UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO FFCLRP - DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA

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1 UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO FFCLRP - DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA Comunidade de machos de abelhas Euglossini (Hymenoptera: Apidae) em copa e sub-bosque de uma Floresta de Várzea no Estado do Amapá, Amazônia, Brasil Patricia dos Santos Vilhena Dissertação apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto da USP, como parte das exigências para a obtenção do título de Mestre em Ciências. Área: Entomologia RIBEIRÃO PRETO - SP 2013

2 UNIVERSIDADE DE SÃO PAULO FFCLRP - DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM ENTOMOLOGIA Comunidade de machos de abelhas Euglossini (Hymenoptera: Apidae) em copa e sub-bosque de uma Floresta de Várzea no Estado do Amapá, Amazônia, Brasil Patricia dos Santos Vilhena Dissertação apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto da USP, como parte das exigências para a obtenção do título de Mestre em Ciências. Área: Entomologia RIBEIRÃO PRETO - SP 2013

3 PATRICIA DOS SANTOS VILHENA Comunidade de machos de abelhas Euglossini (Hymenoptera: Apidae) em copa e sub-bosque de uma Floresta de Várzea no Estado do Amapá, Amazônia, Brasil Dissertação apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto da USP, como parte das exigências para a obtenção do título de Mestre em Ciências. Área: Entomologia Orientador: Prof. Dr. Carlos Alberto Garófalo RIBEIRÃO PRETO - SP 2013 ii

4 Autorizo a reprodução e divulgação total ou parcial deste trabalho, por qualquer meio convencional ou eletrônico, para fins de estudo e pesquisa, desde que seja citada a fonte. FICHA CATALOGRÁFICA Vilhena, Patricia dos Santos Comunidade de machos de abelhas Euglossini (Hymenoptera: Apidae) em copa e sub-bosque de uma Floresta de Várzea no Estado do Amapá, Amazônia, Brasil. Ribeirão Preto, p. : il. ; 30 cm Dissertação de Mestrado, apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto/USP. Área de concentração: Entomologia. Orientador: Garófalo, Carlos Alberto. 1. Abelhas das orquídeas. 2. Estratificação vertical. 3. Abundância. 4.Dossel. 5. APA da Fazendinha. iii

5 VILHENA, P. S. Comunidade de machos de abelhas Euglossini (Hymenoptera: Apidae) em copa e sub-bosque de uma Floresta de Várzea no Estado do Amapá, Amazônia, Brasil. Dissertação apresentada à Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto da USP, como parte das exigências para a obtenção do título de Mestre em Ciências. Área: Entomologia Aprovada em: / /. Banca Examinadora Prof. (a) Dr. (a).: Instituição: Julgamento: Assinatura: Prof. (a) Dr. (a).: Instituição: Julgamento: Assinatura: Prof. (a) Dr. (a).: Instituição: Julgamento: Assinatura: iv

6 A toda a comunidade científica, em especial à amapaense, que esse trabalho possa contribuir para o conhecimento, mesmo que ínfimo, da magnífica e desconhecida biodiversidade desse Estado. A todos que torceram e contribuíram para que esse trabalho e mais essa etapa da minha vida profissional se concretizasse, especialmente familiares e amigos. v

7 AGRADECIMENTOS Agradeço imensamente, Ao meu orientador, Prof. Dr. Carlos Alberto Garófalo, por ter aceitado me orientar e por todos os seus ensinamentos, compreensão, amizade e apoio em todos os momentos. Além de ser um grande exemplo de profissional e de ser humano; Á Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto/USP, em especial ao Programa de Pós-Graduação em Entomologia, pela formação e contribuição direta para o meu crescimento profissional; Aos meus pais, Gonçalo e Adelina, e irmãos, Priscila e Rômulo, por terem me dado todo apoio, torcida e amor em mais essa etapa da minha vida, mesmo sofrendo com a distância e a minha ausência durante esse período; Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) por ter me concedido a bolsa de mestrado, a qual foi muito importante para que eu pudesse desenvolver minha pesquisa com facilidade; À Claudinéia Pereira da Costa, Ana Cordata Torres e suas respectivas famílias e Morgana Sazan, por terem me abrigado e ajudado imensamente no início dessa jornada; À queridíssima Leiliana Rocha de Jesus, que foi fundamental no desenvolvimento do meu projeto de pesquisa, para a qual esses singelos agradecimentos não pagam todo o trabalho que executou com muita competência, honestidade, compromisso e responsabilidade, auxiliando nas coletas de dados e em tudo o que foi necessário para isso. Muito obrigada mesmo! vi

8 Às outras pessoas que também ajudaram nas coletas de campo, que passaram por momentos não tão fáceis, mas que sempre foram muito prestativas e competentes: Nerivan, Ronald, Rony, Jacó, Cléo e Dilberto; A toda a comunidade de moradores da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha que sempre foi muito solitária e respeitou o meu trabalho, não mexendo nas armadilhas e demais equipamentos que ficavam na área; Aos membros do Conselho Gestor da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha e à Secretaria do Estado de Meio Ambiente (SEMA-AP) por concederem autorização para realizar a pesquisa na área de estudo e se disponibilizarem em ajudar; Ao Prof. Dr. Márcio Luiz de Oliveira, do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), por me receber com muita gentileza em seu laboratório e por contribuir para a confirmação e identificação das espécies de Euglossini coletadas em meu trabalho; Aos amigos de laboratório: Morgana Sazan, Léo Correia, Ana Luiza Nascimento, Carolina Mayumi, Claudia Inês da Silva, Katia Aleixo, Maurício Castro, Eliza Queiroz, Letícia Biral e Alejandro Parra, por todos os momentos de amizade, apoio, diversão e vivência. Em especial ao Léo, pela ajuda na identificação de algumas espécies no começo do trabalho; Aos colegas de outros laboratórios: Danielle Caroline, Maria Juliana, Daniele Lima, Lucas Amaral, Denise Araújo, Aline Borba, Yara Roldão, Gláucya Mecca, Ayrton Vollet, Ivan de Castro, pelo apoio e pelos bons momentos de lazer que compartilhamos; Aos funcionários José Carlos Serrano, José Amilcar, Edilson Simão, Sebastião, Suelly, Renata Cavallari, Vera Cassia e Maria Inês por me auxiliarem esclarecendo muitas dúvidas e sempre sendo prestativos quando precisei; vii

9 Às amigas Erica Cristina Pantoja e Alexandra Bächtold, que mesmo à distância sempre torceram, apoiaram e compartilharam comigo todos os momentos vividos durante esses anos; Ao meu namorado, Alex da Silva, por todo o seu companheirismo, amizade, momentos de alegrias e pelo seu apoio em tempo integral em todos os momentos vividos juntos; Ao Laboratório de Limnologia da Universidade Federal do Amapá (UNIFAP) e ao Núcleo de Estudos Científico e Tecnológico sobre Abelhas Regionais (NECTAR/UNIFAP), por me cederem espaço e equipamentos para armazenamento de materiais, disponibilização de seu pessoal para auxílio nas coletas e aos velhos amigos deste núcleo por sempre torcerem e me receberem com muito estimo; À Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP) pelo auxílio concedido dentro do Projeto: Melhoria e capacitação das coleções científicas do Departamento de Biologia da Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto, USP, Processo no. 2009/ , para a Coleção de Abelhas e Vespas Solitárias, do Setor de Ecologia. Enfim, a todas as pessoas que contribuíram direta ou indiretamente para a realização deste trabalho, muito obrigada! viii

10 Tenho a impressão de ter sido uma criança brincando a beira-mar, divertindo-me em descobrir uma pedrinha mais lisa ou uma concha mais bonita que as outras, enquanto o imenso oceano da verdade continua misterioso diante dos meus olhos. Isaac Newton ix

11 RESUMO VILHENA, P. S. Comunidade de machos de abelhas Euglossini (Hymenoptera: Apidae) em copa e sub-bosque de uma Floresta de Várzea no Estado do Amapá, Amazônia, Brasil f. Dissertação (Mestrado) - Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto-SP, Machos de abelhas Euglossini apresentam uma intrínseca relação com orquídeas, visitando-as para coleta exclusiva de compostos aromáticos utilizados na secreção de feromônios sexuais. Como muitas dessas plantas possuem hábito epífito e por existir diferenças microclimáticas entre copa e sub-bosque dentro de uma floresta, supõe-se que tais condições possam influenciar a distribuição vertical de espécies de Euglossini em diferentes estratos arbóreos. O objetivo deste trabalho foi verificar se tal diferença ocorre dentro de uma floresta de várzea, localizada na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá, Amapá, Brasil. Foram realizadas coletas mensais no período de Jan./2011 a Mar./2012, das 08h às 18h. Treze pares de armadilhas de garrafa Pet, contendo essência aromática em seu interior (cada par com a mesma essência) foram dispostos, individualmente em árvores, a 25 m e 1,5 m em relação ao solo, sendo reabastecidos a cada 4h. O total de 28 espécies e 836 indivíduos foi amostrado. O sub-bosque apresentou menor diversidade (H copa : 2,54; H sub-bosque : 2,22), porém significativa abundância (646, 77,27% do total amostrado) quando comparado à copa (190, 22,73%). Não houve diferença relevante quanto à riqueza de espécies (copa: 24; sub-bosque: 23) entre os estratos e nem entre as temperaturas de cada um deles (T Méd.copa : 28,37ºC; T Méd.sub :27,23ºC). As espécies mais abundantes em ambos foram: Eulaema meriana, Euglossa ignita, El. pseudocingulata, Eg. cordata, Eg. cognata e El. nigrita. Cinco espécies foram amostradas somente na copa (Eufriesea auripes, Ef. superba, Ef. surinamensis, Eg. augaspis e Exaerete dentata) e quatro apenas no sub-bosque (Ef. vidua, Eg. avicula, Eg. bidentata e El. polyzona). Cineol e salicilato de metila atraíram o maior número de espécies nos dois estratos, enquanto β-mirceno não foi atrativo para elas. Os resultados concordam com trabalhos relacionados, onde maiores abundâncias são encontradas no sub-bosque. Conclui-se que os euglossíneos forrageiam com facilidade nos diferentes estratos verticais da floresta, contudo apresentam maior frequência nos sub-bosques. Palavras-chave: Abelhas das orquídeas. Estratificação vertical. Abundância. Dossel, APA da Fazendinha. x

