MOSCAS-DAS-FRUTAS NO ESTADO DE SÃO PAULO: OCORRÊNCIA E DANOS

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1 ENTOMOLOGIA MOSCAS-DAS-FRUTAS NO ESTADO DE SÃO PAULO: OCORRÊNCIA E DANOS MIGUEL FRANCISCO DE SOUZA FILHO 1, ADALTON RAGA 1 e ROBERTO ANTONIO ZUCCHI 2 RESUMO A fruticultura paulista tem crescido de forma significativa nos últimos anos, tanto em diversificação (frutíferas tropicais e temperadas) como em distribuição, em que a citricultura lidera em produção e área. O Estado de São Paulo apresenta grande número de espécies vegetais hospedeiras de moscas-das-frutas, amadurecendo os seus frutos em diferentes estações do ano, proporcionando, assim, o aumento da densidade populacional da praga e sua ampla distribuição. As principais espécies de moscas-das-frutas que causam danos, em ordem de importância, são as seguintes: Anastrepha fraterculus, Ceratitis capitata, A. obliqua e A. sororcula. Considerando a importância da citricultura paulista no contexto nacional, as moscas-das-frutas assumem o status de praga, mesmo com baixo índice de infestação dos frutos cítricos, particularmente a laranja-doce, que é muito sensível ao ataque, apresentando sintomas de amadurecimento precoce e queda dos frutos. Termos de indexação: Tephritidae, Lonchaeidae, ciclo biológico, Citrus sinensis (L.) Osbeck. 1 Instituto Biológico (APTA). Caixa Postal 70, Campinas (SP). miguelf@biologico.br; 2 Departamento de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola (ESALQ/USP), Caixa Postal 9, Piracicaba (SP). REVISÃO

2 46 MIGUEL FRANCISCO DE SOUZA FILHO et al. SUMMARY FRUIT FLIES IN THE STATE OF SÃO PAULO (BRAZIL): OCCURRENCE AND DAMAGES The fruit production in the State of São Paulo (Brazil) has increased considerably in the last few years in diversification (tropical and temperate climate fruits) and distribution. In addition, the citrus is the largest culture in production and area. The State of São Paulo has a range of host plants for the fruit fly. In addition, their fruits ripe in different seasons of the year, resulting in an increase in the population and spread. The most important fruit fly species that cause serious damages are: Anastrepha fraterculus, Ceratitis capitata, A. obliqua, and A. sororcula. Regarding to the importance of the citrus grown in the São Paulo State, as well as in the country, the fruit flies reach the pest status even at low infestation level on the citrus fruits, especially for the sweet orange, which show low resistance to the attack, with symptoms of early ripening and fruit drop. Index terms: Tephritidae, Lonchaeidae, biological cycle, Citrus sinensis (L.) Osbeck. 1. INTRODUÇÃO A fruticultura brasileira, atualmente, é considerada uma das maiores do mundo, no que se refere à produção de frutas frescas e à área cultivada. Apenas 1% das frutas in natura produzidas, todavia, é destinado ao mercado externo fazendo que o Brasil ocupe o 20. lugar no ranking mundial na exportação de frutas (FRUTICULTURA no Brasil, 1996). Uma série de fatores contribui para essa baixíssima taxa de exportação, a qual é provocada pelo baixo nível tecnológico aplicado ao cultivo das frutíferas, os que se reflete na qualidade dos frutos produzidos, com o agravante dos danos ocasionados por pragas, doenças e plantas daninhas. O Estado de São Paulo apresenta uma fruticultura bastante diversificada que tem crescido significativamente nos últimos cinco anos, abrangendo fru-

