MARCIA REGINA MARTINS FERREIRA MARQUES ESTUDO COMPARATIVO DA IDADE ÓSSEA EM RADIOGRAFIAS CARPAIS E MATURAÇÃO DAS VÉRTEBRAS CERVICAIS EM TELERRADIOGRAFIAS EM NORMA LATERAL MARÍLIA 2007
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1 MARCIA REGINA MARTINS FERREIRA MARQUES ESTUDO COMPARATIVO DA IDADE ÓSSEA EM RADIOGRAFIAS CARPAIS E MATURAÇÃO DAS VÉRTEBRAS CERVICAIS EM TELERRADIOGRAFIAS EM NORMA LATERAL Dissertação apresentada à Universidade de Marília (UNIMAR), Faculdade de Ciências da Saúde, para obtenção do Título de Mestre em Clínica Odontológica, Área de concentração em Ortodontia. Orientador: Prof. Dr. Acácio Fuziy MARÍLIA 2007
2 DADOS PESSOAIS Marcia Regina Martins Ferreira Marques 1983-1986 Graduação em Odontologia pela Faculdade de Odontologia de Lins 1999-2001 Curso de Especialização em Ortodontia e Ortopedia Facial pela UNOESTE 2003 Especialização em Ortopedia pelo CRO
3 Universidade de Marília UNIMAR Reitor Dr. Márcio Mesquita Serva Pró-Reitoria de Pesquisa e Pós-Graduação Pró-Reitora Profª. Drª. Suely Fadul Villibor Flory Faculdade de Ciências da Saúde Diretor Prof. Dr. Armando Castello Branco Júnior Programa de Pós-Graduação em Clínica Odontológica Área de Concentração em Ortodontia Coordenador Prof. Dr. Roque Javier Mérida Delgado Orientador Prof. Dr. Acácio Fuziy
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5 DEDICO ESTE TRABALHO Aos meus pais, Maria José e Antônio, pela confiança em mim depositada, por compartilharem a alegria de novas conquistas. Foi graças aos seus incentivos que alcancei o meu objetivo.
6 Ao meu esposo Fernando, uma pessoa especial que DEUS colocou em meu caminho, trazendo amor, carinho e companheirismo; pelos momentos difíceis em que abdicou da minha companhia e com paciência, soube esperar por um minuto de atenção. Ao meu filho Luís Fernando, força motriz que rege minha vida dedico esse trabalho com muito amor.
7 AGRADECIMENTO ESPECIAL Ao meu orientador Prof. Dr. Acácio Fuziy, Agradeço pela honra do convívio acadêmico, pela dedicação ao ensino, pela atenção e rigor na orientação deste trabalho, pelo exemplo de luta e perseverança, e acima de tudo, pela amizade. A minha gratidão.
8 Ao Prof. Dr. Paulo César Tukasan, pela sua disponibilidade, conhecimentos transmitidos, apoio, paciência e amizade, durante o desenvolver deste curso. Meu sincero reconhecimento e agradecimento.
9 AGRADECIMENTOS A DEUS, presença contínua em minha vida, protegendo-me, iluminando-me e guiando a minha trajetória, sempre alicerçada na superioridade divina. Villibor Flory. A UNIMAR, representada na pessoa da Profª. Drª. Suely Fadul Aos meus amigos do curso de mestrado, Vânia, Ana Cristina, José Eugênio, Júlio, Ricardo e Ana Karina, pela proveitosa e animada convivência durante esses dois anos. Agradeço a DEUS, por ter convivido com vocês, e por ter me dado a capacidade de reconhecer, em todos, os amigos que são e sua valiosa colaboração nessa jornada. Ao Prof. Dr. Roque Javier Mérida Delgado, coordenador do Curso de Pós-graduação em Clínica Odontológica, meu reconhecimento e agradecimento pelo incentivo. estatísticos. Ao Professor José Eduardo Corrente, responsável pelos dados apoio dispensados. À Professora Marie Oshiiwa, pelo carinho, compreensão e
10 Aos amigos, Graciane e Sr. Adimir, que tive a felicidade de conhecer durante esse período, obrigada pelo auxílio e por todos os momentos de sua agradável companhia. Às funcionárias da biblioteca, Roseni e Vanessa, pela eficiência, simpatia e pelas orientações valiosas, para a execução deste trabalho. Às funcionárias da pós-graduação, Andréia e Regina, pela dedicação, assistência e solicitude. Às minhas funcionárias, Jaqueline e Angélica, pela eficiência e dedicação com que me ajudaram. depositados. À minha sogra Sra. Egeni, pelo apoio e confiança em mim A toda minha família pelo estímulo e carinho. E a todos aqueles que de alguma forma contribuíram para a realização deste trabalho. Muito obrigada!
11 Quem não vive de alguma forma para os outros, não vive grande coisa para si mesmo Michel Eyquem
12 RESUMO Este estudo analisou a aplicabilidade da Fórmula de Regressão Múltipla de Mito, Sato e Mitani (2002) na avaliação da maturidade esquelética em 289 crianças brasileiras, naturais da cidade de Ourinhos, com a idade cronológica variando de 7 a 15 anos, das quais 153 são do gênero feminino e 136 do masculino. Na seqüência comparou-se a idade esquelética verificada na vértebra cervical com a identificada na radiografia carpal, empregando-se o método computadorizado de Eklöf e Ringertz (1967), e o método comparativo de Greulich e Pyle (1959). Na aplicação do teste T pareado e análise de correlação, observou-se que: 1) para o gênero feminino, houve uma maior correlação entre a idade ER e a idade GP; considerando-se a idade das vértebras, a correlação foi significante, com GP; porém, no gênero masculino, houve diferença entre a idade vertebral e as demais; 2) o resultado das proporções mostrou-se semelhante ao de Mito, Sato e Mitani (2002), para o gênero feminino; 3) a morfologia das vértebras apresentou maior correlação com o metacarpo do segundo dedo; 4) a fórmula de regressão não foi aplicável à amostra avaliada, devendo ser individualizada segundo a composição racial. Unitermos: Ortodontia; Maturação; Vértebra Cervical; Crescimento.
13 ABSTRACT This study carried out the analysis of the applicability of the Multiple Regression Formula by Mito, Sato and Mitani (2002) to the assessment of skeletal maturity in 289 Brazilian children native from Ourinhos, their ages varying from 7 to 15 years old, 153 female and 136 male subjects. One compared the skeletal age found in the cervical vertebra to the one identified in carpal radiography by using the computerized method devised by Eklöf and Ringertz (1967), and the comparative method devised by Greulich and Pyle (1959). By applying the matched t-test and the correlation analysis, one observed that: 1) for female children there was a higher correlation between the ER and the GP ages; taking into consideration the age of the vertebrae, the correlation was significant in relation to GP; but as far as male children are concerned, there was a difference between the vertebral age and the other ones; 2) The result of the propositions was similar to that achieved by Mito, Sato and Mitani (2002) for female children; 3) the morphology of the vertebrae presented a higher correlation to the metacarpus of the second finger; 4) the regression formula was not applicable to the assessed sample, and it should be individualized according to race composition. Keywords: Orthodontics; Maturation; Cervical Vertebra; Growth.
