Diversidade de fitonematóides em áreas nativas e de agricultura no cerrado baiano

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1 ISSN Comunicação Científica Diversidade de fitonematóides em áreas nativas e de agricultura no cerrado baiano Jhonathan Pimentel Carvalho ; João Luiz Coimbra ; Florisvalda da Silva Santos 1 Departamento de Ciências Humanas, Universidade do Estado da Bahia (UNEB), campus IX, BR242, Km 04, S/N, Loteamento do Flamengo, CEP , Barreiras, BA. [email protected], [email protected] 2 Instituto de Ciências Ambientais e Desenvolvimento Sustentável (ICADS), Universidade Federal da Bahia (UFBA), Rua Professor José Seabra, S/N, Centro, CEP , Barreira, BA. [email protected]. Resumo: O cerrado vem sendo substituído por sistemas agrícolas e pouco se sabe das conseqüências dessa ação sobre a biodiversidade e o equilíbrio natural de populações de fitonematóides. Assim, foram estudadas as comunidades de nematóides fitoparasitas em área de cerrado preservado e em áreas desmatadas para a agricultura na localidade de Roda Velha, município de São Desidério, Bahia, com o intuito de analisar os impactos das atividades agrícolas sobre estas comunidades. Foram coletadas quatorze amostras de solo e raízes, sete em áreas de vegetação nativa e sete em áreas de cultivo agrícola. Observouse uma mudança na estrutura da população de nematóides em função da cobertura vegetal do solo, com uma maior diversidade e menor abundância de nematóides nas áreas de cerrado nativo. Foram registrados 15 gêneros de nematóides parasitas de plantas: Aphelenchoides, Aphelenchus, Coslenchus, Ditylenchus, Helicotylenchus, Hemicycliophora, Hemicriconemoides, Meloidogyne, Mesocriconema (Criconemella), Paratrichodorus, Pratylenchus, Scutellonema, Trophotylenchulus, Tylenchulus e Tylenchus. O gênero Pratylenchus predominou nos sistemas estudados, enquanto Mesocriconema e Trophotylenchulus ocorreram com maior frequência no cerrado preservado, o que permite considerálos potenciais bioindicadores das alterações no solo. Palavras chave: biodiversidade, comunidades de nematóides, fauna edáfica, ecologia Diversity of plant parasitic nematodes in areas of native savanah and agriculture in Bahia Abstract: The cerrado is being replaced by agricultural systems and little is known about the consequences of this action on biodiversity and natural balance of populations of parasitic nematodes. Thus, we studied the nematode communities in preserved cerrado plots and in areas cleared for agriculture in Roda Velha, São Desiderio municipality, Bahia, in order to analyze the impacts of agricultural activities on these communities. We collected fourteen samples of soil and roots, in seven areas of native vegetation and seven in agricultural areas. There was a change in the population structure of the nematodes according to the vegetation, with greater diversity and lower abundance of nematodes in the areas of native cerrado. We recorded 15 genera of phytoparasitic nematodes: Aphelenchoides, Aphelenchus, Coslenchus, Ditylenchus, Helicotylenchus, Hemicycliophora, Hemicriconemoides, Meloidogyne, Mesocriconema ( Criconemella), Paratrichodorus, Pratylenchus, Scutellonema, Trophotylenchulus Rask, Tylenchus and Tylenchulus. The nematode Pratylenchus predominated in the systems studied, while Mesocriconema and Trophotylenchulus occurred more frequently in the preserved cerrado, which allows them to be potential bioindicators of soil change. Key words: Biodiversity, nematode communities, edaphic fauna, ecology Introdução Sendo a segunda maior região