12 ABSTRACT VILHENA, P. S. Community of males Euglossine bees (Hymenoptera: Apidae) in canopy and understory of a Floodplain Forest in State of Amapá, Amazon, Brazil f. Thesis (Master) Faculty of Philosophy, Sciences and Languages of Ribeirão Preto, University of São Paulo, Ribeirão Preto-SP, Male Euglossine bees have an intrinsic relationship with orchids, visiting them for exclusive collection of aromatic compounds used in the secretion of sex pheromones. As many of these plants have epiphytic habit and microclimatic differences exist between canopy and understory in a forest, it is assumed that such conditions may influence the vertical distribution of species in different arboreal strata. The aim of this study was to assess whether this difference occurs within a floodplain forest, located in the Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá, Amapá, Brazil. Sampling were carried out monthly from Jan./2011 to Mar./2012, from 8am to 6pm. Thirteen pairs of traps Pet bottle containing aromatic essence (each pair with the same essence) were placed individually in trees, at 25 m and 1,5 m above the ground, being replenished every 4 hours. A total of 28 species and 836 individuals were sampled. The understory had lower diversity (H' canopy : 2.54; H' understory : 2.22), but significant abundance (646, 77.27% of all samples) compared to the canopy (190, 22, 73%). There was no significant difference regarding species richness (canopy: 24; understory: 23) between the strata nor between temperatures each ones. The most abundant species in both were Eulaema meriana, Euglossa ignita, El pseudocingulata, Eg. cordata, Eg. cognata and El nigrita. Five species were sampled only in the canopy (Eufriesea auripes, Ef. superba, Ef. surinamensis, Eg. augaspis and Exaerete dentata) and four only in the understory (Ef. vidua, Eg. avicula, Eg. bidentata and El polyzona). Cineole and methyl salicylate were the most attractive baits in number of species in both strata. The results agree with related papers, where the highest abundances are found in the understory. It is concluded that male euglossine bees forage in different strata of the forest but occur more frequently in the understory. Keywords: Orchid bees. Vertical stratification. Abundance. Canopy. APA da Fazendinha. xi

13 LISTA DE FIGURAS Figura 1 - Figura 2 - Figura 3 - Figura 4 - Figura 5 - Figura 6 - Figura 7 - Figura 8 - Área de estudo sob diferentes panorâmicas. a) Mapa do Brasil com destaque, em verde, para o Estado do Amapá. b) Mapa do Estado do Amapá com destaque, em vermelho, para a capital Macapá. c) Mapa com zoom na porção sudeste do Estado do Amapá com destaque, em amarelo, para a Área de Proteção Ambiental da Fazendinha Floresta de várzea, com registro dos picos de marés em um mesmo ponto amostral. a) Área com maré baixa. b) Área com maré alta. Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá- AP, Brasil Panorâmica da área total da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá AP, Brasil, com localização do sítio amostral (ponto de coleta) em amarelo Disposição das árvores, identificadas com o número da essência recebida, separadas em dois grupos estabelecidos por dia de coleta. Diagrama da direita apresenta as essências utilizadas no primeiro dia e o da esquerda as utilizadas no segundo dia de coleta. Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil Disposição vertical esquemática das armadilhas instaladas em copa (1,5 m) e sub-bosque (25 m) das árvores da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil Aspectos gerais da confecção da armadilha utilizada para amostragem de Euglossini. a) Tampa com perfuração central. b) Tampas pintadas com tinta branca a base d água. c) Haste de plástico dobrada ao meio. d) Arame amarrado em uma extremidade da haste. e) Arame inserido na tampa da garrafa. f) Mangueira com corte, formando uma rampa de pouso para as abelhas. g) Armadilha pronta Valores médios mensais de temperatura (Temp) e umidade relativa do ar (UR) e valores absolutos de precipitação pluviométrica (PRP) da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, no período de janeiro/2011 a março/ Curva de acumulação de espécies (curva do coletor) gerada para os dados totais obtidos na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil. Em vermelho a curva considerando os valores reais e em azul os intervalos de confiança para mais e para menos xii

14 Figura 9 - Diagrama de ranking de abundância, modelo Broken-Stick, gerado para a comunidade de machos de Euglossini na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil. Em vermelho a curva considerando os valores esperados e os pontos são os valores reais obtidos Figura 10 - Riqueza de espécies (colunas) e frequência de indivíduos (linha) de machos euglossíneos amostrados na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/ Figura 11 - Riqueza de espécies (colunas) e frequência de indivíduos (linha) dos euglossíneos amostrados em cada essência aromática na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/ Figura 12 - Diagrama de ranking de abundância, modelo Broken-Stick, gerado para a comunidade de machos de Euglossini amostrada na copa da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá- AP, Brasil. Em vermelho a curva considerando os valores esperados e os pontos são os valores reais obtidos Figura 13 - Diagrama de ranking de abundância, modelo Broken-Stick, gerado para a comunidade de machos de Euglossini amostrada no sub-bosque da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil. Em vermelho a curva considerando os valores esperados e os pontos são os valores reais obtidos Figura 14 - Curva de acumulação de espécies (curva do coletor) gerada para a comunidade de Euglossini amostrada em copa (a) e subbosque (b) da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil. Em vermelho a curva considerando os valores reais e em azul os intervalos de confiança para mais e para menos Figura 15 - Temperaturas (ºC) médias registradas em copa (25 m) e subbosque (1,5 m) na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012. Fonte: Datalogger HOBO Pro-Series Figura 16 - Riqueza de espécies (colunas) de Euglossini em copa (25 m) e sub-bosque (1,5 m) por mês amostral, com dados de temperatura (linhas) de cada estrato vertical, da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/ Figura 17 - Frequência de indivíduos (colunas) de Euglossini em copa (25 m) e sub-bosque (1,5 m) por mês amostral, com dados de temperatura (linhas) de cada estrato vertical, da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/ xiii

15 Figura 18 - Riqueza de espécies de Euglossini amostrada em cada essência aromática nos estratos de copa (25 m) e sub-bosque (1,5 m) da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/ Figura 19 - Frequência de indivíduos de Euglossini amostrada nas essências aromáticas utilizadas em copa (25m) e sub-bosque (1,5m) na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/ xiv

16 LISTA DE TABELAS Tabela 1 - Tabela 2 - Tabela 3 - Tabela 4 - Tabela 5 - Tabela 6 - Tabela 7 - Tabela 8 - Coordenadas geográficas das árvores em que cada armadilha com respectiva essência aromática foi instalada para a amostragem de machos de Euglossini na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil Espécies de Euglossini amostradas e número de indivíduos coletados por espécie na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março de Distribuição sazonal das espécies de Euglossini amostradas na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/ Distribuição dos machos de Euglossini amostrados em cada essência aromática utilizada na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012. EU = Eugenol; BI = β-ionona; CI = Cineol; FE = Feniletanol; CM = Cinamato de Metila; MI = β-mirceno; BE = Butirato de Etila; BB = Benzoato de Benzila; VA = Vanilina; LI = Linalol; SM = Salicilato de Metila; BM = Benzoato de Metila; AB=Acetato de Benzila Riqueza de espécies de Euglossini amostradas nas essências aromáticas em cada mês de coleta na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/ Espécies de Euglossini amostradas em copa (25 m) e sub-bosque (1,5 m) da floresta de várzea da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá, Amapá, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/ Espécies de Euglossini mais abundantes em cada estrato vertical, copa (25 m) e sub-bosque (1,5 m), na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá, Amapá, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/ Equitabilidade da comunidade de Euglossini, segundo índice de Pielou, atraída pelas essências aromáticas utilizadas em copa (25 m) e sub-bosque (1,5 m) da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil xv

17 SUMÁRIO I INTRODUÇÃO Abelhas Euglossini Coleta de substâncias aromáticas Relação com orquídeas e outras flores Estratificação vertical em florestas Florestas de Várzea e o Estado do Amapá Considerações iniciais... 9 II OBJETIVOS Geral Específicos III MATERIAIS E MÉTODOS Área de Estudo Amostragem das abelhas Confecção das armadilhas Dados climatológicos Análise estatística dos dados Abundância Riqueza Diversidade Equitabilidade Dominância Correlação xvi

18 3.5.7 Preferência por fragrâncias Estratificação vertical IV RESULTADOS Estrutura da comunidade de Euglossini Flutuação Sazonal Essências Aromáticas Estratificação Vertical Comunidade de Euglossini em copa e sub-bosque Sazonalidade nos estratos arbóreos Atratividade de essências aromáticas nos estratos V DISCUSSÃO VI CONCLUSÕES REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS APÊNDICES xvii

19 INTRODUÇÃO

20 INTRODUÇÃO I INTRODUÇÃO 1.1 Abelhas Euglossini Abelhas da tribo Euglossini apresentam, em geral, corpo robusto e de grande porte, pelos e tegumento com colorações exuberantes, a maioria com cores metálicas, além de um extraordinário prolongamento da língua, que em algumas espécies ultrapassa o comprimento do próprio corpo incluindo a cabeça. Vivem de forma solitária ou podem apresentar estágios intermediários entre solitário e social (comunal, primitivamente social, etc) e dificilmente apresentam comportamento agressivo. Constroem seus ninhos em cavidades preexistentes encontradas em troncos, galhos de árvores, barrancos e em alguns outros locais inusitados, tais como entre jornais amassados, folhas, dentro de blocos de tijolos, roupas dobradas (Vilhena n.p.), em ninhos de insetos sociais, como cupins, entre outros (Garófalo, 1994; Roubik & Hanson, 2004). Essas abelhas são exclusivas e possuem ampla diversificação em toda a Região Neotropical, ocorrendo, especificamente, desde a porção norte do México até o noroeste da Argentina, com espécimes vagantes coletadas no sul dos Estados Unidos (Arizona e Texas) e uma espécie introduzida na Flórida. Contudo, é no bioma Amazônico que apresentam maior abundância e riqueza de espécies (Minckley & Reys, 1996; Skov & Wiley 2005; Pemberton & Wheeler 2006; Moure, 1967). A tribo é constituída por cinco gêneros: Euglossa Latreille, 1802; Eulaema Lepeletier, 1841; Eufriesea Cockerell, 1908; Exaerete Hoffmannsegg, 1817 e Aglae Lepeletier & Serville, 1825; totalizando cerca de 210 espécies catalogadas (Michener, 2007; Nemésio & Silveira, 2007; Moure et al., 2012). Em sua maioria, 1