14 LISTA DE FIGURAS Figura 1 - Manual para medição antropométrica 52 Figura 2 - Chassi com papel adesivo 53 Figura 3 - Posicionamento da mão 54 Figura 4 - Radiografia carpal 55 Figura 5 - Telerradiografia em norma lateral 55 Figura 6 - Vértebras C3 e C4 60 Figura 7 - Altura anterior da vértebra (AH); altura da vértebra (H); altura posterior da vértebra (PH), distância anteroposterior do meio da vértebra cervical (AP) 60 Figura 8 - Vértebras C3 e C4 delineadas 61 Figura 9 - Mensuração com paquímetro 61 Figura 10 - Paquímetro digital Mytutoyo 61 Figura 11 - Eklöf e Ringertz 62 Figura 12 - Eklöf e Ringertz computadorizado 63 Figura 13 - Greulich e Pyle 64 Figura 14 - Raio-x de indivíduo da amostra deste estudo 65
15 LISTA DE GRÁFICOS Gráfico 1 - Média e desvio-padrão (acima) para as variáveis AH3, H3, PH3, e AP3 para o gênero feminino 72 Gráfico 2 - Média e desvio-padrão (acima) para as variáveis AH4, H4, PH4 e AP4 para o gênero feminino 72 Gráfico 3 - Média e desvio-padrão (acima) para as variáveis AH3, H3, PH3 e AP3 para o gênero masculino 73 Gráfico 4 - Média e desvio-padrão (acima) para as variáveis AH4, H4, PH4 e AP4 para o gênero masculino 73 Gráfico 5 - Média e desvio-padrão (acima) para as relações AH3/AP3, AH4/AP4, AH4/PH4 para o gênero feminino 75 Gráfico 6 - Média e desvio-padrão (acima) para as relações AH3/AP3, AH4/AP4, AH4/PH4 para o gênero masculino 75 Gráfico 7 - Dispersão da idade vertebral versus idade cronológica para o feminino 77 Gráfico 8 - Dispersão da idade vertebral versus idade cronológica para o masculino 77 Gráfico 9 - Dispersão da idade vertebral versus idade GP para o feminino 78 Gráfico 10 - Dispersão da idade vertebral versus idade GP para o masculino 78 Gráfico 11 - Dispersão da idade vertebral versus idade ER para o feminino 79 Gráfico 12 - Dispersão da idade vertebral versus idade ER para o masculino 79
16 LISTA DE TABELAS Tabela 1 - Cálculo da idade vertebral 59 Tabela 2 - Freqüência de idade para ambos os gêneros 69 Tabela 3 - Média e desvio-padrão para as faixas etárias por gênero 69 Tabela 4 - Média e desvio-padrão para as medidas consideradas, levando-se em conta a faixa etária e o gênero feminino 71 Tabela 5 - Média e desvio-padrão para as medidas consideradas, levando-se em conta a faixa etária e o gênero masculino 71 Tabela 6 - Média e desvio-padrão das relações AH3/AP3, AH4/AP4, AH4/PH4 levando-se em conta a faixa etária e o gênero feminino 74 Tabela 7 - Média e desvio-padrão das relações AH3/AP3, AH4/AP4, AH4/PH4 levando-se em conta a faixa etária e o gênero masculino 74 Tabela 8 - Correlações entre idades e respectivos p-valor para o gênero feminino 76 Tabela 9 - Correlações entre as idades e respectivos p-valor para o gênero masculino 76 Tabela 10 - Teste t pareado para a idade vertebral e as demais para o gênero feminino 80 Tabela 11 - Teste t pareado para a idade vertebral e as demais para o gênero masculino 80 Tabela 12 - Gênero feminino 81 Tabela 13 - Gênero masculino 81 Tabela 14 - Correlação realizada para o gênero feminino 82 Tabela 15 - Correlação realizada para o gênero masculino 82
17 LISTA DE ABREVIATURAS E SIGLAS AH AP C2 C3 C4 CDO CGPM CNS CRO CVM ER FMP GP H ICC IMES IMVC PH SI WHO Altura anterior da vértebra Largura anteroposterior da vértebra Segunda vértebra cervical Terceira vértebra cervical Quarta vértebra cervical Centro de Documentação Odontológica Conferência Geral de Pesos e Medidas Conselho Nacional de Saúde Conselho Regional de Odontologia Método de Maturação Vertebral Cervical Método computadorizado de Eklöf e Ringertz Previsão da Maturação de Fishman Método comparativo de Greulich e Pyle Altura da vértebra Coeficiente de Correlação Intra-espécie Índice de Maturação Esquelética Índice de Maturação da Vértebra Cervical Altura posterior da vértebra Sistema Internacional World Health Organization (Organização Mundial de Saúde)
18 SUMÁRIO 1 INTRODUÇÃO 20 2 REVISÃO DA LITERATURA 25 2.1 Método das Radiografias Carpais 26 2.2 Método das Telerradiografias em Norma Lateral 33 3 PROPOSIÇÃO 45 4 MATERIAL E MÉTODO 47 4.1 Aspectos Éticos 48 4.2 Termo de Consentimento 48 4.3 Obtenção da Amostra 49 4.4 Coleta de Dados Peso/Altura 49 4.5 Obtenção da Radiografia 52 4.6 Avaliação da Imagem Radiográfica 56 4.7 Métodos para Estimativa da Maturação Óssea Vertebral 58 4.8 Métodos para Estimativa da Maturação Óssea da Mão e do Punho 61 4.8.1 Método de avaliação de Eklöf e Ringertz (ER) 61 4.8.2 Método de avaliação de Greulich e Pyle (GP) 63 4.9 Retorno da Informação 66 5 RESULTADOS 67 5.1 Análise de Erro 68 5.2 Análise dos Resultados Estatísticos 68 5.2.1 Média e desvio-padrão para as variáveis AH3, H3, PH3, AP3 e AH4, H4, PH4, AP4 70 5.2.2 Média e desvio-padrão para as relações AH3/AP3, AH4/AP4, AH4/PH4 para ambos os gêneros 74 5.2.3 Comparação da idade vertebral, com a idade cronológica, a idade ER, e a idade GP 76
19 5.2.4 Teste t pareado para verificar se existe diferença significativa entre a idade vertebral e as demais 80 5.2.5 Modelo de regressão múltipla pelo método Stepwise 81 5.2.6 Correlação entre as características morfológicas das vértebras cervicais e o carpo 82 6 DISCUSSÃO 83 6.1 Considerações Finais 90 7 CONCLUSÃO 92 8 REFERÊNCIAS 94 ANEXOS 103
1 INTRODUÇÃO 20
21 1 INTRODUÇÃO O conhecimento e a capacidade de redirecionar o crescimento e o desenvolvimento craniofacial são cada vez mais utilizados pelos ortodontistas e ortopedistas faciais, auxiliando na prevenção, diagnóstico, planejamento e tratamento precoce das deformidades dentofaciais durante a fase de crescimento do indivíduo. Especialmente porque o sucesso ou o fracasso da abordagem de aproximadamente dois terços das más oclusões estão diretamente relacionados ao crescimento e ao desenvolvimento esquelético (GRABER; VANARSDALL JR., 1996; FERREIRA, 1996). A compreensão dos eventos relacionados ao desenvolvimento físico dos indivíduos é de suma importância, desse modo, o crescimento corporal e sua relação com a aceleração do crescimento do complexo craniofacial é assunto de grande interesse para o ortodontista e o ortopedista (MARTINS; SAKIMA, 1977; MERCADANTE, 1998). Os métodos freqüentemente utilizados para a avaliação do crescimento geral, ou maturação de um indivíduo, consistem na determinação das idades cronológica, dentária, esquelética, bem como na observação das variações de peso e altura e da manifestação das características secundárias dos gêneros, que acompanham a fase da pré-adolescência e da adolescência propriamente dita (MORAES; MÉDICI FILHO; MORAES, 1998; GENEROSO, 2003; TERÇAROLI, 2005).
22 A idade cronológica, que vem a ser o índice mais conhecido, não é considerada pela unanimidade dos autores como um parâmetro confiável na determinação do estágio de desenvolvimento de um indivíduo. A idade dentária, assim como a cronológica, também não é muito aceita para determinar o estágio de maturação do indivíduo (BURSTONE, 1963; HAGG; TARANGER, 1980). As variações de peso e altura, bem como os caracteres secundários dos gêneros, têm se mostrado pouco eficazes devido à variabilidade de parâmetros, tais como: raça, predisposição genética, enfermidades, condições climáticas e socioeconômicas; especialmente relacionadas aos aspectos nutricionais (FISHMAN, 1982; URSI, 1999; MORAES; MÉDICI FILHO; MORAES, 1998). Já a avaliação da idade esquelética representa o meio mais fiel para se determinar a idade biológica (TAVANO; FREITAS; LOPES, 1982; HAGG; TARANGER, 1982; SANTOS; ALMEIDA, 1999), o que despertou o interesse para a determinação dos diversos estágios de crescimento pela utilização da radiografia carpal. A possibilidade de se predizer o crescimento é importante não só para o planejamento e a correta execução do tratamento, mas também para avaliar o prognóstico do caso, após sua finalização, durante o período de contenção e pós-contenção. Alguns pesquisadores (BURSTONE, 1963; GRABER; VANARSDALL JR., 1996; TAVANO; FREITAS; LOPES, 1982; MERCADANTE, 1998), observaram que o crescimento, influenciado ou não pelo tratamento ortodôntico, representa um papel fundamental nos resultados estéticos e oclusões finais. Isso equivale a afirmar que a efetividade do tratamento depende do estágio de desenvolvimento em que o paciente se encontra, uma vez que o tratamento ortodôntico mostra-se mais efetivo quando as estruturas faciais apresentam máxima predisposição para responder as suas influências (O REILLY; YANNIELLO, 1988).
23 A mão e o punho são as partes do esqueleto mais freqüentemente usadas para avaliar a maturidade esquelética. Atualmente, tem aumentado a tendência de se utilizar outras estruturas para avaliar a maturidade esquelética como é o caso das vértebras cervicais (HUNTER, 1966; BERGENSEN, 1972; LAMPARSKI, 1972; HASSEL; FARMAN, 1995; GARCIA-FERNANDEZ et al., 1998). A avaliação das alterações morfológicas das vértebras cervicais, por meio das telerradiografias em norma lateral, que rotineiramente integram a documentação ortodôntica, é um método alternativo e confiável para a avaliação da idade esquelética do indivíduo, minimizando a exposição deste à radiação ionizante, simplificando a obtenção da idade óssea, bem como diminuindo o custo adicional. Segundo Lamparski (1972), as mudanças no tamanho e na forma das vértebras cervicais estão relacionadas ao crescimento do indivíduo, e podem ser utilizadas com o mesmo valor clínico que a avaliação da região da mão e do punho. O Reilly e Yanniello (1988) mostraram que os estágios de maturação da vértebra cervical estão sendo relacionados ao crescimento mandibular durante a puberdade. Hassel e Farman (1995), Garcia-Fernandez et al. (1998) e San Román et al. (2002) afirmaram que existe correlação confiável quando se compara a maturidade esquelética determinada pelos estágios da mão e do punho e a maturidade das vértebras cervicais na determinação da maturidade óssea. Ortolani (2005) sugere que a partir do método das vértebras cervicais é possível identificar quando o paciente ortodôntico já está no surto de crescimento puberal. Ao atentar para a necessidade de se obter o diagnóstico correto, o plano de tratamento e o prognóstico para o caso, é de suma importância a determinação do estágio de maturação esquelética para identificar a fase de crescimento do paciente; por meio de um método capaz de esclarecer essas questões de modo simplificado; independentemente de exames adicionais aos já realizados para a avaliação do paciente.
24 À vista do exposto considera-se pertinente estudar e avaliar a relação existente entre a maturidade da vértebra cervical e a idade óssea, em brasileiros, por meio da fórmula de regressão múltipla proposta por Mito, Sato e Mitani (2002), em decorrência da ausência de estudos em que o referido método tenha sido aplicado.