biogeográfica do Brasil, o cerrado ocupa cerca de 23% do território nacional (Ribeiro e Walter, 1998) com uma biodiversidade caracteristicamente importante pela riqueza, endemismo e heterogeneidade espacial (Machado et al., 2008), mas que se encontra ameaçada pela expansão agrícola, erosão dos solos, invasão biológica causada por gramíneas de origem africana e incêndios (Machado et al., 2004; klink e Machado, 2005). Os investimentos em grandes projetos agrícolas como soja, algodão, milho e café promoveram um desenvolvimento de regiões no oeste da Bahia. Contudo, desconhecese sobre os impactos dessa atividade sobre a comunidade microbiana nos solos do cerrado baiano (Batistella, 2004). Uma vez que práticas de manejo adotadas em monoculturas modificam a estrutura do solo, flutuações na umidade e temperatura podem tornar esse habitat instável o que pode inibir o estabelecimento ou favorecer a permanência de muitos fitonematóides,

2 bem como de seus antagonistas. Os fitonematóides são organismos complexos (Crow e Dunn, 2005) encontrados nos mais diferentes ambientes, sendo que, no solo, movimentamse no filme de água presente entre as suas partículas (Tihohod, 1993). Embora possam parasitar folhas, caules e sementes, eles atacam principalmente órgãos subterrâneos das plantas superiores, causando na agricultura prejuízos anuais estimados em 100 bilhões de dólares (Freitas, 2001). Contudo, por responderem com rapidez às mudanças no habitat, os nematóides têm sido estudados como bioindicadores de distúrbios ambientais (Lima et al., 2006) e da qualidade do solo (Silveira e Freitas, 2007), aliados ao fato de estarem presentes nos mais diversos ambientes e serem de fácil análise e identificação (Tomazini, 2008). A diversidade microbiana em solos com vegetação natural e de agrossistemas tem despertado interesses de pesquisadores (Cares e Huang, 1991; Mattos, 1999; Goulart e Ferraz, 2003; Mattos et al., 2008; Silva et al., 2008; Tomazini, 2008). Estudos comparativos de populações nesses ambientes esclareceram sobre como algumas espécies de fitonematóides se tornam importantes economicamente e outras não (Silva et al., 2008). Isso pode também dar subsídios à política de conservação do cerrado baiano demonstrando a importância da manutenção do solo e da vegetação nativa para a sustentabilidade do equilíbrio biológico e do próprio agronegócio. Desta forma, o objetivo desse trabalho foi fazer um levantamento comparativo entre as comunidades de nematóides fitoparasitas em área de cerrado preservado e em áreas desmatadas para a agricultura na localidade de Roda Velha, município de São Desidério, no oeste da Bahia. Materiais e Métodos Quatorze amostras de solo e raízes foram coletadas em áreas originalmente de cerrado, sendo sete em áreas com vegetação nativa e sete em áreas de cultivo de soja, milho e algodão, na localidade de Roda Velha, município de São Desidério, BA (12º45` S, 45º56` W), em fevereiro de As amostras foram coletadas aos pares, uma no cerrado nativo e outra em área de produção agrícola, numa distância inferior a 50m, respeitando a zona de transição. Em cada ponto de amostragem foi delimitado um quadrilátero de cerca de 1 ha, de onde retiraramse cinco subamostras de solo e raízes, em profundidade de 0 a 20 cm na região da rizosfera, uma em cada ângulo e a última no centro georreferenciado (Mattos et al., 2006). As subamostras de solo foram misturadas formando uma amostra composta de 700 g. As raízes foram coletadas próximas à linha de projeção da copa Carvalho et al. 263 de plantas na área de cerrado