb, S.N; Gorb, E. V. & Puntilla, P Effects of redispersal of seeds by ants on the vegetation pattern in a deciduous forest: A case study. Acta Oecol. 21 (4-5): Goss, S; Fresneau, D; Deneubourg, J.L; Lachaud, J.-P. & Valenzuela-Gonzalez, J Individual foraging in the ant Pachycondyla apicalis. Oecologia; 80: Handel, S. & Beattie, A La dispersion des graines par les fourmis. Pour la Science. n. 156: Hölldobler B. & Wilson, E. O The ants. Harvard University Press, Cambridge. Hubbel, S.P. & Foster, R.B Commonness and rarity in a neotropical forest: implications for tropical tree conservation. In: Soulé, M.E. (Ed.). Conserv. Biol.. Sinauer Associates, Inc., Sunderland, Massachusetts. p Jaffé, K.C El mundo de las hormigas. Universidade Simon Bolivar. Baruta. 183p. Karpakakunjaram, V; Nair, P; Varguese, T; Royappa, G; Kolatkar, M & Gadagkar, R Contribuitions to the biology of the queenless ponerine ant Diacamma ceylonense Emery (Formicidae). J. Bombay Nat. Hist. Soc. 100 (2-3); Ludwing, J.A. & Reynolds, J.F Statistical Ecology: a primer on methods and computing. Wiley. 337pp. Mariano, C.S.F., Delabie, J.H.C; Ramos, L.S; Lacau, S. & Pompolo, S.G Dinoponera lucida Emery (Formicidae: Ponerinae): largest number of chromosomes known in Hymenoptera. Naturwissenschaften 91: Monnin, T.& Peeters, C Monogyny and regulation of worker mating in the queenless ant Dinoponera quadriceps. Anim. Behav. 55: Monnin, T. & Peeters, C Dominance hierarchy and reproductive conflicts among subordinates in a monogynous queenless ant. Behav. Ecol. 10(3): Moreira, A. A, Forti, L. C, Boaretto, M. A. C, Andrade, A. P. P., Lopes,J. F. S. & Ramos,V. M External and internal structure of Atta bisphaerica Forel (Hymenoptera: Formicidae) nests. J. Appl. Ent. 128,

57 Morgan, R. C Natural history notes and husbandry of the Peruvian giant ant Dinoponera longipes Hymenoptera: Formicidae. SASI/ITAG 1993 Invertebrates in Captivity Conference Proceedings, Tucson, Arizona, Overal, W.L Observations of colony founding and migration of Dinoponera gigantean. J. Georgia Entomol. Soc. 15: Paiva, R.V.S. &. Brandão, C.R.F Nests, worker population, and reproductive status of workers, in the giant queenless ponerine ant Dinoponera Roger Hymenoptera Formicidae. Ethol. Ecol. Evol. 7: Passos, L. & Oliveira, P. S Ants affect the distribution and performance of seedlings of Clusia criuva, a primarily bird-dispersed rain forest tree. J. Ecol. 90, Peeters, C Monogyny and polygyny in ponerine ants with or without queens. In: Queen Number and Sociality in Insects (Ed. by L. Keller), Oxford, Oxford University Press, pp Peeters, C Morphologically 'primitive' ants: comparative review of social characters, and the importance of queen-worker dimorphism. In: The Evolution of Social Behaviour in Insects and Arachnids (Ed. By J. Choe & B. Crespi), Cambridge, Cambridge Entomol. 46: Peeters, C. & Crewe, R Foraging and recruitment in Ponerine ants: solitary hunting in the queenless Ophthalmopone berthoudi (Hymenoptera: Formicidae). Psyche, 94: Peeters, C. & Ito, F Colony dispersal and the evolution of queen morphology in social hymenoptera. Annu. Rev. Entomol. 46: Peternelli, E. F. de O; Della Lucia, T. M. C. & Borges, E.E Mirmecocoria dispersão de sementes por formigas. Folha Florestal. 100: Sánchez-Piñero, F. & Gómez, J. M Use of ant-nest debris by darkling beetles and other arthropod species in an arid system in south Europe. J. Arid Environ. 31: Schultz & McGlynn Standard methods for measuring and monitoring biodiversity In: Ants: (Ed by D.Agosty, J.D. Majer, L.E. Alonso & T.R. Shultz) Washington and London, Smithsonian Institution Press, pp Traniello, J.F.A Population structure and social organization in the primitive ant Ambliopone pallipes (Hymenoptera: Formicidae). Psyche; 89: Valenzuela-Gonzalez, J; Lopez-Mendez, A. & Garcia-Ballinas, A Ciclo de actividad y aprovisionamiento de Pachycondyla villosa (Hymenoptera, Formicidae) em agroecosistemas cacaoteros del Soconusco, Chiapas, Mexico. Folia Entomol. Mex. 91:

58 Vasconcellos, A; Santana, G.G; & Souza, A. K Nest spacing and architecture, and swarming of males of Dinoponera quadriceps, (Hymenoptera, Formicidae), in a remnant of the Atlantic Forest in northeast Brazil. Braz. J. Biol. 64 (2): Westoby, M; French, K; Hughes, L, Rice, B. & Rodgerson, L Why do more plant species use ants for dispersal on infertile compared with fertile soils? Aust. J. Ecol. 16: Wojcik, D.P Behavioral Interacions of fire ants and their parasites, predators and inquilines. In: Applied Myrmecology: a world perspective (R.K. Vander Meer; K. Jaffe & A. Cedeno). Westiew Press. San Francisco Wilson, E.O Pheidole in the new world: A dominant, hyperdiverse ant genus. Harvard University Press. Cambridge. 794p. Witte, V; Janssen, R; Eppenstein, A; Maschwitz, U Allopeas myrmekophilos (Gastropoda, Pulmonata), the first myrmecophilous mollusc living in colonies of the ponerine army ant Leptogenys distinguenda (Formicidae, Ponerinae). Insectes soc. 49:

59 Capítulo 2. Estudo do comportamento de Dinoponera lucida (Formicidae: Ponerinae) 53

60 Resumo Dinoponera lucida é uma formiga Ponerinae sem rainha. A reprodução no gênero é realizada por operárias que possuem ovários desenvolvidos e são aptas a acasalar (gamergates). Estas são dominantes na colônia segundo uma ordem hierárquica. Apenas uma (monoginia) ou algumas (poliginia) operárias podem atuar na reprodução da colônia. Este estudo teve por objetivos conhecer a divisão de trabalho dentro da colônia, o número de reprodutoras, a existência de hierarquia de dominância assim como os mecanismos implicados (e.g. interações agonísticas) para tal estabelecimento. Foram observadas cinco colônias de D. lucida (A, B, C, D e E) utilizando-se o método scan sampling, com registro de todas as ocorrências. Os comportamentos exibidos pelas operárias de cada colônia foram identificados e a freqüência de cada um foi comparada em porcentagem. A freqüência com que cada indivíduo realizou os comportamentos também foi comparada. As operárias foram dissecadas para análise do conteúdo da espermateca e assim identificar a gamergate. Os comportamentos observados foram: imobilidade (mais freqüente, chegando a 55,7% na colônia E), seguido de cuidado com imaturos (19,6% na colônia B) ou marcha exploratória (21,5% na colônia D). As atividades alimentares (14,8% colônia D) e interações sociais (10,5% colônia D) tiveram freqüências parecidas. As interações agonísticas foram pouco freqüentes, sendo muito observadas (16%) em uma colônia sem gamergate. A divisão de trabalho organizada em grupos foi verificada e parece estar relacionada a um polietismo de idade. Houve dois grupos, o das operárias que cuidavam da prole e o grupo das operárias forrageadoras. Os principais comportamentos agonísticos identificados foram: encurvamento de gáster, antennal boxing, morder mandíbula e imobilização. Foi identificada uma gamergate por colônia em quatro colônias. Na quinta colônia, a gamergate não foi identificada, implicando que a espécie seja monogínica. Palavras-chave: formiga sem rainha, hierarquia, divisão de trabalho, monoginia 54