3 MOSCAS-DAS-FRUTAS NO ESTADO DE SÃO PAULO teiras de clima tropical, sub-tropical e temperado, exploradas em razão das condições edafoclimáticas e agronômicas disponíveis. Entre as várias frutíferas produzidas no Estado, a laranja assume a liderança em produção e área plantada, respondendo por mais de 80% da produção nacional. A produção de laranjas frescas para exportação, entretanto, apresenta três problemas limitantes: cancro cítrico, pinta-preta e moscas-das-frutas, destinando-se assim, a maior parte da produção paulista à indústria de suco concentrado. As medidas quarentenárias estão cada vez mais intensas em face do aumento das transações comerciais no mundo, concernente a produtos vegetais e seus derivados, que envolvem os mais variados meios de transporte e o próprio homem, contribuindo, significativamente, para a dispersão das pragas e doenças. A comercialização de frutas frescas no mundo está drasticamente limitada pela ocorrência de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae), fazendo que os países importadores imponham barreiras fitossanitárias para espécies de moscas-das-frutas exóticas, na forma de regulamentos e normas técnicas, dificultando, ou até mesmo impedindo, as exportações. As moscas-das-frutas são as principais pragas da fruticultura mundial, considerando-se os danos diretos que causam e a capacidade de adaptação a outras regiões, quando nelas introduzidas (pragas quarentenárias). No Brasil, do ponto de vista agrícola, as espécies de moscas-das-frutas de importância econômica, englobam basicamente os gêneros Anastrepha e Ceratitis. O Anastrepha é nativo do continente americano; até o momento, são conhecidas 94 espécies no Brasil, ao passo que a Ceratitis capitata (Wiedemann), conhecida como mosca-do-mediterrâneo, é a única espécie representante do gênero no país, sendo originária do continente africano (introduzida no início do século 20) (ZUCCHI, 2000). Em razão da relevância dessas pragas, o fruticultor brasileiro gasta grandes quantidades de inseticidas para o seu controle, sem o conhecimento adequado das espécies infestantes, do seu grau de infestação, da distribuição espacial das plantas hospedeiras e do controle biológico natural, informações essas fundamentais para o estabelecimento de qualquer programa racional de controle de moscas-das-frutas.

4 48 MIGUEL FRANCISCO DE SOUZA FILHO et al. 2. ESPÉCIES DE MOSCAS-DAS-FRUTAS NO ESTADO DE SÃO PAULO Em todo o território paulista ocorrem moscas-das-frutas, em alta ou baixa freqüência, tanto nas áreas rural e urbana como na preservação (fragmentos de matas nativas). Além da mosca-do-mediterrâneo, C. capitata, são conhecidas, até o momento, no Estado de São Paulo, 35 espécies de moscas do gênero Anastrepha, destacando-se oito delas pela importância econômica, considerando-se dois aspectos: a frutífera em que ocorrem, ou a sua importância quarentenária (Tabela 1). Recentemente, SOUZA FILHO (1999) realizou estudos de levantamento das espécies de moscas-das-frutas associadas à planta hospedeira em diversos municípios paulistas e definiu quatro espécies como as principais por infestarem as mais diversas plantas hospedeiras (insetos polífagos), mormente as frutíferas de importância econômica e pela sua ampla distribuição territorial (Figura 1). As principais espécies de tefritídeos, portanto, que causam danos à fruticultura paulista, atualmente, são as seguintes, em ordem de importância: Anastrepha fraterculus, C. capitata, A. obliqua e A. sororcula. Considerando os cultivos de citros, A. fraterculus e C. capitata se destacam como as mais importantes (SOUZA FILHO, 1999). As moscas-das-frutas pertencentes à família Lonchaeidae também são bastante comuns, ocorrendo em muitas espécies de frutíferas em infestações isoladas ou coexistindo com os tefritídeos (SOUZA FILHO, 1999). As espécies mais importantes pertencem aos gêneros Neosilba e Dasiops. Basicamente, as espécies ocorrentes em pomares citrícolas paulistas pertencem ao gênero Neosilba, e a sua freqüência tem sido significativamente superior à de C. capitata (RAGA et al., 2000). Cabe ressaltar que os lonqueídeos já foram citados como pragas de frutas cítricas há muitos anos, juntamente com os tefritídeos (FONSECA & AUTUORI, 1933). 3. CICLO BIOLÓGICO O ciclo de desenvolvimento (vida) completo das moscas-das-frutas é representado, como para todo díptero, pelos estádios de ovo, larva, pupa e adulto. Tal ciclo ocorre em três ambientes distintos, ou seja, os adultos vivem na vegetação; ovos e larvas, nos frutos, e a pupação no solo (Figura 2).