nativo, e na linha de plantio nas culturas anuais. O material foi identificado, acondicionado em sacos plásticos e transportado em caixa de isopor até o laboratório de Nematologia Agrícola do campus IX da Universidade do Estado da Bahia (UNEB), em Barreiras, BA. Para a extração dos fitonematóides em 100 cm³ de solo procedeuse à técnica de flotação centrífuga com solução de sacarose (Jenkins, 1964), e em 10 g de raízes à técnica do liquidificador associado à centrifugação em sacarose (Coolen e D Herde, 1972). A quantificação e identificação dos nematóides foram realizadas com o auxílio de um microscópio de objetivas invertidas e de chaves de classificação taxonômicas, sendo comparados com fotos e lâminas prépreparadas com os principais gêneros conhecidos. Para este tipo de estudo Tomazini (2008) considerou que o número e a riqueza de gêneros foram variáveis eficientes para a discriminação dos sistemas quando comparados aos índices de diversidade. Foram avaliados o número total de gêneros observados na comunidade; a abundância absoluta (AA), que estima o número total de indivíduos de um determinado gênero; a abundância relativa (Ar%), que estima a proporção dos indivíduos de um gênero em relação ao número de nematóides na comunidade, por meio da fórmula Ar% = (I x 100)/N, onde I é o número de indivíduos de um determinado gênero em uma amostra e N é o número total de fitonematóides do sistema; a frequência relativa (Fr%), estimada pela fórmula Fr% = (na x 100)/Nt, onde na é o número de amostras em que determinado gênero de nematóide ocorreu e Nt é o número total de amostras coletadas em cada sistema de coleta; e a constância, que é a classificação de um gênero referente à sua freqüência na amostragem, considerandose o gênero constante (presente em mais de 50% das amostras), o gênero acessório (presente em 2550% das amostras) e o gênero acidental (presente em menos de 25% das amostras). Resultados e Discussão Foram registrados 15 gêneros de nematóides parasitas de plantas dentre os identificados em áreas preservadas de cerrado e áreas de agricultura (Tabela 1): Aphelenchoides Fischer, Aphelenchus Bastian, Coslenchus Sidiqqi, Ditylenchus Filipjev, Helicotylenchus Steiner, Hemicycliophora de Man, Hemicriconemoides Chitwood e Birchfield, Meloidogyne Goeldi, Mesocriconema Andrassy ( Criconemella de Grisse e Loof), Paratrichodorus Sidiqqi, Pratylenchus Filipjev, Scutellonema Andrassy, Trophotylenchulus Raski, Tylenchulus Cobb e Tylenchus Bastian.

3 Carvalho et al. 264 Tabela 1 Abundância absoluta (AA), Abundância relativa (Ar%), Frequência relativa (Fr%) e Constância dos gêneros de nematóides fitoparasitas em amostras de solo e raízes das áreas de cerrado e agricultura em Roda Velha, São Desidério, BA. Ordem Gênero * (constante), Aces. (Acessório), Acid (Acidental) Cerrado Triplonchida Paratrichodorus 1 0,2 14 Acid. Agricultura AA Ar% Fr% Constância* AA Ar% Fr% Constância* 0 0 Tylenchida Aphelenchoides 95 23, ,6 100 Aphelenchus 19 4, ,7 100 Coslenchus 3 0,8 14 Acid. 0 0 Ditylenchus 4 0,9 29 Aces Helicotylenchus 13 3, Hemicycliophora 1 0,2 14 Acid. 0 0 Hemicriconemoides 1 0,2 14 Acid. 0 0 Meloidogyne 12 2, ,3 43 Mesocriconema 12 3, ,1 29 Pratylenchus , ,5 86 Scutellonema ,4 29 Trophotylenchulus 20 4,9 29 Aces. 2 0,1 14 Tylenchulus 1 0,2 14 Acid. 0 0 Tylenchus 38 9, ,4 57 Acid. Aces. Aces. Aces. Acid. De uma maneira geral, ocorreu uma maior diversidade de gêneros nas áreas de cerrado nativo, mas com uma quantidade de espécimes inferior àqueles encontrados em áreas agrícolas (menor abundância total). O número