61 Abstract Dinoponera lucida is a Ponerinae queenless ant. The reproduction of genera is made by workers that has developed ovaries and are qualified to mate (gamergates). These are dominants in colony according to a rank. Only one (monogyny) or some (polygyny) can reproduce in colony. The aim of the present study is know the division of labor inside the colony, the number of reproducers, the existence of a dominance hierarchy as well as the mechanism implied (e. g. agonistic interactions) to such establishment. Five colonies of D. lucida were observed (A, B, C, D and E) using scan-sampling method, registering all occurrences. The behavior that each worker made was identified and the frequency were compared in percentage. The frequency that each individual performed the behaviors was compared too. After the death of workers, these were dissected to analyze the spermatheca contents and identify the gamergate. The observed behaviors were: immobility (more frequent, reaching 55,71% in colony E), followed by brood care (19,61%, in colony B) or foraging (21,53%, in colony D). Feeding (14,87%, in colony D) and social interactions (10,57%, in colony D) had seemed frequencies. Agonistics interactions were low frequents, but were high observed (16%) in a colony without gamergate. Was observed a division of labor in groups and like be connected to age polyethism. Two groups were identified, brood care workers and foraging workers. The main agonistic behaviors identified were: gaster curling, antennal boxing, mandibles biting and immobilization. In four colonies, one gamergate for each were founded and in the other, she was not found, implying that the specie is monogynous. Key-words: queenless ant, hierarchy, labor division, monogyny 55

62 1. Introdução O grupo formado pelas poneromorfas sensu é formado por espécies com características filogenéticas mais derivadas e outras que retiveram características ancestrais (Peeters, 1997). O estudo do comportamento dessas formigas é sem dúvida importante para compreender a evolução do comportamento social. O gênero a que pertence a espécie em estudo, possui características ancestrais e derivadas (Peeters & Ito, 2001). As ancestrais são observadas em seus caracteres morfológicos como o grande tamanho que apresentam, atingindo cerca de 4 cm (Kempf, 1971) e o fato de serem monomórficas, ou seja, não há diferenciação morfológica entre as operárias. A ausência de diferenciação da casta rainha é considerada uma condição derivada na espécie (Peeters, 1993). No gênero Dinoponera, assim como em outras espécies das subfamílias Ponerinae e Myrmicinae (Heinze et al., 1999; Hölldobler et al., 2002) a reprodução acontece por meio de uma ou poucas operárias com ovários desenvolvidos e espermateca funcional, capazes de acasalar e pôr ovos fecundados, sendo chamadas gamergates. Como não possuem asas não há uma fase de dispersão por parte das fêmeas sendo os machos (alados) que saem do seu ninho e tentarão encontrar uma fêmea virgem apta ao acasalamento nas proximidades ou dentro do ninho dela. Após o acasalamento, as gamergates desempenham a mesma função que uma rainha na colônia. Nas espécies em que não existe a casta rainha diferenciada todas as operárias possuem espermateca e ovários funcionais (Peeters, 1991), assim, todas as operárias possuem a capacidade de se tornar a reprodutora da colônia. Apesar dessa capacidade, apenas uma (monoginia) ou poucas (poliginia) pode ser a gamergate. Esta alcança a posição de fêmea reprodutora segundo uma ordem hierárquica (Monnin & Peeters, 1999) que é determinada tanto pelas interações agonísticas entre as operárias quanto pela idade do indivíduo (Peeters, 1993). Algumas espécies apresentam ainda outras estratégias aliadas a essas interações. Em D. quadriceps, por exemplo, pode haver canibalismo de ovos, as dominantes destróem os ovos postos pelas subordinadas (Monnin & Peeters, 1997). Em Diacamma a gamergate mutila os apêndices torácicos (gemmae) Poneromorfas: grupo formado pelas subfamílias Amblyoponinae, Poneriae, Ectatomminae, Heteroponerinae Paraponerinae, Proceratiinae (Bolton, 2003). 56

