DIVERSIDADE DE GIRINOS EM AMBIENTES URBANOS E RURAIS

UNIVERSIDADE FEDERAL DO MARANHÃO CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS E DA SAÚDE Raymony Tayllon Alves Serra Gilda Vasconcellos de Andrade DIVERSIDADE DE GIRINOS EM AMBIENTES URBANOS E RURAIS São Luís 2013

RAYMONY TAYLLON ALVES SERRA GILDA VASCONCELLOS DE ANDRADE DIVERSIDADE DE GIRINOS EM AMBIENTES URBANOS E RURAIS Relatório final apresentado ao Programa Institucional de Bolsas de Iniciação Científica PIBIC, na Universidade Federal do Maranhão. São Luís 2013

SUMÁRIO 1 INTRODUÇÃO... 05 2 OBJETIVOS... 07 2.1 Objetivo Geral...07 2.2 Objetivos Específicos... 07 3 METODOLOGIA...08 3.1 Área de estudo...08 3.2Material e Métodos...09 4 RESULTADOS...12 4.2 Áreas de coleta... 12 4.3 Girinos coletados...13 DISCUSSÃO...18 5 CONCLUSÕES...21 REFERÊNCIAS... 22

RESUMO Os girinos de anuros apresentam uma imensa diversidade morfológica e a heterogeneidade ambiental tem sido reconhecida como uma das melhores explicações para a variação na diversidade de espécies. O presente estudo teve como objetivo principal verificar se havia diferenças na composição de espécies encontradas em áreas urbanas e rurais, que apresentam teoricamente diferentes níveis de heterogeneidade ambiental. Entre os anos de 2012 (fevereiro a julho) e 2013 ( janeiro a julho) foram coletados e caracterizados girinos nos estágios 35 a 39, sendo depositados na Coleção de Herpetologia da Universidade Federal do Maranhão (HUFMA). No total foram coletados e analisados 5139 girinos, distribuídos em 33 pontos amostrais, 7 em áreas urbanas (U) e 26 em áreas rurais (R), na ilha de São Luís (S) e municipios de Bacabeira (Ba), Anajatuba (An), Penalva (P), Viana (Vi), Miranda do Norte (MN), São Vicente (SV), São Bento (SB), Arari (Ar), Palmeirândia (Pa), Peri Mirim (PM), Bequimão (Be) e Alcântara (Al). Foram encontradas 17 espécies pertencentes a 4 famílias. A família Hylidae apresentou a maior riqueza de espécies (9), seguida de Leptodactylidae (4), Leiuperidae (2) e Microhylidae (2). Os girinos mais abundantes foram de Scinax sp. (n=1138), Phyllomedusa hypocondrialis (n=985) e Scinax cf. x-signatus (n=529) As maiores riquezas de espécies foram encontradas em 4 corpos d água nos pontos RP2(S=5; H =1,42; J =0,88), RSSA1(S=5; H =1,26; J =0,78), RBa2(S=6; H =1,32; J =0,73) e RVi(S=7; H =0,62 J =0,62). A similaridade entre as poças foi determinada pelo índice de Jaccard, que considera apenas a presença ou ausência de espécies, identificando os seguintes agrupamentos: as poças RAn e RBa1 (similaridade >0,96), RP3,RSSA2 e RAr1 (similaridade >0,96), USSS2 e USUF (similaridade >0,96). Caracteristicas das poças como tamanho, presença de peixe predador, posicionamento do corpo d água (em área aberta, borda externa da mata, borda interna da mata e no interior de floresta), vegetação no interior e na margem podem estar influenciando na distribuição dos anuros. Os ambientes rurais apresentaram uma abundância e diversidade maior de espécies do que os ambientes urbanos, e houve uma baixa similaridade entre os corpos d água amostrados, demonstrando que mais áreas devem ser preservadas para manutenção da heterogeneidade ambiental e como consequência para a manutenção da diversidade de anfíbios. Palavras-chave: Anuros, Larvas, Antropização, Biodiversidade