total de nematóides estimado em 100 cm³ de solo e 10 g de raízes em sete amostras de áreas agrícolas foi de 9329 com 10 gêneros identificados, enquanto no cerrado preservado somouse 2042 espécimes e 14 gêneros. Isso demonstra que, após a implantação das atividades agropecuárias, a comunidade de nematóides aumentou mais que 4,5 vezes, enquanto a diversidade de fitoparasitas diminuiu 28,6%. Resultados semelhantes foram registrados em Minas Gerais, Goiás e Distrito Federal em quatro ambientes diferentes, em que Cares e Huang (1991) encontraram a maior diversidade de gêneros de fitonematóides no cerrado nativo seguido pela mata ciliar, culturas perenes e as anuais. Em áreas do Brasil Central, Mattos (1999) verificou uma abundância maior e menor diversidade de nematóides em sistemas cultivados comparados aos sistemas nativos dentre os oito sistemas de uso da terra estudados: cerrado, "cerradão", campo, mata, eucalipto, cafeeiro, milho e tomate. Também Goulart e Ferraz (2003) contabilizaram um maior número de gêneros nas comunidades de nematóides em área nativa de cerrado seguida pela área cultivada com goiaba e pelo milharal, em São Carlos, SP. Huang e Cares (2006) observaram que a diversidade de nematóides está relacionada à diversidade da vegetação e que os nematóides fitoparasitos representam o grupo funcional mais importante na comunidade de nematóides na região amazônica e de cerrado. Em relação à diversidade microbiana, 4 gêneros de fitonematóides foram encontrados em área de vegetação nativa (Tabela 1), dentre os quais, alguns foram exclusivos para deste ambiente, como é o caso de Paratrichodorus, Coslenchus, Hemicycliophora, Hemicriconemoide e Tylenchulus. Outros tiveram maior frequência na área preservada comparada com as áreas agrícolas, como é o caso do Trophotylenchulus e Mesocriconema. Silva (2008) também observou a presença exclusiva de alguns gêneros nas áreas nativas, entre eles Hemicriconemoides, registrados no presente estudo, e concluiu que estes sejam altamente sensíveis às práticas agrícolas e possuem uma baixa capacidade de adaptação às espécies vegetais

4 cultivadas. A exclusividade, parcial ou total, de alguns gêneros nas áreas nativas corrobora as investigações que observaram Mesocriconema em menor abundância na área cultivada em relação à nativa (Cares e Huang,1991; Goulart e Ferraz, 2003). No entanto, não se constatou o gênero Discocriconemella, considerado freqüente no cerrado preservado (Cares e Huang,1991; Goulart e Ferraz, 2003), o que pode ser resultado de uma baixa densidade populacional desse nematóide nas áreas amostradas. Ambientes com maior diversidade botânica, caso de áreas cuja vegetação é preservada, também possuem uma maior diversidade de nematóides comparada àquela de monocultivo implantado na mesma região. Isso deve ocorrer porque apenas algumas espécies possuem a capacidade de se adaptar às mudanças abruptas realizadas no ambiente destinado à agricultura (Cares e Huang, 1991). Goulart et al. (2008) compararam as comunidades de nematóides em cerrado preservado e agroecossistemas em Planaltina, DF, e concluíram que as abundâncias absolutas de Criconematoidea, presente apenas no cerrado, Helicotylenchus e Aphelenchus nas áreas agrícolas, variando de acordo com os sistemas de manejo de solo, sejam potenciais indicadores de alterações ambientais e de qualidade de solo. Os dados obtidos em Roda Velha (Tabela 1) corroboram as conclusões dos autores. Indivíduos do gênero Mesocriconema apareceram doze vezes no cerrado nativo e duas vezes na área agrícola, enquanto