63 de todas as operárias logo após a emergência; tais apêndices são importantes para atrair o macho na espécie (Kikuta & Tsuji, 1999). A divisão de trabalho dentro da colônia é, em geral, relacionada com a casta. Em formigas sem rainha normalmente não há diferenças morfológicas entre as operárias (Peeters, 1993) e as tarefas parecem ser realizadas de acordo com a idade, isto é de polietismo etário, o que é conhecido existir em insetos sociais (Hölldobler & Wilson 1990). No polietismo de idade, as operárias mais jovens exercem as tarefas do ninho e quando mais velhas saem para forragear (Hölldobler & Wilson, 1990). Este trabalho teve por objetivos estudar diferentes aspectos comportamentais da espécie D. lucida como a divisão de trabalho dentro da colônia, o número de reprodutoras, a existência de hierarquia de dominância assim como os mecanismos implicados (e.g. interações agonísticas) para tal estabelecimento. 2. Material e Métodos 2.1. Comportamento de Dinoponera lucida em condições de laboratório Coleta e manutenção em laboratório Foram coletadas cinco colônias (A, B, C, D e E) de Dinoponera lucida em janeiro e fevereiro de 2005 em Barrolândia. Os ninhos foram escavados e os indivíduos acondicionados em recipientes plásticos com tampa perfurada (para garantir oxigenação). Todos os indivíduos das colônias foram contados e classificados de acordo com seu estágio de desenvolvimento (Tabela 2). Tabela 2. Número de indivíduos nas colônias de Dinoponera lucida estudadas, por estágio de desenvolvimento. Colônia Operárias Machos Pupas Larvas Ovos Machos Total A B C D E

64 Todas as colônias foram transportadas para o laboratório de Mirmecologia da CEPLAC, onde foram mantidas em condições de luz e temperatura naturais. As operárias foram marcadas no tórax com etiquetas numeradas (Figura 2) para facilitar sua identificação (Fresneau & Charpin, 1977). Na colônia A, as operárias receberam números de 0 a 46, na B de 1 a 22, na C de 1 a 25, na D de 1 a 31 e na E de 1 a 52. As colônias foram transferidas para ninhos artificiais acoplados a uma área de forrageamento. Esses ninhos foram confeccionados em recipientes plásticos preenchidos com gesso e tampados com vidro transparente, forrado com papel celofane vermelho, de modo a diminuir a intensidade de luz (Figura 3). As observações foram iniciadas dois dias após a transferência das operárias para o ninho artificial, período relativamente necessário para adaptação dos indivíduos ao novo recinto. 1 cm Figura 2. Imobilização de operária de Dinoponera lucida para marcação com etiqueta numerada. (Foto: Tiago N. Lemes) 58

65 1 cm Figura 3. Vista superior do ninho artificial de gesso onde cada colônia foi mantida para estudos. (Foto: Tiago N. Lemes) 2.2. Metodologia de observação do comportamento As cinco colônias foram observadas separadamente, utilizando-se do método scan sampling (amostragem de varredura), em que todos os indivíduos são observados individualmente em intervalos de tempo (neste caso, o intervalo foi diferente em cada colônia a julgar pelo número de operárias) e qualquer comportamento exibido pelos indivíduos no momento foi registrado. Um scan é o registro do comportamento de um indivíduo em um determinado momento. A colônia A foi observada em duas etapas. Para a etapa I foram utilizadas todas as operárias da colônia. Na etapa 2, apenas o comportamento de 16 operárias foi considerado. Isto se deve à morte de algumas operárias ao longo do período de observações. Assim foram considerados os comportamentos apenas das operárias que permaneceram vivas até o final das análises (n=16). Para as observações foram utilizadas 21 operárias na colônia B, 24 na colônia C, 28 na colônia D, e 52 na colônia E, visto que algumas operárias de algumas colônias morreram no período das observações. As observações foram realizadas nos turnos matutino, vespertino e noturno na colônia A e matutino e vespertino nas colônias B, C, D e E. 59

