Samambaias e Licófitas
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- Esther Machado Campelo
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1 Samambaias e Licófitas As plantas vasculares sem sementes Danilo Soares Gissi As plantas vasculares ou traqueófitas formam um grupo monofilético de plantas terrestres e possuem uma séries de apomorfias como parede secundária lignificadas, com pontoações em certas células especializadas; esclerênquima, células especializadas que funcionam como suporte estrutural; elementos traqueais, que são as células que compõe o xilema; elementos crivados, que são as células que compõe o floema e endorme, que é uma camada de células presente nas raízes e em alguns caules (principalmente subterrâneos), cada célula da endoderme apresenta uma estria de Caspary, um anel ou uma banda de lignina e suberina na parede celular. Outra característica marcante nas traqueófitas é um esporófito de vida longa e independente do gametófito capaz de produzir diversos esporângios (Simpson, 2006). As plantas vasculares atuais são representadas por dois grandes grupos: as Licófitas e as Eufilófitas, que por sua vez são dividas em Samambaias e Espermatófitas, como pode ser evidenciado no cladograma abaixo (Figura 1). Sugerindo, dessa forma, que as licófitas e as samambaias não são intimamente relacionadas como se acreditava. Tanto as samambaias, quanto as licófitas apresentam ciclo de vida com alternância de gerações em que a fase esporofítica é reconhecida como mais duradoura, apesar de se ter registro de gametófitos que podem viver por vários anos (Watkins et al, 2007), e também são conhecidas pela ausência de flores, frutos e sementes, como nas fanerógamas. Cladograma simplificado das plantas vasculares com seus dois principais grupos. Lycophyta e Euphyllophyta.
2 As licófitas apresentam raízes com protoxilema endarco, ramos com protoxilema exarco, ao contrário das raízes e folhas do tipo microfilos. Microfilos são caracterizados por apresentar meristema intercalar e não possuir lacuna foliar que interrompe a vascularização do ramo, além de possuir uma única nervura não ramificada. Além do mais, as licófitas apresentam uma organização do sistema vascular do tipo protostelo. e Isoetaceae. espécies no As licófitas atuais são representadas por três famílias: Lycopodiaceae, Selaginellaceae Lycopodiaceae apresenta 16 Gêneros e cerca 400 mundo com distribuição cosmopolita (Øllgaard & Windisch, 2014) e no Brasil encontram-se 9 Gêneros e 64 espécies, sendo 31 delas endêmicas (Windisch et al., 2015). Os representantes da família produzem apenas um tipo de esporo, condição denominada de homosporia e não apresentam lígula. Esta família não se destaca economicamente quanto outras traqueófitas. Porém, devido à presença de compostos altamente inflamáveis nas paredes dos esporos, já foram usadas por magos e feiticeiros da Idade Média e como flash em máquinas fotográficas antigas. Diversos alcaloides de licopodiáceas, como a Huperzina, têm sido utilizados como drogas contra o mal de Alzheimer (Tang & Han, 1999; Olafsdóttir et al., 2013; Murphy & Sarpong, 2014) e outros como a Sauroina teve sua ação afrodisíaca comprovada (Hnatyszyn et al, 2003; Birri et al, 2014). Nas últimas décadas a família passou por diversas reformulações taxonômicas. Tryon & Tryon (1982) reconheceram apenas um gênero (Lycopodium L.) para agrupar todas as espécies, exceto Phylloglossum Kunze. Enquanto Øllgaard (1987, 1992) e Øllgaard & Windisch (1987) consideraram