Community composition of Euglossina Bees (Hymenoptera, Apoidea) in vegetation fragment in restoration process in the municipality of Ivinhema (MS)

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1 Composição da Comunidade das Abelhas Euglossina (Hymenoptera, Apoidea) em Fragmento Vegetacional em Processo de Restauração no Município do Ivinhema (MS) Community composition of Euglossina Bees (Hymenoptera, Apoidea) in vegetation fragment in restoration process in the municipality of Ivinhema (MS) LOBTCHENKO, Gilberto¹; LOTCHENKO, Julio Cesar Pereira¹; JUNIOR, Valter Vieira Alves¹; PEREIRA, Zefa Valdivina¹. ¹Universidade Federal da Grande Dourados, Dourados, MS, Resumo: Atualmente os modelos de restauração buscam resgatar modelos de conservação da biofuncionalidade e a reconstrução das interações entre organismos do sistema. As abelhas Euglossina são endêmicas da região Neotropical e são importantes para os projetos de restauração, em função do seu papel como polinizadoras de diversas famílias botânicas. O presente estudo teve como objetivo avaliar a estrutura e a composição da comunidade de abelhas Euglossina em uma área de fragmento em fase de restauração, no município de Ivinhema-MS, com foco no efeito de borda. As avaliações ocorreram na Escola Agrícola Benedita Figueiró de Oliveira, de julho de 2015 a julho de 2016, com armadilhas de garrafas tipo PET contendo diferentes essências odoríferas. Foi capturado um total de 103 indivíduos pertencentes a quatro gêneros: Eulaema sp, Eufriesea sp, Euglossa sp e Exaerete sp. Os gêneros mais abundantes foram Eulaema sp com 56 indivíduos e Euglossa sp com 27. A frequência elevada de Eulaema sp sugere que os processos ecológicos do fragmento encontram-se em processo de desenvolvimento, não tendo atingido a sua estabilidade. Palavras-chave: abelhas das orquídeas, polinização, efeito de borda, essência Abstract: Currently the restoration models seek rescue conservation models biofunctionality and rescue system interactions between organisms. The Euglossina bees are endemic to the Neotropics and are important for the restoration projects, depending on their role as pollinators of many plant families. This study aimed to evaluate the structure and composition of the community Euglossina bees in a fragment area undergoing restoration, in the municipality of Ivinhema-MS, focused on edge effect. Assessments occurred at the Agricultural School Benedita Figueiró de Oliveira, from July 2015 to July 2016, with traps type PET bottles containing different odoriferous essences. It was captured a total of 103 individuals belonging to four genera: Eulaema sp, Eufriesea sp, Euglossa sp and Exaerete sp. The most abundant genera were Eulaema sp with 56 individuals and Euglossa sp with 27. The high frequency of Eulaema sp suggests that the ecological processes of the fragment are in the development process has not attained its stability. Keywords: orchid bees, pollination, edge effect, essence

2 Introdução A fragmentação florestal resultante de ações antrópicas, cria um conjunto de problemas ambientais, como o isolamento e a redução de áreas favoráveis à sobrevivência das populações, podendo provocar extinções locais, assim como a alterações ou eliminação das relações ecológicas interespecíficas (METZGER, 1999). Dentro desse contexto, nas últimas décadas, os projetos de restauração de áreas degradadas procuravam a reconstrução de uma floresta em curto prazo, através do uso de modelos, onde o número de espécies arbóreas, sua biomassa e densidade eram os únicos parâmetros a serem considerados (REIS et al., 2014). Eram executados como uma prática de plantio de mudas a partir da cópia de florestasmodelo ocorrentes na região onde seria implantado o reflorestamento e serviriam como receitas prontas para se produzir uma floresta em equilíbrio (RODRIGUES at al., 2009). No entanto, o atual desenvolvimento começa a mostrar a necessidade de conciliar as áreas produtivas com áreas de conservação de forma a provocar uma sinergia entre estas paisagens drasticamente fragmentadas. Por esse motivo, atualmente os restauradores estão buscando resgatar modelos de conservação da biofuncionalidade e o resgate de interações entre organismos do sistema, gerando conectância entre os diversos níveis, buscando uma visão sistêmica da paisagem trófica (REIS et al., 2014). Portanto, modelos utilizados para fazer restauração devem focar no restabelecimento de uma série de processos e contextos do sistema como um todo, os quais irão gerar uma diversidade de fluxos naturais (RODRIGUES at al., 2009; REIS et al., 2014). Nesse sentido, se a recuperação das interações de espécies é um objetivo para o sucesso da restauração, consequentemente, a polinização é uma consideração no planejamento da restauração (DIXON, 2009). As abelhas são representantes de grande significância ambiental por serem visitantes florais por excelência e cuja atividade resulta em um eficiente serviço ecossistêmico de polinização, desempenhando papel fundamental na manutenção das comunidades vegetais e consequentemente animais, ao efetivarem a produção de sementes e frutos diversos (PROCTOR et al., 1996). Dentre elas, a Tribo Euglossini representa um grande significado para os projetos de restauração, em função do seu papel como polinizadoras de diversas famílias botânicas (Amaryllidaceae, Apocynaceae, Araceae, Annonaceae, Euphorbiaceae, Gesneriaceae, Haemodoraceae e Solanaceae) onde os machos euglossíneos coletam compostos aromáticos, no entanto, mantém uma estreita relação com plantas da família Orchidaceae, das quais são os principais polinizadores (DRESSLER, 1968 e 1982; SAZIMA et al., 1993; SILVEIRA et al., 2002; CAMERON, 2004; ROUBIK; HANSON, 2004; RAMIREZ et al., 2002 e 2010b).