2 REVISÃO DA LITERATURA 25
26 2 REVISÃO DA LITERATURA 2.1 Método das Radiografias Carpais Greulich e Pyle (1959) idealizaram o primeiro atlas utilizando a idade óssea como índice de desenvolvimento. Esse resultado de um estudo longitudinal contém 60 imagens radiográficas de mão e punho, relativas à idade óssea de indivíduos jovens norte-americanos, de zero a 20 anos. Sua utilização se baseia em comparar determinadas fases de formação ou ossificação dos ossos carpais da imagem radiográfica carpal do paciente, com as imagens radiográficas impressas no atlas, por meio da observação visual, no intuito de obter a idade esquelética do indivíduo, que pode ou não coincidir com a idade cronológica. Hunter (1966) apresentou um estudo no qual correlacionou o crescimento facial com a altura corporal e a maturidade esquelética na adolescência. O autor avaliou os registros de 25 homens e 34 mulheres, obtidos do Conselho de Pesquisa Infantil de Denver, Colorado. As idades cronológica e esquelética e a altura foram registradas no mês dos nascimentos, e em intervalos de 6 em 6 meses por 7 anos durante a adolescência. A idade esquelética foi obtida de radiografias de mão e punho conforme o Atlas de Greulich e Pyle (1959). O autor observou que o início e a duração do período de crescimento puberal tiveram uma grande variação em relação à idade cronológica; já a duração média do período de crescimento puberal foi o
27 mesmo em ambos os gêneros. Na relação entre o crescimento facial máximo e a altura corpórea também foi observado que 57% do máximo incremento ocorreram ao mesmo tempo do máximo crescimento em altura; o crescimento mandibular exibiu o mais consistente relacionamento com o crescimento em altura durante a adolescência. Eklöf e Ringertz (1967) propuseram um índice baseado em 10 medidas dos ossos do carpo e do metacarpo; largura da epífise distal do rádio, comprimento e largura do capitato e do hamato, comprimento dos metacarpos 2, 3 e 4, e comprimento das falanges proximais 2 e 3. Cada medida foi identificada em uma tabela, de acordo com a idade e o gênero do paciente. Para cada uma das medidas havia uma coluna correspondente na tabela. O resultado foi obtido somando-se as 10 idades esqueléticas obtidas e calculando-se a média. Björk (1972), discorrendo sobre a época ideal de intervenção ortodôntica, afirmou que os estágios de maturação observados na radiografia carpal constituem-se em um método de avaliação bastante útil na determinação do estágio de crescimento em que o paciente se encontra, quando correlacionados com a curva de crescimento, auxiliando também na determinação do plano de tratamento dos pacientes de acordo com as alterações esperadas para cada fase. Bergensen (1972), na tentativa de prognosticar o crescimento a partir dos eventos de crescimento geral do corpo, avaliou 23 jovens do gênero masculino, desde o nascimento até os 24 anos. Nessa investigação o autor comparou o crescimento esquelético geral avaliado pela estatura medida anualmente, com as radiografias carpais, tomadas em intervalos de seis meses, e com o crescimento facial, observado nas telerradiografias tomadas anualmente. Concluiu que a idade esquelética mostrou-se um indicador mais acurado da previsão do surto de crescimento em relação à idade cronológica e ao osso sesamóide foi significantemente correlacionado com o surto de crescimento estatural e facial.
28 Grave (1973) investigou as relações entre o período de ossificação de quatro eventos carpais: ossificação inicial do osso piriforme; ossificação inicial e avançada do gancho do osso hamato; ossificação inicial do osso sesamóide; e o período do pico da velocidade de crescimento na altura corporal (medidas da estatura) e em dez dimensões faciais, na telerradiografia em norma lateral. Utilizou como material, no mínimo três radiografias em série de mão e punho e quatro radiografias cefalométricas laterais em série de 52 meninos e 36 meninas aborígines, de 8 a 18 anos. Após análise da relação entre os períodos, observou que a velocidade do crescimento das dimensões faciais era alcançada aproximadamente na mesma idade do pico de velocidade em altura; entretanto, todos os eventos de ossificação carpal ocorreram antes do pico de crescimento puberal. Verificou também que a ossificação carpal pareceu ser um indicador confiável de crescimento, e em particular, o osso piriforme nas meninas e a fase 1 do hamato nos meninos pareceram estar bastante relacionados ao pico da velocidade de crescimento. A fase 2 do hamato e a ossificação do sesamóide indicaram que o pico da velocidade de crescimento teria ocorrido ou estaria eminente. Tavano (1976) realizou um estudo com a finalidade de determinar a idade óssea utilizando os índices de Greulich e Pyle (1959), Tanner e Whitehouse (1959), Schmid e Moll (1959) e Eklöf e Ringertz (1967). Utilizou uma amostra com 590 adolescentes com idades entre 3 e 18 anos, sendo 295 para cada gênero. Os resultados permitiram concluir que houve significância estatística para todas as correlações estudadas, demonstrando a existência de uma alta correlação entre os índices empregados e a idade cronológica. Martins e Sakima (1977) propuseram um gráfico relacionando os estágios de maturação óssea com a idade cronológica e o crescimento estatural. Nesse gráfico, encontram-se descritos os estágios de ossificação dos ossos da mão e do punho, e soldadura das epífises, em relação às etapas de crescimento. Deve-se determinar o estágio de ossificação radiográfica dos ossos e, em seguida, comparar com os eventos apresentados cronologicamente. O que permite a identificação das fases do surto e crescimento puberal que o paciente se encontra. Segundo os autores, era
29 interessante identificar o estágio de desenvolvimento do indivíduo em relação ao pico no paciente ortodôntico em fase de crescimento, ou seja, se este apresenta os indicadores de grupo 1, que ocorriam antes do surto de crescimento estatural; do grupo 2, correlacionados com o momento do pico de velocidade de crescimento estatural e do grupo 3, que surgiam após o pico de crescimento estatural. Ao todo são 15 eventos em sete locais que seriam considerados para a obtenção da curva de crescimento. Fishman (1979) apresentou um estudo no qual relacionou o crescimento facial com registros da idade cronológica e esquelética, utilizando telerradiografias em norma lateral, radiografias carpais e registros de desenvolvimento estatural obtidos semestralmente de 60 meninos e 68 meninas, com idade variando entre 7 anos e meio e 15 anos. Observou que na maioria dos casos não havia correlação entre a idade cronológica e a esquelética, destacou, ainda, que embora a época do tratamento ortodôntico seja determinada pela idade cronológica, esse índice não é suficiente para estabelecer e estágio de desenvolvimento esquelético do paciente. Enfatizou a importância e a necessidade da determinação da idade esquelética na prática clínica. Em 1982, Fishman desenvolveu um sistema utilizando quatro fases de maturação esquelética, verificadas em seis locais anatômicos dos dedos polegar, terceiro e quinto dedos e rádio. Nesses locais, 11 indicadores de maturação esquelética de adolescentes foram encontrados representando o período inteiro de desenvolvimento do adolescente. A seqüência dos quatro estágios de ossificação progredia por intermédio do alargamento da epífise em falanges selecionadas, a ossificação do osso sesamóide do dedo polegar, o capeamento das epífises selecionadas sobre suas respectivas diáfises, e a fusão das epífises e diáfises. A seqüência de ocorrência dos 11 indicadores era estável. Hagg e Taranger (1982) realizou um estudo longitudinal com 212 indivíduos (90 meninos e 122 meninas) suecos desde o nascimento até a idade adulta. Cada indivíduo da amostra foi examinado anualmente e os exames
30 incluíam dados como altura, erupção dentária, desenvolvimento puberal e radiografia carpal. O surto de crescimento foi observado por meio de gráficos de incremento de altura, o desenvolvimento dentário foi avaliado por intermédio dos estágios de erupção dentária, e o desenvolvimento esquelético foi analisado por meio de radiografias carpais tomadas anualmente dos 6 aos 18 anos, segundo o método Tanner e Whitehouse. O desenvolvimento puberal foi analisado dos 10 aos 18 anos pela determinação da menarca nas meninas e pela mudança de voz nos meninos. Os resultados demonstraram que o surto de crescimento puberal nas meninas foi dos 10 anos até os 14,8 anos e nos meninos dos 12,1 até os 17,1 anos. Em ambos os gêneros, o pico de velocidade de crescimento ocorreu 2 anos após o início do surto, ou seja, aos 12 anos nas meninas e aos 14,1 nos meninos. Houve diferenças de até 6 anos para as idades na ocorrência dos eventos do crescimento puberal entre os gêneros e entre indivíduos do mesmo gênero. O desenvolvimento dentário foi mais adiantado nos meninos que nas meninas. Haiter Neto e Tavano (1997) verificaram se o índice proposto por Eklöf e Ringertz (1967) para estimativa da idade óssea por meio de radiografias carpais poderia ser executado utilizando-se os recursos da informática. Para isso foi desenvolvido um software para o cálculo da idade óssea. Nesse estudo foi utilizada uma amostra de 190 indivíduos pré-escolares e escolares brasileiros, residentes na cidade de Bauru, estado de São Paulo, dos gêneros masculino e feminino, indivíduos em 19 faixas etárias. Os resultados obtidos permitiram concluir que houve uma correlação significativa, tanto para o gênero feminino (0,94) quanto para o masculino (0,93), entre a idade cronológica e a idade óssea obtida. Foi observada também uma correlação significativa entre a idade óssea obtida pelo método manual e a obtida pela utilização do software (0,99), demonstrando sua confiabilidade. Chaves (1999) verificou a influência racial no processo de maturação esquelética. A amostra foi dividida em dois grupos: 30 crianças leucodermas e 30 crianças melanodermas, todas do gênero feminino que se encaixavam na faixa etária de 11 anos. Foram obtidas, de cada indivíduo; duas tomadas radiográficas da mão esquerda: uma da região carpal e outra da região do