66 Com os dados obtidos das observações foram comparadas as freqüências (%) das atividades realizadas entre as colônias. Foi identificado se há ou não divisão de trabalho nas colônias comparando-se as freqüências (%) de atividades realizadas entre as operárias em cada colônia assim como a ocorrência de comportamentos agonísticos (Monnin & Peeters 1999) Identificação da gamergate Todas as operárias das colônias estudadas foram congeladas imediatamente após sua morte ou no término das observações para posterior dissecção e análise do conteúdo da espermateca. O gáster de todas as operárias foi dissecado sob lupa. A espermateca foi analisada quanto à presença ou não de espermatozóides, sendo a presença confirmada por observação da lâmina contendo conteúdo da espermateca sob microscópio. O desenvolvimento dos ovários não foi avaliado Interações agonísticas As operárias que participaram de interações agonísticas foram posicionadas em uma hierarquia de acordo com a freqüência e o tipo de comportamento agonístico exibido (Monnin & Peeters, 1999). A estrutura hierárquica e os comportamentos que permitem o posicionamento das operárias na hierarquia foram definidos para D. quadriceps segundo Monnin & Peeters (1999), e utilizados neste trabalho já que para a espécie em estudo carece de informações a respeito. Assim, segundo os autores, a hierarquia é composta por alfa (gamergate e/ou alfa virgem), beta, gama e delta em função da freqüência em que realizaram interações agonísticas e do grau de desenvolvimento dos ovários. Os comportamentos agonísticos identificados pelos autores são: Bloqueio: consiste de alfa posicionar suas antenas entre os lados da cabeça de beta restringindo seus movimentos e a oportunidade de interagir com outros indivíduos. Gaster Rubbing: o agressor encurva o gáster para frente, segurando a antena da oponente com sua mandíbula passando em seu gáster. 60

67 Encurvamento do gáster (Gaster curling): variação do Gaster rubbing na qual a operária apenas encurva o gáster para frente em direção à oponente. Antennal boxing: uma operária bate repetidamente na cabeça da oponente com suas antenas. Imobilização: de uma a seis formigas seguram as pernas, antenas ou mandíbula da operária alvo. Mordida nas pernas: uma operária morde a perna da operária alvo. Os comportamentos agonísticos foram classificados de acordo com a freqüência com que estes comportamentos são realizados pelas operárias dominantes: (1) bloqueio, (2) gaster rubbing, (3) encurvamento do gáster, (4) antennal boxing, (5) imobilização e (6) mordida nas pernas (Monnin & Peeters, 1999). A contagem da realização dos comportamentos agonísticos é um instrumento que tem sido usado para definir as operárias melhores posicionadas na hierarquia de dominância (Monnin & Peeters, 1999). A realização de alguns comportamentos em especial são mais característicos de operárias dominantes. Dos comportamentos agonísticos observados o encurvamento do gáster é o mais especifico de operárias dominantes. Assim, quanto maior for a freqüência desse comportamento mais elevada será sua posição no ranking da hierarquia. Além disso, a operária mais imobilizada em uma colônia em distúrbio é a beta (operária em segunda posição na hierarquia). A alfa, operária que ocupa a primeira posição na hierarquia, também chamada de gamergate (quando fecundada), pode ser também imobilizada. O comportamento de antennal boxing, morder a mandíbula e imobilização são comuns a muitas operárias nas colônias (Monnin & Peeters, 1999). 61