5 MOSCAS-DAS-FRUTAS NO ESTADO DE SÃO PAULO Tabela 1. Espécies de moscas-das-frutas do gênero Anastrepha registradas no Estado de São Paulo com as respectivas fontes de registro Espécie Referência A. amita Zucchi Souza Filho et al., 1994 A. bahiensis Lima Arrigoni, 1984 A. barbiellinii Lima 1 Costa Lima, 1938 A. barnesi Aldrich 1 Zucchi, 1978 A. barretoi Zucchi Zucchi, 1978 A. bistrigata Bezzi 1,2 Bezzi, 1919a,b A. caudata Stone Stone, 1942 A. connexa Lima Costa Lima, 1934 A. consobrina (Loew) 1,3 Fonseca, 1934 A. costalimai Autuori Autuori, 1936 A. daciformis Bezzi Bezzi, 1909 A. dissimilis Stone 1 Zucchi, 1978 A. distincta Greene 1 Costa Lima, 1934 A. elegans Blanchard Stone, 1942 A. fraterculus (Wiedemann) 1,2 Hempel, 1901 A. grandis (Macquart) 1,2 Bezzi, 1919a, b A. kuhlmanni Lima Arrigoni, 1984 A. leptozona Hendel Fernandes et al., 1984 A. luederwaldti Lima Costa Lima, 1934 A. manihoti Lima 1 Calza et al., 1988 A. montei Lima Fernandes et al., 1984 A. obliqua (Macquart) 1,2 Zucchi, 1978 A. pickeli Lima 1 Malavasi et al., 1980 A. pseudoparallela (Loew) 1,2 Bezzi, 1919a A. punctata Hendel 1 Fischer, 1933 A. quiinae Lima Fernandes, 1987 A. rheediae Stone Zucchi, 1978 A. serpentina (Wiedemann) 1,2 Tavares, 1915 A. simulans Zucchi Zucchi, 1978 A. sororcula Zucchi 1,2 Zucchi, 1978 A. striata Schiner 1,2 Souza Filho1999 A. turpiniae Stone Souza Filho 1999 A. xanthochaeta Hendel 1 Zucchi, 1978 A. zenildae Zucchi 1 Zucchi, 1978 A. zernyi Lima Zucchi, Espécies com hospedeiro(s) conhecido(s). 2 Espécies de importância econômica ou quarentenária. 3 Como A. zikani na fonte de registro (atualmente sinonímia).

6 50 MIGUEL FRANCISCO DE SOUZA FILHO et al. Espécies frutíferas Municípios Número Anasthepha fraterculus Ceratitis capitata Espécie A. obliqua A. sororcula Figura 1. Número de espécies de frutíferas e municípios em que foram obtidas as principais espécies de moscas-das-frutas (polífagas) no Estado de São Paulo, de junho/1993 a janeiro/1998 (SOUZA FILHO, 1999). O período de duração do ciclo de vida das moscas-das-frutas depende de vários fatores, em particular da temperatura, da planta hospedeira e da própria espécie de mosca. Ceratitis capitata apresenta a duração do seu ciclo de ovo a adulto em torno de 18 a 30 dias no verão e para A. fraterculus esse ciclo varia de 25 a 35 dias. Em épocas ou regiões de baixas temperaturas, o ciclo é prolongado. É importante, portanto, salientar que o desempenho do ciclo de vida das moscas-das-frutas está condicionado, basicamente, a dois componentes do meio onde vivem, a saber: o clima e a planta hospedeira (MORGANTE, 1991; SALLES, 2000). 4. PLANTAS HOSPEDEIRAS E SUCESSÃO HOSPEDEIRA O conhecimento de plantas hospedeiras na região onde se pretende estabelecer um programa de controle de moscas-das-frutas é de primordial importância, uma vez que o ataque às frutíferas comerciais depende da mi-