três gêneros para os neotrópicos: Huperzia Bernh., Lycopodium e Lycopodiella Holub. Tais gêneros foram subdivididos em grupos informais, os quais representavam os gêneros propostos por Holub (1964). Palhinhaea camporum (P. Windisch & B. Øllg.) B. Øllg., uma espécie de Lycopodiaceae bem comum em áreas alagadas. Holub (1964) havia segregado Phlegmariurus Holub de Huperzia e dividiu Lycopodium (sensu Øllgaard, 1987) em Austrolycopodium Holub, Diphasiastrum Holub, Diphasium Rothm., Lycopodium s. str., Lycopodiastrum Holub, Pseudodiphasium Holub e
3 Pseudolycopodium Holub. Também tratou Lycopodiella (sensu Øllgaard, 1987) em quatro gêneros: Lycopodiella s. str., Palhinhaea Vasc. & Franco, Pseudolycopodiella Holub e Lateristachys Holub. Haines (2003) separou o gênero Spinulum Haines e Dendrolycopodium Haines de Lycopodium sensu Øllgaard (1987) e considerou os gêneros Huperzia, Phlegmariurus e Phylloglossum em uma família distinta: Huperziaceae Rothm. Filogenia de Lycopodiaceae apontando os gêneros da família. Modificado de Wikström & Kenrick (2000). As duas famílias atuais, Selaginellaceae e Isoetaceae, ainda com a ordem de licófitas extintas, Lepidondrales, compartilham algumas sinapomorfias como a presença de lígula e aerênquima, como também tratam-se de plantas heterospóricas. A lígula é um apêndice foliar de função ainda incerta. O aerênquima provavelmente está relacionado ao fatos dessas plantas viverem em ambientes aquáticos, pantanosos ou sujeitos à inundações (Green, 2010). Sendo heterospóricas, estas plantas produzem dois tipos de esporos: micrósporos, o quais são formados em esporângios especializados denominados microsporângios e vão dar origem a gametófitos masculinos que conterão apenas anterídios e megásporos, os quais são formados nos megasporângios e vão dar origem a gametófitos femininos que conterão apenas arquegônios.
4 Um estróbilo de Selaginella à esquerda (Imagem de André Olmo Simões) e Selaginella macrostachya (Spring) Spring acima. A família Selaginellaceae é representada por apenas um único gênero, Selaginella P. Beauv. com aproximadamente 770 espécies por todo o mundo (Schulz et al., 2013). Apresentam 55 espécies no Brasil, sendo 15 endêmicas (Hirai, 2015). A família Isoetaceae, como as Lepidodendrales, compartilham além das características citadas anteriormente a presença de xilema secundário o que permitiu que, por exemplo, as Lepidodendrales atingissem grandes tamanhos como plantas de até 30m, que junto com outras plantas compunham grande parte da biomassa do carbonífero, responsáveis pela formação das reservas atuais de carbono. Interessantemente, os representantes da família Isoetaceae são os únicos sobreviventes dessa linhagem. Com apenas um único gênero e uma morfologia típica, o gênero Isoetes L. apresenta aproximadamente 350 espécies pelo mundo (Hickey et al., 2003) e 23 espécies no Brasil, sendo 18 endêmicas (Prado et al., 2015). A maioria das espécies da família Isoetaceae, e provavelmente as espécies de Lepidodendrales, usam uma via metabólica para a fixação de carbono que envolve a absorção de carbono sedimentar e enriquecimento de CO2 em espaços internos como um mecanismo de concentração de carbono. Este metabolismo, o que está relacionado com o ciclo "CAM aquático" e é caracterizado por adaptações morfológicas, fisiológicas e bioquímicas para diminuir a perda fosforespirativa, arejar as raízes e a manutenção de altas taxas de crescimento em ambientes anóxicos ou oligotróficos (Green, 2010).