3 São abelhas exclusivas da Região Neotropical, e indivíduos deste grupo podem polinizar espécies de plantas que ocorrem em baixas quanto em altas densidades populacionais e forragear a uma distância de 23 km do seu ninho (JANZEN, 1971; PERUQUETTI et al., 1999). Esta tribo se destaca entre os apídeos, sendo representada por um grupo inteiramente Neotropical de pequeno a grande porte (8 a 31 mm) (DRESSLER, 1982), apresentam normalmente um colorido metálico forte, glossa extremamente longa e tíbias posteriores alargadas nos machos (SILVEIRA et al., 2002; RAMIREZ et al., 2002; CAMERON, 2004; ROUBIK; HANSON, 2004). Machos e fêmeas possuem rotas extensas de forrageamento, que são percorridas periodicamente durante a sua vida, de acordo com a variabilidade e distribuição dos recursos (JANZEN, 1971). Esse fato é altamente significativo para o fluxo de pólen de espécies vegetais auto incompatíveis, com distribuição esparsa em ambientes florestais ou também em abertos (ROUBIK, 1989). São abelhas ariscas, de voo rápido e a utilização de iscas odoríferas artificias para atrair os machos de euglossíneos permitiu nos últimos anos investigações detalhados das características ecológicas destas abelhas contribuindo assim na alocação de dados como riqueza, abundância e diversidade de espécies, além de estudos que procuraram associar efeitos da fragmentação sobre a comunidade destas abelhas (TONHASCA et al., 2002; BROSI, 2009). O estado de Mato Grosso do Sul, vem há décadas, sofrendo uma intensa degradação de sua vegetação natural devido a ocupação humana. Portanto, a restauração de áreas degradada agregam aspectos econômicos e sociais concretos, como para uso farmacêutico, manutenção e regulação dos mananciais hídricos e a exploração dos recursos florestais como a produção de mel, madeira, plantas medicinais e frutíferas (GODOY; BAWA, 1993; GODOY et al., 1993). Nesse sentido, a identificação da metodologia mais adequada de restauração de uma dada área pode garantir alternativas que propõem a obtenção de produtos que possam ser repostos pelo próprio ecossistema, num ciclo definido. Podem, ainda, possibilitar renda aos proprietários de terra e, ao mesmo tempo manter o equilíbrio desejado destes ecossistemas (REIS; MARIOT, 1999). Para implantar uma produção em conformidade com as regras da produção agroecológicos para tornar a propriedade sustentável, não basta apenas a produção de alimentos livres de agrotóxicos. Os produtores precisam fazer a recomposição ambiental nas suas propriedades. E a polinização é um dos processos ecológicos que devem ocorrer para que uma floresta se estabeleça e permaneça (PAULOS et al., 2000; FRAGOSO, 2014). Portanto, é importante o desenvolvimento de estudos visando o inventariamento e a identificação das espécies de abelhas e suas relações com as plantas para se conhecer os seus polinizadores e incluir essas estimativas em projetos de restauração para que tenham maiores probabilidades de sucesso em paisagens fragmentadas. (KEVAN e BAKER, 1983; BONACINA, 2009; ZAMBÃO, 2011; NUCCI, 2012; SILVA, 2013). Dessa forma, este trabalho objetivou avaliar a estrutura