31 polegar. Os pesquisadores concluíram que há uma tendência de maturação precoce no grupo de meninas da raça negra. Mito, Sato e Mitani (2002) com o objetivo de obter informações para o planejamento e tratamento das deficiências mandibulares, estudaram e compararam o erro previsto de vários métodos usando indicadores de maturidade do esqueleto. A amostra estudada foi composta por dois grupos (A e B) de 22 indivíduos do gênero feminino, japonesas; perfazendo um total de 190 séries de conjuntos de telerradiografias em norma lateral e radiografias carpais. O grupo A (média de idade inicial de 8,3 anos e idade final de 18,4 anos) foi utilizado para construir a fórmula do prognóstico; o grupo B (média de idade inicial de 10,8 anos e idade final de 18,6 anos) foi examinado para comparar os valores previstos e os valores verdadeiros. A idade do osso utilizada como parâmetro foi calculada pelo método TW2 e também pelo método CASMAS (desenvolvido pelos autores). Concluíram que o comprimento total da mandíbula (condilio-gnation) (superior inferior da mandíbula) no estágio final de seu crescimento pode ser precisamente previsto por meio dos eventos de ossificação da terceira falange média e do rádio; o método de potencial de crescimento e o método de porcentagem de crescimento foram os prognósticos mais úteis dos potenciais de crescimento mandibular. Moraes et al. (2003) analisaram a fidelidade, confiabilidade e praticidade de dois métodos de avaliação da idade óssea, Greulich e Pyle (1959) e Eklöf e Ringertz (1967), avaliaram 244 crianças, sendo 114 do gênero masculino e 130 do gênero feminino. Após análise dos resultados, verificaram que existe grande variabilidade nos valores das idades ósseas calculadas. Com relação à praticidade, destacaram que o método de Ekölf e Ringertz, quando realizado por meio do computador, é mais fácil e rápido que o método de Greulich e Pyle. Com relação à fidelidade, constataram que ambos os métodos podem apresentar variações. Quanto à confiabilidade, encontraram alta correlação positiva entre os dois métodos utilizados. Corradi, Rino e Takahashi (2004) realizaram um estudo com o propósito de: estabelecer uma seqüência de ossificação envolvendo os ossos carpais e falanges; relacionar idade cronológica e seqüência de ossificação;
32 estabelecer a época e as características de ossificação durante os períodos de aceleração, o pico e a desaceleração de crescimento; e observar o dimorfismo sexual. Foram avaliadas radiografias de mão e punho de 302 crianças, 155 do gênero feminino e 147 do gênero masculino, com idades entre 9 e 15 anos, estudantes de Erechim - RS. A amostra foi dividida em 24 grupos, com no mínimo 9 crianças em cada grupo. Os resultados referentes à seqüência de ossificação em ambos os gêneros em cada grupo, foram realizados por análise estatística descritiva. Segundo Stroher, Freitas e Travano (2004), a ossificação do sesamóide geralmente precedia o pico de crescimento puberal e, em alguns casos, coincidia com este pico; nunca surgindo após; além disso, sua imagem com contornos nítidos revela que o crescimento futuro será progressivamente menor, pois o pico da velocidade de crescimento puberal já ocorrera. Em uma revisão sistemática para avaliação da radiografia carpal como método de estimativa da velocidade e época de crescimento facial, Flores-Mir, Nebbe e Major (2004) analisaram 11 artigos selecionados das bases de dados PubMed, Medline, Cochrane. Os autores obedeceram aos seguintes critérios de seleção: uso da radiografia da mão e do punho na determinação da maturação esquelética; crescimento facial por meio de telerradiografia em norma lateral; e estudos de caráter longitudinal ou transversal. Os resultados demonstraram que as radiografias da mão e do punho possibilitam análises que se relacionam à velocidade de crescimento vertical e horizontal facial, sendo que a velocidade de crescimento dos maxilares se relaciona à maturidade esquelética, porém de forma mais sutil. Grande parte dos artigos revisados não definiu adequadamente a relação entre a velocidade de crescimento da base craniana e a maturidade esquelética, desta forma, os autores comentaram que as análises de maturação esquelética por meio de radiografias da mão e do punho na predição do crescimento facial deveriam incluir os estágios ósseos, bem como os eventos de ossificação. Moraes et al. (2005) avaliaram a semelhança e a praticidade entre os métodos de Martins e Sakima (1996) e o de Fishman (1982). Examinaram
33 211 radiografias carpais, 102 pertencentes ao gênero masculino e 109 ao feminino. Elaboraram uma terceira curva que conjugava os dois métodos a qual denominaram curva de adaptação, em que verificaram o grau de concordância entre os métodos. Constataram uma correlação positiva entre os dois métodos, concluindo que o surto de crescimento puberal pode ser avaliado por ambos os método sem diferenças estatísticas significantes. 2.2 Método das Telerradiografias em Norma Lateral A coluna vertebral é constituída pelas vértebras cervicais, torácicas, lombares e pelo osso sacro. As sete primeiras vértebras formam a coluna cervical, sendo que existe uma grande semelhança entre as quatro últimas e as alterações maturacionais que podem ser vistas do nascimento até a maturidade. As duas primeiras vértebras cervicais possuem um formato atípico: a Atlas primeira delas possui um corpo bastante delgado, que é complementado por meio de sua articulação com o processo odontóide ou dens, presente na segunda vértebra Axis (WOLF-HEIDEGGER, 1974). Em 1963, Bench descreveu que o crescimento das vértebras é bastante rápido na infância e diminui na adolescência, relatou também que o processo odontóide apresenta-se amplamente cartilaginoso ao nascimento, o que explica as poucas áreas de calcificação dessa estrutura, quando observadas radiograficamente. Quem primeiro demonstrou a aplicabilidade do método de avaliação da maturação esquelética por meio da radiografia em norma lateral foi Lamparski (1972), que em seu estudo examinou o crescimento e a maturação das vértebras cervicais a fim de verificar se as alterações encontradas nessa área poderiam ser utilizadas na avaliação da idade óssea no lugar da radiografia da mão e do punho. Seu método se baseou nos trabalhos de Bick e
34 Copel (1950), Toddpyle (1928); Eslberg e Duke (1934), Lanier (1939) e Hinck et al. (1962). Lamparski estabeleceu um padrão para as vértebras cervicais, utilizando para isso, as vértebras C2, C3, C4, C5 e C6. Essa padronização era composta por seis estágios. As seguintes conclusões foram extraídas do seu trabalho: as alterações maturacionais que ocorrem entre a segunda e a sexta vértebra cervical podem ser utilizadas para avaliar a idade óssea de um indivíduo; a avaliação da idade vertebral é estatisticamente válida e confiável. Segundo esse autor, as mudanças observadas no tamanho e na forma das vértebras e a comparação com as modificações ósseas das estruturas da mão e do punho, avaliadas pelo método de Greulich e Pyle (1959), eram estatisticamente sem significância, oferecendo como vantagem a redução da exposição do paciente à radiação, pela não necessidade de radiografia adicional, além das que fazem parte da documentação ortodôntica convencional. O Reilly e Yanniello (1988) analisaram o relacionamento entre as fases de maturação das vértebras cervicais e as mudanças no crescimento mandibular, por meio da avaliação de radiografias cefalométricas laterais anuais, de 13 meninas leucodermas, dos 9 aos 15 anos de idade e concluíram que os estágios de maturação das vértebras poderiam ser utilizados para avaliar o momento em que ocorrem as mudanças no crescimento mandibular durante a adolescência. O comprimento mandibular aumentou significativamente entre os estágios 1 e 2, 2 e 3, 3 e 4; o comprimento do corpo entre os estágios 1 e 2, 2 e 3; e para a altura do ramo entre os estágios 1 e 2. Na média, os estágios 1 a 3 ocorreram antes do pico de crescimento. Ficou claro nesse estudo que os estágios de maturação das vértebras cervicais têm relação com o crescimento mandibular e servem de instrumento para a avaliação da época de ocorrência das mudanças mandibulares na fase da adolescência. Hellsing (1991), utilizando telerradiografias em norma lateral de 107 pacientes de ambos os gêneros e correlacionando as alterações de altura e largura das vértebras cervicais com crescimento estatural puberal, declarou que tanto a largura quanto a altura das vértebras cervicais poderiam ser