5 Desenho de um Isoetes com as principais características. Modificado de Raven et al, As eufilófitas formam o grupo irmão das licófitas que inclui as demais plantas vasculares. Diferentemente das licófitas, elas apresentam raízes com protoxilema exarco e folhas do tipo megafilos. Megafilos são caracterizados por crescerem a partir de meristema apical e possuir lacuna foliar que interrompe a vascularização do ramo, além de possuir geralmente mais de uma nervura e ramificações desta. Além do mais, as eufilófitas apresentam uma apomorfia molecular que seria uma inversão de 30 mil pares de base na região de cópia-única longa (LSC - Large single-copy). A organização do sistema vascular é do tipo sifonostelo nas samambaias e eustelo nas espermatófitas. As espermatófitas não serão discutidas neste capítulo. As samambaias formam um grupo monofilético suportado por diversos marcadores moleculares (como pode ser observado em extensa literatura citada em Smith et al, 2006) e são reconhecidas 4 classes (Psilotopsida; Equisetopsida; Marattiopsida; Polypodiopsida), 11 ordens (Ophioglossales, Psilotales, Equisetales, Marattiales, Osmundales, Hymenophyllales, Gleicheniales, Schizaeales, Salviniales, Cyatheales e Polypodiales) e 37 famílias (). As samambaias apresentam algumas características que são importantes principalmente para a taxonomia do grupo. Elas podem apresentar dois tipos de esporângios: os eusporângios que formam seus esporos a partir de várias células epidérmicas e os leptosporângios que formam seus esporos a partir de única célula da epiderme. Por sua vez, os esporos podem ser monoletes ou triletes de acordo com as lasuras na parede do esporo.
6 Ânulo A B C A. Esporo trilete B. Esporo monolete C. Leptosporângio Pedicelo Filogenia das famílias atuais de Samambaias (Smith et al, 2006)
7 A classe Psilotopsida apresenta duas ordens Ophioglassales e Psilotales. Ophioglossales com apenas uma única família Ophioglossaceae é caracterizada por possuir rizoma subterrâneo globoso, frondes divididas em uma porção fotossintética estéril (trofóforo) e uma porção fértil (esporóforo), esporângios globosos, massivos e sem ânulo. São homosporadas com esporos triletes. Ophioglossum. Note os esporângios em espigas. Produzem uma fronde por vez. Os gametófitos são micotróficos e os esporófitos micorrízicos. O número de cromossomos pode chegar a 2n=1400, o maior dentre as traqueófitas. As Psilotales possuem igualmente uma única família, Psilotaceae, com dois gêneros reconhecidos Psilotum L. e Tmesipteris Bernh. Não possui raízes e as folhas foram reduzidas a escamas. Os esporângios são 2-3-loculares e lobados, denominados Sinângios. São homosporadas e os esporos monoletes. Equisetum hyemale L. no horto da ESALQ. Imagem de B. M. Villa.
8 A classe Equisetopsida possui apenas uma única ordem, Equisetales com uma única família Equisetaceae e possivelmente um único gênero Equisetum L dividido em dois subgêneros: Equisetum com estômatos e caules ramificados e Hippochaete com estômatos em cripta e caules não ramificados. Possui frondes verticiladas; caule oco e articulado; ramos laterais e verticilados; esporângios reunidos em esporangióforos que por sua vez formam um estróbilo no ápice dos ramos férteis. São plantas homosporadas com esporos clorofilados com elatérios (apêndices nos esporos higroscópicos e se desenrolam dos esporos à medida que eles secam ajudando na dispersão destes). A classe Marattiopsida, também possui apenas uma única ordem com uma única família, Marattiales e Marattiaceae respectivamente. Apresentam raízes suculentas, frondes 1-4-pinadas, semelhante às Polipodiales ou outras samambaias leptosporangiadas, entretanto são eusporangiadas e os esporângios estão reunidos em sinângios com abertura poricida. São homosporadas com esporos monoletes. Gametófito é subterrâneo. A classe Polypodiopsida é representada pelas samambaias leptosporangiadas e possui esporângios com pedúnculos de três a seis células em seção transversal. Geralmente são agrupados em soros, providos de ânulo e homosporadas (com algumas exceções como as samambaias aquáticas). Dentro da classe, a ordem mais basal é a ordem Osmundales, com uma única família Osmundaceae. Podem ser facilmente reconhecidas por apresentar pecíolo com uma ala na base, frondes dimórficas ou com porções férteis distintas das estéreis, esporângios em densas panículas. Esporos com clorofila e triletes. São conhecidos fósseis desde o permiano e recentemente foram encontrados fósseis com o material genético intacto o que permitiu analisar o genomas dessas plantas e foi verificado que o genoma dessas samambaias continuou essencialmente o mesmo desde o período Jurássico (entre 199 milhões e 145 milhões de anos) (Bomfleur et al, 2014). A ordem Hymenophyllales, família Hymenophyllaceae, conhecidas como filmy ferns em inglês, recebem esse nome por uma característica marcante dessas samambaias que são suas frondes apresentando de uma, duas ou raramente três camadas de células e ausência de estômatos. Os soros são encontrados nas margens das frondes e protegidos por um indúsio. São homosporadas e possui esporos clorofilados e triletes. Hymenophyllum. Nota-se os soros nas margens das frondes.
