ELIANA FARIA DE OLIVEIRA ANFÍBIOS ANUROS EM FRAGMENTOS DE MATA ATLÂNTICA NO SUDESTE DO BRASIL: RIQUEZA E PADRÕES DE DISTRIBUIÇÃO DE ESPÉCIES

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1 ELIANA FARIA DE OLIVEIRA ANFÍBIOS ANUROS EM FRAGMENTOS DE MATA ATLÂNTICA NO SUDESTE DO BRASIL: RIQUEZA E PADRÕES DE DISTRIBUIÇÃO DE ESPÉCIES Dissertação apresentada à Universidade Federal de Viçosa, como parte das exigências do Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal, para obtenção do título de Magister Scientiae. VIÇOSA MINAS GERAIS BRASIL 2009

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3 ELIANA FARIA DE OLIVEIRA ANFÍBIOS ANUROS EM FRAGMENTOS DE MATA ATLÂNTICA NO SUDESTE DO BRASIL: RIQUEZA E PADRÕES DE DISTRIBUIÇÃO DE ESPÉCIES Dissertação apresentada à Universidade Federal de Viçosa, como parte das exigências do Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal, para obtenção do título de Magister Scientiae. APROVADA: 03 de abril de 2009

4 Jamais o sol vê a sombra. Leonardo da Vinci ii

5 À minha querida família e aos eternos amigos... iii

6 AGRADECIMENTOS A realização deste trabalho não teria sido possível sem a ajuda e a colaboração de muitas pessoas, que direta ou indiretamente foram fundamentais na sua concretização e, as quais serei eternamente grata. Ao Renato N. Feio pela amizade, orientação e confiança em mim depositada, e por me incentivar a iniciar na biogeografia, a qual se tornou um grande presente; Ao José Henrique Schoereder pela amizade, co-orientação e por compartilhar suas experiências sobre ecologia e estatística; Ao Jorge A. Dergam pela amizade, co-orientação e vastos conhecimentos transmitidos; Ao José Cassimiro, Juliana Peres, Paula Valdujo e Vanessa Verdade pela hospitalidade e ajuda com informações importantes sobre os sapos da região estudada, confiando a mim seus valiosos dados; À Paula Valdujo e Renato Bérnils por compartilharem comigo seus conhecimentos sobre biogeografia; Aos curadores, estagiários e funcionários das coleções científicas consultadas durante este estudo, que permitiram meu trabalho e muito me ajudaram, sem os quais esta dissertação não seria possível: Gustavo Prado (MBML), Juliana Peres (MBML), José Eduardo Simon (MBML), José P. Pombal Junior (MNRJ), Rafael (MNRJ), Hussan Zaher (MZUSP), Vanessa Verdade (MZUSP), Carol (MZUSP), Marcela (CHUNB) e Paulo Garcia (UFMG); À Jussara Dayrell, Júlia T. Santos e João Victor Lacerda pela prazerosa companhia e imensa ajuda com a coleta de dados nas coleções científicas; À Carla Cassini (Balinha), Mônica Cardoso e Renato Bérnils pelo aporte bibliográfico imprescindível, e ao Pedro Bernardo (Pit) e novamente a Balinha pelo socorro quando na falta de algum artigo; Aos Professores Paulo C. A. Garcia e Luciana B. Nascimento pelo aceite em participar da banca de avaliação desta dissertação com suas preciosas sugestões; Ao Renato Totti e Letícia Fávaro pela enorme ajuda com os mapas; À minha amiga do coração Paula Margotto e ao Jorge Dergam pelo auxílio no Abstract; iv

7 Á minha queridíssima amiga Jussara Dayrell pela leitura e sugestões do manuscrito, mesmo atolada de afazeres com sua dissertação; A todos os amigos do Museu de Zoologia João Moojen, Ana Bárbara, Ana Paula, André (Bebé), Breno (Finin), Diego, Eliza, Emanuel (Manu), Henrique (Henriqueta), João Victor (Jhonny), João Marcos (Joãozinho), Jussara (Jussa), Júlia, Larissa, Luiz Henrique (Zé), Maria Clara, Marina (Marininha), Mário, Pâmela (Pam), Raisa, Renata (Renatinha), Roberto (Robertão), Rodolfo, Vinícius (São-Pedro) e Vítor (Vitim), aos funcionários Zé Brás e Zé Lelis, além dos agregados Fred, Kyvia, Néia e Patrícia (Patricinha) pela agradável convivência, amizade e pelas inúmeras ajudas que vão desde o simples incentivo ao auxílio na solução de problemas. Os churrascos moojenianos e os encontros no Helinho sempre serão lembrados com muita nostalgia e com muita história boa para contar! rs; Aos também sobreviventes do mestrado, Finin e Jussa, por compartilharmos dos mesmos sentimentos: ansias, inseguranças, descobertas, confianças e conquistas. Formamos um trio vencedor!...assim espero! rs; À minha querida irmã Elisa e minhas eternas amigas Andrea, Elaine, Letícia e Paula, pelo convívio e por compartilharem comigo tanto as angústias como os momentos de alegria e sempre estarem ao meu lado me dando força e incentivo durante esta jornada; Às minhas queridas amigas Cibele e Luiza por me acolherem em São Paulo e me proporcionarem momentos inesquecíveis na cidade grande ; A toda minha família, principalmente meus pais, Valdir e Odila, e minhas irmãs, Elisa e Larissa, por todo amor, carinho, apoio e compreensão nestes anos de tantas ausências; À Universidade Federal de Viçosa, ao Curso de Pós-Graduação em Biologia Animal e ao Museu de Zoologia João Moojen pela oportunidade de realizar-me profissionalmente. Todos vocês contribuíram com esta conquista e fizeram meus dias serem mais alegres e minha trajetória menos árdua para vencer esta etapa de minha vida! v

8 SUMÁRIO LISTA DE FIGURAS LISTA DE TABELAS RESUMO ABSTRACT vii ix x xii 1. INTRODUÇÃO 1 2. MATERIAIS E MÉTODOS Áreas de Estudo Parque Estadual do Rio Doce Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala Município de Viçosa Parque Estadual da Serra do Brigadeiro Parque Nacional do Caparaó Município de Santa Teresa Reserva Biológica de Duas Bocas Coleta e Análise dos Dados Riqueza de Espécies Influência da Altitude Influencia da Distância Padrões de distribuição Biogeográficos RESULTADOS Riqueza de Espécies Influência da Altitude Influência da Distância Padrões de Distribuições Biogeográficos DISCUSSÃO Riqueza de Espécies Influência da Altitude Influência da Distância Padrões de Distribuições Biogeográficos CONCLUSÃO BIBLIOGRAFIA 59 APÊNDICE 70 vi

9 ÍNDICE DE FIGURAS Figura 1. Mapa com a localização das áreas de estudo...7 Figura 2. Mapa com o perfil altitudinal das áreas de estudo (Perfil 1)...8 Figura 3. Mapa com o perfil altitudinal das áreas de estudo (Perfil 2)...9 Figura 4. Gráfico da riqueza total de espécies de anuros ao longo do gradiente altitudinal das áreas amostrais: Parque Estadual do Rio Doce, Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala, município de Viçosa, Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, município de Santa Teresa, Reserva Biológica de Duas Bocas e Parque Nacional do Caparaó, todos no sudeste do Brasil...24 Figura 5. Matrizes de similaridades entre as distâncias das áreas e entre a composição de espécies de anuros...25 Figura 6. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies litorâneas que compõe o grupo simultaneamente de Terras Baixas e Submontanos...30 Figura 7. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies litorâneas que compõe o grupo Submontanos...31 Figura 8. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies litorâneas ou com influência do litoral que compõe o grupo simultaneamente Submontanos e Montanos...32 Figura 9. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies interioranas que compõe os grupos de Terras Baixas (hachurado) e simultaneamente de Terras Baixas e Submontanos (pontilhado)...33 Figura 10. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies interioranas que compõe o grupo simultaneamente Submontanos e Montanos...34 Figura 11. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies de ampla distribuição que compõe o grupo simultaneamente de Terras Baixas, Submontanos e Montanos...35 vii

10 Figura 12. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies de ampla distribuição que compõe o grupo simultaneamente de Terras Baixas, Submontanos, Montanos e Altimontanos...36 Figura 13. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies de ampla distribuição que compõe o grupo simultaneamente Submontanos, Montanos e Altimontanos...37 Figura 14. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies de ampla distribuição que compõe o grupo simultaneamente de Terras Baixas e Submontanos...38 Figura 15. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies de ampla distribuição que compõe o grupo simultaneamente de Terras Baixas, Submontanos e Montanos...39 Figura 16. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies de ampla distribuição que compõe o grupo Submontanos...40 viii