1.INTRODUÇÃO Os anfíbios apresentam uma história de vida complexa, onde muitas espécies ao longo de seu desenvolvimento podem exibir uma fase larval aquática, com respiração branquial e uma fase adulta terrestre, com respiração pulmonar (McDIARMID & ALTIG, 1999). Para a maioria das espécies de anuros, a fase larval é o estágio de desenvolvimento mais fácil de ser encontrada, pois habitam remanecentes de corpos d água por períodos de tempo mais longos do que os adultos (LIPS & SAVAGE, 1996). O Brasil apresenta a maior diversidade de anfíbios do mundo (SBH, 2012) e muito pouco se sabe sobre o estado de conservação dessas espécies (HADDAD, 2008). Trabalhos destacam que o estudo da ecologia de girinos é um campo promissor, já que estes são relativamente abundantes e suas distribuições estão limitadas aos corpos d água onde são achados. Desta forma, estudos que abordam relações de competição, predação e estruturação de comunidades são adequados aos girinos, e.g. Morin, 1983; Gascon, 1991; Andrade, 1995; Azevedo-Ramos &Magnusson, 1999; Hero et al., 2001; Eterovick & Barros, 2003; ( apud ANDRADE et al., 2007) Os girinos podem apresentar uma ampla variedade de formas (ALTIG & McDIARMID, 1999) e as melhores explicações para a variação da diversidade de espécies está relacionada à heterogeneidade ambiental (HUSTON, 1994). Tanto fatores intrínsecos (história filogenética de cada organismo), quanto extrínsecos (bióticos ou abióticos), agem em sinergia influenciando a distribuição das comunidades de larvas de anuros (FATORELLI & ROCHA, 2008). Assim, muitos fatores físicos (distância da margem, tipo de substrato, profundidade da água, fluxo e temperatura da água) e biológicos (presença e distribuição da vegetação, presença de outros girinos, predação e competição) influenciam a distribuição temporal e espacial dos girinos no micro-hábitat (ROSSA-FERES& JIM, 1996; ETEROVICK & FERNANDES, 2001). Estes fatores podem atuar a um nível populacional ou intra-comunidade, enquanto a sazonalidade e a heterogeneidade ambiental determinam o padrão de ocorrência e a distribuição das espécies nos hábitats (ROSSA-FERES & JIM, 1996). Trabalhos em todo o mundo vem demostrando um declínio das populações de anfíbios, provavelmente por um sinergismo de fatores (HAYES et al. 2010), sendo a perda de habitat um dos principais (STUART et al. 2004, TOLEDO, 2009). Muitas atividades humanas como agricultura, aqüicultura, recreação e transporte

promovem intencional ou acidentalmente a dispersão de espécies além de suas barreiras naturais de dispersão (LODGE, 1993). As espécies que precisam sair das áreas florestais para reproduzir em corpos d água nas suas proximidades, que ficaram desconectados das matas originais devido à ação humana, podem não suportar o estresse de atravessar áreas abertas, sendo afetadas negativamente por este habitat split (BECKER et al., 2007). Assim, a obtenção de dados sobre o uso de corpos d água presentes nos fragmentos florestais, na sua borda externa e na matriz de área aberta para o desenvolvimento de girinos constitui uma informação importante de como as espécies de anuros estão respondendo à antropização dos remanescentes florestais. Entretanto, dificuldades na identificação de girinos são um grande obstáculo nos levantamentos de anuros e na obtenção deste tipo de dados, e, consequentemente, no desenvolvimento de estratégias de conservação e gestão de programas de biodiversidade. Chaves de identificação são ferramentas valiosas, especialmente quando a anurofauna é pouco conhecida, como é o caso de regiões interiores do Brasil (HADDAD & SAZIMA, 1992; BRANDÃO & ARAÚJO, 1998). O presente estudo, além de informações sobre o uso de corpos d água inseridos em diferentes tipos de matriz, também apresenta uma importante contribuição ao caracterizar os girinos das espécies encontradas, o que pode ser utilizado futuramente em chaves de identificação.

2. OBJETIVO 2.1 Objetivo geral Contribuir para o conhecimento da anurofauna do nordeste Brasileiro, com ênfase na ilha do Maranhão, MA e gerar informações que subsidiem estratégias de conservação de espécies em áreas antropizadas. 2.2 Objetivos específicos Identificar e quantificar os girinos em corpos d água na Ilha do Maranhão, em áreas urbanizadas e rurais; Caracterizar os corpos d água amostrados, de acordo com as planilhas padronizadas do projeto ao qual esse estudo se insere; Avaliar os padrões de uso de hábitat e co-ocorrência das espécies em ambientes urbanos e rurais.