9 A ordem Gleicheniales é representadas por três famílias sendo apenas Gleicheniaceae encontrada na região Neotropical. Apresentam frondes monoformas, pseudodicotomicamente bifurcadas, com uma gema latente na bifurcação. Soros sem indúsio. Plantas homosporadas com esporos monoletes ou triletes. Estas plantas são conhecidas por formar extensas populações conhecidos como gleiqueniais. A ordem Schizeales é representadas por três famílias (Lygodiaceae; Anemiaceae e Schizeaceae) e caracterizada por apresentar frondes com diferenciação na lâmina em porções estéreis e férteis. Esporângios obovoides ou piriformes, sésseis, Sticherus com ânulo subapical. Curiosamente, plantas da família Lygodiaceae são trepadeiras com frondes de crescimento indeterminado, podendo chegar a mais de 30m de comprimento. A ordem Salviniales agrupa os representantes aquáticos das samambaias e é caracterizada por apresentar frondes com diferenciação na lâmina em porções estéreis e férteis, veias anastomosadas, aerênquima frequentemente presente, ânulo ausente, plantas heterosporadas, Salvinia auriculata Aubl. com as frondes flutuantes à mostra.
10 apresenta monomegasporia, ou seja dos quatro megásporos produzidos, apenas um se desenvolve. Os gametófitos são reduzidos com com germinação endospórica. Duas famílias são inclusas na ordem, Salviniales com plantas flutuantes e apresenta frondes modificadas e Marsileales com frondes 2-4-foliadas ou filiforme e não expandida. A ordem Cyatheales agrupa os representantes arbóreos das samambaias. São plantas geralmente arborescentes com caule ereto (cáudice), homosporadas e é composta por oito famílias, sendo Cyatheaceae e Dicksoniaceae as mais comuns. Dicksonia sellowiana (Presl.) Hooker é a espécie que se origina o vaso de xaxim, atualmente com sua venda proibida devido ao risco de extinção. Por fim, a ordem mais derivada das samambaias é a ordem Polypodiales caracterizada por apresentar esporângios com um ânulo vertical bem desenvolvido interrompido pelo pedicelo e plantas homosporadas. Dentre as famílias, podemos citar algumas como Pteridaceae, a família da Avenca (Adiantum spp.), Thelypteridaceae, Blechnaceae, Dryopteridaceae e Polypodiaceae. Fronde de Phlebodium decumanum (Willd.) J.Sm. (Polypodiaceae ) mostrando os soros imaturos.