21 INTRODUÇÃO apresentam hábito de vida livre, porém em dois gêneros, Exaerete e Aglae, as espécies são cleptoparasitas, isto é, parasitam ninhos de outras espécies, comumente de Eulaema e Eufriesea, usurpando alimento e células de nidificação para o desenvolvimento da sua própria prole (Garófalo & Rozen, 2001) Coleta de substâncias aromáticas Abelhas, de um modo geral, buscam diversos recursos vegetais que são utilizados como fontes alimentares e de nidificação. As fêmeas coletam, predominantemente, pólen, néctar, resinas, óleos, cascas de caules, fragmentos de folhas, entre outras coisas; enquanto que os machos buscam somente néctar, para beber. Existe, porém, uma especialidade desenvolvida apenas pelos machos euglossíneos, que é a busca por substâncias aromáticas (fragrâncias). Essas fragrâncias são majoritariamente coletadas em fontes vegetais (flores, folhas, caules resinosos, raízes, seivas, frutos), mas também existem coletas em fontes não vegetais (fungos, fezes, substâncias tóxicas como aldrin e DDT e até mesmo em cadáveres de machos de sua mesma espécie) (Zucchi et al., 1969; Williams, 1982; Whitten et al., 1993; Roubik, 1998). Os machos utilizam tais fragrâncias para atrair fêmeas à cópula (Eltz et al., 2003; 2005). Acredita-se que essas substâncias funcionem como uma espécie de medalha aos machos que as possuem, indicando que eles devem ter vivido o suficiente para coletar várias substâncias raras no ambiente, resistindo a inimigos naturais como parasitas e predadores, e a condições adversas climáticas e ambientais. Portanto, seria uma sinalização verdadeira de que o macho é portador 2

22 INTRODUÇÃO de bons genes, com boas qualidades a serem transferidas à prole (Whitten et al., 1989; Eltz et al., 1999). Para coletar as substâncias aromáticas, os machos euglossíneos apresentam adaptações morfológicas nos três pares de pernas, tais como escovas tarsais, áreas aveludadas, coxins, franjas e órgão tibial, sendo as quatro primeiras utilizadas na coleta e a última no armazenamento da substância (Cruz-Landim, 1965; Rebêlo, 2001). Eles raspam com as pernas anteriores a superfície da fonte, transferem o aroma para as pernas médias e o armazenam nas pernas posteriores. Essas transferências entre as pernas são feitas enquanto os machos pairam no ar por diversas vezes (Dodson & Frymire, 1961; Vogel, 1966; Braga & Garófalo, 2003). Além disso, aplicam à superfície do substrato uma mistura de lipídios não-polares, secretados a partir das glândulas labiais cefálicas, que ajudam na retenção dos compostos voláteis, aumentando, dessa forma, a eficiência da coleta (Whitten et al., 1989) Relação com orquídeas e outras flores Considerados voadores exímios, estima-se que essas abelhas percorram cerca de 1 km por dia e km em toda sua vida (Janzen, 1971). Desta forma, voam longas distancias visitando e polinizando diversas espécies de plantas que encontram pelo caminho. Roubik & Hanson (2004) listam 173 gêneros pertencentes a 68 famílias de Angiospermas, não incluindo Orchidaceae, que são visitadas por euglossíneos para coleta de pólen e/ou néctar. Cinquenta e duas espécies de orquídeas do Panamá são listadas a parte, pois merecem especial atenção, devido a intrínseca relação que os euglossíneos possuem com essas plantas. 3

23 INTRODUÇÃO Cerca de 700 espécies de orquídeas (10%) são polinizadas por machos euglossíneos (Ramírez et al., 2002). Essas flores são as fontes preferidas dos machos que buscam aromas puros e diversificados. Como em muitas espécies de orquídeas, as flores são unissexuais, a polinização é do tipo cruzada, realizada predominantemente pelos euglossíneos, e torna-se obrigatória. Deste modo, muitas orquídeas desenvolveram diferentes conformações anatômicas em suas flores, como se fossem armadilhas, para que os euglossíneos, ao visitarem-nas, sigam uma rota específica e assim possam retirar ou depositar o polinário da flor e realizar a polinização (Rebêlo, 2001). Em algumas espécies de orquídeas neotropicais esses machos são os únicos visitantes efetivos, o que faz com que sejam popularmente conhecidos como abelhas das orquídeas (Williams & Whitten, 1983). A forte relação entre euglossíneos e orquidaceas pode ser evidenciado pelo fato de algumas espécies de orquídeas do gênero Catasetum e Cycnoches deixarem de produzir suas fragrâncias florais depois que seus polinários são removidos por essas abelhas. Além disso, existem espécies que produzem aromas modificados para afugentar a visita de abelhas de comportamento ou tamanho não adequados para a sua polinização (Gerlach & Schill, 1991; Roubik & Hanson, 2004) Em geral, as flores visitadas pelos euglossíneos produzem monoterpenos e ésteres voláteis em grandes quantidades, de modo que o seu aroma pode ser sentido a longas distâncias (Gerlach & Schill, 1991). Essa característica faz com que os machos sejam facilmente atraídos por certos terpenóides e hidrocarbonetos aromáticos sintetizados industrialmente, que são análogos às fragrâncias naturais. Estes sintéticos têm sido utilizados como iscas e têm contribuindo para o conhecimento da fauna e seus aspectos bioecológicos em diferentes áreas biogeográficas, além de revelar espécies nunca antes conhecidas. 4

24 INTRODUÇÃO 1.2 Estratificação vertical em florestas Uma floresta pode, ou não, apresentar estratos verticais, dependendo do seu estado de conservação, estádio de sucessão e localização fitoecológica. Quando estratificadas, as florestas podem apresentar os seguintes estratos arbóreos: subbosque, estrato inferior, estrato médio e estrato superior (copa/dossel). O número de estratos e a altura de cada um deles variam de acordo com a vegetação local, relações competitivas entre as plantas, restrições e perturbações naturais e humanas (Souza et al., 2003). Diversos estudos têm sido realizados comparando a comunidade faunística existente em diferentes estratos verticais de florestas tropicais e têm revelado diferenças significativas na composição de espécies entre eles. Essas diferenças são mais relevantes quando se compara extratos extremos, como sub-bosque e copa, por exemplo, e nesses casos, há uma tendência à maior riqueza e abundância de espécies nos estratos superiores (Erwin 1982; Campos et al., 2006; Neves et al., 2007; Grimbacher & Stork, 2007). Essas diferenças na composição faunística entre os estratos florestais são esperadas se considerarmos que cada um deles apresenta características próprias relacionadas a condições estruturais e micro-climáticas. Geralmente na copa a densidade de área foliar, abundância de folhas jovens, flores, frutos e sementes são maiores que no sub-bosque (Basset et al., 2003 apud Madeira et al., 2005). Por outro lado, o sub-bosque apresenta maior umidade relativa do ar, além de menores temperaturas, incidência de radiação solar e correntes de ar (Salmah et al., 1990 apud Martins & Souza, 2005). 5

25 INTRODUÇÃO Tais fatores, associados à fisionomia da floresta, arquitetura das plantas, comportamento dos organismos (nichos tróficos) e disponibilidade de recursos fazem com que as florestas estratificadas suportem maior diversidade de espécies vegetais e animais, por apresentarem maior diferenciação de nichos ecológicos (Hunter-JR, 1990; Basset et al., 2003 apud Madeira et al., 2005). Portanto, espécies animais, inclusive abelhas, podem apresentar preferências por estratos que lhes ofereçam micro-habitats propícios ao seu estabelecimento (Morato, 2001a). Desta forma, alguns estudos relacionados à estratificação vertical da comunidade de abelhas Euglossini foram realizados, considerando, entre outros fatores, a preferência dessas abelhas em buscar recursos em orquídeas, as quais possuem hábito de vida epífito e se estabelecem em diferentes gradientes verticais (Roubik, 1993; Oliveira & Campos 1996; Martins & Souza, 2005; Ferreira et al., 2011). Contudo os resultados são muito variados, observando-se, então, a necessidade de realizar mais estudos relacionados, considerando alturas entre estratos significativas e testando ambientes diferentes, para tentar observar se existe, ou não, algum padrão de distribuição vertical em Euglossini. 1.3 Florestas de Várzea e o Estado do Amapá O Estado do Amapá localiza-se no extremo norte do Brasil e é considerado um dos Estados mais preservados do país por apresentar cerca de 70% da sua área territorial (10 milhões de hectares) constituída de áreas naturais legalmente protegidas, entre unidades de conservação e terras indígenas, pouco alteradas por atividades humanas (Atlas, 2008). 6

26 INTRODUÇÃO Cortado ao sul pela linha do Equador, com maior parte de suas terras e águas no hemisfério norte, situa-se à margem esquerda o Rio Amazonas, com sua capital localizada sobre a linha do Equador. Ao norte faz fronteira com Guiana Francesa (655 Km) e Suriname (52 Km); a oeste e sudoeste possui uma longa fronteira com o Estado do Pará (1.093 Km); a costa sudeste é banhada pelo rio Amazonas (315 Km) e a leste e nordeste faz limite com a costa oceânica (598 Km), correspondendo a 8,11% do litoral atlântico do Brasil (Iepa, 2002). Apresenta clima tropical superúmido, com uma vegetação constituída por ecossistemas que compreendem desde formações pioneiras de mangue a florestas tropicais densas, passando por campos inundáveis e cerrados, além de apresentar uma combinação única, na Região Amazônica, de litorais marinhos e fluviais (Atlas, 2008). O rio Amazonas banha mais de 300 km da margem sudeste do Estado e cria uma longa extensão de floresta de várzea estuarina que compreende 6.959,25 Km² (4,85%) da sua cobertura vegetal, representando o segundo maior ambiente florestado da região (Iepa, 2002; Queiroz, 2008). A foz desse rio é constituída pelas águas que descem dos Andes, juntamente com as águas de seus inúmeros afluentes e de chuvas, que caem na área de captação de sua bacia. A repercussão das marés atlânticas empurra de volta as águas do Amazonas, elevando seu nível e inundando as planícies adjacentes. Nos momentos em que as águas ficam paradas (praia-mar/baixa-mar), os sedimentos em suspensão precipitam: os mais pesados nas margens dos rios e os mais leves no interior da floresta, resultando em áreas inundadas como as várzeas e igapós (Queiroz, 2004). As várzeas são ambientes ripários, frágeis e com condições restritas, relacionadas a salinidade, fluxo constante de marés com período e altura de 7