3. METODOLOGIA 3.1. Área de estudo As amostragens foram realizadas no norte do estado do Maranhão, mais especificamente na ilha de São Luís e nos municípios de Bacabeira, Anajatuba, Penalva, Viana, Miranda do Norte, São Vicente São Bento, Arari, Palmeirândia, Peri Mirim, Bequimão e Alcântara (Fig. 1). Figura 1. Municípios do norte do Maranhão em que houve amostragem de girinos. Fonte : Google Earth A ilha de São Luís possui uma área territorial de 905 km2, situada no litoral setentrional brasileiro entre 2º23 583 S e 2 49 006 S e 44 01 073 e 44 25 4953 O e separada do continente pelo Estreito dos Mosquitos. É constituída por terras baixas (exceto a leste), elevando-se a 32m de altitude onde está localizada São Luís, a capital do Estado. Limita-se ao norte com o oceano atlântico, a oeste com a baía de São Marcos, a leste com as baías de São José de Ribamar e do Arraial e ao sul com o Estreito dos mosquitos. O município de Bacabeira (2 58' 15"S e 44 18' 57"O) e

Alcântara (2 24' 32" S e 44 24' 54 ) integram a região metropolitana de São Luís. E ao norte, no litoral ocidental maranhense, está localizado o município de Bequimão (02 26' 56" S 44 46' 58" 0). Os municípios de Anajatuba (03 15' 50" S 44 37' 12" O), Penalva (03 17' 38" S 45 10' 26" O), Viana (3 13' 12" S 45 00' 14" O), Miranda do Norte (3 34' 08" S 44 35' 02" O), São Vicente de Ferrer (2 53' 38" S 44 52' 48" O), São Bento (2 41' 45" S 44 49' 15" O), Arari (3 27' 14" S 44 46' 48" O), Palmeirândia (2 38' 42" S 44 53' 42" O) e Peri Mirim (2 34' 40" S 44 51' 14" O) estão todos localizados na Baixada Maranhense, formada por grandes planícies baixas que alagam na estação das chuvas, criando enormes lagoas. As previsões de baixa precipitação pluviométrica em 2012 se confirmaram e, mesmo nos meses com maior precipitação (NEMRH, 2012), a distribuição irregular das chuvas, com grandes intervalos secos, impediu a retenção de água em muitos corpos d água marcados inicialmente para a amostragem. Em 2013, a baixa precipitação também foi observada, dificultando a coleta de dados. 3.2.Material e Métodos Áreas urbanas e rurais da ilha de São Luis, Bacabeira, Anajatuba, Penalva, Viana, Miranda do Norte, São Vicente São Bento, Arari, Palmeirândia, Peri Mirim, Bequimão e Alcântara foram percorridas em busca de corpos d água que pudessem ser utilizados por anfíbios e distassem pelo menos 1000m um do outro. Quando localizados, foram marcados com GPS e considerados pontos amostrais independentes. As características dos corpos d água amostrados foram determinadas de acordo com a Planilha de Caracterização de Corpos D Água, que foi desenvolvida pelo projeto Girinos de áreas ecotonais no nordeste brasileiro: caracterização morfológica, distribuição espacial e padrões de diversidade (CNPq/FAPESP/SISBIOTA), ao qual este trabalho está vinculado. A caracterização se baseia no tipo de corpo d água (lótico, lêntico, fitotelmata ou semi-terrestre), nas dimensões (comprimento, largura e profundidade), no perfil da margem (em barranco, plana, inclinada e escavada), na hidrologia (lêntico ou lótico), no tipo do substrato do corpo d água, na coloração da água, se há vegetação no interior ou na margem do corpo d água e no uso do solo a até 500m ao redor do corpo d água.