35 utilizadas como indicadores de crescimento esquelético. Além do mais, para a autora, a principal vantagem de se utilizar o desenvolvimento vertebral como alternativa para a avaliação da maturidade esquelética consistia da não necessidade de mais uma radiografia, podendo ser utilizada a telerradiografia lateral normalmente empregada para o diagnóstico. Modificando o método proposto por Lamparski (1972), Hassel e Farman (1995) comprovaram que existe uma alta correlação entre os indicadores de maturação e as mudanças anatômicas das vértebras cervicais, dando condições ao ortodontista para avaliar a maturação esquelética dos pacientes e ter uma idéia de quanto crescimento seria esperado. Encontraram uma alta correlação entre os indicadores de maturação vertebral, propostos por Fishman (1982), para a mão e o punho. Em uma modificação do método proposto por Lamparski (1972), apenas a segunda, a terceira e a quarta vértebras cervicais foram avaliadas nesse estudo (C2-processo odontóide, C3, C4, respectivamente). Os autores analisaram uma amostra de 220 indivíduos, com idade entre 8 e 18 anos e propuseram a avaliação das imagens correspondentes às vértebras C2, C3 e C4, pelo fato de não serem cobertas pelo uso do protetor de tireóide durante a tomada radiográfica. Seis estágios foram apresentados pelos autores, conhecidos como Índice de Maturação das Vértebras Cervicais (IMVC) iniciação, aceleração, maturação, transição, desaceleração e finalização cada uma dessas fases apresentaria características próprias e representaria uma provável porcentagem de crescimento esquelético geral. Comentaram sobre a grande ajuda que esse método traria, pois a partir do momento em que se estima em qual período de crescimento o paciente se encontra, tem-se idéia do quanto resta de crescimento, o que auxiliaria no diagnóstico e no plano de tratamento. Garcia-Fernandez et al. (1998) notaram que a avaliação da idade esquelética por meio das vértebras cervicais não mostra diferenças raciais. Em uma amostra composta por 113 jovens mexicanos (50 homens e 63 mulheres) entre 9 e 18 anos, os autores avaliaram se a maturação das vértebras cervicais apresentava correlação com a maturação indicada pela radiografia da mão e do punho. As radiografias foram tiradas no mesmo dia, como no trabalho de
36 Hassel e Farman (1995). Os resultados mostraram que não há diferença significativa entre as duas técnicas de avaliação da maturação esquelética no grupo populacional mexicano. Sendo assim, as vértebras cervicais poderiam ser usadas para esse tipo de avaliação. Santos et al. (1998) observaram a aplicabilidade e a confiabilidade da utilização das alterações morfológicas das vértebras cervicais como um método de determinação do estágio de maturação esquelética. Em seu estudo transversal utilizaram as teleradiografias em norma lateral de 77 jovens de ambos os gêneros abrangendo a faixa etária de 8 a 16 anos. Para a avaliação dos estágios de maturação esquelética empregaram o método proposto por Hassel e Farman (1995). Analisaram as 77 radiografias e observaram que as mudanças morfológicas que ocorriam nas vértebras cervicais, visualizadas nas telerradiografias de perfil, se tratavam de um método aplicável para a avaliação do estágio de maturação de um paciente na prática clínica. A pesquisa de Santos e Almeida (1999) constituiu-se de um estudo comparativo entre dois métodos de avaliação da idade esquelética, utilizandose telerradiografias em norma lateral e radiografias carpais. Os pesquisadores visavam averiguar a confiabilidade da utilização das alterações morfológicas das vértebras cervicais como um método de determinação do estágio de maturação esquelética, comparando-o com os eventos de ossificação que ocorrem na região da mão e do punho. Concluíram que: 1) nas duas técnicas foi possível observar uma correlação positiva e estatisticamente significativa; 2) as alterações morfológicas das vértebras cervicais, observadas nas telerradiografias laterais, poderiam contribuir para a determinação da idade esquelética de um indivíduo. Kucukkeles et al. (1999) analisaram a associação entre o IMVC (Índices de Maturação da Vértebra Cervical) das vértebras C2, C3 e C4, desenvolvido por Hassel e Farman (1995), e os IMES (Índices de Maturação Esquelética) carpais de Fishman (1982), bem como a reprodutibilidade da identificação desses exames radiográficos em 180 indivíduos, do gênero masculino e feminino, com idades entre 8 e 18 anos. Os autores concluíram
37 que a utilização das vértebras cervicais na determinação do surto de crescimento puberal tratava-se de um método seguro e confiável, salientaram, também, que deveria ser um procedimento de rotina obter o cefalograma lateral para analisar a morfologia esquelética e a direção do crescimento, sem gastos extras com radiografias. Franchi, Baccetti e McNamara Jr. (2000) relacionaram a maturação das vértebras cervicais com o crescimento mandibular e a altura corporal, a fim de examinarem a validade dos seis estágios de maturação das vértebras cervicais. Em 24 indivíduos (15 mulheres e 9 homens) com idade entre 3 e 18 anos de idade e que não haviam se submetido a tratamento ortodôntico prévio. O método detectou, em 95% dos indivíduos, um grande aumento mandibular e crescimento craniofacial durante os intervalos 3 e 4 quando o pico em altura também ocorreu. A reprodutibilidade do método foi de 98,6%, resultado esse encontrado por meio de um teste interoperador. Os autores destacaram que a precisão do método das vértebras cervicais fornecia indicadores úteis sobre o momento ideal para o tratamento das deficiências mandibulares. Armond, Castilho e Moraes (2001), em sua pesquisa, reforçam que apesar dos indicadores de maturação das vértebras cervicais serem um método útil e aplicável, não devem ser utilizados de forma absoluta como parâmetro na determinação da idade esquelética. Estimaram o crescimento e o desenvolvimento esquelético observando radiograficamente as alterações morfológicas da segunda, terceira, e quarta vértebras cervicais, de acordo com o método proposto por Hassel e Farman (1995) em pacientes que se encontravam no surto de crescimento puberal. As vértebras foram visualizadas por meio de telerradiografias laterais e o surto de crescimento puberal foi identificado em eventos de ossificação da mão e do punho. A amostra constou de 110 brasileiros leucodermas, de ambos os gêneros, entre 8 e 15 anos de idade. Houve correlação estatisticamente significativa entre os indicadores de maturação das vértebras cervicais em pacientes que se encontravam no surto de crescimento puberal, quando também avaliados por meio da radiografia carpal. Os resultados dessa pesquisa reforçam, também, que apesar dos indicadores de maturação das vértebras cervicais serem um método útil e
38 aplicável, não deveriam ser utilizados de forma absoluta como parâmetro na determinação da idade esquelética. Chang (2001) desenvolveu um estudo para avaliar a confiabilidade do método de obtenção da idade esquelética por meio da análise das vértebras cervicais durante o período puberal. A maturação esquelética foi obtida comparando radiografias carpais (método de FISHMAN, 1982) e telerradiografias em norma lateral (método LAMPARSKI modificado por HASSEL; FARMAN, 1995) de 503 indivíduos (244 meninos e 259 meninas), com idades entre 8 e 18 anos. Os resultados demonstraram que o acesso à informação da idade esquelética por meio das vértebras cervicais é confiável e válido. San Román et al. (2002), buscando determinar a validade das radiografias das vértebras cervicais para avaliar a maturação esquelética criaram um método simplificado para a avaliação da maturação da vértebra cervical baseado nas mudanças que ocorriam na concavidade da borda inferior, na altura e no formato do corpo vertebral, avaliados separadamente. Os resultados sugeriram que a concavidade da borda inferior do corpo é o parâmetro morfológico vertebral que melhor estima a maturação, podendo, eventualmente, vir a substituir a radiografia da mão e do punho para a avaliação dos estágios de maturação. A altura do corpo vertebral tem baixa correlação, devido aos fatores externos tais como: padrão facial do paciente, pressão, posição corporal ou doenças. Baccetti, Franchi e McNamara Jr. (2002) desenvolveram um novo método para avaliar o crescimento mandibular por meio da maturação das vértebras cervicais: a detecção do pico de crescimento mandibular e a identificação da melhor época para o tratamento, baseada na análise das vértebras cervicais C2, C3, C4. O estudo de cada caso constituiu de dois cefalogramas consecutivos, abrangendo o intervalo do máximo crescimento mandibular, usando o fator Co-Gn (condilio-gnátio) de McNamara Jr., juntamente com dois cefalogramas sucessivos antigos e dois cefalogramas consecutivos mais recentes. A análise foi baseada na avaliação visual e
39 cefalométrica das características morfológicas de três vértebras C2, C3, C4. Esse método (CVM) propõe cinco estágios de maturação das referidas vértebras CVMS I, CVMS II, CVMS III, CVMS IV e CVMS V, e foi verificado que o pico de crescimento mandibular ocorre entre os estágios CVMS II e CVMS III. Os autores relataram que a vantagem da nova versão do método CVM, é que a maturidade esquelética pode ser avaliada em um simples cefalograma e analisar somente C2, C3, C4, que usualmente são visíveis mesmo quando um colar de proteção de radiação está presente. Armond, Castilho e Moraes (2002) realizaram um estudo baseado na comparação da maturação das vértebras cervicais por observação dos índices descritos por Lamparski (1972) e modificados por Hassel e Farman (1995), com a idade cronológica de 380 indivíduos leucodermas brasileiros, de ambos os gêneros, com idade variando de 6 a 16 anos. Os resultados mostraram uma relação direta entre o aumento da idade cronológica e o aumento do índice de maturação das vértebras cervicais, até a faixa etária de 12 anos para ambos os gêneros. A partir dessa faixa houve maior aceleração da maturidade óssea nos pacientes do gênero feminino. Concluíram que a utilização da idade cronológica como parâmetro para determinar a idade óssea, pela análise das vértebras cervicais, tem confiabilidade média. Mito, Sato e Mitani (2002), com o intuito de estabelecer um novo índice para a avaliação objetiva da maturação esquelética por meio das telerradiografias em norma lateral, realizaram um estudo com 176 meninas (oito grupos etários, com 22 meninas cada, entre 7 e 14,9 anos) cujos corpos das vértebras cervicais C3, C4; foram traçados, medidos, e utilizados para determinação da fórmula de regressão, para obtenção da idade do osso vertebral cervical. Analisando as telerradiografias em norma lateral e as radiografias da mão e do punho de 66 meninas (8 aos 13,9 anos), determinaram a correlação entre a idade óssea obtida por meio das vértebras cervicais e a idade óssea usando o método TW2. Verificaram que o coeficiente de correlação entre a idade óssea vertebral cervical e carpal foi significantemente mais alto que a correlação entre a idade óssea vertebral e a idade cronológica. Esses resultados sugeriram que a idade óssea vertebral