4 e a composição da comunidade de abelhas Euglossina em uma área de fragmento em fase restauração, no município de Ivinhema-MS, com foco particular no efeito de borda. Metodologia O trabalho foi conduzido em um fragmento de vegetação de 12 anos, em processo de restauração ambiental, entre as coordenadas S e W , altitude de 420m, na Escola Agrícola Benedita Figueiró de Oliveira, no município de Ivinhema, no sudoeste do estado de Mato Grosso do Sul, com área de m² (Figura1). A vegetação do local é resultante do plantio de mudas em linhas em área total realizado em abril de A vegetação natural da região faz parte do Bioma Atlântico e é classificada como Floresta Estacional Semidecidual (IBGE, 2012). O clima é considerado como de transição entre o tropical e o subtropical e segundo a classificação de Köppen, do tipo Aw úmido com inverno seco e verão chuvoso. Os meses mais chuvosos nessa microrregião são dezembro, janeiro e fevereiro e a pluviosidade anual oscila entre 1500 mm e 1700 mm (SOUZA, 2010). Figura 1. Localização da área de estudo na Escola Municipal Benedita Figueiró de Oliveira, Ivinhema, MS. Fonte: Google Earth. As avaliações aconteceram mensalmente entre julho de 2015 a julho de 2016, nas estações quente/úmida e fria/seca. Os machos de Euglossina foram coletados com armadilhas, do modelo proposto por Campos et al. (1989), com adaptações. As armadilhas foram confeccionadas com garrafas transparentes do tipo PET de dois litros, apresentando duas aberturas com aproximadamente 2,5 cm de diâmetro, opostas entre si nas laterais da garrafa, onde foram acoplados funis feitos com um gargalo de garrafa plástica de água mineral de 500 ml, cortado em um ângulo de 45 graus. A superfície do funil foi lixada formando ranhuras para melhorar a aderência, assim, criando uma pista de pouso. Uma haste de arame foi inserida através da tampa, para fixar no interior da armadilha um pequeno frasco de vidro contendo a essência atrativa. Esse frasco é constituído por uma tampa de borracha com um furo central, por onde foi passado um fio de barbante de 5 cm de comprimento, que fica

5 em contato direto com a essência, de modo a propagar o odor pelo ambiente (dispersão por capilaridade). Para a conservação do material coletado foi colocado no interior da armadilha cerca de 500 ml de etanol comum 50% (Figura 2). Figura 2. Esquema Armadilha PET 2 litros transparente. A) Frasco com essência e barbante (dispersão por capilaridade); B) Haste de arame como base para suporte da armadilha; C) Etanol comum 50%; D) Orifícios para evitar que a armadilha encha com água da chuva, evitando perda de material coletado (adaptação proposta por CUCOLO, 2012); E) Abertura lateral com funis cortados em 45 graus; F) Armadilha instalada no interior do fragmento. Quatro tipos de essências puras foram utilizadas no experimento: vanilina, cineol, eugenol e salicilato de metila, as quais fazem parte de uma gama de essências, que tem se mostrado bastante atrativas, atraindo uma grande diversidade de espécies de abelhas Euglossina em levantamentos feitos em diferentes áreas do Neotrópico (DRESSLER, 1982; RAMÍREZ et al., 2002). Quatro conjuntos de armadilhas foram instalados em ramagens, na área de estudo, sendo dois conjuntos nas bordas e dois no interior do fragmento, sendo cada um composto por quatro armadilhas e contendo em cada uma delas, uma das quatro essências, estando separadas entre sí, por uma distância de aproximadamente 10 m e fixadas a 1,5 m do chão. Foram utilizadas sempre a mesma disposição e ordem de iscas-armadilhas. Os conjuntos da borda foram separados por 45 m em relação aos do interior e os dois conjuntos do interior, foram separados por 220 m (Figura 3). F Figura 3. Esquema da disposição dos pontos de coleta e das iscas-odores em armadilhas ativas localizadas no fragmento florestal, na Escola Municipal Benedita Figueiró de Oliveira, Ivinhema, MS.