As coletas foram realizadas em 2012 (fevereiro a julho) e 2013 ( janeiro a julho). Em ambos os anos as coletas iniciaram-se com a formação dos primeiros corpos d água e as visitas foram periódicas. Os corpos d água pequenos foram totalmente amostrados (toda a área de superfície). Os grandes, que não puderam ser totalmente amostrados, foram amostrados durante uma hora. Durante a amostragem o puçá foi passado apenas uma vez no mesmo lugar. O puçá padronizado foi de 35cm de diâmetro com malha de 2 mm. O tempo de amostragem foi marcado com um cronômetro, que parava enquanto o material do puçá estava sendo retirado. Os girinos coletados foram anestesiados e mortos em solução de lidocaína e fixados em solução de formalina 10%, imediatamente após a morte. Alguns exemplares foram mantidos em laboratório até que completassem o desenvolvimento e fosse possível identificá-los. Os estágios de desenvolvimento dos girinos foram determinados de acordo com GOSNER (1960). Para as caracterizações morfológicas visando a identificação dos girinos, foram utilizados indivíduos entre os estágios 35 e 39 utilizando-se a planilha de caracterização qualitativa desenvolvida e padronizada pelo mesmo projeto. Assim, os caracteres morfológicos dos girinos foram observados da seguinte maneira: Formato do corpo (vista dorsal e lateral), formato do focinho (vista dorsal e lateral), tamanho das narinas, formato da narina, posição das narinas (eixo longitudinal e vertical), tamanho da apófise, direção da abertura das narinas, borda das narinas, tamanho dos olhos, posição dos olhos, orientação dos olhos, posição do espiráculo (eixo vertical), comprimento do espiráculo, posição da abertura do espiráculo (eixo longitudinal), inclinação do espiráculo, terminação do espiráculo (parede interna ou centrípeta), largura do espiráculo, largura da abertura do espiráculo, formato do esperáculo, direção da abertura do espiráculo, tamanho do tubo anal, posição do tubo anal, formato do tubo anal, largura da abertura caudal (vista dorsal), afilamento da abertura caudal, altura da nadadeira (dorsal e ventral), posição de inicio da nadadeira dorsal, ângulo de emergência da nadadeira dorsal, contorno da nadadeira dorsal, contorno da nadadeira ventral, presença/ausência de flagelo na cauda, formato da extremidade da cauda ou do flagelo, disco oral, posição do disco oral/abertura bucal, emarginação do disco oral, fileira de papilas (distribuição, formato, localização e tamanho), fórmula dentária (TRF), comprimento das fileiras de dentes labiais posteriores (I e II), revestimento da mandíbula superior (formato e largura),

revestimento da mandíbula inferior (formato e largura), largura das mandíbulas superior e inferior, formato das serrinhas da mandíbula superior e linha lateral. Para os cálculos de diversidade e equabilidade e para as análises de agrupamento foi utilizado o programa Paleontological Statistics, PAST versão 2.02. (HAMMER et. al, 2001). Como índice de similaridade qualitativo foi utilizado Jaccard.