7 MOSCAS-DAS-FRUTAS NO ESTADO DE SÃO PAULO Ovo e larva Espécie de moscas-das-frutas Ciclo de vida a 25 o C Ovo Larva Pupa Pré-oviposição dias A. fraterculus C. capitata Figura 2. Ciclo de vida completo das moscas-das-frutas em três ambientes e período de duração do ciclo de Anastrepha fraterculus e Ceratitis capitata, espécies mais importantes na citricultura do Estado de São Paulo. gração das moscas para o pomar. O Estado de São Paulo apresenta grande número de espécies vegetais hospedeiras de moscas-das-frutas (Tabela 2), amadurecendo seus frutos em diferentes estações do ano, proporcionando assim, o aumento da densidade populacional da praga e sua ampla distribuição por todo o território paulista. Esse fenômeno, conhecido como sucessão hospedeira, constitui a principal estratégia das populações de moscas-das- -frutas no Estado de São Paulo (PUZZI & ORLANDO, 1965; ORLANDO & SAMPAIO, 1973). Em nossas condições, verifica-se a existência de uma população de moscas-das-frutas denominada incursora, proveniente de culturas ou de plantas silvestres próximas do pomar, e outra conhecida como residente, tendo como origem a própria área do pomar infestado (PUZZI & ORLANDO, 1965).

8 52 MIGUEL FRANCISCO DE SOUZA FILHO et al. Tabela 2. Plantas hospedeiras das principais moscas-das-frutas registradas no Estado de São Paulo [Adaptado de BRESSAN & TELES (1991), MALAVASI et al. (1980), RAGA et al. (1996) e SOUZA FI- LHO (1999)] Hospedeiros Nomes científicos Origens 1 C. capitata A. fraterculus A. obliqua A. sororcula Lonchaeidae Anacardiaceae Cajá-manga 2 Spondias dulcis I X X X X Cajá-mirim S. lutea N X Sirigüela 2 S. purpurea I X X X X X Manga 2 Mangifera indica I X X X X Annonaceae Araticum Rollinia emarginata N X X Araticum Rollinia aff. sericea N X X Combretaceae Chapéu-de-sol 2 Terminalia catappa I X X X X Ebenaceae Caqui 2 Diospyrus kaki I X X X Malpighiaceae Acerola 2 Malpighia glabra I X X X Mimosaceae Ingá 2 I. affinis N X X Continua

9 MOSCAS-DAS-FRUTAS NO ESTADO DE SÃO PAULO Tabela 2. Continuação Hospedeiros Nomes científicos Origens 1 C. capitata A. fraterculus A. obliqua A. sororcula Lonchaeidae Myrtaceae Araçá Psidium cattleyanum N X X X X X Goiaba 2 Psidium guajava N X X X X X Guabiroba Campomanesia obscura N X Jabuticaba 2 Myrciaria cauliflora N X X Jambo 2 Syzygium jambos I X X X X X Pitanga 2 Eugenia uniflora N X X X X X Uvaia 2 E. pyriformis N X X X X X Oxalidaceae Carambola Averrhoa carambola I X X X X Passifloraceae Maracujá-azedo 2 P. edulis N X X X Maracujá-doce 2 P. alata N X X X Rosaceae Ameixa-preta Prunus sp. I X X X Maçã Malus sp. I X X X Nêspera 2 Eriobotria japonica I X X X X Pêra 2 Pyrus communis I X X X Pêssego 2 P. persica I X X X X Continua

10 54 MIGUEL FRANCISCO DE SOUZA FILHO et al. Tabela 2. Conclusão Hospedeiros Nomes científicos Origens 1 C. capitata A. fraterculus A. obliqua A. sororcula Lonchaeidae Rubiaceae Café 2 Coffea arabica I X X X X Café robusta C. canephora I X X Café sarchimor C. arabica x C. canephora I X X Rutaceae Laranja-azeda 2 Citrus aurantium I X X X Laranja-doce 2 C. sinensis I X X X Limão Cravo 2 C. limonia I X X X Kunquat 2 Fortunella sp. I X X X X Mexerica-do-rio 2 C. deliciosa I X Tangerina-cravo 2 C. reticulata I X X X Tangerina Ponkan 2 C. reticulata I X X X Tangor Murcott 2 C. reticulata x C. sinensis I X X Toranja C. grandis I X Sapotaceae Abiu Pouteria caimito N X X X Caimito Chrysophyllum cainito I X X Caimito mexicano C. mexicanum I X X X Sapoti Achras zapota I X 1 I = Espécies introduzidas; N= espécies nativas. 2 Espécies mais comuns.