Helicotylenchus e Aphelenchus foram registrados com 280 e 144 espécimes nas amostras das lavouras contra 13 e 19 indivíduos, respectivamente nas áreas de vegetação nativa. Os fitonematóides em maior diversidade em áreas de floresta no Pará foram do gênero Aorolaimus (não relatado no presente estudo) e da subfamília Criconematinae, além de Meloidogyne spp., os nematóides das galhas (Lima et al., 2006). Em relação ao Meloidogyne, considerado um dos fitoparasitas que causam maiores danos econômicos às culturas, a maior freqüência foi registrada nas amostras do cerrado, mas em densidades baixas. Esse gênero é normalmente encontrado em áreas preservadas, como constatado por Lima et al. (2005), na Mata Atlântica no Rio de Janeiro. Outro fato observado foi a presença de Scutellonema, e em baixa densidade, apenas nas amostras de solo agrícola. Esse gênero, registrado em abundância apenas em área de cultivo anual do feijãovagem por Mattos et al. (2008) é associado a uma grande população de Helicotylenchus. Em relação à abundância relativa, percebeuse que tanto no sistema agrícola quanto no cerrado nativo o gênero Pratylenchus foi o mais comum, representando 76% e 47%, respectivamente, do total Carvalho et al. 265 de fitonematóides contabilizados, embora com grande diferença na abundância total: 1917 no sistema agrícola e 188 no cerrado (Tabela 1). Tais valores estão de acordo com o trabalho de Café Filho e Huang (1988) que verificaram Pratylenchus em 9% das 3000 amostras da Coleção Nematológica da Universidade de Brasília, provenientes de diversas localidades do Brasil. Em Jataí, GO, Pratylenchus brachyurus (Godfrey) Filipjev e Schuurmans Stekhoven esteve presente em 77% das 309 amostras coletadas em culturas da soja e do milho, abundância similar à observada nas áreas de agricultura em Roda Velha (76%). No presente trabalho não se detectou a Heterodera Schmidt, também conhecido como nematóide do cisto, apesar do prévio registro deste parasita na Região da Garganta, município de Formosa do Rio Preto, BA (Mendes, 1994). Mattos et al. (2008) determinaram quais os gênerochave ou nematóide fitoparasita são dominantes para onze diferentes níveis de intervenção humana, na região central do Brasil e Trophotylenchulus e Discocriconemella permitiram a diferenciação das comunidades de vegetações nativas dos sistemas de cultivo. Trophotylenchulus encontrado no presente estudo, em abundância relativa de 5% em cerrado nativo, foi considerado um gênero acessório, enquanto na área cultivada foi acidental. Assim, como o gênero Pratylenchus predominou nos sistemas estudados, e Mesocriconema e Trophotylenchulus ocorreram com maior frequência no cerrado preservado, isso permite considerálos potenciais bioindicadores das alterações no solo. Conclusões A cobertura vegetal do solo acarreta mudança na estrutura da população de nematóides. Foram registrados 15 táxons de nematóides parasitas de plantas na região de Roda Velha, São Desidério, Ba: Aphelenchoides, Aphelenchus, Coslenchus, Ditylenchus, Helicotylenchus, Hemicycliophora, Hemicriconemoides, Meloidogyne, Mesocriconema ( Criconemella), Paratrichodorus, Pratylenchus, Scutellonema, Trophotylenchulus Raski, Tylenchulus e Tylenchus. O cerrado preservado apresenta maior diversidade de gêneros e menor abundância de nematóides. O gênero Pratylenchus apresenta maior densidade nos sistemas de cultivo. Mesocriconema e Trophotylenchulus permitiram diferenciar os dois sistemas pela maior frequência destes no cerrado nativo, sendo considerados potenciais bioindicadores das alterações no solo.