4. RESULTADOS 4.1 Áreas de coleta Foram coletados girinos em 33 pontos amostrais no Maranhão, 7 em áreas urbanas e 26 em áreas rurais: 13 na Ilha de São Luís, 3 em Bacabeira, 1 em Anajatuba, 4 em Penalva, 1 em Miranda do Norte, 2 em Arari, 1 em Viana, 1 em São Vicente de Ferre, 1 em São Bento, 2 em Palmeirândia, 2 em Peri Mirim, 1 em Bequimão e 1 em Alcântara. Todos os pontos amostrais foram poças do tipo lêntico. Apenas 5 poças apresentaram presença de peixes (USUF, RP3, RP4, USS2 e USRa). Apenas 3 foram consideradas permanentes (UFMA, RP3 e RBeq), o restante eram poças temporárias. Outras características podem ser vistas na Tabela 1. Tabela 1. Principais Características das poças amostradas no Maranhão entre os anos de 2012 (fevereiro a julho) e 2013 (janeiro a julho). A=área de superfície. Significado de cada letra das siglas dos locais de coleta: 1º letra (U=Urbano, R=Rural), 2º letra (S= Pontos na Ilha de São Luís), 3º letras (Iniciais dos locais de coleta; caso os nomes sejam compostos usa-se as iniciais maiúsculas das duas primeiras palavras) Ambiente Ponto Amostral Coordenadas Geográficas A (m²) Posição Urbano UFMA(USUF) 2 33 16 S 44 18 12 O 2500 areaaberta Urbano Beira Mar (USBM) 2 31 42 S 44 18 82 O 260 areaaberta Urbano Thalita/Raposa (USTh) 2 27 54 S 44 09 13 O 150 areaaberta Urbano Sítio Stª. Eulália (USSS1) 2 30 75 S 44 16 47 O 260 areaaberta Urbano rangedor (USRa) 2 29'58,4''S44 15 53,5''O 3200 areaaberta Urbano Sítio Stª. Eulália2 (USS2) 2 30'38,2''S44 16'33''O 1377 bordaexterna Urbano Poça da areinha(usar) 2S 32' 47"44 17' 41"O 700 areaaberta Rural Anajatuba (RAn) 3 08 46 S 44 34 00 O 9 areaaberta Rural Bacabeira (RBa1) 2 59 66 S 44 18 86 O 30 areaaberta Rural Alumar (RSAl) 2 44 00 S 44 16 56 O 594 bordaexterna Rural Penalva/poça 1 (RP1) 3 15 55 S 45 09 54 O 150 Bordaexterna Rural Penalva/poça2(RP2) 3 15 33 S 45 09 37 O 150 Areaaberta Rural Penalva/poça3 (RP3) 3 15 09 S 45 09 07 O 14 Interiordefloresta Rural Penalva/poça4 (RP4) 3 15 15 S 45 08 39 O 200 Interiordefloresta Rural S. Aguahy/poça1 (RSSA1) 2 38 47 S 44 08 82 O 1500 Bordainterna Rural S. Aguahy/poça2(RSSA2) 2 39 93 S 44 07 83 O 4 Interiordefloresta Rural S. Aguahy/poça3(RSSA3) 2 38'39''S 44 09'20''O 1377 Bordaexterna Rural Poça Curupu lago(rscl) 2 24'50"S 44 15'13"O 18900 Bordaexterna Rural Poça distirto(rsdi) 2 39'03" 44 15'13"O 1300 Areaaberta Rural Bacabeira(RBa2) 2 55'54,1'' 44 20'01,4''O 728 Bordaexterna Rural Bacabeira(RBa3) 2 59'39,6'' 44 18'46,8''O 2556 Areaaberta Rural Miranda do Norte(RMN) 3 34'16,3''S44 35'11,6''O 1720 Areaaberta Rural Arari (RAr1) 3 22'46,8'' 44 50'40''O 54 Bordaexterna

Rural Arari (RAr2) 3 23'20,6''S44 50'11,5''O 136,5 Areaaberta Rural Viana(Rvi) 3 09'32,4''S45 03'39,1''O 410,06 Areaaberta Rural São Vincente(RSV) 2 55'31,2''S44 55'47,5''O 2046 Bordaexterna Rural São Bento(RSB) 2 44'14,1''S44 53'35,2''O 1242,92 Areaaberta Rural Palmeirândia(RPa1) 2 40'03,6''S44 53'35,2''O 518,462 Areaaberta Rural Palmeirândia(RPa2) 2 39'10,1''S44 54'25,8''O 1586,5 Bordaexterna Rural Perimirim (RPer1) 2 37' 42"S44 51' 35"O 67,2 Areaaberta Rural Perimirim(RPer2) 2 38' 26"S44 50' 47"O 2039,4 Bordaexterna Rural Bequimão(RBeq) 2 29'16"S44 45'23"O 121,04 Bordainterna Rural Alcantara(RAl) 2 22' 32"S 44 35' 11"O 736,2 Bordaexterna 4.2 Girinos coletados Um total de 5139 girinos foram coletados, sendo distribuídos em 17 espécies pertencentes a 4 famílias: Família Hylidae: Dendropsophus minutus (Peters, 1872); Dendropsophus nanus (Boulenger, 1889); Hypsiboas albopunctatus (Spix, 1824); Phyllomedusa hypocondrialis (Daudin, 1800); Scinax cf. x-sygnatus Scinax nebulosus (Spix, 1824) Scinax x-sygnatus (Spix, 1824); Scinax sp; Trachycephalus venulosus (Laurenti, 1768); Família Leiuperidae: Physalaemus cuvieri Fitzinger, 1826; Pseudopaludicola mystacalis (Cope, 1887); Família Leptodactylidae: Leptodactylus fuscus (Schneider, 1799); Leptodactylus labyrinthicus (Spix, 1824); Leptodactylus macrosternum (Miranda-Ribeiro, 1926); Leptodactylus sp; Família Microhylidae: Elachistocleis sp Dermatonotus muelleri (Boettger, 1885) A família Hylidae apresentou a maior riqueza de espécies (9), seguida de Leptodactylidae (4), Leiuperidae (2) e Microhylidae(2). O girinos mais abundantes