11 ÍNDICE DE TABELAS Tabela 1. Riqueza inicial e final de espécies de anfíbios anuros, além do número de espécies incluídas e excluídas de cada área de estudo...18 Tabela 2. Espécies incluídas e excluídas das listas de espécies das áreas amostrais no sudeste do Brasil...70 Tabela 3. Riqueza total de espécies de anuros de cada área amostral no sudeste do Brasil...72 Tabela 4. Espécies de anuros em algum grau de ameaça e/ou inclusas na categoria de Deficientes em Dados (DD) a nível internacional e nos Estados de Minas Gerais e Espírito Santo...22 Tabela 5. Padrões de distribuição das espécies de anuros ao longo do gradiente altitudinal de uma porção da Mata Atlântica do sudeste do Brasil...79 Tabela 6. Espécies que mais e menos contribuíram com a separação das áreas estudadas: Parque Estadual do Rio Doce, Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala, município de Viçosa, Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, município de Santa Teresa, Reserva Biológica de Duas Bocas e Parque Nacional do Caparaó...26 ix

12 RESUMO OLIVEIRA, Eliana Faria de, M.Sc., Universidade Federal de Viçosa, abril de Anfíbios Anuros em Fragmentos de Mata Atlântica no Sudeste do Brasil: Riqueza e Padrões de Distribuição de Espécies. Orientador: Renato Neves Feio. Co-orientadores: José Henrique Schoereder e Jorge Abdala Dergam dos Santos. A anurofauna da Mata Atlântica está entre as mais conhecidas do país. A partir da atualização das listas de espécies de anuros de uma região de Mata Atlântica do sudeste do Brasil, e conseqüentemente, das suas distribuições geográficas, foi possível avaliar (i) a influência da altitude na riqueza de espécies, (ii) influência da distância na similaridade da anurofauna, e por fim (iii) influência da altitude e da continentalidade nos padrões de distribuição dos anuros. A atualização das listas se procedeu a partir de consultas às coleções herpetológicas ou dados cedidos por pesquisadores. O gradiente altitudinal, o qual variou de 200 a 2800 metros, foi dividido a priori em intervalos de 100 metros. Para analisar estatisticamente a influência da altitude na riqueza das espécies de anuros foi feita uma análise de regressão simples, com distribuição de Poisson, corrigida para a sobredispersão. A influência da distância sobre a distribuição da anurofauna foi avaliada através do teste de Mantel. A área biogeográfica estudada abriga 17% da riqueza de anfíbios anuros do Brasil e 35% da riqueza conhecida para a Mata Atlântica. Cerca de 9% das espécies se encontram em processo de descrição, 32% estão classificadas em algum grau de ameaça e/ou inclusas na categoria de Deficiente em Dados e 5% são endêmicas. A altitude influenciou significativamente o padrão de riqueza das espécies de anuros, com a presença de um pico de riqueza nos intervalos altitudinais de 600 e 700 metros. Este padrão altitudinal de riqueza foi correlacionado com espécies de baixada e de áreas montanhosas que exibiram restrita distribuição altitudinal e organismos que apresentaram distribuição altitudinal ampla. A área biogeográfica estudada apresentou valores baixos a intermediários de similaridade da anurofauna, sugerindo que a Mata Atlântica do sudeste do Brasil apresenta comunidades bem diferenciadas de anuros entre as áreas estudadas. As áreas litorâneas compartilharam maior número de espécies que as interioranas, e entre estas, houve maior similaridade entre as áreas de x

13 baixada e entre as áreas de altitude elevada. A partir das distribuições geográficas exibidas pelos anuros de uma porção da Mata Atlântica do sudeste do Brasil propõe-se a existência de três grupos de anuros: os litorâneos, os interioranos e os de ampla distribuição geográfica. xi

14 ABSTRACT OLIVEIRA, Eliana Faria de, M.Sc., Universidade Federal de Viçosa, April of Amphibian Anuran in Fragments of Atlantic Forests Domain in southeastern of Brazil: Patterns of Species Richness and Distribution. Adviser: Renato Neves Feio. Co-advisers: José Henrique Schoereder and Jorge Abdala Dergam dos Santos. The Anuran fauna of the Atlantic Forest has been intensively studied in Brazil. An update of species listings of a Atlantic Forest region in southeastern Brazil allowed to evaluate (i) the altitudinal influence in species richness, (ii) the distance effect on the similarity of Anuran fauna and (iii) and the joint effects of altitude and mainland in the distribution patterns of anurans. A survey was conducted on collection identification and data gathered by researchers. The altitudinal gradient ranged from 220 to 2800 meters above sea level. Analyses were based on arbitrary 100 meters classes. A regression analysis allowed to estimate the influence of altitude on the richness of anuran species, fitting a Poisson distribution corrected for overdispersal. The influence of distance over the anuran distribution was evaluated using Mantel s test. The studied region harbors 17% of the Brazilian anuran fauna and 35% of the Atlantic Forest anuran diversity. Nine percent of these species are currently being described, 32% are classified under varying degrees of threat and/or are included as Data Defficient; 5% are endemic. The influence of altitude was significant for species richness and a peak of richness was observed a 600 and 700 meters classes. This pattern resulted from a combination of species that are characteristic of lowland and montane areas with restricted altitudinal distribution and widespread species. Overall similarity values ranged from low to moderate, suggesting that in southeastern Brazil, the Atlantic Forest has well differentiated anuran communities. Littoral areas shared more species among them than with any of the mainland and mainland populations were also more similar. Based on these distribution patterns, it is suggested the existence of three Atlantic Forest anuran groups: the littoral, the mainland and the ones with widespread distribution patterns. xii

15 1. INTRODUÇÃO O Brasil está entre os países com a maior biodiversidade do planeta, abrigando cerca de 15 a 20% da biota mundial (Lewinsohn & Prado, 2002). Esta expressiva diversidade biológica não está distribuída uniformemente pelo território nacional e esta distribuição não é ao acaso (Myers & Giller, 1988; Carvalho, 2004; Lomolino et al., 2006), uma vez que existem áreas que possuem maior diversidade de espécies que outras (Carvalho, 2004; Lomolino et al., 2006). Os processos abióticos ou bióticos que implicam na formação dos padrões biogeográficos (Brooks et al., 1992; Myers & Giller, 1988; Lomolino et al., 2006; Naniwadekar & Vasudevan, 2007), resultam da interação entre processos ecológicos, históricos e estocásticos (Haydon et al., 1994; Lomolino et al., 2006; Santos & Amorim, 2007). De um lado, atuam processos bióticos que incluem adaptação, especiação e extinção, além das interações biológicas, tais como predação, competição e dispersão (Brooks et al., 1992; Myers & Giller, 1988; Lomolino et al., 2006), enquanto que processos abióticos compreendem distúrbios locais como fogo, furacão, inundação e erupções vulcânicas, bem como movimentos tectônicos de placas, mudanças do nível do mar e nas circulações climática e oceânica de escalas mais ampla (Myers & Giller, 1988). Ambos os processos influenciam os padrões de distribuição em muitos tipos de habitats e em gradientes geográficos, que incluem área, isolamento, latitude, profundidade e altitude (Lomolino et al., 2006). Em geral, a riqueza de espécies diminui ao longo de gradientes com condições climáticas e físicas moderadas a extremas (Navas, 1999). O declínio da riqueza de espécies com aumento da altitude é aceito como padrão geral (Rahbek, 1995, 2005; Sanders, 2002), sendo corroborado tanto por estudos com vertebrados quanto invertebrados (e.g. Poynton, 2003; Suárez-Badillo & Ramírez- Pinilla, 2004; Hausdorf, 2006). Mesmo com tantas evidências, os padrões de riqueza de espécies ao longo de gradientes geográficos variam consideravelmente em diferentes partes do mundo (Naniwadekar & Vasudevan, 2007), a tal ponto que tais evidências são contestadas (Naniwadekar & Vasudevan, 2007; Bernal & Linch, 2008). Por trás da altitude, há inúmeros fatores bióticos e abióticos que influenciam a riqueza (Rahbek, 1995) e a distribuição de espécies (Naniwadekar 1

16 & Vasudean, 2007). Os padrões biogeográficos ao longo de gradientes altitudinais são frequentemente limitadas por fatores bióticos, não apenas fisiológicos (Navas, 2006), como competição (Case et al., 2005), parasitismo (Briers, 2003) e predação (Dekker, 1989), sendo que a densidade de predadores e presas afeta a taxa de crescimento e características da história de vida de anfíbios (Bernardo & Agosta, 2003). Anuros com desenvolvimento direto e anuros arborícolas são positivamente influenciados pela altitude, enquanto que o tamanho do corpo das espécies diminuem em elevadas altitudes (Naniwadekar & Vasudevan, 2007). Fatores abióticos, como temperatura e umidade do solo (Naniwadekar & Vasudevan, 2007) e a temperatura ambiente (Duellman & Trueb, 1994; Navas, 2003) desempenham importante função na estrutura da comunidade de anuros ao longo do gradiente altitudinal, assim como os níveis elevados de radiação ultravioleta e pressão parcial de oxigênio reduzida exibidos em gradientes de baixa temperatura, que podem impactar o desenvolvimento embrionário (Navas, 2006). Porém, a maioria das hipóteses de fatores causais não pode ser testada devido à falta de evidência empírica e porque muitas variáveis são autocorrelacionadas (Diniz-Filho et al., 2003). Os processos que os governam são igualmente variados (Rahbek, 1995) e quando separadamente analisados parecem insuficientes para explicar plenamente o padrão, visto que a maioria das hipóteses não leva em conta a dimensão do tempo filogenético, no qual as espécies originaram, evoluíram e se extinguiram (Brayard et al., 2005). Embora a riqueza de espécies possa variar consideravelmente ao longo de diferentes gradientes altitudinais, Stevens (1992) encontrou uma correlação positiva entre a amplitude altitudinal das espécies e a altitude. Este padrão, inicialmente observado para o gradiente latitudinal (Rapoport, 1975), é conhecido como Efeito Rapoport, e sustenta que a amplitude de distribuição das espécies aumenta do equador aos pólos, ocorrendo o mesmo das áreas de baixadas às de elevada altitude. Ainda que muitos estudos confirmem este padrão (Stevens, 1989, 1992; Sanders, 2002; Hausdorf, 2006; outras referências em Ribas & Schoereder, 2006), outros sugerem que o Efeito Rapoport não é um modelo amplo na ecologia global (Bernal & Lynch, 2008; outras referências em Ribas & Schoereder, 2006). Na literatura geográfica, um outro padrão reconhecido e chamado de Primeira Lei da Geografia é que a similaridade entre duas observações diminui 2