11 MOSCAS-DAS-FRUTAS NO ESTADO DE SÃO PAULO Os períodos de ocorrência de moscas-das-frutas nas plantas hospedeiras mais comuns no Estado (Tabela 3) explicam a ampla distribuição territorial desses tefritídeos no Estado (MALAVASI et al., 1980). Essa grande diversidade de hospedeiros infestados é conseqüência da alta capacidade de colonização das moscas-das-frutas, uma estratégia adaptativa para as espécies que ocorrem na região tropical, as quais caracterizam por ser multivoltinas (várias gerações ao ano), apresentar ciclo vital curto, fecundidade alta e grande poder de dispersão (BATEMAN, 1972). Além da seqüência de hospedeiros, outro fator que concorre para o aumento da densidade populacional das moscas-das-frutas é a existência de diversos ciclos de frutificação de um mesmo hospedeiro, como, por exemplo, cajá-manga, chapéu-de-sol, goiaba, carambola, maracujá-doce, nêspera, café e laranja-doce (Tabela 3). Levando-se em conta a importância relativa de cada hospedeiro dentro da sucessão hospedeira, o cafeeiro é considerado o hospedeiro primário da mosca-do-mediterrâneo em nossas condições (GARCIA, 1981; RAGA et al., 1996b). Diante desse fato e da retomada da cafeicultura em várias regiões paulistas nos últimos anos, devem-se redobrar os cuidados pelo citricultor de março a setembro, por ocasião da colheita do café (SOU- ZA FILHO & RAGA, 1998). Geralmente, o pico populacional da mosca- -do-mediterrâneo no Estado ocorre entre julho e novembro, afetando particularmente as variedades cítricas tardias (Tabela 4), como as laranjas Pêra, Valência e Natal e o tangor Murcott (MARICONI & IBA, 1955; PUZZI & ORLANDO, 1965; SUPLICY FILHO et al., 1978, 1987; GARCIA, 1981; FERNANDES et al., 1984; ARRIGONI, 1984; FERNANDES, 1987; RAGA et al., 1996b; SOUZA FILHO & RAGA, 1998). No final de verão e início de outono (março-abril), é comum o ataque de A. fraterculus em frutos cítricos verdes, sobretudo as variedades precoces (Tabela 4), como as laranjas Lima, Hamlin, Baía e tangerinas Cravo e Ponkan, podendo afetar frutos em desenvolvimento, ainda com 50% do tamanho máximo (SIQUEIRA et al., 1998; SOUZA FI- LHO & RAGA, 1998).

12 56 MIGUEL FRANCISCO DE SOUZA FILHO et al. Tabela 3. Períodos de ocorrência de moscas-das-frutas em razão dos hospedeiros disponíveis no Estado de São Paulo (SOUZA FILHO et al., 2000) Hospedeiros Meses Jan. Fev. Março Abr. Maio Jun. Jul. Ago. Set. Out. Nov. Dez. Anacardiaceae Cajá-manga Manga Sirigüela Annonaceae Araticum 1 Combretaceae Chapéu-de-sol Cucurbitaceae Abóbora Moranga 1 1 Ebenaceae Caqui Malpighiaceae Acerola Mimosaceae Ingá Myrtaceae Araçá (P. cattleyanum) Goiaba Jabuticaba Jambo Pitanga Uvaia Continua

13 MOSCAS-DAS-FRUTAS NO ESTADO DE SÃO PAULO Tabela 3. Conclusão Meses Hospedeiros Jan. Fev. Março Abr. Maio Jun. Jul. Ago. Set. Out. Nov. Dez. Oxalidaceae Carambola Passifloraceae Maracujá-azedo Maracujá-doce Rosaceae Nectarina 2 Nêsp era Pêra Pêssego Rubiaceae Café Rutaceae Laranja-doce Limão Cravo Kunquat Mexerica-do-rio 1 1 Tangerina Cravo Tangerina Ponkan Tangor Murcott Sapotaceae Abiu 1 2 Caimito 1 Caimito mexicano Anastrepha. 2 C. capitata. 3 Anastrepha+C. capitata.

