Coléteres: Estruturas secretoras em Rubiaceae
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1 Coléteres: Estruturas secretoras em Rubiaceae MAURA DA CUNHA SETOR DE CITOLOGIA VEGETAL, LABORATÓRIO DE BIOLOGIA CELULAR E TECIDUAL/UNIVERSIDADE ESTADUAL DO NORTE FLUMINENSE. maura@uenf.br Os coléteres são estruturas secretoras, presentes em estípulas e outros órgãos de plantas de 60 famílias de Angiospermae. A estrutura anatômica é determinante para sua identificação. Estas estruturas são constituídas por células epidérmicas colunares e secretoras, eixo central de tecido parenquimático, e em alguns casos são encontrados feixes vasculares. De acordo com Fahn (1979), as estruturas secretoras de plantas são muito difíceis de serem classificadas, pois muitas vezes podem ser anatomicamente similares e secretar substâncias diferentes. Com isso estruturas, como coléteres, possuem diversos aspectos que ainda são pouco conhecidos, com relação à sua classificação, secreção, fisiologia, anatomia e ultraestrutura, sendo também alvos importantes para pesquisa. Rubiaceae é uma das maiores famílias de Magnoliophyta, contém, majoritariamente, táxons arbóreos e possui importante representação na Floresta Atlântica. Esta família apresenta cerca de 650 gêneros e espécies sendo, portanto uma das maiores famílias de Angiospermas (Robbrecht, 2004). No Brasil, segundo Delprete (1998), a família compreende aproximadamente 118 gêneros e espécies. Uma característica marcante dessa família é a presença de estípulas cobrindo e protegendo o meristema apical e por vezes, as gemas axilares. Um grande número de espécies de Rubiaceae apresenta os coléteres na base dessas, e esses, além de proteger os ápices caulinares, possuem importância taxonômica. As espécies analisadas por nosso grupo são representantes desta família na Floresta Atlântica. Os coléteres estudados estão localizados nas estípulas de ápices caulinares e foram caracterizados com o auxílio de microscopia óptica, eletrônica de transmissão e varredura, além de metodologias bioquímicas. Os coléteres são constituídos por um eixo central alongado, formado por parênquima fundamental, circundado por um estrato epidérmico em paliçada (Da Cunha & Vieira, 1997), sendo as células epidérmicas as responsáveis pela secreção (Thomas, 1991). Como já foi descrita, a definição de coléteres não abrange nenhum aspecto sobre a função desta estrutura, existindo apenas características anatômicas, para descrevê-la. Contudo, alguns estudos realizados com coléteres de diferentes espécies apontam diferentes tipos de secreção, restando a dúvida se algum caráter funcional pode ser adicionado à definição desta estrutura. A morfologia dos coléteres de um grande número de espécies de diferentes gêneros de Rubiaceae já foi observada (Lersten, 1974a; 1974b; 1975; Klein et al., 2004; Miguel, 2004; Miguel et al, submetido). Entretanto, no momento existem poucos estudos que abrangem aspectos funcionais e celulares a respeito do desenvolvimento dos coléteres, sendo conhecida, na maioria dos casos, apenas a
2 morfologia desta estrutura para fins taxonômicos. Algumas características dessas estruturas estão sendo analisadas para desvendar mecanismos da formação da secreção e para fins taxonômicos. A existência de feixes vasculares nos coléteres parece não ter importância para o desempenho de sua função secretora. Em sua revisão, Thomas (1991) descreveu apenas um gênero (Gardenia), dentre outros, de Rubiaceae no qual há vascularização no coléter. Entretanto, foram encontrados feixes vasculares no eixo central de diversos coléteres, em espécies de Simira (Klein et al., 2004), Bathysa (Miguel et al., submetido), Rustia (Miguel et al., 2001) e Psychotria (Da cunha & Vieira, 1997). Aliado a isso, apesar da indicação na literatura sobre a presença de uma constrição na base do coléter, poucas observações são encontradas a respeito desse tipo de pedicelo. Nas espécies estudadas, observamos apenas uma constrição na base dos coléteres, cujas células não são clorofiladas. As células epidérmicas na região da constrição, quando comparadas às células da epiderme secretora do coléter, apresentam diferenças com relação ao formato e às características citológicas, o que sugere diferenças funcionais. Os coléteres estudados até o momento para os gêneros Bathysa, Simira, Rustia, Psychotria, são classificados como cilindriforme ( standard ), devido à forma. Quanto a sua distribuição nas estípulas, os coléteres estão dispostos em fileira(s) na base da face adaxial das estípulas na maioria das espécies estudadas, no entanto, em S. glaziovii e B. nicholsonii, esses