17 quando a distância entre elas aumenta (Tobler, 1970). Consequentemente, áreas mais próximas compartilham maior número de espécies que áreas mais distantes (Nekola & White, 1999; Azevedo-Ramos & Galatti, 2002). Enquanto biogeógrafos e ecólogos têm raramente se referido a distância, a correlação negativa entre distância e similaridade está implícita em vários fenômenos ecológicos e evolutivos (Nekola & White, 1999). Mesmo que a distância geográfica afete a taxa de substituição da comunidade de anuros, outros fatores podem estar envolvidos nas diferenças de composição e substituição de espécies entre as áreas (Rocha et al., 2008). A taxa de diminuição da similaridade pela distância varia com a resistência de gradientes ambientais à frente e difere entre taxa e entre paisagens com configurações espaciais e históricas diferentes (Nekola & White, 1999). Assim, a pesquisa por explicações causais e padrões gerais de distribuição de espécies ao longo de gradientes geográficos e ambientais é uma longa meta para biogeógrafos e ecólogos (Almeida-Neto et al., 2006), sendo que a investigação da distribuição atual e da variação geográfica da biodiversidade, desde genes até comunidades e ecossistemas (Lomolino et al., 2006), é o ponto inicial para análises biogeográficas. Dentre os biomas brasileiros, a Mata Atlântica se destaca pela elevada riqueza de espécies e de endemismos de plantas e vertebrados terrestres (Mittermeier et al., 2005). Para entender por que esta biodiversidade está distribuída irregularmente, organizando-se em biomas tão específicos, é necessário avaliar processos espaciais e temporais que deram forma à distribuição atual das espécies (Costa et al., 2000). Mesmo ocupando a primeira colocação mundial na relação de países com maior riqueza de anfíbios, com cerca de 840 já reconhecidas (SBH, 2008), o Brasil carece de estudos biogeográficos envolvendo este grupo (Ron, 2000). Embora a Mata Atlântica brasileira seja um dos hospots mundiais de diversidade biológica (Morellato & Haddad, 2000; Mittermeier et al., 2005; Cruz & Feio, 2007), pouco se conhece sobre a riqueza e distribuição da fauna de anuros, composição das comunidades e endemismos deste bioma. Somado a isso, informações dispersas e não publicadas dificultam o acesso a tais conhecimentos básicos. A carência de informações disponíveis aliada ao conhecimento incipiente do funcionamento do ecossistema tornam difícil o estabelecimento de planos para 3

18 o desenvolvimento local (Azevedo-Ramos & Galatti, 2002). Os conhecimentos procedentes de estudos biogeográficos subsidiam informações precisas para criação de novas unidades de conservação, bem como a valorização de áreas já estabelecidas, sendo uma importante ferramenta atual que pode ser empregada na conservação (Carvalho, 2004). Na Mata Atlântica são observados variações de fitofisionomias e gradientes de relevo que permitem explorar os padrões de distribuição geográfica dos organismos deste bioma. Este estudo pretendeu identificar padrões biogeográficos da anurofauna em remanescentes da Mata Atlântica do sudeste do Brasil. A principal hipótese de trabalho foi que os padrões de riqueza e distribuição de anfíbios anuros são influenciados pela altitude e continentalidade. Para tal, a dissertação aborda: (i) Riqueza de espécies de anuros em cada área de estudo; (ii) Influência da altitude nos padrões de riqueza da anurofauna; iii) Influência da distância na similaridade da anurofauna entre as áreas estudadas; e (iv) Influência da altitude e continentalidade nos padrões de distribuição das espécies de anuros. 4

19 2. MATERIAIS E MÉTODOS 2.1. Áreas de Estudo Foram selecionadas áreas amostrais, no sudeste do Brasil, ao longo dos Estados do Espírito Santo e Minas Gerais, que possuem ,519 e ,293 km 2 de extensão, respectivamente (IBGE, 2009). A área biogeográfica estudada situa-se entre os paralelos e S de ambos Estados e é coberta por vegetação do domínio da Mata Atlântica (Ab Saber, 1977), incluindo Floresta Ombrófila Densa Montana e Submontana, Floresta Estacional Semidecidual Montana e Submontana, Floresta Ombrófila Mista e Refúgios Vegetacionais (Veloso et al., 1991). Dentre os fragmentos de Mata Atlântica com a listagem de anuros conhecida e disponível, destacam-se: (i) Parque Estadual do Rio Doce (Feio et al., 1998), (ii) Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala (Cassimiro & Bertoluci, 2002; José Cassimiro, dados não publicados), (iii) município de Viçosa (Dayrell et al., 2006a; Dayrell, 2007) e (iv) Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (Feio et al., 2008), todos localizados em Minas Gerais; (v) município de Santa Teresa (Rodder et al., 2007) e (vi) Reserva Biológica de Duas Bocas (Prado, 2002; Prado & Pombal, 2005; Leone, 2008), situados no Espírito Santo; e (vii) Parque Nacional do Caparaó (Valdujo et al., 2006), que se encontra na divisa dos dois Estados. Todas as áreas integram a Bacia do Rio Doce (MMA, 2009), exceto a Reserva Biológica de Duas Bocas, localizada no município de Cariacica/ES, e alguns municípios do lado capixaba do Parque Nacional do Caparaó, que pertencem às Bacias do Rio Santa Maria e do Rio Itabapoana, respectivamente (Bernardes, 2008a, 2008b). Importantes gradientes geográficos e ecológicos (e.g. relevo, clima, vegetação) são observados na área biogeográfica, principalmente de leste para oeste, e pelo fato de algumas áreas, como o Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, Parque Nacional do Caparaó e o município de Santa Teresa, integrarem o Complexo Serrano da Mantiqueira (Cruz & Feio, 2007). Segundo classificação de Koppen, a área biogeográfica, de modo geral, apresenta três tipos climáticos: clima tropical com estação seca de inverno (Aw) nas áreas de baixada; clima temperado úmido com inverno seco e verão quente (Cwa) nas 5

20 áreas com altitudes medianas; e clima temperado úmido com inverno seco e verão ameno (Cwb) nas áreas mais elevadas. As menores altitudes são observadas nas planícies litorâneas do Espírito Santo e nas áreas interioranas de Minas Gerais, próximas ao vale do Rio Doce, onde em ambas são registradas altitudes de 200 metros ao nível do mar. As maiores elevações estão na divisa dos dois Estados, relacionadas a escarpas da Serra do Caparaó, que atinge cerca de metros de altitude (Bonvicino et al., 1997). Deste modo, os fragmentos de Mata Atlântica estudados estão dispostos ao longo de um gradiente longitudinal, além de apresentarem marcante variação altitudinal (Figuras 1, 2 e 3). 6

21 Figura 1. Mapa com a localização das áreas de estudo. Legenda: Parque Estadual do Rio Doce (RD); Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala (FA); município de Santa Teresa (ST), Reserva Biológica de Duas Bocas (DB), representada pelo município de Cariacica; Parque Nacional do Caparaó (CP); Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (BG) e o município de Viçosa (VC). 7

22 Figura 2. Mapa com o perfil altitudinal das áreas de estudo (Perfil 1). Legenda: Parque Estadual do Rio Doce (RD); Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala (FA); município de Santa Teresa (ST); e Reserva Biológica de Duas Bocas (DB), representada pelo município de Cariacica. 8

23 Figura 3. Mapa com o perfil altitudinal das áreas de estudo (Perfil 2). Legenda: município de Viçosa (VC); Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (BG); Parque Nacional do Caparaó (CP); e Reserva Biológica de Duas Bocas (DB), representada pelo município de Cariacica. 9