68 3. Resultados 3.1. Coleta e manutenção de Dinoponera lucida em laboratório Descrição do comportamento das operárias no momento da transferência para os ninhos artificiais As colônias foram acompanhadas no momento da transferência para o ninho artificial. Inicialmente todas as formigas faziam marcha exploratória, mas apenas algumas operárias procuravam ativamente um local adequado para nidificação. Ao encontrar o interior do ninho artificial, a operária retorna à área de forrageamento onde recruta outra formiga por contato físico ou toque de antenas. A operária recrutada entra no ninho e retorna à área de forrageamento, recrutando outra formiga, de uma em uma. Este tipo de recrutamento é chamado tandem running (Hölldobler & Wilson, 1990; Fowler et al., 1991). As operárias transportavam em seguida os machos, as pupas, as larvas e os ovos Observação do comportamento Os comportamentos exibidos pelas operárias nas colônias estudadas foram agrupados em categorias conforme o Quadro 1. Por meio da observação das freqüências em que os comportamentos foram realizados em cada colônia (Tabela 2), fica evidente que o comportamento mais comum em colônias de D. lucida é a imobilidade das operárias. As interações agonísticas compreenderam a categoria comportamental menos freqüente (exceto na etapa I da colônia A). As freqüências de cuidado com imaturos, atividades alimentares, interações sociais e marcha exploratória variaram pouco entre as colônias. A despeito destas generalizações, a freqüência em que os comportamentos foram realizados na etapa I da colônia A foi bem diferente das outras colônias: foram observados comportamentos agonísticos e a freqüência de marcha exploratória excedeu a de todas as outras categorias comportamentais, inclusive imobilidade. Talvez a alta freqüência de marcha exploratória na colônia esteja relacionada com a alta freqüência de interações agonísticas que provocou maior movimentação na colônia. 62

69 Quadro 1. Categorias comportamentais exibidas pelas operárias nas colônias de Dinoponera lucida estudadas em laboratório (comportamentos agonísticos não foram observados na colônia B). Categorias Comportamentos Cuidado com os imaturos Imobilidade Atividades alimentares Interações sociais e selfgrooming Interações agonísticas (comportamentos agressivos e respostas) Marcha exploratória e manutenção do ninho Imobilidade sobre imaturos Exploração antenal Lambedura (grooming) Pseudotrofalaxia Transporte Ajuda à tecedura do pupário Ajuda à emergência Imobilidade Encurvamento de gáster (não agonístico) Exploração de alimento Transporte de alimento Consumo de alimento Allogrooming Toque antenal Encurvamento do gáster Antennal boxing Morder mandíbula Imobilização Seguir operárias Sendo imobilizada Fuga de operária Foram colocados na mesma categoria devido a pouca freqüência observada de manutenção do ninho e por esta ser realizada pelas mesmas operárias que faziam exploração. 63

70 Tabela 2. Comportamentos exibidos pelas operárias de Dinoponera lucida, das colônias A (Etapa I e Etapa II), B, C, D e E durante observações do comportamento em condições de laboratório. n = número de operárias Comportamentos (%) Etapa I (n=47) Colônia A Etapa II (n=16) Colônia B (n=21) Colônia C (n=24) Colônia D (n=28) Colônia E (n=52) Cuidado com imaturos 13,77 33,94 19,61 17,24 6,41 7,57 Imobilidade 18,54 55,54 50,88 48,12 42,12 55,71 Atividades alimentares 0,51 0,00 8,59 11,69 14,87 8,62 Interações sociais 9,36 2,94 6,86 7,82 10,57 10,05 Interações agonísticas 16,03 0,00 0,00 1,03 4,50 3,26 Marcha exploratória 41,76 7,57 13,97 14,10 21,53 14,78 Número de scans Todas as colônias foram analisadas separadamente, e o perfil de cada uma e dos indivíduos que as compõem estão apresentados nas figuras em anexo I, II, III, IV, V e VI. Tais figuras revelam a existência de divisão de trabalho nas colônias, existindo dois grupos: o grupo das operárias que cuidam dos imaturos e o grupo das forrageadoras (representado pelas operárias com maior freqüência de marcha exploratória). Na colônia B, o grupo das operárias que cuidam dos imaturos possui 45% das operárias da colônia, o grupo de forrageadoras é formado por 25%. Na colônia C, esta proporção é 37,5% e 25% respectivamente, a colônia D é 28,57% e 32,14% respectivamente, na colônia E, 32,69% e 30,76% respectivamente. Como a colônia A estava em distúrbio em vista da grande freqüência de interações agonísticas, a proporção de operárias realizando atividades relacionadas como o cuidado com os imaturos (36,58%) e de operárias cuidando do forrageamento (44,68%), certamente não condiz com a de uma colônia estável. Uma colônia em distúrbio foi considerada aquela em que não existe gamergate (em decorrência de sua morte) ou na qual as operárias de posições elevadas na hierarquia estejam realizando comportamentos agonísticos para substituição da gamergate, mesmo que ela ainda exista na colônia. Sobre o cuidado com a prole, foram verificados com freqüência os comportamentos de imobilidade sobre larvas e pupas, grooming em larvas e pupas, alimentação das larvas através de pseudotrofalaxia, transporte de ovos, larvas e 64