27 INTRODUÇÃO inundações pouco previsíveis. Sua origem e funcionamento estão ligados à deposição de sedimentos geologicamente recentes, que são transportados pelas marés e águas pluviais, de modo que esses sedimentos conferem ao solo desse ambiente alto nível de saturação, bem como alta fertilidade e ciclagem de nutrientes (Gama et al., 2005; Santos & Jardim, 2006; Queiroz, 2008). Portanto, o regime e intensidade dos eventos de inundação, juntamente com o teor de sedimentos carreados pelas águas são fatores chave em moldar características significativas relacionadas ao revestimento vegetal, formação dos solos, perfis físicos e químicos das áreas de floresta de várzea, através de efeitos, positivos ou negativos, que levam à heterogeneidade do ambiente e de suas comunidades ao longo do tempo e espaço (Lima & Tourinho 1994; Budke et al., 2010). Muitos estudos têm demonstrado que as florestas de várzea apresentam espécies vegetais exclusivas, que são adaptadas morfofisiologicamente para suportarem suas condições limitantes (Bentes-Gama et al., 2002; Santos et al., 2004; Gama et al., 2005; Santos & Jardim, 2006; Queiroz et al., 2007; Carim et al., 2008). Em geral essas espécies são de grande porte e seu estrato arbóreo cria e mantém o microclima no interior das várzeas, abrigando uma fauna associada composta por artrópodes, aves limnícolas, peixes e outros organismos que utilizam esse ambiente para se abrigar e reproduzir (Almeida et al., 2004). Esse microclima, a estruturação da floresta em si, a presença de certos gêneros e famílias vegetais visitadas por Euglossini, segundo listagem de Roubik & Hanson (2004), e o pouco conhecimento sobre a fauna de euglossíneos em ambientes inundáveis (Pearson & Dressler, 1985; Melo, 2006), torna pertinente a busca pelo conhecimento da comunidade dessas abelhas nesse tipo de 8

28 INTRODUÇÃO ecossistema, sendo interessante identificar como se distribuem, em termos de estratificação florestal, em ambientes constantemente inundados por águas fluviais. 1.4 Considerações iniciais Diante do exposto e considerando que as várzeas são ambientes frágeis e de difícil recuperação uma vez alteradas pela intervenção humana (Almeida et al., 2004), buscou-se estudar os aspectos ecológicos relacionados à comunidade de machos euglossíneos em uma área de floresta de várzea no Estado do Amapá, Amazônia, Brasil, onde a presença de uma rica biodiversidade é evidente, mas a crescente colonização humana torna iminente a alteração da paisagem e perda da diversidade existente. Apesar de a área estudada ser uma unidade que visa conciliar as atividades humanas com a preservação da vida silvestre e proteção dos recursos naturais (Apafaz, 2011), a crescente demanda de atividades legalmente exploratórias não a impede de estar vulnerável a ações ilegais, tais como derrubadas, poluição e invasões, que podem acarretar, no decorrer dos anos, o desaparecimento de espécies, por reduzirem a disponibilidade de fontes de recursos florais e locais para nidificação. Isso tudo também é facilitado pela proximidade da unidade com a capital do Estado e o fácil acesso à sua área tanto por rodovia quanto por via fluvial. Acredito que nessa unidade a fauna de Euglossini seja bastante rica e diversificada, pelo fato de ser constituída majoritariamente por vegetação primária, em estádio de clímax, com presença de árvores de grande porte que abrigam diversas epífitas, como orquídeas. Além disso, ainda é considerada, segundo Sema (2003), uma área pouco impactada pelo homem e em bom estado de conservação. 9

29 INTRODUÇÃO Considerando as inundações diárias ocorrentes na área, acredito que elas interfiram em aspectos bioecológicos dos euglossíneos, como disponibilidade de recursos e locais de nidificação, pois, uma vez inundado o sub-bosque, mesmo que temporariamente, as abelhas são forçadas a buscar tais recursos em estratos superiores, como as copas, favorecendo diferenças em suas comunidades entre esses estratos. Portanto, este estudo visa verificar se essas diferenças existem e de que forma ocorrem na área, buscando catalogar a diversidade de Euglossini local a tempo de que seja irreversivelmente impactada e também chamar a atenção da comunidade ali estabelecida para a grande importância do ambiente em que se encontra, oferecendo informações que sejam consideradas relevantes para a sua preservação e utilização de modo sustentável. 10

30 OBJETIVOS

31 OBJETIVOS II OBJETIVOS 2.1 Geral Conhecer a composição da comunidade de machos de abelhas Euglossini (Hymenoptera: Apidae) em dois estratos verticais, copa (25 m) e sub-bosque (1,5 m), de uma floresta de várzea na Região Amazônica, a Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá, Amapá, Brasil. 2.2 Específicos Verificar como se estrutura a comunidade (riqueza, abundância, diversidade) dos machos euglossíneos em copa e sub-bosque da área de estudo; Analisar os aspectos fenológicos das espécies amostradas; Verificar se de fato existe diferença de temperatura entre os diferentes estratos arbóreos e correlacionar aos valores de riqueza e abundância de espécies obtidos; Verificar quais fragrâncias aromáticas utilizadas são mais atrativas para os machos e sua atratividade em cada um dos estratos estudados. 12

32 MATERIAL E MÉTODOS

33 MATERIAL E MÉTODOS III MATERIAL E MÉTODOS 3.1 Área de Estudo O estudo foi realizado na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, que é uma unidade de conservação estadual de uso sustentável, criada através da Lei nº. 0873, de 31 de Dezembro de 2004 (Amapá, 2004). Essa unidade está localizada na porção sudeste do Estado do Amapá, Região Amazônica, Brasil, especificamente no distrito de Fazendinha, entre as cidades de Macapá e Santana, a aproximadamente 15 km ao sul da capital, Macapá (Figura 1). É limitada a norte pela Rodovida Salvador Diniz (AP-010), a sul pelo o Rio Amazônas, a leste pelo igarapé Paxicu e a oeste pelo igarapé da Forteleza. Esses limites conferem fácil acesso à área tanto por rodovia como por via fluvial (Apafaz, 2011). Apresentando uma área total de 136,592 ha, com perímetro de 6.658,63 m, a unidade, por seu caráter de unidade de conservação de uso sustentável, permite a exploração de seus recursos naturais de forma planejada e regulamentada, visando conciliar a permanência da população local com o desenvolvimento sustentável de atividades econômicas e a conservação do meio ambiente. Desta forma, cerca de 300 famílias residem no entorno da unidade, sobrevivendo basicamente dos recursos naturais explorados na área, como comercialização de produtos florestais, atividades de pesca e ecoturismo (Atlas, 2008; Apafaz, 2011). O clima predominante nessa região é caracterizado como tropical superúmido, com precipitação média anual girando em torno de 2100 mm, conferindo a essa unidade uma alta pluviosidade durante pelo menos metade do ano. O período que compreende os meses de janeiro a julho é considerado a estação mais chuvosa, 14

34 MATERIAL E MÉTODOS enquanto que o período de agosto a dezembro é considerado a estação menos chuvosa, na qual a precipitação pluviométrica chega a ser menor que 60 mm. A temperatura média anual gira em torno de 27ºC e a umidade média relativa do ar varia de 78% (mínima) a 87% (máxima) por mês (Nhmet, 2012). Figura 1. Área de estudo sob diferentes panorâmicas. a) Mapa do Brasil com destaque, em verde, para o Estado do Amapá. b) Mapa do Estado do Amapá com destaque, em vermelho, para a capital Macapá. c) Mapa com zoom na porção sudeste do Estado do Amapá com destaque, em amarelo, para a Área de Proteção Ambiental da Fazendinha. Fonte: Google Earth, 2011; Amapá, 2012; Google Maps,

35 MATERIAL E MÉTODOS A vegetação predominante constitui-se de espécies do domínio Amazônico adaptadas a ecossistema de várzeas estuarinas, que resistem à periodicidade de inundações e influência direta do regime de marés (Figura 2) e águas pluviais (Apafaz, 2011). Apresenta áreas de campos abertos, porém é majoritariamente constituída de floresta densa de várzea, com presença de espécies arbóreas de grande porte como seringueira (Hevea brasiliensis) - Euphorbiaceae, andiroba (Carapa guianensis) - Meliaceae, virola (Virola surinamensis) - Myristicaceae, pracuúba (Mora paraensis) Leguminosae Caesalpinioideae e pau-mulato (Calycophyllum spruceanum) Rubiaceae, além de grande número de palmeiras, como o açaí (Euterpe oleracea) - Arecaceae (Atlas, 2008; Hiura & Sarquis, 2008). Formações geológicas pertencentes ao período Quaternário, com idade média de anos e máxima de anos, são presentes em toda a paisagem costeira do Estado, compreendendo uma faixa litorânea relativamente estreita, baixa e plana especificamente nessa área. Os depósitos aluviais são recentes, com sedimentos de idade terciária e quaternária intimamente relacionados com a influência de igarapés (Paxicu, Fortaleza, Piriá, Pescada, Aturiazinho, Aturiá Grande, furo do Aturiá, Mato Grosso, da Ponta e Jaranduba) e principalmente do Rio Amazonas (Apafaz, 2011). O solo é constituído de hidromórficos gleizados, configurando um ecossistema aberto com alto teor de fertilidade e alto grau de vulnerabilidade natural, significando que possui uma baixa resistência estrutural, o que ocorre especialmente em locais com baixo teor de ferro (Fe). De um modo geral, apresenta lençol freático alto e pouca drenagem de água, sendo típico de ambientes inundáveis (Campos et al., 2003; Amaral, 2000; Atlas, 2008). 16

36 MATERIAL E MÉTODOS Figura 2. Floresta de várzea, com registro dos picos de marés em um mesmo ponto amostral. a) Área com maré baixa. b) Área com maré alta. Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil. Foto: Vilhena, Amostragem das Abelhas Para amostrar a comunidade de machos de Euglossini, foi estabelecido um sítio amostral (S 00º W 051º ) a aproximadamente 3 km da borda da rodovia Salvador Diniz em direção ao interior da floresta (Figura 3). Nele foram instaladas armadilhas (detalhes no item 3.3) contendo substâncias aromáticas 17