24 A seguir, encontra-se uma breve descrição de cada área da área biogeográfica estudada: Parque Estadual do Rio Doce (RD) O Parque Estadual do Rio Doce, com aproximadamente hectares, é considerado a maior reserva de Mata Atlântica contínua do Estado de Minas Gerais. Localizado entre os paralelos 19º48 e 19º29 S e os meridianos 42º38 e 42º28 W, abrange os municípios de Marliéria, Dionísio e Timóteo, em altitudes que variam de 236 a 515 metros (IEF, 1994). O RD é limitado ao lado leste pelo Rio Doce e ao norte pelo seu afluente, o Rio Piracicaba, além de abrigar um complexo hídrico de cerca de 50 lagoas naturais (Feio et al., 1998). Os estudos envolvendo a anurofauna local iniciaram em 1982 (Renato Feio, com. pess.). Na década de 90, estudos e coletas esporádicas resultaram em novos registros de distribuição de espécies para o estado de Minas Gerais (Feio et al., 1999) e na compilação da riqueza de espécies de anuros da unidade de conservação (Feio et al., 1998). Em 2002, foi realizado o plano de manejo do RD, porém, o grupo da herpetofauna não foi contemplado, utilizando-se apenas dados secundários. Nos últimos anos, a área tem sido alvo de projetos envolvendo a herpetofauna e vem sendo frequentemente amostrada (Camila Rabelo, com. pess.). Porém, os dados disponíveis sobre a riqueza de anuros do RD constam de 1998, com registro de 38 espécies (Feio et al., 1998) Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala (FA) O município de Caratinga, localizado na região mineira do Rio Doce, apresenta fragmentos significativos de Mata Atlântica. Dentre estes, destaca-se a Estação Biológica de Caratinga (19 43 S, W), atualmente declarada pelo IBAMA como Reserva Particular do Patrimônio Natural (RPPN) Feliciano Miguel Abdala. Localizada na Fazenda Montes Claros, distrito de Santo Antônio do Manhuaçu, apresenta área de 957 hectares e abrange cotas altimétricas que variam de 400 a 680 metros (Cassimiro, dados não publicados). A FA é conhecida principalmente por abrigar uma das maiores populações do muriqui-do-norte ou monocarvoeiros (Brachyteles hypoxanthus) do Brasil (Strier & Boubli, 2006). Por sua vez, a herpetofauna da FA foi exaustivamente estudada durante coletas 10

25 mensais que se estenderam por mais de dois anos. Até o momento, há o conhecimento de 39 espécies de anfíbios para a área (Cassimiro & Bertoluci, 2002; José Cassimiro, dados não publicados) Município de Viçosa (VC) O município de Viçosa está localizado na Zona da Mata mineira em altitudes que variam de 550 a 750 metros, consistindo em região caracteristicamente montanhosa. Apresenta fragmentos de Floresta Estacional Semidecidual, como a Mata de Biologia ( S, W) e a Estação de Pesquisa, Treinamento e Educação Ambiental Mata do Paraíso, com cerca de 75 e 195 hectares, respectivamente. Os primeiros registros da anurofauna local datam da década de 30 e 40, mas foi somente nos últimos 20 anos que este grupo de vertebrados veio a ser efetivamente estudado (Cassini, 2006; Dayrell et al., 2006a; Oliveira, 2006; Dayrell, 2007; Oliveira et al., 2007; Silva, 2007). Até o momento, são conhecidas 33 espécies de anuros para o município (Dayrell et al., 2006a; Dayrell, 2007) Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (BG) O Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (20º43 21 S, 42º29 06 W) compreende as partes mais elevadas de um conjunto de serras integrantes do Complexo da Serra da Mantiqueira, atingindo metros de altitude na maior cota e cerca de metros em seus limites inferiores (Feio et al., 2008). Localizado na Zona da Mata mineira, o BG abrange áreas dos municípios de Araponga, Fervedouro, Miradouro, Ervália, Sericita, Pedra Bonita, Muriaé e Divino, totalizando hectares (IEF, 2000). Os estudos sobre os anfíbios iniciaram-se em 1994, na região central do parque. A partir de 2002 e 2005, a região norte e sul, respectivamente, começaram a ser amostradas (Feio et al., 2008). O conjunto destes estudos resultou em dissertações de mestrado (Santos, 2003; Breno de Assis, em andamento), nota de ampliação de distribuição de espécie (Dayrell et al., 2006b) e compilação da riqueza da anurofauna local (Feio et al., 2008). Em decorrência, há o registro de 44 espécies de anuros para a unidade de conservação (Feio et al., 2008). 11

26 Parque Nacional do Caparaó (CP) O Parque Nacional do Caparaó situa-se na divisa dos Estados de Minas Gerais e Espírito Santo, abrangendo os municípios mineiros de Alto Caparaó, Alto Jequitibá, Caparaó e Espera Feliz, e os municípios capixabas de Iúna, Ibitirama, Irupí, Dores do Rio Preto, Divino de São Lourenço, Guaçuí e Muniz Feire. Localizado entre os paralelos 20º19 a 20º37 S e os meridianos 41º 43 a 41º53 W (Bonvicino et al., 1997), apresenta área de aproximadamente hectares (Ibama, 2009). A região da Serra do Caparaó é considerada as mais altas da porção sudeste do Brasil, apresentando altitudes que variam de 957 a metros (Bonvicino et al., 1997). Não há registros na literatura de estudos realizados na região do CP enfocando inventários da anurofauna, apenas trabalhos pontuais de descrição de espécies (Heyer, 1982, 1983). Mais recentemente, foi iniciado um estudo amplo e detalhado a respeito da herpetofauna do CP, conduzido pela equipe do pesquisador Dr. Miguel Trefault Rodrigues (USP), em campanhas esporádicas realizadas nos anos de 2004, 2005, 2007 e 2008 (Valdujo et al., 2006; Verdade com. pess.). Os dados disponíveis da anurofauna do CP foram obtidos a partir do Plano de Manejo da referida unidade de conservação, que utilizou informações secundárias da equipe de pesquisadores da USP, além da realização de novas amostragens, contabilizando 39 espécies (Valdujo et al., 2006) Município de Santa Teresa (ST) O município de Santa Teresa (19º54 20 S, 40º33'44 W), com altitudes que variam de 550 a 950 metros (Passamani et al., 2000), está localizado na Serra da Boa Vista, uma designação regional da porção nordeste do Complexo Serrano da Mantiqueira no Estado do Espírito Santo (Cruz & Feio, 2007). O conhecimento sobre a anurofauna de Santa Teresa é relativamente extenso, e até pouco tempo, bastante fragmentado. As primeiras citações sobre a fauna de anuros do município ocorreram em meados da década de 70 e 80, em trabalhos realizados por pesquisadores brasileiros e por estrangeiros naturalistas viajantes e/ou residentes, com envio do material coletado para o exterior (e.g. W. R. Heyer e P. Weygoldt). As principais contribuições deste período são de Izecksohn & Cruz (1976), Cruz (1980), Heyer (1984), Weygoldt & Peixoto (1985), Cruz & Peixoto (1984, ), Izecksohn (1988) e Heyer & Wolf (1989), todas 12

27 descrições de espécies, além de Weygoldt (1989), que trata de mudanças na composição de anuros de montanhas. Na década de 90 e na atual, outras espécies foram descritas de exemplares coletados em Santa Teresa (Izecksohn, 1993; Peixoto, 2002; Cruz et al., 2005; Napoli, 2005). Recentemente, foram totalizadas 102 espécies de anfíbios para o município, a partir de dados da Reserva Biológica de Santa Lúcia (400 hectares), Reserva Biológica Augusto Ruschi (4.000 hectares), Parque Municipal do Goiapaba-açu (Ramos & Gasparini, 2004), Pousada Paradiso e Vargem Alta, que culminou no destaque da região por abrigar a maior riqueza de espécies de anuros do mundo (Rodder et al., 2007) Reserva Biológica de Duas Bocas (DB) A Reserva Biológica de Duas Bocas (20º18 05 S, 40º28 06 W) está localizada no município de Cariacica, a 27 km do litoral do Espírito Santo. Possui área total de hectares e altitudes que variam entre 200 e 738 metros (Prado & Pombal, 2005). A anurofauna da DB foi alvo de estudos em 2002 e 2003, quando visitas mensais foram desenvolvidas (Prado, 2002; Prado & Pombal, 2005). Atualmente, a DB vem sendo amostrada por pesquisadores da Universidade Federal do Espírito Santo (Leone, 2008). Compilando informações destes estudos, até o momento, são conhecidas 46 espécies de anuros para a DB (Prado, 2002; Prado & Pombal, 2005; Leone, 2008) Coleta e Análise de Dados Riqueza de Espécies Para a realização deste trabalho, foi montado um banco de dados de riqueza de espécies obtido a partir dos resultados de inventários de espécies de anuros já desenvolvidos nas áreas escolhidas, adquiridos por meio de artigos publicados, relatórios técnicos e/ou qualquer outro meio de divulgação, como livretos e sites de base de dados de instituições de pesquisas. Além disso, foram examinados espécimes procedentes das áreas de estudo depositados no Museu de Zoologia João Moojen, da Universidade Federal de Viçosa (MZUFV), no Museu Nacional do Rio de Janeiro (MNRJ), no Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo (MZUSP) e no Museu de Biologia Prof. Melo-Leitão (MBML). O banco de dados informatizado da Coleção Herpetológica da Universidade de Brasília (CHUNB) e dados procedentes da Coleção 13