40 cervical refletia a maturidade esquelética porque se aproximava da idade óssea carpal, considerado o método mais confiável para se avaliar a maturação esquelética. Generoso (2003), com a finalidade de determinar a confiabilidade dos IMVCs pela idade cronológica e determinar a variação dos seis índices e seu comportamento de acordo com o sexo, realizou um estudo no qual correlacionou a maturação das vértebras cervicais por meio dos índices de Lamparski modificados por Hassel e Farman (1995), com idade cronológica. A amostra foi constituída de 380 brasileiros leucodermas, do gênero masculino e feminino, com idade entre 6 e 16 anos. Os resultados mostraram relação direta entre o aumento da idade cronológica por gênero e o aumento gradativo da média dos IMVCs, concluindo ser possível, porém, medialmente confiável, utilizar a idade cronológica para determinar a fase da idade óssea do indivíduo. Até os 12 anos não houve diferença estatística entre os gêneros, entretanto, a partir desta idade, houve aceleração na maturação das vértebras cervicais no gênero feminino. Quanto ao aspecto anatômico dos seis IMVCs, o autor comentou que algumas vezes não se aplicavam aos aspectos observados em algumas radiografias, gerando dúvidas na determinação do IMVC, havendo a possibilidade da existência de estágios intermediários, desta forma sugeriu a confirmação dessa hipótese por novas pesquisas. Chegou à conclusão de que a idade cronológica apresenta uma relação direta com a maturação das vértebras cervicais. À medida que a idade aumenta, também de maneira similar, o índice de maturação das vértebras fica maior. Grave e Townsend (2003) realizaram um estudo longitudinal em crianças australianas indígenas para comparar os estágios de maturação das vértebras cervicais (CVM), proposto por Bacetti, Franchi e McNamara Jr. (2002), aos eventos de ossificação carpal descritos por Grave (1973), relacionando-os aos eventos de pico de crescimento em estatura e mandibular. Para a maioria dos indivíduos o pico de velocidade do crescimento mandibular coincidiu com o pico de velocidade de crescimento em estatura e a combinação dos eventos de ossificação na radiografia carpal e os de maturação cervical ocorreram antes, durante e após o surto de crescimento puberal. Os autores
41 acreditam que o acesso do ortodontista à combinação maturação carpal e vertebral possibilita o aumento da predição do surto de crescimento puberal do paciente, tornando o acompanhamento dos casos de má oclusão de classe II mais objetivo e confiável. Canali, Brucker e Lima (2003) avaliaram as alterações morfológicas das vértebras cervicais como método de determinação da maturação óssea, comparando-o com a idade cronológica e o gênero do indivíduo. Para este propósito utilizou 901 teleradiografias de indivíduos com faixa etária variando dos 5 aos 25 anos, os quais foram divididos em grupos de acordo a idade e o gênero. A avaliação foi realizada segundo o método de Hassel e Farman (1995), e definiu seis estágios de maturação esquelética. Os autores concluíram que a idade cronológica não servia como único parâmetro para uma análise individual da maturação esquelética. Com relação às diferenças entre os gêneros, os resultados mostraram uma tendência do gênero feminino em alcançar o pico de crescimento puberal um ano antes do masculino, ou seja, por volta dos 12 anos de idade, e ainda revelaram que o feminino atingiu a maturidade esquelética antes do masculino. Quanto ao método, os autores observaram que as alterações morfológicas das vértebras cervicais constituíam um meio útil e confiável para determinação da maturação óssea. Mito, Sato e Mitani (2003) analisaram a possibilidade de usar a idade do osso vertebral cervical como prognosticador do potencial de crescimento mandibular. Com esse objetivo utilizaram dois grupos com 20 indivíduos cada um, do gênero feminino (japonesas). Um grupo serviu para se obter uma fórmula a fim de prever o potencial de crescimento mandibular; o outro para comparar valores previstos com valores verdadeiros. Por meio de uma análise de regressão determinaram uma fórmula visando prever o potencial de crescimento mandibular. Segundo os autores, a fórmula obtida a partir desse estudo pode ser útil para o tratamento de pacientes ortodônticos em estágio de crescimento. Horliana (2004) avaliou a possível relação entre os estágios de maturidade óssea analisados em radiografias da mão e do punho e das
42 vértebras cervicais em telerradiografias em norma lateral, em indivíduos com idade média de 13,6 anos. A casuística foi composta por 209 conjuntos radiográficos (radiografias da mão e do punho e teleradiografias em norma lateral) tomados na mesma data para cada indivíduo. Dois avaliadores, devidamente calibrados, classificaram por estágios de maturidade óssea todas as radiografias, as da mão e do punho, segundo Helm et al. (1971), e a avaliação das vértebras cervicais nas telerradiografias em norma lateral, segundo O Reilly e Yanniello (1988) e Baccetti, Franchi e McNamara Jr. (2002). Considerando a classificação de Helm et al. (1971) como padrão áureo, o teste de Spearman foi aplicado para verificar a relação entre os dois métodos que avaliam as vértebras cervicais. Os resultados indicaram que houve forte correlação entre os métodos de avaliação das vértebras cervicais e da mão e do punho. A análise estatística descritiva indicou que houve maior número de ocorrências concordantes na identificação do início e do pico máximo do surto. Com base nesses resultados Horliana concluiu que a avaliação da maturidade óssea pelas vértebras cervicais oferecia a confiabilidade para a identificação dos estágios de crescimento puberal, mas não para a identificação dos estágios na fase descendente, assim, a radiografia da mão e do punho ainda se faz imprescindível quando é necessária a indicação de algum potencial de crescimento restante. De acordo com Santos et al. (2005), o método de determinação da maturação esquelética por meio das vértebras cervicais mostrou-se reproduzível na avaliação do estágio em que o indivíduo se encontra na curva de crescimento. Os autores avaliaram a reprodutibilidade do método de Hassel e Farman (1995), no intuito de divulgá-lo como elemento diagnóstico e auxiliar no prognóstico dos tratamentos das más oclusões. Utilizaram, para isso, 100 radiografias cefalométricas laterais de indivíduos dos gêneros feminino e masculino, com idade de 6 a 16 anos, classificadas em escores de 1 a 6 por meio de três avaliadores calibrados. O teste de concordância para avaliação intra e extra-examinador foi realizado, e mostrou-se reproduzível na avaliação do estágio em que o indivíduo se encontrava na curva de crescimento.
43 Morihisa e Feres (2005) fizeram uma revisão dos dois métodos existentes para avaliação da maturidade óssea: a radiografia carpal e a radiografia cefalométrica lateral. Verificaram que na literatura ambos os métodos apresentam concordância na avaliação da maturação esquelética; entretanto, notaram que a observação das vértebras cervicais tem sido muito aplicada, permitindo diagnósticos relevantes à prática ortodôntica. O objetivo do estudo de Flores-Mir et al. (2006) foi avaliar a correlação entre o método de previsão da maturação de Fishman (FMP) e o método de maturação vertebral cervical (CVM) para a determinação do estágio de maturação do esqueleto. Foram utilizados cefalogramas laterais e radiografias da mão e do punho de 79 indivíduos (52 mulheres e 27 homens). As radiografias carpais foram analisadas por meio do FMP para determinar o nível de maturação do esqueleto (avançado, médio, ou atrasado) e o estágio (posição relativa do indivíduo na curva de crescimento púbere). Os esboços das vértebras cervicais (C2, C3, e C4) obtidas dos cefalogramas laterais foram analisados a partir do CVM para determinar o estágio de maturação do esqueleto. A confiabilidade, intra-examinadores (coeficiente de correlação intraespécie [ICC]), para ambos os métodos foi calculada a partir de 10 cefalogramas laterais e da mão e do punho, provenientes dos mesmos pacientes. Um coeficiente ICC de 0.985 para FMP e um ICC de 0.889 para CVM foram obtidos. Um valor de correlação Spearman de 0.72 (P <.001) foi encontrado entre os estágios de maturação do esqueleto de ambos os métodos. Quando a amostra foi subagrupada de acordo com o nível de maturação do esqueleto, os seguintes valores de correlação foram encontrados: 0.73 para adolescentes com desenvolvimento prematuro; 0.70 para adolescentes com desenvolvimento médio; e 0.87 para adolescentes com desenvolvimento tardio. Todos esses valores de correlação foram estatisticamente diferentes de zero (P <.024). Os valores de correlação entre ambos os métodos de maturação do esqueleto foram moderadamente altos. Podendo ser altos o suficiente para se usar qualquer um dos métodos indistinguivelmente para os propósitos da pesquisa, mas não para a avaliação de pacientes individuais. O nível do esqueleto influencia nos valores de correlação e, portanto, deveria ser considerado sempre que possível.
44 Uysal et al. (2006) investigaram a relação entre a idade cronológica e a maturação da vértebra cervical e a idade óssea carpal. Examinaram telerradiografias em norma lateral e radiografias carpais de 503 indivíduos (213 do gênero masculino e 290 do feminino), com idades entre 5 anos e 3 meses e 24 anos e 1 mês. A correlação foi observada separando-se os gêneros. A maturação da vértebra cervical foi avaliada por meio do método proposto por Hassel e Farman e a maturação carpal foi determinada pelo método de Björk e Grave, e o sistema de Brown. Concluíram que, clinicamente, a vértebra cervical é um indicador útil do crescimento puberal.