37 MATERIAL E MÉTODOS sintéticas em seu interior que permaneciam na área das 08h00min às 18h00min, totalizando 10 horas de amostragem por dia. O estudo ocorreu durante o de período de janeiro de 2011 a março de 2012, totalizando 15 meses de coleta, onde as armadilhas eram amostradas uma vez por mês. Porém, as coletas eram realizadas em dois dias, sendo que em cada um deles era amostrado um grupo diferente de essências. Figura 3. Panorâmica da área total da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá AP, Brasil, com localização do sítio amostral (ponto de coleta) em amarelo. Fonte: Google Earth, No primeiro dia de amostragem eram utilizadas as essências: Eugenol, β- Ionona, Cineol, Feniletanol, Cinamato de Metila e β-mirceno (numeradas de 001 a 006, respectivamente) e no segundo dia eram utilizadas as essências: Butirato de 18

38 MATERIAL E MÉTODOS Etila, Benzoato de Benzila, Vanilina, Linalol, Salicilato de Metila, Benzoato de Metila e Acetato de Benzila (numeração de 007 a 013), totalizando 13 substâncias aromáticas (Figura 4). Foram utilizadas soluções puras de todas elas, com exceção de cinamato de metila e vanilina, as quais foram solubilizadas em álcool absoluto até o ponto de saturação, em virtude de serem comercializadas sob forma de cristais. Figura 4. Disposição das árvores, identificadas com o número da essência recebida, separadas em dois grupos estabelecidos por dia de coleta. Diagrama da direita apresenta as essências utilizadas no primeiro dia e o da esquerda as utilizadas no segundo dia de coleta. Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil. Fonte: GPS Garmin etrexlegend CX; Google Earth, No fundo das armadilhas era colocada uma solução de água e detergente neutro para diminuir as chances das abelhas escaparem. Assim que detectados espécimes no interior das armadilhas, eles eram retirados imediatamente, para que fossem evitados danos a coloração e/ou apodrecimento. Além disso, o excesso de 19

39 MATERIAL E MÉTODOS umidade dos indivíduos era removido com papel absorvente, os vivos eram sacrificados sob vapor de acetato de etila ou em álcool absoluto e posteriormente eram armazenados em sacos de papel, devidamente identificados com data, hora, estrato arbóreo e essência aromática em que eram coletados. Figura 5. Disposição vertical esquemática das armadilhas instaladas em copa (1,5 m) e sub-bosque (25 m) das árvores da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil. Foto: Vilhena,

40 MATERIAL E MÉTODOS Para amostrar os estratos verticais, as armadilhas eram instaladas em pares contendo a mesma essência aromática em árvores a duas alturas fixas: uma a 25 m e outra a 1,5 m em relação ao solo. Desta forma, copa e sub-bosque eram amostrados simultaneamente (Figura 5). As árvores foram escolhidas a esmo, mantendo-se a distância mínima de 10 m entre elas e receberam numeração correspondente ao par de armadilhas com mesma numeração da essência recebida. Assim, as armadilhas correspondentes a uma mesma essência aromática eram colocadas sempre na mesma árvore em todos os meses de coleta. Dados referentes às coordenadas geográficas para cada uma delas foram obtidos com auxílio de um dispositivo GPS (Tabela 1). Tabela 1. Coordenadas geográficas das árvores em que cada armadilha com respectiva essência aromática foi instalada para a amostragem de machos de Euglossini na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil. Nº. Essência/ árvore Essência aromática Coordenadas Geográficas Latitude Longitude 1 Eugenol 0 2'56.01"S 51 7'42.76"O 2 β-ionona 0 2'56.68"S 51 7'40.83"O 3 Cineol 0 2'57.65"S 51 7'41.03"O 4 Feniletanol 0 2'57.32"S 51 7'40.96"O 5 Cinamato de Metila 0 2'58.77"S 51 7'43.89"O 6 β-mirceno 0 2'56.35"S 51 7'44.84"O 7 Butirato de Etila 0 2'57.61"S 51 7'45.45"O 8 Benzoato de Benzila 0 2'58.15"S 51 7'46.54"O 9 Vanilina 0 2'57.49"S 51 7'47.92"O 10 Linalol 0 2'57.18"S 51 7'46.88"O 11 Salicilato de Metila 0 2'55.93"S 51 7'48.39"O 12 Benzoato de Metila 0 2'53.81"S 51 7'46.11"O 13 Acetato de Benzila 0 2'52.48"S 51 7'46.38"O 21

41 MATERIAL E MÉTODOS 3.3 Confecção das armadilhas As armadilhas foram confeccionadas a partir de garrafas incolores de politereftalato de etileno (Pet) de capacidade de 2 litros, readaptadas a partir de Campos et al. (1989). As tampas das garrafas foram pintadas com tinta branca a base d água, para que o seu colorido não interferisse na atração das abelhas. Em cada uma delas foi efetuado um orifício central (Figura 6a-b), utilizando prego comum (nº 1 ½ x 13 mm), no qual foi inserido um arame maleável fino cuja ponta superior foi moldada em forma de alça e a ponta inferior foi amarrada em uma haste flexível de plástico (cotonete) dobrada ao meio, contendo algodão nas pontas (Figura 6c-e). No corpo de cada garrafa foram efetuados quatro orifícios medindo 3 cm de diâmetro e distando 6 cm entre si. Em cada um deles foi introduzida uma mangueira (Masterflex ¾ x 1,5 mm, Perfilnor) de 4 cm, cortada de modo a formar uma rampa de acesso para as abelhas pousarem e entrarem nas armadilhas (Figura 6f-g). O arame foi utilizado para que o cotonete não tocasse a parede interna da garrafa, permanecendo no centro e exalando igualmente a essência pelas quatro entradas da armadilha. A alça era utilizada para amarrar fios destinados à manipulação das garrafas. O algodão inserido na ponta da haste era embebido em essência aromática para atrair os machos euglossíneos ao interior das armadilhas, sendo que a haste foi reforçada com uma quantidade maior de algodão, formando um chumaço de aproximadamente 2 cm de diâmetro. E nas rampas de acesso foram efetuadas pequenas ranhuras, para aumentar o atrito de pouso, pois em geral as mangueiras são escorregadias e muitas abelhas têm dificuldade de pousar nelas. 22

42 MATERIAL E MÉTODOS Figura 6. Aspectos gerais da confecção da armadilha utilizada para amostragem de Euglossini. a) Tampa com perfuração central. b) Tampas pintadas com tinta branca a base d água. c) Haste de plástico dobrada ao meio. d) Arame amarrado em uma extremidade da haste. e) Arame inserido na tampa da garrafa. f) Mangueira com corte, formando uma rampa de pouso para as abelhas. g) Armadilha pronta. Foto: Vilhena,

43 MATERIAL E MÉTODOS Para a manipulação das armadilhas instaladas na copa foram amarrados 50 m de fio de nylon (nº. 0,90) e nas pertencentes ao sub-bosque 1 m de fio barbante. Optou-se por colocar o fio de nylon nas armadilhas da copa por ele ser mais resistente e deslizar com facilidade, o que é importante por facilitar a descida das armadilhas e diminuir a possibilidade delas ficarem presas nos galhos. Por outro lado, o fio de barbante foi colocado nas armadilhas do sub-bosque por ter maior aderência, logo não escorrega com facilidade ao ser amarrado ao tronco da árvore, sendo esse aspecto importante principalmente em períodos chuvosos. 3.4 Dados climatológicos Dois aparelhos Dataloggers HOBO Pro-Series eram utilizados nos dias de amostragem para a marcação de dados referentes à temperatura em cada estrato arbóreo. Esses dispositivos permaneciam instalados à mesma altura das armadilhas, um a 25 m e outro a 1,5 m do em relação ao solo, e eram programados para obter os dados em intervalos de uma hora. A utilização desses dispositivos só pode ser realizada alguns meses depois de iniciadas as amostragens, desta forma os dados ambientais foram obtidos apenas para o período de abril de 2011 a março de 2012, o qual compreende 12 meses de amostragem. Além disso, dados gerais mensais referentes à temperatura, umidade relativa do ar e pluviosidade da área (Figura 7), foram obtidos para todo o período amostral através do Núcleo de Hidrometeorologia e Energias Renováveis (Nhmet), vinculado ao Instituto de Pesquisas Científicas e Tecnológicas do Estado do Amapá (Iepa). 24

44 Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez Jan Fev Mar UR (%) e PRP (mm) Temp (ºC) MATERIAL E MÉTODOS PRP (mm) UR (%) Temp ( C) , , , , , ,5 Mês amostral Figura 7. Valores médios mensais de temperatura (Temp) e umidade relativa do ar (UR) e valores absolutos de precipitação pluviométrica (PRP) da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, no período de janeiro/2011 a março/2012. Fonte: Nhmet/Iepa, Análise estatística dos dados Abundância O conjunto total dos valores de importância de cada espécie foi plotado contra um ranking de abundância de espécies, gerando um diagrama de ranking de abundância, onde as espécies são plotadas das mais comuns para as mais raras. Escolheu-se analisar segundo o modelo Broken-Stick, pois nele admite-se que as distribuições de abundância são mais uniformes, sendo o modelo que apresenta melhor ajuste para essas análises, segundo Barros (2007). Para isso, foi utilizado o 25

45 MATERIAL E MÉTODOS Programa Past, versão 1.82b, Para as demais análises, a abundância foi considerada conforme valores absolutos de indivíduos por espécie Riqueza Para estimar a riqueza de espécie esperada para a área, foi calculado o índice de Chao (S c ) tanto para os dados gerais, quanto para cada estrato arbóreo. Roubik & Hanson (2004) aconselham utilizar esse índice para estimar a riqueza de espécies em inventários sobre Euglossini. Esse índice estima a riqueza total analisando o número de espécies representadas por apenas 1 (singletons) e 2 (doubletons) indivíduos nas amostras, sendo calculado pela seguinte fórmula: S est = S obs + (a²/2b) Onde, S representa o total de espécies estimadas e observadas, a representa o número de espécies observadas apenas uma vez e b as espécies observadas duas vezes. Além do Chao, foram calculados os índices de riqueza de Margalef (D Mg ) e de Menhinick (D Mn ) que analisam o número de espécies registrado com o número total de indivíduos. Também foi calculada a curva de acumulação de espécies (curva do coletor), que permite avaliar quanto o estudo se aproximou de amostrar a riqueza de espécies estimadas para a área. Todas essas análises foram obtidas através do Programa Past Diversidade Para análise da diversidade foi calculado o índice de Shannon-Wiener (H ), que considera a proporção dos indivíduos em relação ao total da amostra e à riqueza de espécies, além de dar mais peso às espécies raras. Para verificar se as 26