28 Herpetológica do Departamento de Zoologia da Universidade Federal de Minas Gerais (UFMG) também foram analisados. A inclusão de espécies à listagem se deu após constatação de sua ausência na mesma, seguida da confirmação a partir do exame de exemplares. Informações complementares sobre a ocorrência das espécies de anuros nas áreas de estudo foram obtidas por meio da coleta de dados com pesquisadores que realizaram ou ainda realizam trabalhos nestas áreas. A exclusão de espécies da lista foi devido à identificação incorreta, procedência imprecisa, identificação duvidosa de espécimes jovens ou ausência de registro testemunho para a área. A atualização das listas de espécies foi importante para minimizar possíveis erros taxonômicos e espaciais (Azevedo-Ramos & Galatti, 2002), tornando imprescindíveis pesquisas as coleções científicas. A riqueza total de anuros de cada área foi obtida a partir da compilação dos resultados dos documentos consultados e aqueles provenientes das coleções herpetológicas. A terminologia taxonômica seguiu as informações disponíveis em base de dados on-line (Frost, 2008; IUCN, 2008; SBH, 2008). Para análise dos padrões de riqueza e distribuição da anurofauna quanto à influência da altitude e da continentalidade foram utilizadas somente espécies com identidade esclarecida. As espécies citadas como confer (cf.), affinis (aff.), sem identificação específica (sp.) ou citadas a nível de grupo (gr.) foram eliminadas desta análise, exceto quando elas ocorrem em somente uma área de estudo ou possuem ampla distribuição geográfica na região, não interferindo, portanto, na análise. Este procedimento foi necessário a fim de espécies diferentes não serem tratadas como uma espécie única (Azevedo-Ramos & Galatti, 2002). Espécies novas para ciência, as quais se encontram em processo de descrição, foram consideradas na análise Influência da Altitude Os padrões biogeográficos quanto à altitude foram identificados a partir da ocorrência das espécies ao longo do gradiente altitudinal. Os dados de distribuição altitudinal das espécies foram obtidos por meio dos trabalhos científicos utilizados como base para este estudo ou, na maioria das vezes, foram 14

29 disponibilizados por pesquisadores que realizaram ou ainda realizam trabalhos nas áreas estudadas. O gradiente altitudinal, o qual variou de 200 a 2890 metros, foi dividido em intervalos de 100 metros. Cada intervalo obedece a uma variação de 99 metros. A ocorrência das espécies ao longo dos intervalos altitudinais foi apresentada em uma tabela, onde o símbolo 1 indica presença. Espécies com altitudes de ocorrência desconhecidas tiveram as possíveis soluções para melhor caracterizar seus padrões biogeográficos: (i) quando a espécie já foi registrada em altitude superior à da área com ausência do registro altitudinal, utilizou-se a maior cota de altitude desta área; (ii) quando a espécie já foi registrada em altitude inferior à da área com ausência do registro altitudinal, utilizou-se a menor cota de altitude desta área; (iii) quando a espécie está presente somente em uma área e esta apresenta pequena variação altitudinal, utilizou-se a altitude média da área; e (iv) quando a espécie está presente em área de ampla variação altitudinal, não foi possível estabelecer uma altitude de ocorrência. As espécies não registradas em outros intervalos, mas que provavelmente ocorram devido a interpolação de registros em altitudes maiores ou menores, foram representadas pelo símbolo 0 (adaptado de Poynton, 2003). As espécies de anuros com ocorrência altitudinal similar foram agrupadas, para discernir espécies com maior e menor plasticidade altitudinal. Para tanto, foram estabelecidas categorias altitudinais distintas que contemplassem as espécies de todas as áreas estudadas. A classificação aqui utilizada para a anurofauna foi adaptada da classificação da vegetação brasileira de Veloso et al. (1991). Os anfíbios de Terras Baixas ocorrem de 200 a 400 metros, contemplando as espécies que ocorrem no Parque Estadual do Rio Doce, RPPN Feliciano Miguel Abdala e partes da Reserva Biológica de Duas Bocas. Os anfíbios Submontanos se distribuem no intervalo altitudinal de 500 a 800 metros, abrangendo espécies de áreas com altitudes medianas, como Viçosa, Santa Teresa, além de partes da Reserva Biológica de Duas Bocas. Os anfíbios Montanos ocorem em intervalos altitudinais que vão de 900 a metros, como o Parque Estadual da Serra do Brigadeiro e porções do Parque Nacional do Caparaó. Os anfíbios Altimontanos consistem naqueles que habitam áreas com altitudes superiores a metros, ocorrendo apenas em algumas áreas do Parque Nacional do Caparaó. 15

30 A riqueza total de espécies para cada intervalo de altitude foi obtida a partir da contagem do número de espécies presentes (1) e das presumivelmente presentes (0). Para analisar estatisticamente a influência da altitude na riqueza das espécies de anuros foi feita uma análise de regressão simples, com distribuição de Poisson, corrigida para a sobredispersão. Esta análise foi feita no software R (R Development Core Team, 2009), aplicando-se a função quadrática, seguida análise de resíduo Influência da Distância A influência da distância sobre a distribuição da anurofauna foi avaliada através do teste de Mantel, a partir das coordenadas geográficas de cada área (apresentadas no item Áreas de Estudo). Esse teste estima a associação entre matrizes de dissimilaridade independentes e testa se a associação é maior do que a esperada por acaso (Sokal & Rohlf, 2000). A análise estatística foi executada no programa R (R Development Core Team, 2009), utilizando-se o Pacote Vegan (Oksanen, 2009) e o método de similaridade Bray-Curtis, seguido do teste de Mantel, baseado em permutações. Matrizes de similaridade das variáveis distância entre áreas e composição de espécies entre as áreas foram construídas através do Programa PAST, a partir do método de distância de Bray-Curtis (Hammer et al., 2001). A análise de SIMPER, realizada no Programa PAST (Hammer et al., 2001), foi usada para indicar as espécies que mais contribuíram com a separação das áreas estudadas Padrões de Distribuição da Anurofauna As distribuições das espécies de anuros ao longo dos gradientes altitudinal e longitudinal foram retratadas em uma representação esquemática que reproduz estes perfis geográficos. A representação esquemática dos perfis geográficos foi adaptado de Veloso et al. (1991) e construído com base nas proximidades das áreas estudadas. 16

31 Espécies com distribuições geográficas semelhantes foram agrupadas em uma mesma representação esquemática, onde tiveram suas distribuições ilustradas. Espécies exclusivas de uma única área, bem como aquelas que não compartilham de um mesmo padrão de distribuição, não foram representadas. Um banco de dados com informações de distribuição geográfica e altitudinal de todas as espécies envolvidas neste estudo foi montado para dar subsídio à discussão dos padrões biogeográficos. Para este fim, foram utilizadas informações disponíveis em base de dados on-line (Frost, 2008; IUCN, 2008). 17

32 3. RESULTADOS 3.1. Riqueza de Espécies A atualização das listas de espécies foi importante para minimizar possíveis erros taxonômicos e espaciais, já que houve inclusão e exclusão de espécies a partir das consultas realizadas nas coleções herpetológicas. A princípio, havia registro de 44, 38 e 39 espécies de anuros para o Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (BG), Parque Estadual do Rio Doce (RD) e o Parque Nacional do Caparaó (CP), respectivamente. Com a atual revisão, foram reconhecidas 44, 41 e 51 espécies para as respectivas áreas. A Reserva Biológica de Duas Bocas (DB), a Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala (FA) e o município de Santa Teresa (ST), inicialmente, continham 45, 38 e 102 espécies e, com a nova revisão, possuem 53, 42 e 103 espécies, respectivamente. A única área em que não houve alteração da lista de espécies foi Viçosa (VC), que permaneceu com 33 anuros. O CP foi a área que teve o maior número de espécies incluídas (n = 14), enquanto ST apresentou o maior número de exclusões (n = 10). A Tabela 1 apresenta a riqueza inicial e final de espécies de anuros, além do número de espécies incluídas e excluídas de cada área. A lista de espécies incluídas e excluídas está apresentada na Tabela 2 (no Apêndice). Tabela 1. Riqueza inicial e final de espécies de anfíbios anuros, além do número de espécies incluídas e excluídas de cada área de estudo. Áreas Riqueza Inicial Espécies Incluídas Espécies Excluídas Riqueza Final RD FA VC BG CP ST DB Total Legenda: Parque Estadual do Rio Doce (RD); Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala (FA); Viçosa (VC); Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (BG); Parque Nacional do Caparaó (CP); Santa Teresa (ST); e Reserva Biológica de Duas Bocas (DB). 18