11 Glossário (modificado de Lellinger, 2002) Ânulo: uma fileira ou conjunto de células com paredes inteira ou parcialmente espessada e finas da cápsula de um leptosporângio que contrai ou rompe, permitindo a abertura da cápsula e a descarga de seus esporos. Pedicelo: pedúnculo de um esporângio. Megásporo: um esporo grande das samambaias e licófitas heterosporadas que produz um gametófito feminino. Micrósporo: um esporo pequeno das samambaias e licófitas heterosporadas que produz um gametófito masculino. Elatério: cada um dos quatro apendices em forma de fita encontrados nos esporos de Equisetum. Monolete, esporo: um esporo com simetria bilateral apresentando uma lesura linear não ramificada. Trilete, esporo: um esporo com simetria radial (esférico ou tetraédrico) e com lesura apresentando três ramos irradiando de um ponto. Lígula: apêndice em forma de lingueta pequena, frequentemente triangular, localizado próximo da base, (em posição distal em relação ao esporângiop, na superfície adaxial do microfilo), sendo persistente em Isoetes, porém caduco em Selaginella. Eusporângio: Um esporângio de paredes espessas e pedicelo espesso, formando milhares de esporos e sempre formado a partir de diversas células epidérmicas iniciais. Leptosporângio:Um esporângio de paredes e pedicelo delgado, apresentando geralmente 64 esporos e em geral formado a partir de uma única célula epidérmica inicial. Soro: um conjunto de esporângios apresentando formato distinto. Referências bibliográficas Øllgaard, B. A revised classification of the Lycopodiaceae sl. Opera Botanica, v. 92, p , Birri, M. A. et al. Huperzia saururus Lam. Trevis. (Lycopodiaceae) facilitates ejaculation in spinal cord transected male rats. Journal of Ethnopharmacology, v. 157, p , Nov ISSN Bomfleur, B.; McLoughlin, S.; Vajda, V. Fossilized Nuclei and Chromosomes Reveal 180 Million Years of Genomic Stasis in Royal Ferns. Science, v. 343, n. 6177, p , Mar ISSN
12 Green, W. A. The function of the aerenchyma in arborescent lycopsids: evidence of an unfamiliar metabolic strategy. Proceedings of the Royal Society B-Biological Sciences, v. 277, n. 1692, p , Aug ISSN Haines, A.; Vining, T. F. X. The families Huperziaceae and Lycopodiaceae of New England: a taxonomic and ecological reference. VF Thomas Company, Hickey, R. J.; Macluf, C.; Taylor, W. C. A re-evaluation of Isoetes savatieri franchet in Argentina and Chile. American Fern Journal, v. 93, n. 3, p , Jul-Sep ISSN Hirai, R. Y. Selaginellaceae in Lista das Espécies da Flora do Brasil, Disponível em: < >. Acesso em: 03 Mai Hnatyszyn, O. et al. Argentinian plant extracts with relaxant effect on the smooth muscle of the corpus cavernosum of Guinea pig. Phytomedicine, v. 10, n. 8, p , Nov ISSN Holub, J. Lycopodiella, novy rod radu Lycopodiales. Preslia, v. 36, p , Lellinger, D. B. Modern multilingual glossary for taxonomic pteridology. American Fern Society, Murphy, R. A.; Sarpong, R. Heathcock-Inspired Strategies for the Synthesis of Fawcettimine-Type Lycopodium Alkaloids. Chemistry-a European Journal, v. 20, n. 1, p , Jan ISSN Olafsdóttir, E. S. et al. Lycopodium Alkaloids: Pharmacology. In: (Ed.). Natural Products: Springer, p ISBN Øllgaard, B. A revised classification of the Lycopodiaceae s. lat. Op. Bot, n. 92, p , Øllgaard, B. Neotropical Lycopodiaceae-an overview. Annals of the Missouri Botanical Garden, p ISSN , Øllgaard, B. & Windisch, P. G. Sinopse das Lycopodiáceas do Brasil. Bradea. 5: p Øllgaard, B. & Windisch, P. G. Lycopodiaceae in Brazil. Conspectus of the family I. The genera Lycopodium, Austrolycopodium, Diphasium, and Diphasiastrum. Rodriguésia, v. 65, n. 2, p ISSN , Prado, J. Isoetaceae in Lista das Espécies da Flora do Brasil, Disponível em: < >. Acesso em: 03 Mai
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