46 MATERIAL E MÉTODOS diferenças entre os índices de Shannon-Wiener para cada amostra foram significativas, foi utilizado o teste-t de Hutcheson (Hutcheson, 1970). Ambos foram obtidos através do programa Past Equitabilidade A uniformidade da distribuição das abundâncias na comunidade foi calculada através do índice de equitabilidade de Pielou (J ), junto ao programa Past (Pielou, 1966) Dominância O grau de dominância das espécies amostradas na área e em cada estrato foi estimado pelos índices de Simpson (D) e Berger-Parker (d). Esses índices dão mais peso às espécies comuns e foram calculados pelo programa Past Correlação O coeficiente de correlação de Pearson (r) foi utilizado para verificar a existência de associação entre abundância, riqueza de espécies e temperatura, umidade relativa do ar e precipitação pluviométrica para os dados gerais. Do mesmo modo, foi estimada a correlação entre abundância, riqueza e temperatura com os dados de cada estrato arbóreo. Para isso foi utilizado o programa Sigma Stat, versão 3.5, Preferência por fragrâncias A preferência das espécies de Euglossini pelas essências aromáticas foi considerada a partir da frequência absoluta de indivíduos de cada espécie atraídos 27

47 MATERIAL E MÉTODOS por cada essência utilizada. E para comparar as essências entre os estratos foi calculado o índice de equitabilidade de Pielou (J ) Estratificação vertical Foram calculadas curvas de acumulação de espécies (rarefação) e de ranking de abundância para os dois estratos verticais através do Programa Past. Os dados referentes aos índices de abundância, riqueza, diversidade, equitabilidade e dominância de espécies também foram calculados, conforme descrito acima. Para comparar a similaridade da comunidade de euglossini entre copa e subbosque foi calculado o coeficiente de similaridade quantitativo de Morisita-Horn (C λ ), calculado através do Programa Lizaro Morisita Calc, versão , Também foram calculados os índices qualitativos de Sørensen (S s ) e Jaccard (S j ) (Sorensen, 1948; Morisita, 1959), através das seguintes fórmulas: S s = 2a/(2a + b + c) S j = a/(a + b + c) Onde, a é número de espécies encontradas em ambos os estratos, b é número de espécies encontradas em apenas um estrato (copa, por exemplo), e c é número de espécies encontradas apenas no outro estrato. Para verificar o quanto a composição de espécies muda ao longo dos estratos arbóreos, foi calculado o índice de Whittaker (β w ). E para comparar o número de indivíduos e espécies entre os estratos foi calculado o teste U de Mann-Whittney. Ambos índices foram obtidos através do programa Past 28

48 RESULTADOS

49 RESULTADOS IV RESULTADOS 4.1 Estrutura da comunidade de Euglossini Foi coletado o total de 836 indivíduos pertencentes a 28 espécies e 4 gêneros, estando esses dados distribuídos da seguinte forma: 14 espécies e 441 indivíduos registrados para o gênero Euglossa (=Eg.); 5 espécies e 336 indivíduos para o gênero Eulaema (=El.); 6 espécies e 16 indivíduos para Eufriesea (=Ef.) e 3 espécies e 43 indivíduos para Exaerete (=Ex.) (Tabela 2). As espécies mais abundantes na área foram sequencialmente: Eulaema meriana, Euglossa ignita, Eulaema pseudocingulata, Euglossa cordata, Euglossa cognata, Eulaema nigrita, Euglossa intersecta, Exaerete lepeletieri e Euglossa modestior. Essas nove espécies representam 87,79% da frequência de todos os indivíduos coletados na área, o que corresponde a 734 indivíduos no total. As espécies menos abundantes, amostradas somente uma vez, foram: Eufriesea superba, Eufriesea vidua, Eufriesea surinamensis, Exaerete dentata e Euglossa bidentata. Elas representam 0,59% das espécies amostradas, totalizando 5 indivíduos juntas. Com relação ao gênero Eufriesea, apesar de não apresentar abundância significativa nas amostragens, duas espécies foram mais abundantes: Eufriesea concava e Eufriesea auripes. As demais espécies estão entre as menos abundantes da área (Tabela 2). A análise estatística dos dados gerais obtidos para a área mostra que a unidade apresenta uma considerável diversidade de espécies (H =2,42) e uma riqueza maior do que a amostrada no presente trabalho. Esse fato é claramente 30

50 RESULTADOS observado através da curva de acumulação de espécies (curva do coletor), a qual não atingiu a assíntota (Figura 8) e pelos valores obtidos através dos índices de riqueza de Margalef (D Mg =4,01) e Menhinick (D Mn =0,96). Contudo, 28 espécies correspondem a 48,07% de espécies amostradas, quando considerado o estimado pelo índice de riqueza de Chao (S c =58,52). Tabela 2. Espécies de Euglossini amostradas e número de indivíduos coletados por espécie na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá- AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março de Nº. Espécie de Euglossini Nº. Indivíduos 1 Eufriesea auripes (Gribodo, 1882) 5 2 Eufriesea concava (Friese, 1899) 6 3 Eufriesea flaviventris (Friese, 1899) 2 4 Eufriesea superb a (Hoffmannsegg, 1817) 1 5 Eufriesea surinamensis (Linnaeus, 1758) 1 6 Eufriesea vidua (Moure, 1976) 1 7 Euglossa (Euglossa) amazonica Dressler, Euglossa (Euglossa) avicula Dressler, Euglossa (Euglossa) b identata Dressler, Euglossa (Euglossa) cordata (Linnaeus, 1758) Euglossa (Euglossa) cognata Moure, Euglossa (Euglossa) gaianii Dressler, Euglossa (Euglossa) irisa sp. m. Oliveira, m.s Euglossa (Euglossa) modestior Dressler, Euglossa (Euglossa) mourei Dressler, Euglossa (Glossura) allosticta Moure, Euglossa (Glossura) ignita Smith, Euglossa (Glossura) viridifrons Dressler, Euglossa (Glossurella) augaspis Dressler, Euglossa (Glossuropoda) intersecta Latreille, Eulaema (Apeulaema) nigrita Lepeletier, Eulaema (Apeulaema) pseudocingulata Oliveira, Eulaema (Eulaema) b omb iformis (Packard, 1869) 6 24 Eulaema (Eulaema) meriana (Olivier, 1789) Eulaema (Eulaema) polyzona (Mocsáry, 1897) 5 26 Exaerete dentata (Linnaeus, 1758) 1 27 Exaerete lepeletieri Oliveira & Nemésio, Exaerete smaragdina (Guérin, 1844) Total

51 RESULTADOS Figura 8. Curva de acumulação de espécies (curva do coletor) gerada para os dados totais obtidos na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil. Em vermelho a curva considerando os valores reais e em azul os intervalos de confiança para mais e para menos. O índice de dominância de espécies de Simpson (D) mostra que a área apresenta uma comunidade de euglossíneos com um grau elevado de espécies dominantes (D=0,87), o que pode ser relacionado ao fato de considerar espécies mais comuns, como seria o caso de El. meriana, Eg. ignita e El. pseudocingulata. No entanto o índice de Berger-Parker não demonstrou valor tão elevado (d=0,21), o que se relaciona mais ao que foi obtido pelo o índice de equitabilidade de Pielou, o qual apresentou valor elevado (J =0,72), demonstrando que a comunidade tende a uniformidade, com as espécies sendo similarmente abundantes. Segundo o diagrama de ranking de abundância de Broken-Stick, a comunidade se distribui de acordo com o esperado, onde existem mais espécies com baixa abundância e poucas com alta (Figura 9). Considerando os valores 32

52 RESULTADOS absolutos, apenas nove espécies apresentaram mais de vinte indivíduos, enquanto que as demais (a maioria) apresentaram menos que esse valor. Figura 9. Diagrama de ranking de abundância, modelo Broken-Stick, gerado para a comunidade de machos de Euglossini na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil. Em vermelho a curva considerando os valores esperados e os pontos são os valores reais obtidos. 4.2 Flutuação Sazonal A flutuação da frequência de indivíduos e riqueza de espécies de Euglossini variou bastante ao longo dos meses amostrados. Contudo, pode-se observar maiores riquezas no final da estação chuvosa, compreendendo os meses de abril a junho e picos de maior riqueza nos meses de janeiro/2012 e maio, respectivamente, enquanto que menores riquezas foram observadas nos meses de fevereiro e março/2011 e fevereiro/2012, que correspondem ao período de alta pluviosidade. Quanto à frequência de indivíduos, maiores valores foram observados nos meses de 33

53 Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez Jan Fev Mar Riqueza de Espécies Frequência de Indivíduos RESULTADOS setembro e julho, que correspondem ao final da estação chuvosa e inicio da estação menos chuvosa. As menores frequências ocorreram nos meses de janeiro/2011, fevereiro/2011, março/2011 e dezembro, os quais também são meses da estação chuvosa (Figura 10) Mês amostral Figura 10. Riqueza de espécies (colunas) e frequência de indivíduos (linha) de machos euglossíneos amostrados na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012. O coeficiente de correlação linear de Pearson (r) mostrou que a riqueza de espécies não apresentou correlação significativa com a precipitação pluviométrica (r=-0,14; p>0,05), nem com a temperatura (ºC) (r=0,09; p>0,05) e nem com a umidade relativa do ar (r=0,13; p>0,05). Do mesmo modo, a abundância também não apresentou correlação significativa com a precipitação (r=-0,14; p>0,05), nem com a temperatura (r=0,28; p>0,05) e nem com a umidade (r=-0,25; p>0,05). Dentre as espécies mais abundantes, El. pseudocingulata e El. meriana foram as únicas amostradas em todos os meses do período de estudo, com a primeira 34