33 Os levantamentos realizados junto à literatura e às coleções pesquisadas permitiram o registro total de 150 espécies de anuros para a região estudada (Tabela 3, no Apêndice). No entanto, dentre as 150 espécies, sete possuem problemas taxonômicos, sendo referidas como confer (cf.), affinis (aff.), ao nível de grupo (gr.) ou ainda sem identificação específica (sp.), e, portanto, foram eliminadas das análises (espécies hachuradas da Tabela 3). Tais espécies foram diagnosticadas em mais de uma área, de tal modo que foram totalizados 18 registros com problemas taxonômicos (registros hachurados da Tabela 3). Apesar da dificuldade de diagnose, estas espécies são importantes na caracterização da riqueza total da anurofauna local, sendo consideradas somente para este propósito. Deste modo, 143 espécies de anuros foram consideradas efetivamente válidas. Este resultado corresponde a aproximadamente 17% da riqueza de anuros do Brasil (820 espécies; SBH, 2008) e 35% da riqueza conhecida para a Mata Atlântica (400 espécies; Cruz & Feio, 2007). As espécies registradas pertencem a 17 famílias (Amphignathodonthidae, Aromobatidae, Brachycephalidae, Bufonidae, Centrolenidae, Ceratophryidae, Craugastoridae, Cycloramphidae, Hylidae, Hylodidae, Leiuperidae, Leptodactylidae, Microhylidae, Pipidae, Strabomantidae e Ranidae) e 43 gêneros, representando 80% das famílias e 44% dos gêneros de anuros conhecidos no Brasil (20 famílias e 96 gêneros; SBH, 2008). As famílias mais representativas foram Hylidae (66 espécies; 46%), seguida de Cycloramphidae (15 espécies; 10%). O único representante da família Ranidae, Lithobates castebianus, trata-se de uma espécie exótica que foi introduzida no Brasil há algumas décadas. Embora esta espécie não tenha participado de eventos evolutivos do passado, L. castebianus, desde então, vem influenciando de forma consistente a estrutura das comunidades de anfíbios em vastas áreas do Brasil. Por estar evolvida nos eventos evolutivos do presente, e certamento do futuro, esta espécie foi mantida nas análises. A maior riqueza de espécies válidas foi registrada para o município de Santa Teresa (n = 101), seguido do Parque Nacional do Caparaó (51) e Reserva Biológica de Duas Bocas (53). Santa Teresa também foi a área de maior número de gêneros (n = 37) e famílias (n = 16). 19

34 A anurofauna da região estudada contribuiu de forma expressiva com o conhecimento das espécies em nível nacional, pois 2,9% (n = 24) da diversidade de anuros do Brasil foi descrita a partir de material biológico coletado em uma das áreas envolvida neste estudo (Tabela 3). Dessas espécies, 17 tem Santa Teresa como localidade-tipo. Cerca de 41,2% das espécies (n = 59) foram aparentemente exclusivas de uma única área. Contudo, a maioria delas é conhecida de outras localidades do sudeste do Brasil. Santa Teresa apresentou o maior número de espécies exclusivas (n = 32), seguido dos Parques Estadual Serra do Brigadeiro (n = 11) e Nacional do Caparaó (n = 10). Do total de espécies estudadas no presente trabalho, 9,1% (n = 13) são endêmicas e conhecidas de áreas restritas (IUCN, 2008). No entanto, analisando mais a fundo estes endemismos, foi constatado que seis espécies tiveram recentemente sua distribuição geográfica ampliada: Euparkerella tridactyla e Ischnocnema oea, ambas de Santa Teresa, para a Reserva Biológica de Duas Bocas (Leone, 2008); Zachaenus carvalhoi, também de Santa Teresa, para Pedra Dourada/MG (Dayrell et al., 2006c) e Serra do Caparaó (Vanessa Verdade, com. pess.); Chiasmocleis mantiqueira, até então do Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, para Campos do Jordão e Parque Nacional da Bocaina, ambos no Estado de São Paulo (Maurício Forlani, com. pess.); Bokermannohyla ibitipoca, descrita do Parque Estadual do Ibitipoca, para a Serra do Brigadeiro e Pedra Azul/ES (Moura et al., 2008); e Scinax kautskyi, de Domingos Martins, para Santa Teresa e Reserva Biológica de Duas Bocas (Juliana Peres & José Eduardo Simon, com. pess.; Leone, 2008). Leptodactylus cupreus é a recém descrita espécie da Serra do Brigadeiro (Caramaschi et al., 2008) que ainda não consta nos bancos de dados on-line (IUCN, 2008; Frost, 2008) e por isso não foi contabilizada na relação das 13 espécies endêmicas. Contudo, está espécie já foi registrada fora da localidade-tipo, para o município de Santa Teresa (Juliana Peres & José Eduardo Simon, com. pess.) e, provavelmente, também ocorra na Reserva Biológica de Duas Bocas, devido identificação errônea de exemplares (ver Leone, 2008). Desta forma, somente sete anuros (4,9%) são realmente endêmicos de áreas restritas: Ischnocnema epipeda, Proceratophrys paviotii, Crossodactylodes izecksohni e Scinax arduous, até o momento, restritos a Santa 20

35 Teresa; e Cycloramphus bandeirensis, Hylodes babax e H. vanzolinii, limitados as elevadas altitudes da Serra do Caparaó (Tabela 3). Outras 13 espécies (9,1%) ainda não foram descritas e/ou estão em processo de descrição (Tabela 3), sendo elas: Brachycephalus sp. nov., Ischnocnema sp. nov., Ischnocnema aff. parva sp. nov., Ischnocnema aff. lactea sp. nov. e Physalaemus gr. deimaticus sp. nov., todas da Serra do Caparaó (Vanessa Verdade, com. pess.); Scinax gr. perpusilus sp. nov. e Scinax gr. rizibilis sp. nov., ambas da Serra do Brigadeiro (Renato Feio, com. pess.); Ischnocnema aff. bolbodactyla sp. nov. (Clarissa Canedo, com. pess.) e Crossodactylus gr. dispar sp. nov. (Pimenta, 2008), ambas de Santa Teresa; Crossodactylus gr. gaudichaudii sp. nov. de Santa Teresa e da Reserva Biológica de Duas Bocas, além de ocorrer nas regiões central e sul do Espírito Santo (Pimenta, 2008); Leptodactylus sp. nov. de Viçosa e Santa Teresa (Juliana Peres & José Eduardo Simon, com. pess.); Physalaemus gr. olfersii sp. nov. de Viçosa e da Serra do Brigadeiro (Cassini, 2008); e Scinax sp. nov. de Cariacica e Santa Teresa, além de ocorrer em outras áreas do Estado da Bahia, Espírito Santo e Minas Gerais (Nunes, 2008). Depois de descritas, a porcentagem de endemismo para a região estudada será acrescida, porém, este número não será duplicado, uma vez que algumas espécies são comuns a mais de uma área (n = 4). Atualmente, 6,3% (n = 9) do rol de espécies de anuros encontra-se em alguma categoria de ameaça a nível internacional e 12,6% (n = 18) estão inclusas na categoria de Deficiente em Dados. A nível estadual, sete espécies (4,9%) constam na lista das espécies ameaçadas do Espírito Santo, enquanto nenhuma inclui à lista de Minas Gerais. Espécies Deficientes em Dados somam 19 (13,3%) em Minas Gerais e 17 (11,9%) no Espírito Santo. A Tabela 4 apresenta as 46 espécies de anuros consideradas em algum grau de ameaça ou classificadas como Deficientes em Dados (DD) a nível internacional (IUCN, 2008) e nos Estados de Minas Gerais e Espírito Santo (Drummond et al., 2008; Gasparini et al., 2007, respectivamente). O município de Santa Teresa abriga 78,2% (n = 36) da fauna ameaçada e/ou Deficiente em Dados da área biogeográfica estudada. 21

36 Tabela 4. Espécies de anuros em algum grau de ameaça e/ou inclusas na categoria de Deficientes em Dados (DD) a nível internacional e nos Estados de Minas Gerais e Espírito Santo. Legenda: Quase ameaçada (NT); Vulnerável (VU); Em Perigo (EP); e Criticamente em Perigo (CP). Espécies Grau de Ameaça 22 Deficiente em Dados (DD) Internacional Estado ES Internacional Estado MG Estado ES Allobates olfersioides VU x Brachycephalus ephippium x Ischnocnema epipeda NT x Ischnocnema láctea x Ischnocnema oeus NT x Ischnocnema verrucosa x Dendrophryniscus carvalhoi EP x Crossodactylodes bokermanni NT x Crossodactylodes izecksohni NT x Cycloramphus bandeirensis x x x Cycloramphus fulginosus CP Macrogenioglottus alipioi x Proceratophrys paviotii x Proceratophrys melanopogon x Proceratophrys moehringi x x Proceratophrys phyllostomus x x Zachaenus carvalhoi x x x Hyalinobatrachium eurygnathum VU Hyalinobatrachium uranoscopum VU Ceratophrys aurita x Aparasphenodon brunoi x Aplastodiscus cavicola NT Aplastodiscus weygoldti NT Bokermannohyla caramaschii x Bokermannohyla ibitipoca x x Dendropsophus ruschii VU x Dendropsophus giesleri x Dendropsophus microps x Phasmahyla exilis EP Phrynomedusa marginata EP Phyllodytes kautskyi x Scinax arduous x x Scinax strigilatus x Scinax heyeri x x Scinax kautskyi x x Hylodes babax x x x Hylodes vanzolinii x x x Megaelosia apuana VU x Physalaemus maximus x x Physalaemus obtectus x Leptodactylus spixi x Chiasmocleis schubarti x Chiasmocleis mantiqueira x Myersiella microps x Stereocyclops incrassatus x Euparkerella tridactyla VU x Total