71 pupas e o comportamento de segurar ovos (a maior parte dos ovos é agregada em pacotes de aproximadamente 10 ovos). Ocasionalmente ainda foram observadas operárias ajudando as larvas na tecedura do pupário (transportando partículas de gesso e depositando-as próximo às larvas) e ajuda à emergência. Na colônia B e E, as operárias que eram mais jovens (assim identificadas por terem emergido durante as observações) exerciam atividades relacionadas ao cuidado com os imaturos (Colônia B) ou participavam de interações agonísticas (colônia E). A atividade de forrageamento parece ser realizada por operárias mais velhas, pois foi observado nas colônias A e B que as forrageadoras sempre morriam antes das operárias que trabalham dentro do ninho. Nas colônias C, D e E, o período de observação teve fim antes do início das mortes de operárias. Por meio disso, pode-se sugerir que, na espécie, há polietismo de idade. Os comportamentos de imobilidade, atividades alimentares (quando houve) e interações sociais foram comuns a todos os indivíduos das colônias estudadas. Nas colônias em que houve interações agonísticas, as operárias que participaram foram também agrupadas, e em geral, não pertenciam a nenhum dos grupos anteriores Identificação da gamergate A) Conteúdo da espermateca O conteúdo da espermateca foi verificado em todas as operárias de todas as colônias (Tabela 4). Entretanto, em algumas operárias a espermateca não foi visualizada devido principalmente à sua cor transparente enquanto vazia (Figura 3). A espermateca quando cheia de espermatozóides é bem evidente, aparentando tamanho maior do que quando vazia e apresentando uma cor esbranquiçada (Figura 4). Assim, é provável que as espermatecas não encontradas não possuíssem espermatozóides pelo fato de que quando cheia, esta é facilmente observada. Das cinco colônias observadas, as gamergates foram encontradas em quatro (colônias A, B, C e E, Tabela 4). Nas gamergates, foi verificado que a espermateca estava cheia, sendo que em duas (das colônias A e C) os espermatozóides estavam bem visíveis ao microscópio. Como nas quatro colônias onde foram verificadas gamergates, apenas uma foi identificada, isto sugere que há monoginia na espécie. 65

72 Tabela 4. Número de operárias dissecadas, espermatecas não encontradas, operárias fecundadas e códigos das operárias fecundadas, nas colônias de Dinoponera lucida observadas em laboratório. Colônia nº operárias dissecadas nº espermatecas observadas nº operárias fecundadas produção de ovos código da operária fecundada A B (?) 1 19* C D E (?) - 7 * A operária 19 (colônia B) foi única registrada em postura de ovo. (?) Espermatozóides não visualizados sob microscópio. Figura 3. Espermateca vazia de uma operária de Dinoponera lucida. Note-se a sua tonalidade menos opaca do que na figura 4. (Aumento 40x, Foto: Benoit Jahyny) 66

73 Figura 4. Espermateca cheia de Dinoponera lucida, note-se sua cor esbranquiçada. (Aumento 40x, Foto: Benoit Jahyny) B) Comportamento Das quatro operárias fecundadas, reveladas por meio de dissecção, pôde-se analisar o comportamento de três (Figura 5; 19, colônia B, 5, colônia C e a 7 colônia E), pois, a gamergate da colônia A morreu antes do início das observações. A categoria comportamental realizada por elas com maior freqüência foi imobilidade, chegando a 75,34% dos comportamentos realizados pela operária 7, seguida por cuidado a imaturos, com 24,56% dos comportamentos realizados pela operária 19. Segue interações sociais e marcha exploratória. O mais relevante nas observações destas operárias é que elas nunca participaram de interações agonísticas. 67