6 Nr de indivíduos Durante o monitoramento mensal, era feita a manutenção das mesmas com a solução para conservação do material, o frasco com essência era substituído por outro e o material biológico era retirado. Posteriormente esse material foi triado e identificado, nesse primeiro momento até a categoria taxonômica de gênero. A posteriori será identificado a menor categoria possível, no Laboratório de Apicultura LAP, da FCBA/UFGD, utilizando-se chaves de identificação, específicas para o grupo. O material será depositado na coleção de abelhas do LAP e posteriormente, enviados para o Museu da Biodiversidade Mubio, da FCBA/UFGD. Resultados e Discussões Durante o período de julho de 2015 a julho de 2016 foram capturados um total de 103 machos de Euglossina pertencentes a quatro gêneros: Eulaema sp, Eufriesea sp, Euglossa sp e Exaerete sp. O gênero representado pela maior frequência de indivíduos foi Eulaema sp (50% na área de borda e 57,1% no interior do fragmento), seguido por Euglossa sp (25% na região de borda e 27% no interior); Exaerete sp (25%, borda e 12,7%, interior), e Eufriesea sp no interior do fragmento com 3,2% dos indivíduos (Figura 3). Eulaema Eufriesea Euglossa Exaerete Interior do fragmento Borda do fragmento Figura 3. Machos de Euglossina coletados no fragmento de vegetação, na Escola Municipal Benedita Figueiró de Oliveira, Ivinhema, MS. A tendência observada de uma frequência menor de Euglossini na região de borda do fragmento em avaliação estaria de acordo com Nemésio (2012), quando o autor comenta que as abelhas desse grupo estariam associadas mais fortemente a grandes e bem preservadas manchas florestais. Ainda segundo o autor, algumas espécies seriam mais tolerantes a áreas perturbadas e ambientes mais abertos, como caracterizado pela borda desse fragmento em estado de regeneração, que apresenta tamanho reduzido e um dossel descontínuo, não caracterizando ainda, uma área de regeneração estabilizada, justificando também a grande frequência de Eulaema sp, no interior do fragmento. De acordo com Morato et al. (1992) e Peruquetti et al. (1999), Eulaema nigrita é uma espécie de grande abundância em áreas abertas ou perturbadas, e sugeriram que essa espécie, seria típica de regiões degradadas ou parcialmente degradadas, compatível com o observado em relação a área em regeneração avaliada, tanto na área de borda, quanto no seu interior.

7 jul-yy ago-yy set-yy out-yy nov-yy dez-yy jan-yy fev-yy mar-yy abr-yy mai-yy jun-yy jul-yy Nr de indivíduos Individuos capturados por essência (%) Outros autores como (TONHASCA et al., 2002; BROSI et al., 2008; AGUIAR; GAGLIANONE 2012; ANDRADE-SILVA et al., 2012), corroboram com a sugestão do gêneros Eulaema ser considerada uma espécie com características de bioindicadores ambientais, em função do tipo de ambiente onde sua incidência é de maior intensidade. A utilização dos 4 tipos de essências nos 2 diferentes ambientes, interior e borda do fragmento, demonstrou eficiência na captura para representantes de 4 dos 5 gêneros de Euglossina, sendo a vanilina por ser uma essência mais generalista, aquela que apresentou a maior eficiência quantitativa, na atração para esse grupo de abelhas, responsável por 55,3% das capturas, seguida pelo eugenol (30,01%), salicilato de metila (9,7%) e pelo cineol com 4,9% do total, (Figura 4) ,3% ,1% 4,9% 9,7% Eugenol Cineol Vanilina Salicilato de metila Figura 4. Frequência de machos de abelhas das orquídeas atraídos pelas iscas-odores vanilina, cineol, eugenol e salicilato de metila na área de estudo no período de julho/2015 a julho/2016. Quanto aos meses do ano, dezembro de 2015 e fevereiro e março de 2016, correspondente ao período quente e úmido, apresentaram maiores índices de captura, com 65 indivíduos, sendo 41 deles do gênero Eulaema sp, com maior incidência no mês de março. Os demais estavam distribuídos entre os gêneros Euglossa sp (18), Exaerete sp (5) e Eufriesea sp (1) exemplar em janeiro de Na estação fria e seca nos meses de julho a agosto 2015 e maio a julho de 2016 nenhum indivíduo Euglossineo foi capturado (Figura 5). Borda do fragmento Interior do fragmento Meses das coletas Figura 5. Distribuição mensal dos machos de Euglossina capturados no fragmento de vegetação, na Escola Municipal Benedita Figueiró de Oliveira, Ivinhema, MS.