54 RESULTADOS apresentando maior frequência em fevereiro/2012 e a segunda, em julho. Euglossa ignita, não amostrada apenas em fevereiro/2011, teve picos nos meses de setembro e agosto, respectivamente. As demais espécies (Eg. cordata, Eg. cognata El. nigrita, Eg. intersecta, Ex.lepeletieri e Eg. modestior) não foram registradas em alguns meses e apresentaram picos de frequência em diferentes períodos. Das cinco espécies registradas apenas uma vez, duas (Eg. bidentata e Ex. dentata) foram amostradas no mês de maio e as demais (Ef. surinamensis, Ef. superba e Ef. vidua) nos meses de fevereiro/2011, junho e julho, respectivamente, meses pertencentes à estação chuvosa (Tabela 3). Espécies de Eufriesea, que apresentam forte restrição sazonal, foram registradas apenas no período de fevereiro a agosto/2011 e março/2012, meses chuvosos, sendo a maioria dos espécimes amostrados no mês de junho. A mesma tendência foi observada para a espécie Eg. cognata, a qual não foi amostrada em meses mais quentes, sendo coletada somente no meses de janeiro e fevereiro de 2011 e de janeiro a março de 2012, meses altamente chuvosos (Tabela 3). O índice de Simpson (D) revelou maior dominância de espécies no mês de fevereiro/2012 (D=0,72), no qual a espécie mais abundante foi Eg. cognata, enquanto que Berger-Parker (d=0,43) revelou maior dominância em agosto e setembro, meses esses em que Eg. ignita predominou nas amostras. A maior equitabilidade foi vista em dezembro (J =0,94) e a menor em setembro, em que houve predominância das espécies Eg. ignita e Eg. cordata. 35

55 RESULTADOS Tabela 3. Distribuição sazonal das espécies de Euglossini amostradas na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012. Nº. Espécie de Euglossini Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez Jan Fev Mar 1 Eufriesea auripes Eufriesea concava Eufriesea flaviventris Eufriesea superba Eufriesea surinamensis Eufriesea vidua Euglossa allosticta Euglossa amazonica Euglossa augaspis Euglossa avicula Euglossa bidentata Euglossa cordata Euglossa cognata Euglossa gaianii Euglossa ignita Euglossa intersecta Euglossa irisa sp. m. Oliveira, m.s Euglossa modestior Euglossa mourei Euglossa viridifrons Eulaema bombiformis Eulaema meriana Eulaema nigrita Eulaema polyzona Eulaema pseudocingulata Exaerete dentata Exaerete lepeletieri Exaerete smaragdina Total Mês amostral Total

56 Eugenol β-ionona Cineol Feniletanol Cinamato de Metila β-mirceno Butirato de Etila Benzoato de Benzila Vanilina Linalol Salicilato de Metila Benzoato de Metila Acetato de Benzila Riqueza de Espécies Frequência de Indivíduos RESULTADOS 4.3 Essências Aromáticas As essências aromáticas que atraíram maior riqueza de espécies foram, respectivamente, cineol, salicilato de metila e eugenol, enquanto que linalol e benzoato de metila apresentaram menor riqueza. Quanto à frequência de indivíduos, os maiores valores foram obtidos em cineol, salicilato de metila e acetato de benzila, enquanto que os menores valores ocorreram em linalol, benzoato de metila e feniletanol. β-mirceno não atraiu machos. (Figura 11) Essência aromática Figura 11. Riqueza de espécies (colunas) e frequência de indivíduos (linha) dos euglossíneos amostrados em cada essência aromática na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012. Dentre as espécies mais abundantes, El. meriana, Eg. cordata, El. nigrita e Eg. modestior apresentaram maior frequência no cineol; Eg. ignita teve maior frequência no acetato de benzila; El. pseudocingulata na vanilina e no eugenol; Eg. 37

57 RESULTADOS cognata e Ex. lepeletieri no salicilato de metila; e Eg. intersecta na β-ionona. Dentre espécies amostradas apenas uma vez, machos de Ef. superba e Ef. vidua foram atraídos pelo cineol, o de Eg. bidentata pelo eugenol, o de Ex. dentata pelo feniletanol; e aquele de Ef. surinamensis pelo cinamato de metila (Tabela 4). De abril//2011 a janeiro/2012, exceto agosto/2011, e março/2012 o cineol foi a essência que atraiu maior riqueza de espécies, sendo a mais eficiente em onze dos quinze meses de amostragem. De janeiro a março/2011 as mais atrativas foram eugenol, salicilato de metila e butirato de etila, respectivamente. Em fevereiro/2012 cineol e vanilina atraíram igual número de espécies (Tabela 5). Observa-se que o padrão encontrado no período de janeiro a março/2011 não se repetiu no ano seguinte. Cineol e salicilato de benzila amostraram espécimes em todos os meses de coleta, o que não foi observado nas demais, uma vez que em determinados meses não houve indivíduos amostrados. β-ionona, acetato de benzila, eugenol, vanilina e cinamato de metila atraíram espécimes em mais de dez meses de amostragem. Linalol atraiu apenas um macho de El. meriana, no mês de março/2012. Feniletanol, butirato de etila e bezoato de metila apresentaram dados em apenas quatro meses, com poucas espécies atraídas. β-mirceno não atraiu indivíduos (Tabela 5). Analisando a atratividade das essências por estação, na estação chuvosa (janeiro a junho) eugenol, β-ionona, feniletanol, butirato de etila, benzoato de benzila, vanilina e linalol foram mais atrativas, enquanto que na estação menos chuvosa (julho a dezembro) cinamato de metila e acetato de benzila foram mais atrativas. Cineol e salicilato de metila foram atrativas nas duas estações. β-mirceno não amostrou indivíduos e benzoato de metila não apresentou valores significativos que pudessem ser comparados entre as estações (Tabela 5). 38

58 RESULTADOS Tabela 4. Distribuição dos machos de Euglossini amostrados em cada essência aromática utilizada na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012. EU = Eugenol; BI = β-ionona; CI = Cineol; FE = Feniletanol; CM = Cinamato de Metila; MI = β-mirceno; BE = Butirato de Etila; BB = Benzoato de Benzila; VA = Vanilina; LI = Linalol; SM = Salicilato de Metila; BM = Benzoato de Metila; AB=Acetato de Benzila. Nº. Espécie de Euglossini Essência Aromática EU BI CI FE CM MI BE BB VA LI SM BM AB 1 Eufriesea auripes Eufriesea concava Eufriesea flaviventris Eufriesea superba Eufriesea surinamensis Eufriesea vidua Euglossa allosticta Euglossa amazonica Euglossa augaspis Euglossa avicula Euglossa bidentata Euglossa cordata Euglossa cognata Euglossa gaianii Euglossa ignita Euglossa intersecta Euglossa irisa sp. m. Oliveira, m.s Euglossa modestior Euglossa mourei Euglossa viridifrons Eulaema bombiformis Eulaema meriana Eulaema nigrita Eulaema polyzona Eulaema pseudocingulata Exaerete dentata Exaerete lepeletieri Exaerete smaragdina Total Total

59 RESULTADOS Tabela 5. Riqueza de espécies de Euglossini amostradas nas essências aromáticas em cada mês de coleta na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012. Nº. Essência aromática Mês amostral Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez Jan Fev Mar 1 Eugenol β-ionona Cineol Feniletanol Cinamato de Metila β-mirceno Butirato de Etila Benzoato de Benzila Vanilina Linalol Salicilato de Metila Benzoato de Metila Acetato de Benzila

60 RESULTADOS 4.4 Estratificação Vertical Comunidade de Euglossini em copa e sub-bosque Das 28 espécies de Euglossini amostradas nesse estudo, 24 foram registradas na copa e 23 no sub-bosque. Com relação à frequência de indivíduos, 646 espécimes (77,27% do total de indivíduos coletados) foram amostrados no subbosque e 190 (22,73%) na copa (Tabela 6). Maior riqueza de espécies e frequência de indivíduos pertencentes ao gênero Eufriesea foi amostrada na copa, havendo apenas machos de três espécies coletados no sub-bosque. Euglossa e Eulaema apresentaram maior abundância e riqueza de espécies no sub-bosque. Exaerete apresentou maior riqueza na copa, porém maior abundância no sub-bosque. Cinco espécies foram amostradas somente na copa: Ef. auripes, Ef. superba, Ef. surinamensis, Eg. augaspis e Ex. dentata. Quatro espécies ocorreram exclusivamente no sub-bosque: Ef. vidua, Eg. avicula, Eg. bidentata e El. polyzona, e dezenove espécies foram comuns aos dois estratos. (Tabela 6). Com relação à abundância, na copa as espécies mais frequentes foram respectivamente: Eg. cognata, El. pseudocingulata, Eg. cordata, El. meriana, El. nigrita e Eg. ignita. Enquanto que, no sub-bosque essas espécies também foram as mais abundantes, porém em uma ordem diferente (Tabela 7), e além delas mais três espécies foram muito frequentes: Eg. intersecta, Ex. lepeletieri e Eg. modestior. Estas espécies também ocorreram na copa, mas não estavam dentre as mais abundantes para esse estrato. 41

61 RESULTADOS Quando observadas individualmente, as espécies mais abundantes comuns aos dois estratos (El. meriana, Eg. ignita, El. pseudocingulata, Eg. cordata e El. nigrita), apresentaram maior frequência de indivíduos no sub-bosque, com exceção da espécie Eg. cognata, que ocorreu mais na copa (Apêndice A). Tabela 6. Espécies de Euglossini amostradas em copa (25 m) e subbosque (1,5 m) da floresta de várzea da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá, Amapá, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012. Nº. Espécie de Euglossini Copa Sub-Bosque Total 1 Eufriesea auripes¹ Eufriesea concava Eufriesea flaviventris Eufriesea superb a¹ Eufriesea surinamensis¹ Eufriesea vidua² Euglossa allosticta Euglossa amazonica Euglossa augaspis¹ Euglossa avicula² Euglossa b identata² Euglossa cognata³ Euglossa cordata³ Euglossa gaianii Euglossa ignita³ Euglossa intersecta³ Euglossa irisa sp. m. Oliveira, m.s Euglossa modestior³ Euglossa mourei Euglossa viridifrons Eulaema b omb iformis Eulaema meriana³ Eulaema nigrita³ Eulaema polyzona² Eulaema pseudocingulata³ Exaerete dentata¹ Exaerete lepeletieri³ Exaerete smaragdina Total Espécies exclusivas da copa; 2- Espécies exclusivas do sub-bosque; 3- Espécies mais abundantes 42