3 PROPOSIÇÃO 45
46 3 PROPOSIÇÃO Este estudo objetivou: Verificar a concordância entre esta fórmula com a idade cronológica, o método computadorizado de Eklöf e Ringertz (1967), e o método proposto por Greulich e Pyle (1959). AH Verificar as proporções, AP H, PH PH, AP AH H e AH PH AH altura anterior da vértebra PH altura posterior da vértebra AP largura anteroposterior da vértebra H altura da vértebra Analisar a existência ou não de correlação entre as características morfológicas das vértebras cervicais e o carpo. Avaliar a aplicabilidade da fórmula de regressão múltipla empregada por Mito, Sato e Mitani (2002), em uma amostra de ambos os gêneros, com idade cronológica variando de 7 a 15 anos completos, na determinação da maturação esquelética.
4 MATERIAL E MÉTODO 47
48 4 MATERIAL E MÉTODO 4.1 Aspectos Éticos O projeto científico de pós-graduação foi aprovado em 20 de outubro de 2006, pelo Comitê de Ética e Pesquisa em Humanos e Animais da Universidade de Marília, seguindo as normas do CNS (Conselho Nacional de Saúde), contidas nas Resoluções números 196/96 e 251/97 (Anexo 1). 4.2 Termo de Consentimento Os pacientes foram informados sobre a pesquisa. E, após esclarecimentos de possíveis dúvidas relacionadas ao presente estudo, concordaram em participar mediante a assinatura do responsável legal no Termo de consentimento livre e esclarecido (Anexo 2).
49 4.3 Obtenção da Amostra Para esta pesquisa, de caráter descritivo transversal, a amostra foi obtida pelo próprio pesquisador. A proposta inicial indicava que a amostra seria constituída de indivíduos com idades de 8 a 16 anos, entretanto, durante o desenvolvimento da pesquisa houve dificuldade em selecionar indivíduos com 16 anos, pelo fato de muitos cursarem o Ensino Médio e não estarem dispostos a participar deste estudo. Desta forma, a amostra foi ajustada e foram examinadas crianças com idades variando entre 7 e 15 anos, de quatro escolas estaduais da cidade de Ourinhos, estado de São Paulo. O fator socioeconômico, determinado pela própria escola por meio do Projeto Político Pedagógico Municipal na sua pesquisa sobre a clientela escolar que as classificou como de baixo nível, foi determinante para a escolha das escolas indicadas pela Diretoria de Ensino de Ourinhos, com o consenso das diretoras das respectivas escolas, após o envio de carta esclarecendo o motivo da pesquisa (Anexos 3 e 4). 4.4 Coleta de Dados Peso/Altura A coleta de dados foi realizada pelo próprio pesquisador durante o período de aula, em sala própria, cedida pela direção de cada escola, num total de sete dias em cada unidade de ensino. Foram examinadas 2.046 crianças, 940 do gênero masculino e 1.106 do gênero feminino, entre os meses de março e novembro de 2006.
50 Do total de examinados, somente os estudantes que responderam a um interrogatório simples, conduzido especialmente para informações sobre cardiopatia, anemia e problemas broncopulmonares, e participaram da avaliação do peso e da altura; foram selecionados; num total de 396 indivíduos, distribuídos igualmente entre os gêneros feminino e masculino. Porém, 27% da amostra se perdeu devido a: 1) recusa dos próprios alunos selecionados; 2) não permissão dos pais ou responsáveis; 3) não devolução da carta de consentimento; 4) problemas com as radiografias. Assim, 289 indivíduos participaram deste estudo. A idade foi calculada em anos e em meses completos, mediante a diferença entre a data de nascimento e a data da realização da radiografia. As características antropométricas de peso e estatura foram avaliadas em duplicata, adotando-se os procedimentos recomendados pela OMS - Organização Mundial de Saúde (WHO, 1995). As medidas foram mensuradas e registradas em um primeiro momento e em seqüência, realizouse a segunda série de medições após a conclusão do grupo todo, evitando repetir a tomada da mesma medida imediatamente. Em caso de diferenças entre as mensurações de uma mesma criança, recomenda-se a média dos valores observados (WHO, 1995). Para a mensuração das medidas antropométricas foram utilizadas as unidades básicas de grandeza rigidamente padronizadas e definidas por meio do Sistema Internacional (SI), a unidade de massa foi o quilograma (kg) e a unidade de comprimento foi o metro (m) (CGPM 1, 1989). A padronização de procedimentos para a obtenção das medidas objetivou assegurar a confiabilidade dos dados antropométricos (BICAS, 2003). 1 CGPM, Conferência Geral de Pesos e Medidas 1@, 1989.
51 Para a medida do peso corporal foi utilizada uma balança do tipo plataforma com capacidade para 150 kg com graduação em 100g marca Tanita modelo TFB-521, as crianças trajaram roupas leves (avaliação foi realizada durante as aulas de educação física), e ficaram descalças com os pés paralelos e alinhados e a coluna estirada, braços livremente soltos ao longo do tronco; não foram levadas em consideração a ingestão e a excreção de alimentos pelos avaliados (GORDON; CHUMLED; ROCHE, 1988). Por meio de um botão presente embaixo da balança, realizou-se a calibragem, com auxílio de um peso de 1 kg, colocado sob sua plataforma após cada indivíduo ser pesado. A mensuração da estatura (Figura 1) foi executada, medindo-se a distância entre a planta dos pés e o vértex (ponto mais alto da cabeça), com o emprego de um estadiômetro vertical marca SECA modelo 206, fixado na parede lisa sem rodapé. O avaliado permaneceu descalço, ou com meias finas. Durante o procedimento a criança deveria ser posicionada com a massa corporal distribuída em ambos os pés. A cabeça foi posicionada com o plano horizontal de Frankfurt paralelo ao solo, os braços livremente soltos ao longo do tronco, com as palmas voltadas para as coxas; os calcanhares unidos e tocando a borda vertical do estadiômetro; e as bordas mediais dos pés de modo a formar um ângulo de aproximadamente 60º. Solicitou-se ao avaliado que realizasse uma inspiração profunda e que se mantivesse em posição completamente ereta sem alternar a massa corporal sobre os calcanhares. O cursor do aparelho foi colocado sobre o ponto mais alto da cabeça com pressão suficiente para comprimir o cabelo (BRASIL, 1998).
52 Figura 1 - Manual para medição antropométrica Fonte: Folder do Ministério da Saúde 4.5 Obtenção da Radiografia Para a realização das radiografias carpais e telerradiografias em norma lateral, os pacientes foram encaminhados ao Centro de Documentação Odontológica (CDO) devidamente registrado no CRO e no ERSA Regional pela legislação em vigilância sanitária SVS/MS. Os exames foram realizados somente em pacientes que apresentaram o Termo de consentimento livre e esclarecido assinado pelos pais ou responsáveis legais.
53 Para a obtenção das radiografias carpais (Figura 4), a mão esquerda foi escolhida seguindo os princípios antropométricos e de padronização, visto que não há diferenças significativas entre as duas mãos (DREIZEN et al., 1957). Visando uma melhor qualidade na imagem radiográfica minimizando as distorções, a radiografia foi obtida com o paciente sentado, o ombro em abdução de 90 grau, o cotovelo com flexão de 90 grau, o antebraço na posição neutra, incluindo 2 a 3 cm do antebraço distal, com o eixo do terceiro dedo na mesma linha do eixo do ante-braço e a mão esquerda espalmada sobre o chassi do filme com incidência póstero-anterior (HARDY et al., 1987). No chassi foi colocado, estrategicamente, um desenho em papel adesivo no formato de uma mão (Figuras 2 e 3), a fim de facilitar o posicionamento, e um fio de aço inoxidável de comprimento equivalente a 4 cm posicionado na região inferior direita, não interferindo na obtenção da imagem, este procedimento foi utilizado como referência para calibrar a imagem obtida. Figura 2 - Chassi com papel adesivo
54 fio de aço inoxidável Figura 3 - Posicionamento da mão A ampola de raios-x foi posicionada a distância de um metro em relação ao filme e perpendicular ao chassi, o foco deveria ser centrado na cabeça do terceiro metacarpo. Para a tomada radiográfica foi utilizado um aparelho de raios-x periapical odontológico, marca Dabi Atlante, modelo Spectro II de 50 kvp e 10 ma, e o tempo de exposição variou de 0,2 a 0,3 segundos. As telerradiografias em norma lateral (Figura 5) foram tomadas por um técnico, treinado para a padronização da técnica introduzida por Broadbent (1931), permitindo que as radiografias apresentassem a mesma qualidade.
55 Figura 4 - Radiografia carpal Figura 5 - Telerradiografia em norma lateral Como fonte produtora de raios-x, utilizou-se um aparelho odontológico marca INSTRUMENTARIUM, com braço do conjunto cefalostato; fatores de exposição regulados para 80 KVp, 15mA, e tempo de 1,6 segundos e um filtro de alumínio de 2mm de espessura, com a maior colimação possível. A distância foco-filme usada foi de 1,52m. O paciente permaneceu posicionado no cefalostato, mantendo o plano sagital mediano perpendicular ao plano horizontal, e o plano de Frankfurt paralelo ao plano horizontal, o feixe de raios-x foi direcionado com ângulo vertical de 0 grau e ângulo horizontal de 90 graus, e a área de incidência foi na região do trágus. O longo eixo do porta-filmes metálico foi colocado no cefalostato paralelo ao plano horizontal. O fator de magnificação das imagens não foi significante quando comparado à imagem real; isto foi comprovado no durante o exame do valor da régua metálica colocada no chassi.