14 58 MIGUEL FRANCISCO DE SOUZA FILHO et al. Tabela 4. Distribuição da produção das principais variedades cítricas ao longo do ano no Estado de São Paulo (adaptado de CAMPOS, 1976, e GRAVENA, 1999) Variedades cítricas Meses Jan. Fev. Março Abril Maio Junho Julho Ag. Set. Out. Nov. Dez. Lima X X X X X X Hamlin X X X X X X Baia X X X X X Westin X X X X X Pêra X X X X X X X X X X X X Valência X X X X X X X Natal X X X X X X X Cravo X X X X X Ponkan X X X X X Murcott X X X X X X X = Época principal de colheita; X = Colheita extemporânea.

15 MOSCAS-DAS-FRUTAS NO ESTADO DE SÃO PAULO ASPECTOS ECOLÓGICOS 5.1. Dinâmica populacional A flutuação populacional de adultos de moscas-das-frutas não obedece a um padrão e isso se deve às variações de toda ordem: épocas (anos, meses), regiões ou locais. Basicamente dois fatores são responsáveis por tais variações: plantas hospedeiras multiplicadoras e clima, representado particularmente pela temperatura e pelas chuvas (SALES, 1995). As informações sobre dinâmica de moscas-das-frutas no Estado de São Paulo estão baseiam-se nos estudos realizados nas culturas de citros e café, que, historicamente, representam grande parcela da exploração agrícola estadual. As pesquisas concentram-se nas duas espécies mais importantes: C. capitata e A. fraterculus. As moscas-das-frutas ocupam uma posição de destaque na cultura do café no território paulista, pois, embora não seja considerada praga, trata-se de importante hospedeiro desse grupo de insetos, especialmente de C. capitata. No cafeeiro, a mosca-do-mediterrâneo ocorre com freqüência e abundância em quase todas as regiões paulistas. A importância dos frutos maduros de café na multiplicação de moscas-das-frutas já foi comprovada por vários autores (COSTA LIMA, 1926; FONSECA & AUTUORI, 1936; GARCIA, 1981; PARRA et al., 1982). No Estado de São Paulo, a espécie cultivada é a Coffea arabica, cujo período de maturação de frutos se estende de março a setembro. As variedades de frutos maduros vermelhos ( Mundo Novo, Catuaí Vermelho e Icatu Vermelho ) são mais atrativas para moscas-das- -frutas do que as de frutos maduros amarelos ( Icatu Amarelo e Catuaí Amarelo ) (RAGA et al., 1996a). Na cultura dos citros, a mosca-das-frutas assume o status de praga, além de ser de importância quarentenária, uma vez que a citricultura paulista participa significativamente do mercado brasileiro de exportação de frutas frescas. Ceratitis capitata representa a maior parte da população de moscas- -das-frutas nas regiões citrícolas do Centro-Norte e Noroeste do Estado, seguida de A. fraterculus. Na região Centro Sul, composta basicamente de pequenos pomares comerciais e de subsistência, a situação se inverte, com predominância de A. fraterculus (SOUZA FILHO et al., 2000).

16 60 MIGUEL FRANCISCO DE SOUZA FILHO et al. O pico populacional de moscas-das-frutas no Estado de São Paulo, de modo geral, acontece entre setembro e dezembro (SUPLICY FILHO et al., 1978, 1987; MALAVASI & MORGANTE, 1981; ARRIGONI, 1984; RAGA et al., 1996b) e isso se deve, em especial, à grande oferta de frutos hospedeiros nesse período, aliada às condições climáticas favoráveis. Fora desse período, porém, podem ocorrer outros picos associados a uma ou mais plantas hospedeiras, a exemplo do pico da população de A. fratercurlus entre março e abril no período de frutificação das variedades cítricas precoces e da goiaba (MALAVASI & MORGANTE, 1981; SOUZA FILHO & RAGA, 1998). Para Ceratitis capitata, o pico populacional ocorre de julho a novembro, que compreende as épocas de frutificação de café e pêssego, principais hospedeiros da mosca-do-mediterrâneo, coincidindo também com a frutificação das variedades cítricas tardias (PARRA et al., 1982; ARRIGONI, 1984; FERNANDES, 1987; RAGA et al., 1996b; SOUZA FILHO & RAGA, 1998; SOUZA FILHO, 1999) Fatores climáticos No Estado de São Paulo, prevalecem os climas tropicais de altitude ou mesotérmicos úmidos (90%), compreendendo duas estações bem definidas: verão, mais úmido de outubro a março, com meses de transição (abril-maio), seguido de uma estação seca de inverno (junho-agosto). A transição da estação mais seca para o verão mais úmido ocorre em setembro, mesmo com características bastante variáveis, tanto no regime térmico como na intensidade e distribuição de chuvas (ORTOLANI et al., 1991) (Figura 3) Danos A importância das moscas-das-frutas verifica-se pelos danos que estas provocam exclusivamente aos frutos. Em geral, o dano em frutos cítricos consiste na queda prematura. A fêmea efetua a picada no fruto por meio do uma estrutura chamada acúleo (anteriormente denominado ovipositor), que fura o epicarpo ( casca ) e deposita os ovos no interior do albedo (zona branca). Como característica de comportamento, a Anastrepha fraterculus deposita apenas um ovo por postura, ao passo que a Ceratitis capitata deposita vários ovos por postura, podendo variar desde um até 10 ovos. Após a eclosão das larvas (saída do ovo), estas consomem a polpa, deslocando-se para o interior do fruto, ficando a área atacada decomposta, úmida e amolecida.