37 3.2. Influência da Altitude Os padrões de riqueza da anurofauna ao longo do gradiente altitudinal da região estudada foram identificados a partir dos dados de ocorrência das espécies a cada intervalo de altitude. As espécies de anuros foram agrupadas de acordo com as similaridades altitudinais e conforme a classificação sugerida: anfíbios de Terras Baixas, Submontanos, Montanos ou Altimontanos, sendo possível discernir grupos de espécies com maior e menor plasticidade altitudinal. Os padrões de distribuição e riqueza da anurofauna em cada intervalo altitudinal são apresentados na Tabela 5 (no Apêndice). De modo geral, nove grupos foram formados. Os Grupos de 1 a 4, os quais totalizaram 69 espécies, reuniram anfíbios exclusivos de uma única categoria: oito de Terras Baixas, 42 Submontanos, 15 Montanos e quatro Altimontanos. Os demais grupos foram formados por espécies que resultaram da combinação de duas ou mais categorias. O Grupo 5 foi formado por espécies simultaneamente de Terras Baixas e Submontanas (n = 28), enquanto que o Grupo 6 por anuros de Terras Baixas, Submontanas e Montanas (n = 23). As espécies do Grupo 7 foram as que possuíram a maior amplitude altitudinal, sendo concomitantemente de Terras Baixas, Submontanas, Montanas e Altimontanas (n = 6). Espécies Submontanas e Montanas compreenderam o Grupo 8 (n = 12), enquanto que as Submontanas, Montanas e Altimontanas foram alocadas no Grupo 9 (n = 5). A altitude influenciou significativamente o padrão de riqueza das espécies de anuros (χ 2 = 721,80; p<0,0001), explicando cerca de 89% os padrões de riqueza. A maior riqueza de espécies foi observada nos intervalos altitudinais de 600 e 700 metros (n = 104 e 103, respectivamente). A Figura 4 mostra a variação da riqueza de espécies ao longo do gradiente altitudinal. 23

38 Figura 4. Gráfico da riqueza total de espécies de anuros ao longo do gradiente altitudinal registrado nas áreas amostrais: Parque Estadual do Rio Doce, Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala, município de Viçosa, Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, município de Santa Teresa, Reserva Biológica de Duas Bocas e Parque Nacional do Caparaó, todos no sudeste do Brasil Influência da Distância A influência da distância entre as áreas sobre a composição de espécies de anuros foi avaliado a partir de matrizes de similaridades. Houve correlação da matriz da distância entre as áreas com a matriz da composição de espécies de cada área (p<0,02; r = 0,65; permutações). Uma correlação significativa entre as matrizes indica que os padrões de distribuição das espécies são influenciados pela distância que explicou cerca de 42% os padrões de riqueza, indicando que este efeito não ocorre ao acaso. A análise de agrupamento evidenciou dois conjuntos com maior similaridade entre as distâncias das áreas: um litorâneo e outro continental (Figura 5, matriz da esquerda). O conjunto litorâneo corresponde a Reserva Biológica de Duas Bocas (DB) e Santa Teresa (ST), enquanto que o conjunto continental é formado por outros dois conjuntos que envolvem as demais áreas. O primeiro é entre o Parque Estadual do Rio Doce (RD) e a RPPN Feliciano Miguel Abdala (FA), e o segundo entre Viçosa (VC) e o Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (BG) e estes com o Parque Nacional do Caparaó (CP). A análise de agrupamento da composição de espécies de anuros evidenciou dois conjuntos com maior similaridade: um entre as áreas litorâneas e 24

39 outro entre as continentais (Figura 5, matriz da direita). O primeiro é formado pela Reserva Biológica de Duas Bocas (DB) e Santa Teresa (ST), e o segundo entre a RPPN Feliciano Miguel Abdala (FA) e Viçosa (VC), e estes com o Parque Estadual do Rio Doce (RD), seguido destes com o Parque Estadual Serra do Brigadeiro (BG), e finalmente, estes com o Parque Nacional do Caparaó (CP). A maioria das localidades teve valores de similaridade entre a composição da anurofauna variando de baixo a intermediário. A RPPN Feliciano Miguel Abdala (FA) e Viçosa (VC) apresentaram a maior similaridade na composição de espécies (0,72), seguida de Santa Teresa (ST) e da Reserva Biológica de Duas Bocas (DB) (0,64). A partir da análise conjunta das matrizes de similaridades entre as distância as áreas e a composição da anurofauna foi possível associar DB e ST, que são, ao mesmo tempo, mais próximas entre si e mais similares quanto a composição da anurofauna. Porém, essa associação não se deu para as demais áreas continentais, uma vez que áreas mais próximas não apresentaram maior similaridade entre as espécies de anuros. Por outro lado, é nítido que as áreas continentais de baixa a moderada altitude (RD, FA e VC) compartilham um número maior de espécies, em relação às áreas com altitudes elevadas (BG e CP). Figura 5. Matrizes de similaridades entre as distâncias das áreas e entre a composição de espécies de anuros. Legenda: Reserva Biológica de Duas Bocas (DB); Santa Teresa (ST); Parque Nacional do Caparaó (CP); Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (BG); Viçosa (VC); Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala (FA); e Parque Estadual do Rio Doce (RD). 25

40 A espécie que mais contribuiu com a separação das áreas foi Rhinella granulosa, seguida de Scinax crospedospilus, Leptodactylus marmoratus e Leptodactylus spixi. As espécies que menos contribuíram foram as de ampla distribuição (n = 10), por ocorrerem em todas as áreas estudadas. A Tabela 6 apresenta as espécies que mais e menos contribuíram com a separação das áreas da região biogeográfica estudada. Tabela 6. Espécies que mais e menos contribuíram com a separação das áreas amostrais: Parque Estadual do Rio Doce, Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala, município de Viçosa, Parque Estadual da Serra do Brigadeiro, município de Santa Teresa, Reserva Biológica de Duas Bocas e Parque Nacional do Caparaó. Espécies Contribuição Rhinella granulosa 0,6251 Scinax crospedospilus 0,6246 Leptodactylus marmoratus 0,6246 Leptodactylus spixi 0,6246 Dendropsophus anceps 0,6239 Ischnocnema guentheri 0,6239 Aplastodiscus cavicola 0,6236 Ischnocnema verrucosa 0,6236 Physalaemus obtectus 0,6227 Ischnocnema parva 0,6223 Hypsiboas crepitans 0,6223 Hyalinobatrachium uranoscopum 0,6186 Ceratophrys aurita 0,6052 Phyllomedusa rohdei 0,6041 Dendropsophus minutus 0 Physalaemus cuvieri 0 Dendropsophus elegans 0 Scinax fuscovarius 0 Scinax eurydice 0 Phyllomedusa burmeisteri 0 Hypsiboas pardalis 0 Hypsiboas faber 0 Hypsiboas albopunctatus 0 Leptodactylus ocellatus 0 26

41 3.4. Padrões de Distribuição da Anurofauna A partir da distribuição das espécies de anuros foi possível traçar o padrão biogeográfico das espécies ao longo dos gradientes altitudinal e longitudinal. Espécies com distribuições geográficas similares foram agrupadas em uma mesma representação esquemática dos perfis geográficos. Dentre as 143 espécies de anfíbios anuros válidas, 59 foram exclusivas de uma única área (Tabela 3) e, portanto, suas distribuições geográficas não foram apresentadas. Das 84 espécies remanescentes, 18 apresentaram padrões de distribuição particular, não permitindo que fossem agrupadas, e por isso, também não foram aqui representadas. Um restante de 66 espécies de anuros tiveram seus padrões biogeográficos retratados a seguir. De modo geral, três padrões biogeográficos distintos foram reconhecidos: anuros litorâneos, interioranos e de ampla distribuição. Estes padrões incluem espécies com diferentes distribuições altitudinais em distintas áreas de ocorrência. Levando em consideração apenas os anuros litorâneos da região estudada, foram reconhecidos três grupos: (i) anuros de Terras Baixas e Submontanos (Figura 6); (ii) anuros Submontanos (Figura 7); e (iii) anuros Submontanos e Montanos. As espécies litorâneas de Terras Baixas e Submontanas (Dendropsophus berthalutzae, D. microps, Scinax alter, S. kautskyi, Scinax sp. nov., Trachycephalus mesophaeus, T. nigromaculatus, Chiasmocleis capixaba, Rhinella crucifer, Physalaemus crombiei e Leptodactylus natalensis; n = 11) ocorreram em altitudes baixas a moderadas de DB e ST (Figura 6). Espécies litorâneas Submontanas (Euparkerella tridactyla, Ischnocnema oeus, Proceratophrys schirchi, Crossodactylus gr. gaudichaudii sp. nov., Hylodes lateristrigatus, Aplastodiscus weygoldti e Scinax heyeri; n = 7) se distribuíram nas partes mais elevadas de DB e em ST (Figura 7). Os anuros litorâneos Submontanos e Montanos ou com influência do litoral (n = 5; Figura 8) ocorrem nas partes altas de DB, ST e CP (Zachaenus carvalhoi e Scinax hayii) ou apenas em ST e CP (Ischnocnema nasuta, Dendrophryniscus carvalhoi e Flectonotus goeldii). Proceratophrys laticeps, Bokermannohyla caramaschii e Megaelosia apuana se ajustariam no padrão biogeográfico acima (Figura 8), a não ser pelo 27