56 Para adquirir as melhores qualidades possíveis dos filmes, foram utilizados os seguintes materiais: filme T-Mat TMG/RA da marca Kodak 2 com tamanho 20x25cm em associação com écrans intensificadores Lanex Regular da marca Kodak. Todos os pacientes foram protegidos com avental de borracha plumbífera, equivalente a 2mm de chumbo, conforme as especificações da Portaria Federal SUS/MS 453 com relação à radioproteção. O processamento do filme foi realizado empregando-se reveladora automática modelo Dürr XR 24. Foram utilizados líquido revelador e fixador com reforçador da marca Kodak e todas as radiografias foram identificadas. Após o processamento, as radiografias obtidas foram digitalizadas por meio de um scanner com leitor de transparência marca HP com 100 dpi em formato jpeg. Os arquivos foram nomeados conforme o número do prontuário dos pacientes e foram armazenados em CD-ROM. 4.6 Avaliação da Imagem Radiográfica A inspeção radiográfica para a aferição do estágio de maturação das vértebras cervicais foi analisada por uma única observadora. Os índices atribuídos às radiografias pela examinadora foram anotados em planilhas contendo a numeração de 1 a 289, referentes ao número do prontuário, tanto para as telerradiografias quanto para as radiografias carpais; sendo especificado em cada planilha o método utilizado. 2 Kodak Brasileira Comércio e Indústria Ltda., São Paulo.
57 Todas as radiografias carpais e telerradiografias foram separadas e cada uma recebeu uma tira de cartolina de cor preta de 4 x 9cm fixada com fita adesiva, cobrindo a identificação das mesmas, e foram numeradas aleatoriamente em cada prontuário, para evitar que a examinadora pudesse identificar a idade cronológica ou o gênero do avaliado. As radiografias foram analisadas por intermédio de um negatoscópio e uma lupa com aumento de 10 vezes, em um ambiente apropriado para este fim, com luminosidade reduzida. Uma máscara de papel escuro foi confeccionada para que a luz excedente do negatoscópio não interferisse na interpretação radiográfica. Todos os dados obtidos por meio das análises radiográficas foram anotados em uma folha contendo numeração seqüencial que deveria coincidir com o número conferido ao prontuário do paciente; e digitados em planilhas do Excel para posterior cálculo da idade vertebral e análise estatística. As radiografias foram analisadas individualmente, em um momento inicial, sendo designado 1 RC (radiografia carpal) para a primeira avaliação das radiografias carpais pelo método de Greulich e Pyle; 1 RV (radiografia da vértebra cervical) para a primeira avaliação das telerradiografias. Após um período de quatro semanas, tempo suficiente para que a examinadora não se recordasse das marcações realizadas na avaliação inicial. As radiografias foram selecionadas mediante sorteio e em seguida reavaliadas, denominou-se esse período de 2 RC e 2 RV. As avaliações pelos métodos foram realizadas separadamente, sem o conhecimento da idade cronológica, nem dos valores da avaliação do outro método, para evitar resultados tendenciosos. Os valores decorrentes das mensurações foram colocados em planilhas do Excel e encaminhados para aplicação da análise estatística e exploratória.
58 4.7 Métodos para Estimativa da Maturação Óssea Vertebral A seleção da terceira e quarta vértebras cervicais (C3 e C4) foi sugerida por Mito, Sato e Mitani (2002), e fundamentada no seguinte: 1) a primeira vértebra cervical (Atlas) não é bem evidenciada; 2) a segunda vértebra cervical (Axis) apresenta uma alteração morfológica muito pequena e de difícil mensuração; 3) a quinta vértebra cervical poderia não ser visualizada claramente nas telerradiografias (Figura 6). Nas telerradiografias, as áreas da terceira e quarta vértebras (C3 e C4) foram delineadas com emprego de lapiseira com grafite de cor preta, 0,5mm P3, em acetato (Figura 7). Envolveram as seguintes distâncias: 1) AH 3, 4, altura anterior da vértebra; 2) H 3, 4, altura da vértebra; 3) PH 3, 4, altura anteroposterior da vértebra; 4) AP 3,4; distância anteroposterior no meio da vértebra cervical (Figura 8). A mensuração foi realizada com paquímetro digital, marca Mitutoyo Digimatic Caliper cód. nº 500-144 B Mitutoyo Japan, com resolução de 0,01 mm/.0005 e exatidão de -+ 0,03mm/.0015 (Figuras 9 e 10). Com as medidas anotadas em planilhas do Excel, foi calculada a idade vertebral de acordo com a fórmula proposta por Mito, Sato e Mitani (2002), conforme tabela a seguir:
59 Tabela 1 - Cálculo da idade vertebral Indivíduo PH3 AH3 H3 AP3 PH4 AH4 H4 AP4 AH3 AP3 AH4 AP4 AH4 PH4 Cálculo da Idade Vertebral (-0,20+6,20*AH3/ AP3+5,9*AH4/AP4+ 4,74*AH4/PH4) 12 6,2 4,4 5,3 13 6,3 5,0 5 12 0,3 0,4 0,8 8,1 17 8,6 7,7 8,9 13 8,7 7,7 8 12 0,6 0,7 0,9 11,6 20 5,0 4,4 5,0 11 5,9 4,7 6 11 0,4 0,4 0,8 8,6 32 7,9 5,7 6,1 13 7,8 5,6 7 13 0,4 0,4 0,7 8,3 2,0 7,1 5,3 7,3 12 6,5 5,5 7 11 0,5 0,5 0,8 9,5 (dados mensurados nas telerradiografias em norma lateral) IDADE VERTEBRAL = (- 0,20 + 6,20 x AH3 + 5,9 x AH4 + 4,74 x AH4) (MITO; SATO; MITANI, 2002) AP3 AP4 PH4 (Indivíduo, 12) IDADE VERTEBRAL = (- 0,20 + 6,20 x 4,4 + 5,9 x 5 + 4,74 x 5 ) 13 12 6,3 IDADE VERTEBRAL = (- 0,20 + 6,20 x 0,3+ 5,9 x 0,4+ 4,74 x 0,8) IDADE VERTEBRAL = 8,1 (idade óssea) (Indivíduo, 17) IDADE VERTEBRAL = (- 0,20 + 6,20 x 7,7 + 5,9 x 7,7 + 4,74 x 7,7) 13 12 8,7 IDADE VERTEBRAL = (- 0,20 + 6,20 x 0,6+ 5,9 x 0,7+ 4,74 x 0,9) IDADE VERTEBRAL = 11,6 (idade óssea)
60 Figura 6 - Vértebras C3 e C4 PH H PH H AP AH AP AH Figura 7 - Altura anterior da vértebra (AH); altura da vértebra (H); altura posterior da vértebra (PH), distância anteroposterior do meio da vértebra cervical (AP)
61 Figura 8 - Vértebras C3 e C4 delineadas Figura 9 - Mensuração com paquímetro digital Figura 10 - Paquímetro digital Mytutoyo 4.8 Métodos para Estimativa da Maturação Óssea da Mão e do Punho 4.8.1 Método de avaliação de Eklöf e Ringertz (ER) A aplicação deste método 3 foi executada empregando-se o programa RADIOCEF. Foram utilizadas imagens digitalizadas que se 3 Para facilitar a referência aos métodos de avaliação optou-se por indicar idade ER para a idade óssea computadorizada identificada pelo método de Eklöf e Ringertz, e idade GP para a idade óssea obtida pelo método de Greulich e Pyle.
62 encontravam arquivadas em CD. Com a imagem na tela do computador, marcou-se os pontos selecionados pelo método (Figuras 11 e 12). O programa forneceu um laudo com os dados do paciente, as medidas obtidas, os valores individuais da idade óssea de cada osso, e por fim, a idade óssea média de todos os ossos, a qual correspondia à idade óssea do indivíduo. 10 8 9 6 7 4 2 1 5 3 Figura 11 - Eklöf e Ringertz: 1) largura da epífise distal do rádio; 2) comprimento do capitato (grande osso); 3) largura do capitato; 4) comprimento do hamato (ganchoso); 5) largura do hamato; 6) comprimento do metacarpo II; 7) comprimento do metacarpo III; 8) comprimento do metacarpo IV; 9) comprimento da falange proximal do segundo dedo; 10) comprimento da falange proximal do terceiro dedo
63 O fator de magnificação das imagens foi devidamente corrigido com a utilização do pino metálico que foi colocado no chassi como referência para esse procedimento no momento da importação da imagem para a tela do computador. Figura 12 - Eklöf e Ringertz computadorizado 4.8.2 Método de avaliação de Greulich e Pyle (GP) Este método baseia-se na comparação por inspeção visual dos 28 centros de ossificação presentes na radiografia da mão e do punho, com o padrão mais semelhante ao da imagem radiográfica da amostra de Greulich e Pyle (Figuras 13 e 14). Este atlas é composto por padrões de idade óssea desde o nascimento até os 19 anos para os meninos e até os 18 para as meninas.
64 É interessante salientar que nem sempre a fase em que a radiografia se encontrava coincidia exatamente com as fases do atlas, ou seja, o padrão anterior estava muito atrasado e o seguinte muito adiantado (GREULICH; PYLE, 1959). Quando isso acontecia, foi selecionado aquele que mais se aproximava da radiografia em análise; para um resultado mais seguro, foram feitas duas vezes as avaliações de cada paciente, pelo mesmo observador em dias diferentes (1RC e 2 RC). 17 18 22 21 13 12 15 23 11 6 10 4 9 7 5 8 14 30 20 2 29 16 28 24 1 19 26 25 27 3 Figura 13 - Greulich e Pyle: 1) capitato (osso grande); 2) hamato (ganchoso); 3) epífise distal do rádio; 4) epífise da falange distal do terceiro dedo; 5) epífise da falange proximal do segundo dedo; 6) epífise da falange