estão dispostos em dois triângulos que contornam o primórdio foliar do nó seguinte. A maioria das espécies apresenta vascularização no eixo central do coléter, exceto S. pikia e S. rubra.após as observações dos coléteres em Simira (Klein et al., 2004), e a pesquisa bibliográfica realizada, uma pergunta não pode ser deixada de lado: será que o coléter pode ser considerado apenas como uma epiderme secretora? Uma resposta positiva a essa pergunta justificaria a variação da presença de feixes vasculares e da presença de pedicelo, além da variabilidade do diâmetro do eixo central, que pode ser observada se forem comparados todos os estudos encontrados a respeito da anatomia desta estrutura. Até o momento, não é possível determinar a função do eixo central, entretanto, em Simira (Klein et al., 2004) o desenvolvimento da estrutura demonstra o status de emergência, onde a projeção não só da epiderme, mas também de camadas subepidérmicas. As células epidérmicas apresentam alongamento radial (forma colunar) e exibem o comportamento de estrutura secretora. Com isso, podem ser observadas, em um curto período de tempo, mudanças citológicas, como o acúmulo de bolsas de secreção neste tecido. Estudos mostram que o complexo de Golgi e o retículo endoplasmático são as organelas mais importantes na produção de mucilagem (Dexheimer & Guenin, 1981). Nas células secretoras dos coléteres de Simira e Bathysa observamos a presença de retículo endoplasmático e complexo de Golgi, além de organelas como mitocôndrias e plastídios. Entretanto, não foi possível avaliar o sítio de produção da secreção, sendo necessário estudos citológicos com
3 marcadores imunológicos para a detecção da via de secreção do exsudato destas espécies. As células epidérmicas, durante a atividade secretora, apresentam um citoplasma denso, núcleo, pequenos vacúolos, retículo endoplasmático e grande número de complexo de Golgi, mitocôndrias e bolsões extraplasmáticos. Em estágios do desenvolvimento de S. glaziovii e B. nicholsonii foram encontradas inclusões lipídicas. As células epidérmicas de S. rubra foram às únicas a exibir plasmodesmas. Enquanto em S. pikia foram encontrados plastídios e os bolsões extraplasmáticos repletos de secreção. A parede periclinal externa dos coléteres exibe arborescência e cutícula delgada, mostrando-se diferente do padrão lamelar encontrado nas estípulas. Em B. nicholsonii é possível detectar cavidades na parede celular como as descritas por Kim e Mahlberg (1995) para tricomas glandulares de Cannabis e glândulas petalares de Humullus lupulus (Kim e Mahlberg, 2000), sugerindo que essas estejam envolvidas no mecanismo de saída da secreção. A presença das cavidades secretoras em B. nicholsonii sugere que o mecanismo de passagem da secreção pela parede periclinal externa pode ser diferenciado entre as espécies. Fricke et al. (2000) reportam que o esvaziamento de vesículas, em células vegetais, é feito pelo descarregamento da mesma através de um poro que é formado na membrana plasmática. Após o descarregamento, a vesícula fica murcha e é reciclada, voltando para o retículo endoplasmático. As vesículas observadas em B. gymnocarpa, aparentemente, não retornam ao mesmo ponto de ancoramento da membrana. A interação de seus domínios aéreos e subterrâneos com o meio ambiente torna as plantas suscetíveis a parasitas e patógenos (Bowler, 1990). No caso das espécies estudadas, a presença de estípulas serve como uma primeira linha de defesa, protegendo de forma física o meristema apical caulinar, os primórdios foliares e as demais gemas. Com relação aos produtos secretados pelos coléteres, a variabilidade encontrada aponta para a hipótese de que para muitas espécies esses servem para a proteção da planta do ataque por organismos patógenos e do ressecamento (Thomas e Dave, 1989; Thomas, 1991). Para outras plantas, onde não pode ser evidenciada a função dos coléteres, sugere-se que estas estruturas existam apenas como resquícios de uma ancestralidade. O ambiente encontrado em regiões de Floresta Atlântica é bastante úmido, sendo propício para o desenvolvimento de diversos microrganismos patógenos de plantas, como, por exemplo, alguns fungos. Na secreção presente no ápice caulinar vegetativo de espécies de Simira e Bathysa estudadas foram encontrados microrganismos, mostrando a existência de uma interação entre estes e as plantas em questão. No entanto, não foi possível verificar o tipo de interação que ocorre entre eles. Estudos envolvendo a relação desses microrganismos com as plantas em questão serão necessários para elucidar os mecanismos de interação, bem como a resposta desses vegetais aos patógenos no ambiente em que vivem. Nos gêneros onde podem ser observados nódulos de bactérias, especula-se que o exsudato do coléter tenha grande papel na relação das bactérias com as células vegetais