5 Agradecimentos Os autores agradecem ao Centro de Recursos Ambientais da Bahia (CRA), atualmente Instituto do Meio Ambiente (IMA), pelo apoio financeiro na execução do presente estudo. Referências BATISTELLA, M. Monitoramento da expansão agropecuária na região oeste da Bahia utilizando sensoriamento remoto e geoprocessamento. In: SIMPÓSIO REGIONAL DE GEOPROCESSAMENTO E SENSORIAMENTO REMOTO, 2., 2004, Aracaju, SE. Anais... Aracaju: CDROM. CAFÉ FILHO, A.C; HUANG, C.S. Nematóides do gênero Pratylenchus no Brasil. Fitopatologia Brasileira, Brasília, v.13, p , CARES, J.H.; HUANG, S.P. Nematode fauna in natural and cultived cerrados of Central Brazil. Fitopatologia Brasileira, Lavras, v.16, n.3, p , COOLEN, W.A.; C.J. D HERDE A method for the quantitative extraction of nematodes from plant tissue. Ghent, State Agricultural Research Centre, p. CROW, W.T.; DUNN, R.A. Introdution to Plant Nematology. Cooperative extension service, institute of food and agricultural aciences, University of Florida Disponível em < Acesso em: 31 agosto FIGUEIRA, A.F. Nematóides como indicadores da qualidade do solo em agroecossistemas no cerrado do estado do mato Grosso do Sul f. Tese (Obtenção do título de Doutor em Ciências) Instituto de Agronomia, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, FREITAS, L.G.; LIMA, R.D. de.; FERRAZ, S. Introdução a nematologia. 1.ed. Viçosa: UFV, p. GOULART, A.M.C.; FERRAZ L.C.C.B. Comunidades de nematóides em Cerrado com vegetação original preservada ou substituída por culturas. 2.Diversidade Taxiônomica. Nematologia Brasileira, Piracicaba, v.27, n.2, p , GOULART, A.M.C. et al. Diversidade de nematóides em solo sob cerrado preservado ou submetido a sistemas Carvalho et al. 266 de manejo. In: SIMPÓSIO NACIONAL CERRADO, 9.; SIMPÓSIO INTERNACIONAL SAVANAS TROPICAIS, 2., 2008, Brasília. Anais... Planaltina, DF: Embrapa Cerrados, 2008, 6p. HUANG, S.P.; CARES, J.E. Nematode communities in soils under different land use systems in Brazilian Amazon and Savannah vegetation. In: MOREIRA, F.M.S.; SIQUEIRA, J.O.; BRUSSAARD, L. Soil biodiversity in amazonian and other brazilian ecosystems. Oxfordshire, Reino Unido: CABI Publishing, p. JENKINS, W.R.A. A rapid centrifugalflotation technique for separating nematodes from soil. Plant Disease Report, Washington, v.48, p.692, KLINK, C.A.; MACHADO R.B. A conservação do cerrado brasileiro. Megadiversidade, Brasília, v.1, n.1, p , LIMA, I.M.; SOUZA, R.M.; SILVA, C.P.; CARNEIRO, R.M.D.G. Meloydogyne spp. From preserved areas of Atlantic Forest in the state of Rio de Janeiro, Brazil. Nematologia Brasileira, Piracicaba, v.29, n.1, p.3138, LIMA, W.G. et al. Identificação de gêneros de fitonematoídes em áreas de floresta no estado do Pará D i s p o n í v e l e m < Acesso em: 31 agosto MACHADO, R.B. et al. Caracterização da fauna e flora do cerrado. In: SIMPÓSIO NACIONAL CERRADO, 9.; SIMPÓSIO INTERNACIONAL SAVANAS TROPICAIS, 2., 2008, Brasília. Anais... Planaltina, DF: Embrapa Cerrados, 2008, p MACHADO, R.B. et al. Estimativas de perda da área do cerrado brasileiro. Relatório técnico não publicado. Conservação Internacional, Brasília, Disponível em < >. Acesso em 20 de janeiro MATTOS, J.K.A. Caracterização das comunidades de nematóides em oito sistemas de uso da terra nos cerrados do Brasil Central f. Tese (Doutorado em Fitopatologia) Universidade de Brasília, Brasília, MATTOS, J.K.A.; HUANG, S.P.; PIMENTEL, C.M.M. Grupos tróficos da comunidade de nematóides do solo em 8 sistemas de uso da terra nos cerrados do Brasil Central. Nematologia Brasileira, Brasília, v.30, n.3, p , 2006.

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