62 RESULTADOS Tabela 7. Espécies de Euglossini mais abundantes em cada estrato vertical, copa (25 m) e sub-bosque (1,5 m), na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá, Amapá, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012. COPA Nº. Espécie de Euglossini Ind. 1 Euglossa cognata 47 2 Eulaema pseudocingulata 28 3 Euglossa cordata 23 4 Eulaema meriana 16 5 Eulaema nigrita 11 6 Euglossa ignita 10 Total indivíduos SUB-BOSQUE 135 Nº. Espécie de Euglossini Ind. 1 Eulaema meriana Euglossa ignita Eulaema pseudocingulata 85 4 Euglossa cordata 64 5 Euglossa intersecta 29 6 Eulaema nigrita 25 7 Euglossa cognata 24 8 Exaerete lepeletieri 23 9 Euglossa modestior 22 Total indivíduos 589 A análise estatística mostra uma maior diversidade na copa (H =2,54) quando comparada ao sub-bosque (H =2,22), porém a diferença entre esses estratos não foi significativa, uma vez que os testes t de Hutcheson (t=3,14; p>0,001) e U de Mann- Whittney (Z=-1,02; p=0,30) apresentaram valores mais elevados que os seus índices de referência. O índice de equitabilidade de Pielou apresentou valores altos, indicando que copa (J =0,80) e sub-bosque (J =0,71) apresentam comunidades que tendem a uniformidade, distribuindo-se de maneira similar quanto à abundância de seus indivíduos. Esses resultados se relacionam com o observado nos diagramas de 43

63 RESULTADOS ranking de abundância de Broken-Stick, plotados para copa e sub-bosque individualmente, cujos dados mostram padrões de distribuição semelhantes. Na copa seis espécies apresentaram mais de dez indivíduos, nove apresentaram entre três e cinco e as demais espécies (nove) apresentaram menos que três indivíduos, observando-se que de um modo geral as espécies se distribuem de forma equitativa (Figura 12). Figura 12. Diagrama de ranking de abundância, modelo Broken-Stick, gerado para a comunidade de machos de Euglossini amostrada na copa da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil. Em vermelho a curva considerando os valores esperados e os pontos são os valores reais obtidos. No sub-bosque o padrão de distribuição se aproxima mais do esperado pelo modelo, com nove espécies apresentando mais de vinte indivíduos e a maioria com menos que isso (Figura 13). 44

64 RESULTADOS Figura 13. Diagrama de ranking de abundância, modelo Broken-Stick, gerado para a comunidade de machos de Euglossini amostrada no sub-bosque da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá- AP, Brasil. Em vermelho a curva considerando os valores esperados e os pontos são os valores reais obtidos. Os índices de similaridade também apresentaram valores elevados, sobretudo o índice de Sorensen (S s =0,81) comparado ao de Jaccard (S j =0,68), indicando que a comunidade de euglossíneos é similar nos dois estratos. Porém, segundo o índice de Morisita-Horn (C λ =0,31) a similaridade não é tão elevada, uma vez consideradas as abundâncias das espécies. Os primeiros resultados melhor condizem com o obtido pelo índice de Whittaker (β w =0,19), o qual foi baixo, indicando que a composição de espécies muda pouco entre copa e sub-bosque. Por outro lado, os índices de dominância mostram que existe elevada dominância de espécies nos dois estratos, o índice de Berger-Parker (d) foi o mesmo para ambos os estratos (d=0,24), enquanto que o de Simpson (D) variou 45

65 RESULTADOS pouco, mas demonstrou maior dominância de espécies na copa (D=0,88) em relação ao sub-bosque (D=0,84), porém a diferença entre eles não é significativa. As espécies dominantes nesses estratos foram Eg. cognata e El. pseudocingulata na copa e El. meriana e Eg. ignita no sub-bosque. Analisando as curvas de acumulação de espécies (curva do coletor) tanto da copa (Figura 14a) como do sub-bosque (Figura 14b), pode-se notar que a riqueza de espécies estimada para cada estrato é maior do que a amostrada nesse estudo, uma vez que ambas as curvas não alcançaram a assíntota. Figura 14. Curva de acumulação de espécies (curva do coletor) gerada para a comunidade de Euglossini amostrada em copa (a) e sub-bosque (b) da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil. Em vermelho a curva considerando os valores reais e em azul os intervalos de confiança para mais e para menos. 46

66 RESULTADOS Contudo, 24 espécies coletadas na copa correspondem a 66,21% de espécies amostradas de acordo com a riqueza estimada pelo índice de Chao para esse estrato (S c =36,25). Do mesmo modo, 23 espécies correspondem a 56,10% da riqueza estimada para o sub-bosque, segundo Chao (S c =41). Os índices de Margalef (D Mg ) e Menhinick (D Mn ) apontaram maior riqueza de espécies para a copa (D Mg =4,38; D Mn =1,74) quando comparada ao sub-bosque (D Mg =3,4; D Mn =0,90), o que corresponde ao obtido no trabalho, onde mais da metade da riqueza estimada para cada estrato foi amostrada Sazonalidade nos estratos arbóreos Dados referentes à temperatura local dos estratos arbóreos demonstram que em todos os meses amostrados, com exceção apenas de agosto, a temperatura foi maior na copa, com média de 28,37ºC, em relação ao sub-bosque, cuja média foi de 27,23ºC. A diferença média entre a temperatura desses estratos foi de 1,14ºC, não representando uma diferença significativa entre eles (t=1,71; p>0,001) (Figura 15). Na copa, a maior riqueza de espécies foi observada nos meses de maio, junho e julho, que representam o final da estação mais chuvosa, enquanto que nos meses de março/2011, novembro e dezembro foram observadas as menores riquezas, sendo esses meses chuvosos, com exceção de novembro. No subbosque, os meses que apresentaram maior riqueza de espécies foram, respectivamente, janeiro/2012 e maio, enquanto que em fevereiro/2012, fevereiro e março/2011 foram registradas as menores riquezas, sendo esses meses altamente chuvosos (Figura 16). 47

67 Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez Jan Fev Mar Riqueza de espécies Temperatura média (ºC) Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez Jan Fev Mar Temperatura (ºC) RESULTADOS Copa Sub-Bosque Mês amostral Figura 15. Temperaturas (ºC) médias registradas em copa (25 m) e sub-bosque (1,5 m) na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012. Copa Sub-Bosque Copa Sub-Bosque Mês amostral Figura 16. Riqueza de espécies (colunas) de Euglossini em copa (25 m) e sub-bosque (1,5 m) por mês amostral, com dados de temperatura (linhas) de cada estrato vertical, da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/

68 Jan Fev Mar Abr Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez Jan Fev Mar Frequência de indivíduos Temperatura média (ºC) RESULTADOS Quanto à frequência de indivíduos, na copa os meses de fevereiro/2012 e março/2012 (chuvosos) apresentaram maiores abundâncias, influenciados pela alta frequência da Eg. cognata nesses meses, enquanto que em fevereiro/2011 e dezembro (chuvosos) foram observadas as menores frequências. No sub-bosque, maiores abundâncias ocorreram nos meses de setembro e julho (pouco chuvosos), com predominância das espécies Eg. ignita e El. meriana, respectivamente, enquanto que nos meses de janeiro/2011 e março/2011 (chuvosos) foram encontradas as menores abundâncias (Figura 17). Copa Sub-Bosque Copa Sub-Bosque Mês amostral Figura 17. Frequência de indivíduos (colunas) de Euglossini em copa (25 m) e subbosque (1,5 m) por mês amostral, com dados de temperatura (linhas) de cada estrato vertical, da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012. O coeficiente de Pearson (r) mostrou que a riqueza de espécies encontrada na copa não apresentou correlação significativa com a temperatura deste estrato (r=- 0,42; p>0,05), porém a abundância apresentou correlação negativa significativa com 49

69 RESULTADOS tal temperatura (r=-0,76; p<0,05). Quanto ao sub-bosque, nem a riqueza (r=0,09; p>0,05) e nem a abundância (r= 0,44; p>0,05) encontradas neste estrato apresentaram correlação significativa com a temperatura encontrada nele Atratividade de essências aromáticas nos estratos Salicilato de metila, cineol e eugenol atraíram as maiores riquezas de espécies tanto na copa como no sub-bosque. Linalol e benzoato de metila só atraíram machos no sub-bosque. Feniletanol, salicilato de metila e acetato de benzila atraíram machos de igual número de espécies nos dois estratos. Eugenol, β- ionona, cineol, cinamato de metila, butirato de etila, benzoato de benzila e vanilina atraíram machos de um maior número de espécies no sub-bosque e β-mirceno não foi atrativo para os machos (Figura 18). Com relação à abundância, na copa as essências que atraíram maior número de indivíduos foram salicilato de metila e cineol, respectivamente. Essas essências também foram as mais atrativas no sub-bosque juntamente com acetato de benzila. Linalol e benzoato de metila foram as essências menos atrativas nos dois estratos, atraindo indivíduos apenas no sub-bosque. Feniletanol e benzoato de benzila foram a únicas essências em que as frequências de indivíduos foram maiores na copa, sendo que nas demais essências (eugenol, β-ionona, cineol, cinamato de metila, butirato de etila, vanilina e acetato de benzila) as abundâncias foram significantemente maiores no sub-bosque, com exceção de salicilato de metila em que não houve diferença significativa entre os estratos (Figura 19). 50

70 Eugenol β-ionona Cineol Feniletanol Cinamato de Metila β-mirceno Butirato de Etila Benzoato de Benzila Vanilina Linalol Salicilato de Metila Benzoato de Metila Acetato de Benzila Frequência de indivíduos Eugenol β-ionona Cineol Feniletanol Cinamato de Metila β-mirceno Butirato de Etila Benzoato de Benzila Vanilina Linalol Salicilato de Metila Benzoato de Metila Acetato de Benzila Riqueza de espécies RESULTADOS Copa Sub-Bosque Essência aromática Figura 18. Riqueza de espécies de Euglossini amostrada em cada essência aromática nos estratos de copa (25 m) e sub-bosque (1,5 m) da Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/ Copa Sub-Bosque 0 Essência aromática Figura 19. Frequência de indivíduos de Euglossini amostrada nas essências aromáticas utilizadas em copa (25m) e sub-bosque (1,5m) na Área de Proteção Ambiental da Fazendinha, Macapá-AP, Brasil, no período de janeiro/2011 a março/2012. Valores cortados: 1 = 200 indivíduos; 2 =