4 (Horner & Lersten, 1968; Lersten, 1975). Muitos autores concordam com esta teoria, mas até o momento apenas B. nicholsonii teve sua ação anti-fúngica comprovada. Lersten (1975) que especulou sobre as possíveis propriedades do exsudato na relação de espécies de Rubiaceae com bactérias, concluiu que aspectos como este só podem ser comprovados mediante análises químicas e estudos de crescimento das bactérias/células vegetais in vitro. A secreção dos coléteres de algumas espécies foi coletada e analisada para detecção da presença de proteínas através de análise eletroforética. A presença de diferentes proteínas com massas moleculares variadas foi observada na secreção de B. nicholsonii (Miguel, 2004) e S. glaziovii (Klein et al., 2004). Nestes estudos foi observada a presença de proteínas na secreção sobre as estípulas. Em S. glaziovii, foi detectada e purificada a partir da secreção uma β-1,3-glucanase, que foi submetida a vários processos cromatográficos, tendo a análise do perfil protéico acompanhado de SDS-PAGE. (Vieira et al., submetido). Desta forma o estudo da composição e da presença de proteínas na secreção torna-se muito importante para elucidar a função desta secreção para a planta bem como o mecanismo de transporte e saída dessa das células epidérmicas secretoras. Estudos mais refinados sobre a composição da secreção, assim como estudos complementares de biologia celular, devem ser realizados em trabalhos posteriores para a melhor compreensão do funcionamento dessa estrutura. Referências Bibliográficas Bowler, D. J., Defense-related proteins in higher plants. Annu. Rev. Biochem. 59: Da Cunha, M., Vieira, R.C., Anatomia foliar de P. velloziana Benth. (Rubiaceae). Rodrigusia. 49: Dexheimer, J., Guenin, F., Étude de la sécrétion de mucilage par le trichomes stipulaires de Psychotria bacteriophila (Rubiaceae). Cytologia. 46: Delprete, P.G., Sinopse dos gêneros de Rubiaceae do Brasil. 49 Cong Nacional de Botânica, Salvador Fahn, A., Secretory tissues in plants. Academic Press- London. Fricke, W., Jarvis, C. M., Brett, C. T., Turgor pressure, membrane tension and the control of exocytosis in higher plants. Plant, Cell and Env. 23: Horner, H. T., Lersten, N. R., Development, structure and function of secretory trichomes in Psychotria bacteriophila (Rubiaceae). Amer. J. Bot. 55 (9): Kim,E.S., Mahlberg,P.G., Glandular cuticle formation in Cannabis (Cannabaceae). Am. J Bot. 82: Kim, E. S., Mahlberg, P.G., Early development of the secretory cavity of peltate glands in Humullus lupulus L. (Cannabaceae). Mol. Cells. 10: Klein, D. E., Gomes, V. M., Silva-Neto, S. J., Da Cunha, M., The structure of colleters in several species of Simira (Rubiaceae). Annals of Botany 94: Lersten, N. R., 1974a. Morphology and distribution of colleters and crystals in relation to the taxonomy and bacterial leaf nodules in Psychotria (Rubiaceae). Amer. J. Bot. 61 (9):
5 Lersten, N. R., 1974b. Colleter morphology in Pavetta, Neorosea and Tricalysia (Rubiaceae) and its relationship to the bacterial leaf nodule symbiosis. Bot J. Linn. Soc. 69: Lersten, N.R., Colleter types in Rubiaceae, especially in relation to the bacterial leaf nodule symbiosis. Bot. J. Linn. Soc., 71: Miguel, E. C., Anatomia e ultraestrutura dos coléteres de espécies de Bathysa C. Presl. (Rubiaceae) da Reserva Biológica de Tinguá, Rio de Janeiro. Monografia- Ciências Biológicas/UENF Miguel, E. C., Klein, D.E., Silva Neto, S.J., Da Cunha, M., Micromorphology and anatomy of leaves from Rustia formosa (Chan & Schtd. EX DC) Klotzsch (Rubiaceae). Acta Microsc. (SuplC): 3-4. Miguel, E.C., Oliveira, M. A., Klein, D. E., Da Cunha, M., 2005 (submetido). Anatomy and ultrastructure of colleters in Bathysa gymnocarpa and B. stipulata (Rubiaceae). International Journal of Plant Sciences Robbrecht, E., Monographic and systematic studies in Rubiaceae. Disponível internet via Arquivo capturado em 27/09/2004. Thomas, V., Structural, functional and phylogenetic aspects of the colleter. Ann. Bot. 68: Thomas,V., Dave,Y., Histochemistry and senescence of colleters of A. cathartica. Ann. Bot. 64: Vieira, F.A.; Da Cunha, M.; Klein, D.E.; Carvalho, A.O, Gomes.,VM., 2005(submetido). Purification and characterization of β-1,3-glucanase from colleters secretion of the Simira glaziovii (Rubiaceae). Braz. Arq. Biol. Tecnol.
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