foram de Scinax sp. (n=1138), Phyllomedusa hypocondrialis (n=985) e Scinax cf. x- signatus (n=529) (Fig. 2). As menores abundâncias foram observadas para as espécies de Dermatonotus muelleri (n=1), Leptodactylus labyrinthicus (n=1) e Scinax nebulosus (n=12). Figura 2. Girinos coletados (as dimensões não correspondem ao real): 1- Dendropsophus minutus, 2- D. nanus, 3- Hypsiboas albopunctatus, 4- Scinax nebulosus, 5- Scinax sp., 6- Scinax x-signatus, 7- Phyllomedusa hypocondrialis 8- Pseudis paradoxa, 9- Physalaemus cuvieri, 10- Pseudopaludicola mystacalis, 11- Leptodactylus fuscus, 12- L. labyrinthicus, 13- L. macrosternum. As maiores riquezas de espécies foram encontradas em 4 corpos d água nos pontos RP2(S=5; H =1,42; J =0,88), RSSA1(S=5; H =1,26; J =0,78), RBa2(S=6; H =1,32; J =0,73) e RVi(S=7; H =0,62 J =0,62). A equitabilidade foi alta na poça RP2 contribuindo para a sua maior diversidade. As menores riquezas de espécies foram observadas em 10 pontos, todos com uma espécie (Tabela 2)

Tabela 2. Abundância das espécies de girinos encontradas nas poças estudadas. Riqueza de espécies (S ), Diversidade (H ) e Equitabilidade (J ). Legendas Dmi= Dendropsophus minutus, Dna= D. nanus, Hal= Hypsiboas albopunctatus, Phy= Phyllomedusa hypocondrialis, Ssp= Scinax sp., Sne= S. nebulosus, Sxs= S. x-sygnatus, Scfx= S. cf. x-sygnatus Ppa=Pseudis paradoxa Pcu= Physalaemus cuvieri, Pmy= Pseudopaludicola mystacalis, Lfu= Leptodactylus fuscus, Lla= L. labyrinthicus, Lma= L. macrosternum, Lsp= Leptodactylus sp., Esp= Elachistocleis sp. e Dmu= Dermatonotus muelleri. Siglas das poças na Tabela 1. Ddr Dna Hal Sne Ssp Sxs Scfxs Phy Ppa Pcu Pmy Esp Dmu Lfu Lla Lma Lsp S H' J' USUF 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 21 0 0 0 21 1 0 0 USBM 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 161 0 161 1 0 0 USth 0 87 0 0 123 0 0 26 0 19 0 0 0 0 0 0 0 255 4 1,15 0,8258 USSS1 0 0 0 12 0 10 0 0 0 7 0 0 0 0 0 0 0 29 3 1,08 0,9788 USRa 0 0 0 0 117 0 0 0 0 0 0 21 0 32 0 0 0 170 3 0,83 0,7554 USSS2 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 27 0 0 0 27 1 0 0 USAr 0 0 0 0 0 152 0 0 0 0 0 0 0 0 0 185 0 337 1 0,69 0,9931 RAn 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 16 0 0 0 0 0 0 16 1 0 0 RBa1 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 11 0 0 0 0 0 0 11 1 0 0 RSAl 27 1 0 0 0 19 0 0 0 6 0 0 0 0 0 0 0 53 4 1,03 0,7451 RP1 0 5 17 0 29 0 0 15 0 0 0 0 0 0 0 0 0 66 4 1,24 0,8966 RP2 0 5 3 0 2 0 0 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0 12 5 1,42 0,8849 RP3 0 0 0 0 0 0 0 173 0 0 0 0 0 0 0 0 0 173 1 0 0 RP4 5 0 3 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 8 2 0,66 0,9544 RSSA1 0 21 0 0 0 11 0 0 0 40 0 0 0 0 1 58 0 131 5 1,26 0,7839 RSSA2 0 0 0 0 0 0 0 39 0 0 0 0 0 0 0 0 0 39 1 0 0 RSSA3 28 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 341 0 0 0 369 2 0,27 0,3875 RCL 0 0 0 0 15 74 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 89 2 0,45 0,6544 RSDi 45 0 0 0 0 52 0 0 0 17 0 0 0 20 0 21 0 155 5 1,5 0,9338 RBa2 0 81 0 0 151 6 0 13 16 35 0 0 0 0 0 0 0 302 6 1,32 0,7357 RBa3 7 0 0 0 204 0 44 40 0 1 0 0 0 0 0 0 0 296 5 0,92 0,5705 RMN 0 3 0 0 0 0 146 35 0 14 0 0 0 0 0 0 0 198 4 0,78 0,5639 RAr1 0 0 0 0 0 0 0 198 0 0 0 0 0 0 0 0 0 198 1 0 0 RAr2 0 0 0 0 0 35 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 35 1 0 0 RVi 5 4 0 0 0 0 141 375 0 5 0 38 0 0 0 0 107 675 7 1,21 0,6222 RSV 0 38 0 0 91 70 0 0 0 14 0 0 1 0 0 0 0 214 5 1,24 0,7702 RSB 7 0 0 0 174 44 0 24 0 0 27 0 0 0 0 0 0 276 5 1,12 0,6938 RPa1 42 3 0 0 172 0 0 43 0 112 0 2 0 0 0 0 0 374 6 1,28 0,714 RPa2 0 1 0 0 28 0 21 3 0 0 0 0 0 0 0 0 0 53 4 0,94 0,6791 RPer1 0 0 0 0 0 0 161 0 0 11 3 0 0 0 0 0 0 175 3 0,32 0,2916 RPer2 0 15 0 0 26 0 0 0 0 34 8 0 0 0 0 0 0 83 4 1,26 0,9117 RBeq 22 5 0 0 6 0 0 0 0 64 0 0 0 0 0 0 0 97 4 0,94 0,6751 RAl 5 5 0 0 0 0 16 0 0 15 0 0 0 0 0 0 0 41 4 1,25 0,9005