42 fato dessas espécies abrangerem outras faixas altitudinais. Proceratophrys laticeps atingiu cotas mais baixas (Terras Baixas), enquanto que B. caramaschii e M. apuana cotas superiores a metros (Altimontanos). As espécies interioranas se dividiram em três grupos: (i) anuros de Terras Baixas (Figura 9); (ii) anuros de Terras Baixas e Submontanos (Figura 9); (iii) e anuros Submontanos e Montanos. Os anuros interioranos de Terras Baixas (Scinax carnevallii e S. fuscomarginatus) ocorreram no RD e FA, enquanto que os de Terras Baixas e Submontanos (Scinax crospedospilus e Leptodactylus marmoratus) no RD, FA e VC. A Figura 9 retrata ambos padrões biogeográficos (Figura 10). As espécies Submontanas e Montanas (Physalaemus gr. olfersii sp. nov. e Odontophrynus cultripes), com ocorrência em VC e BG, tiveram suas distribuições altitudinais e geográficas apresentadas na Figura 10. Analisando apenas as espécies de ampla distribuição, estas foram reunidas em cinco grupos: (i) anuros de Terras Baixas, Submontanos e Montanos (Figuras 11 e 15); (ii) anuros de Terras Baixas, Submontanos, Montanos e Altimontanos (Figura 12); (iii) anuros Submontanos, Montanos e Altimontanos (Figura 13); (iv) anuros de Terras Baixas e Submontanos (Figura 14); (v) anuros Submontanos (Figura 16). Os padrões biogeográficos de anuros de Terras Baixas, Submontanos e Montanos (Dendropsophus elegans, D. minutus, Scinax eurydice, S. fuscovarius, Hypsiboas albopunctatus, H. faber, H. pardalis, Phyllomedusa burmeisteri, Physalaemus cuvieri e Leptodactylus ocellatus; n = 10), com ocorrência em todas as áreas de estudo, foram apresentados na Figura 11. Os padrões biogeográficos de Haddadus binotatus, Dendropsophus decipiens e Leptodactylus fuscus poderiam se enquadrar no padrão apresentado acima (Figura 11). No entanto, estas espécies não foram registradas em uma das áreas estudadas, provavelmente, devido lacunas na amostragem, pois são espécies de ampla distribuição pela região. Além disso, Haddadus binotatus enquadrou-se também na categoria Altimontano, ocorrendo acima de metros de altitude. Espécies de ampla distribuição de Terras Baixas, Submontanos, Montanos e Altimontanos (Hypsiboas polytaenius e Leptodactylus mystacinus), com ocorrência em FA, VC, BG e CP, e espécies Submontanos, Montanos e 28

43 Altimontanos (Hyalinobatrachium eurygnathum e Scinax perereca) do BG, CP e ST tiveram seus padrões biogeográficos reproduzidos nas Figuras 12 e 13, respectivamente. As espécies de ampla distribuição de Terras Baixas e Submontanas possuíram três áreas de ocorrência distintas: RD, ST e DB (Dendropsophus bipunctatus, D. seniculus, Scinax argyreornatus, Chiasmocleis schubarti); FA, VC, ST e DB (Ischnocnema verrucosa, Aplastodiscus cavicola); e RD e ST (S. x- signatus, Allobates olfersioides, Rhinella schneideri, Aparasphenodon brunoi e Itapotihyla langsdorffii). A Figura 14 retrata os padrões biogeográficos de todas as espécies de Terras Baixas e Submontanas. A Figura 15 reproduz os padrões biogeográficos dos anuros de Terras Baixas, Submontanos e Montanos, grupo já reportado acima, que agora reúne as espécies Ischnocnema parva e Hypsiboas crepitans de FA, VC, CP e ST, e Dendropsophus branneri e Hypsiboas albomarginatus do RD, FA, CP, ST e DB. A Figura 16 exibe os padrões biogeograficos de Lithobates catesbeianus e Leptodactylus sp. nov., espécies Submontanas com ocorrência em VC e ST. 29

44 Dendropsophus berthalutzae Dendropsophus microps Scinax alter Scinax sp. nov. Scinax kautskyi Trachycephalus mesophaeus Trachycephalus nigromaculatus Rhinella crucifer Physalaemus crombiei Leptodactylus natalensis Chiasmocleis capixaba Figura 6. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies litorâneas que compõe o grupo simultaneamente de Terras Baixas e Submontanos. Legenda: Parque Estadual do Rio Doce (RD); Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala (FA); Viçosa (VC); Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (BG); Parque Nacional do Caparaó (CP); Santa Teresa (ST); e Reserva Biológica de Duas Bocas (DB). 30

45 Euparkerella tridactyla Ischnocnema oeus Proceratophrys schirchi Hylodes lateristrigatus Crossodactylus gr. gaudichaudii sp. nov. Aplastodiscus weygoldti Scinax heyeri Figura 7. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies litorâneas que compõe o grupo Submontanos. Legenda: Parque Estadual do Rio Doce (RD); Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala (FA); Viçosa (VC); Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (BG); Parque Nacional do Caparaó (CP); Santa Teresa (ST); e Reserva Biológica de Duas Bocas (DB). 31

46 Zachaenus carvalhoi Scinax hayii Ischnocnema nasuta Dendrophryniscus carvalhoi Flectonotus goeldii Figura 8. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies litorâneas ou com influência do litoral que compõe o grupo simultaneamente Submontanos e Montanos. Legenda: Parque Estadual do Rio Doce (RD); Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala (FA); Viçosa (VC); Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (BG); Parque Nacional do Caparaó (CP); Santa Teresa (ST); e Reserva Biológica de Duas Bocas (DB). 32

47 Scinax carnevallii Scinax fuscomarginatus Scinax crospedospilus Leptodactylus marmoratus Figura 9. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies interioranas que compõe os grupos de Terras Baixas (hachurado) e simultaneamente de Terras Baixas e Submontanos (pontilhado). Legenda: Parque Estadual do Rio Doce (RD); Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala (FA); Viçosa (VC); Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (BG); Parque Nacional do Caparaó (CP); Santa Teresa (ST); e Reserva Biológica de Duas Bocas (DB). 33

48 Physalaemus gr. olfersii sp. nov. Odontophrynus cultripes Figura 10. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies interioranas que compõe o grupo simultaneamente Submontanos e Montanos. Legenda: Parque Estadual do Rio Doce (RD); Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala (FA); Viçosa (VC); Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (BG); Parque Nacional do Caparaó (CP); Santa Teresa (ST); e Reserva Biológica de Duas Bocas (DB). 34

49 Dendropsophus elegans Dendropsophus minutus Scinax eurydice Scinax fuscovarius Hypsiboas albopunctatus Hypsiboas faber Hypsiboas pardalis Phyllomedusa burmeisteri Physalaemus cuvieri Leptodactylus ocellatus Figura 11. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies de ampla distribuição que compõe o grupo simultaneamente de Terras Baixas, Submontanos e Montanos. Legenda: Parque Estadual do Rio Doce (RD); Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala (FA); Viçosa (VC); Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (BG); Parque Nacional do Caparaó (CP); Santa Teresa (ST); e Reserva Biológica de Duas Bocas (DB). 35

50 Hypsiboas polytaenius Leptodactylus mystacinus Figura 12. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies de ampla distribuição que compõe o grupo simultaneamente de Terras Baixas, Submontanos, Montanos e Altimontanos. Legenda: Parque Estadual do Rio Doce (RD); Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala (FA); Viçosa (VC); Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (BG); Parque Nacional do Caparaó (CP); Santa Teresa (ST); e Reserva Biológica de Duas Bocas (DB). 36

51 Hyalinobatrachium eurygnathum Scinax perereca Figura 13. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies de ampla distribuição que compõe o grupo simultaneamente Submontanos, Montanos e Altimontanos. Legenda: Parque Estadual do Rio Doce (RD); Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala (FA); Viçosa (VC); Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (BG); Parque Nacional do Caparaó (CP); Santa Teresa (ST); e Reserva Biológica de Duas Bocas (DB). 37

52 Dendropsophus bipunctatus Dendropsophus seniculus Scinax argyreornatus Chiasmocleis schubarti Allobates olfersioides Rhinella schneideri Aparasphenodon brunoi Scinax x-signatus Itapotihyla langsdorffii Ischnocnema verrucosa Aplastodiscus cavicola Figura 14. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies de ampla distribuição que compõe o grupo simultaneamente de Terras Baixas e Submontanos. Legenda: Parque Estadual do Rio Doce (RD); Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala (FA); Viçosa (VC); Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (BG); Parque Nacional do Caparaó (CP); Santa Teresa (ST); e Reserva Biológica de Duas Bocas (DB). 38

53 Ischnocnema parva Hypsiboas crepitans Dendropsophus branneri Hypsiboas albomarginatus Figura 15. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies de ampla distribuição que compõe o grupo simultaneamente de Terras Baixas, Submontanos e Montanos. Legenda: Parque Estadual do Rio Doce (RD); Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala (FA); Viçosa (VC); Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (BG); Parque Nacional do Caparaó (CP); Santa Teresa (ST); e Reserva Biológica de Duas Bocas (DB). 39

54 Lithobates catesbeianus Leptodactylus sp. nov Figura 16. Representação esquemática dos padrões biogeográficos das espécies de ampla distribuição que compõe o grupo Submontanos. Legenda: Parque Estadual do Rio Doce (RD); Reserva Particular do Patrimônio Natural Feliciano Miguel Abdala (FA); Viçosa (VC); Parque Estadual da Serra do Brigadeiro (BG); Parque Nacional do Caparaó (CP); Santa Teresa (ST); e Reserva Biológica de Duas Bocas (DB). 40