17 MOSCAS-DAS-FRUTAS NO ESTADO DE SÃO PAULO Precipitação, mm Temperatura, ºC Jan. Fev. M. ço Abr. Maio Jun. Jul. Ago. Set. Out. Nov. Dez. 0 Mês Precipitação pluvial no período Precipitação pluvial no período Temperatura média no período Temperatura média no período Figura 3. Normais climatológicas de precipitação pluvial e temperatura para o Estado de São Paulo. Fonte: Instituto Nacional de Meteorologia: grafmetx.pl.cgi. Consultado em 1. /6/2002. O ataque das moscas-das-frutas não é perceptível inicialmente, pois os frutos permanecem visualmente inalterados. Quando, porém, as larvas saem dos frutos, percebe-se facilmente o orifício de sua saída na casca, e, ao pressionar-se o fruto, o extravasamento de suco por este orifício indica que houve infestação (SALLES, 1995). Em frutos verdes, atacados por A. fraterculus (SIQUEIRA et al., 1998; SOUZA FILHO & RAGA, 1998), o sinal da postura da mosca reduz-se a um pequeno furo, tornando-se bem aparente pela coloração amarela formada ao seu redor, contrastando com o verde do resto da casca. Quando a oviposição se dá em frutos que estão iniciando o amarelecimento, a coloração passa a ser verde, destacando-se do resto da casca, amarela. Tanto a mancha amarela como a verde podem, posteriormente, ficar parda.

18 62 MIGUEL FRANCISCO DE SOUZA FILHO et al. Os danos das moscas-das-frutas podem ser confundidos com os do bicho-furão (Ecdytolopha aurantiana), outra praga que também ataca os frutos cítricos. O ataque do bicho-furão caracteriza-se pela eliminação de excrementos e restos de alimento para fora da casca, os quais, em contato com o ambiente, endurecem e ficam grudados próximo do orifício, tornando-se bem visível (GRAVENA, 1999). Também é importante salientar que frutos com grau avançado de ataque de moscas-das-frutas, que não tenham caído precocemente da planta, podem favorecer o aparecimento de insetos oportunistas em razão dos danos ocasionados, como os orifícios de saída da larva e a polpa em decomposição, pois essas condições proporcionam um ambiente adequado para o desenvolvimento de besouros da família Nitidulidae (pequenos besouros de cor castanha) e moscas da família Drosofilidae (mosquinha-da-banana), cujas larvas muitas vezes podem ser confundidas com as de moscas-das-frutas. Os danos visuais podem ser quantificados e a sua medição se dá por meio do cálculo do índice de infestação, que possibilita estabelecer a posição (status) da planta hospedeira quanto a sua suscetibilidade ao ataque da praga em determinada condição edafoclimática. Para estimar o índice de infestação, pode-se utilizar o número de larvas, pupários ou adultos emergidos de determinada amostra e serem expressos em número de larvas, ou pupários, ou adultos por número e/ou por peso de frutos. É importante enfatizar que os valores dos índices de infestação podem apresentar grande variação quando se referem a uma mesma espécie de planta hospedeira, a qual pode ser atribuída aos seguintes fatores: fase de amadurecimento do fruto, variação da época e/ou do local de coleta, variação sazonal, diversidade hospedeira e disponibilidade de frutos por longo período (MALAVASI & MORGANTE, 1981; BRESSAN & TELES, 1991). De acordo, portanto, com o índice de infestação apresentado, o hospedeiro, poderá ser classificado como primário ou secundário, dependendo da circunstância, podendo sofrer alterações de uma época para outra ou de uma região para outra (Tabela 5). Deve-se, levar em consideração, também, a disponibilidade hospedeira como fator importante para a manutenção da população de moscas-das-frutas, pois algumas espécies hospedeiras, mesmo apresentando baixos índices de infestação, possuem diversos ciclos de frutificação ao ano como a carambola, o chapéu-de-sol, a laranja-doce e a nêspera (Tabela 3).