8 Apesar da baixa frequência registrada para o gênero Eufrisea sp, eles ocorreram apenas no período de alta pluviosidade e temperaturas elevadas, como referido também em outros estudos. Em 2015 no período de 15 a 25 de setembro ocorreu uma intensa onda de calor, e foi o ano com os maiores registros pluviométricos, desde A chuva mais intensas ocorreram em setembro (214mm), outubro (115mm), novembro (413mm) e dezembro (255mm), registrando 997mm no último quadrimestre de 2015, ou seja 60% do índice registrado para o ano como um todo anual (Figura 6). 500, , , , ,000,000 30,000 25,000 20,000 15,000 10,000 5,000,000 Precipitação Soma (mm) Temperatura Média ( C) FIGURA 6. Variação mensal na precipitação (mm) e temperatura média mensal (ºC), na área de restauração ambiental em Ivinhema, MS de julho/2015 a julho/2016. A variação na temperatura é acompanhada no eixo secundário do gráfico (Fonte: VINHEMA / INMET: 01/09/66-09/09/16). Considerando o total de indivíduos e os gêneros de Euglossina capturados, quando comparado com os resultados de outros registros para paisagens fragmentadas no estado do Mato Grosso do Sul (HENRIQUE, 2014; LOBTCHENKO et al., 2014), os resultados não se apresentaram diferentes em diversidade, frequência e capacidade de atração das essências utilizadas. O gênero Eulaema sp foi sempre o mais representativo nas áreas. Sendo assim, a composição quanto a estrutura da comunidade de Euglossini na área de estudo, em função da maior frequência do gênero Eulaema sp no interior do fragmento sugere que após 12 anos de implantação, os processos ecológicos ainda encontram-se em processo de desenvolvimento, não tendo atingido sua estabilidade. Considerando o tamanho reduzido, seu dossel descontínuo, por estar separado de fragmentos maiores adjacentes e pela matriz estar sob forte pressão antrópica, principalmente pelo cultivo da cana-de-açúcar, a fauna de Euglossini estaria sob intensa influência do efeito de borda, que estaria afetando quantitativa e qualitativamente a fauna destas abelhas na área de estudo. Conclusões Dos cinco gêneros de Euglossina, quatro deles foram registrados tanto na borda quanto no interior do fragmento, com o interior apresentando-se quantitativamente mais representativo. Essa observação pode ser tida como um indicativo de que

9 apesar das condições do fragmento, sua condição ambiental de interior apresentase adequado na manutenção da comunidade de abelhas Euglossina, assim como sua borda, ainda que em menor intensidade. A frequência elevada do gênero Eulaema sp, em relação aos demais, sugere que os processo ecológicos responsáveis pela reconstrução de uma floresta ainda estão se estabelecendo no fragmento. As essências vanilina e eugenol foram as mais eficientes na atração dos diferentes gêneros de Euglossina, sendo a vanilina, a mais eficiente para o gênero Eulaema sp. Referências bibliográficas AGUIAR W. M.; M. C. GAGLIANONE. Euglossine bee communities in small forest fragments of the Atlantic Forest, Rio de Janeiro state, southeastern Brazil (Hymenoptera, Apidae). Revista Brasileira de Entomologia 56 (2): , ANDRADE-SILVA, A. C. R.; NEMÉSIO, A.; OLIVEIRA, F. F.; NASCIMENTO, F. S. Spatial Temporal Variation in Orchid Bee Communities (Hymenoptera: Apidae) in Remnants of Arboreal Caatinga in the Chapada Diamantina Region, State of Bahia, Brazil. Neotropica Entomológica, v.41, p , Avulsos de Zoologia. 50 (43): BROSI, B. J. The effects of forest fragmentation on Euglossine bee communities (Hymenoptera: Apidae: Euglossini). Biological Conservation, v. 142, n. 2, p , BROSI, B. J.; DAILY, G. C.; SHIH, T. M.; OVIEDO, F.; DURAN, G. The effects of forest fragmentation on bee communities in tropical countryside. Journal of Applied Ecology, v.45, p , CAMERON, S. A. Phylogeny and biology of Neotropical orchid bees (Euglossini). Ann. Rev. Ecol. Syst., v.13, p , CAMPOS, L. A. O.; SILVEIRA, F. A.; OLIVEIRA, M. L.; ABRANTES, C. V. M.; MORATO, E. F; MELO, G. A. R. Utilização de armadilhas para a captura de machos de Euglossini (Hymenoptera, Apoidea). Revista Brasileira de Zoologia, v. 6, p , CUCOLO, F. G. Fauna de Machos de Euglossina (Hymenoptera, Apidae) em Mata de Galeria, área de Cerrado em Mato Grosso do Sul Brasil f. Dissertação (Mestrado em Entomologia e Conservação da Biodiversidade) - Faculdade de Ciências Biológicas e Ambientais, Universidade Federal da Grande Dourados, Dourados-MS DIXON, K. W. Pollination and restoration. Science 325: , 2009.

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