19 MOSCAS-DAS-FRUTAS NO ESTADO DE SÃO PAULO Tabela 5. Plantas hospedeiras de moscas-das-frutas e níveis de infestação observados no Estado de São Paulo (adaptado de SOUZA FILHO, 1999) Hospedeiros Graus de infestação Pupários/fruto Pupários/kg Mexirica do Rio 0,05 1 1,01 (0,05-0,06) 2 (0,91-1,11) Limão Cravo 0,09 1,25 (0,05-0,18) (0,54-2,41) Tangerina Cravo 2,00 18,80 (0,09-4,65) (0,98-50,94) Tangerina Ponkan 3,43 31,01 (0,02-10,21) (0,19-92,26) Tangor Murcott 0,95 7,44 (0,75-1,15) (5,50-9,39) Laranja doce 0,72 5,16 (0,02-4,87) (0,13-22,16) Kunquat 0,35 35,63 (0,01-0,81) (0,76-87,84) Goiabeira 1,72 36,92 (0,02-11,44) (0,67-278,38) Pitanga 0,82 532,44 (0,08-2,68) (20, ,00) Cafeeiro 0,20 163,48 (0,001-0,99) (2,74-704,54) Pêssego 6,36 249,88 (0,10-27,85) (1, ,84) Sirigüela 0,74 94,58 (0,04-2,86) (3,57-458,18) Manga 5,14 27,60 (0,01-32,33) (0,04-186,54) 1 Valor médio por coleta. 2 Valores mínimos e máximos em função da variação da época e/ou do local de coleta das amostras.

20 64 MIGUEL FRANCISCO DE SOUZA FILHO et al. Há uma variação de infestação entre o material cítrico (Tabela 5), evidenciando também a relação com a época de frutificação da planta, uma vez que os pomares são afetados por populações invasoras de moscas-das-frutas originárias de outros hospedeiros (como áreas silvestres ou comerciais) e que se multiplicam rapidamente (SOUZA FILHO et al., 1999). Apesar de os citros serem considerados hospedeiros ocasionais (GARCIA, 1981), é importante alertar que a laranja-doce, mesmo em baixo nível de infestação, é muito sensível ao ataque de moscas-das-frutas e apresenta sintomas de amadurecimento precoce e queda dos frutos (RAGA et al., 1997, 2000). 6. CONSIDERAÇÕES FINAIS As moscas-das-frutas têm causado danos todos os anos à citricultura paulista. O grau de infestação tem variado de acordo com a região produtora do Estado de São Paulo. Poucos produtores têm conduzido adequadamente o monitoramento de moscas-das-frutas. Geralmente os produtores têm realizado alguma medida de controle após constatar consideráveis danos no pomar. Em razão das características dos frutos cítricos, o controle biológico exercido por parasitóides tem ocorrido em grau muito reduzido. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ARRIGONI, E.B. Dinâmica populacional de moscas-das-frutas (Diptera - Tephritidae) em três regiões do Estado de São Paulo. Piracicaba, p. Tese de Doutorado (Entomologia) - Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz, Universidade de São Paulo. AUTUORI, M. Uma nova espécie do gênero Anastrepha Schin. (Dipt. Trypetidae). Revista de Entomologia, Rio de Janeiro, v.6, n.2, p , BATEMAN, M. A. The ecology of fruit flies. Annual Review of Entomology, v.17, p , 1972.

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