Similarity RAn RBa1 RPer1 RP3 RSSA2 RAr1 USSS1 RSSA1 RSDi USBM USAr RCL RAr2 RSB USth RBa2 RBeq RPa1 RPer2 RSV RAl RSAl RBa3 RMN RPa2 RVi RP1 RP2 USRa USSS2 USUF RSSA3 RP4 Considerando-se apenas a presença ou ausência de espécies, as poças RAn e RBa1 (72% de probabilidade de ocorrência e similaridade >0,96), RP3,RSSA2 e RAr1 (57% e 52% de probabilidade de ocorrência e similaridade >0,96), USSS2 e USUF (74% de probabilidade de ocorrência e similaridade >0,96), apresentaram similaridade máxima. Entre as áreas urbanas e rurais a maior similaridade>0,64 foi observada entre os pontos USTh e RBa2 (22% de probabilidade de ocorrência). Devemos destacar que foi formado um grande grupo de poças pertencentes à baixada maranhense e região metropolitana da grande ilha de São Luís, mas com baixa similaridade e baixa sustentação (1% de probabilidade de ocorrência e similaridade 0,3) (Fig. 3). 0.96 72 57 54 74 0.88 0.8 64 0.72 0.64 22 18 0.56 0.48 49 20 0 1 4 14 5 16 4 29 0.4 12 0 0 0.32 0.24 24 1 0 5 1 26 0.16 0.08 0 2 1 1 0 100 4 Figura 3. Similaridade entre os 33 corpos d água amostrados no Maranhão de fevereiro de 2012 a julho de 2013, com base na presença e ausência de espécies (índice de similaridade de Jaccard). Coeficiente de correlação cofenética = 0,9591. Método de ligação por média ponderada (UPGMA). Os números nos pontos de ligação indicam a probabilidade de formação dos grupos (Boot N = 1000).

DISCUSSÃO A espécie Scinax sp, que apresentou a maior abundância, foi encontrada em ambientes urbanos e rurais, apresentando grande plasticidade comportamental. Esta espécie apresenta características morfológicas como formula dentária, distribuição das papilas e variação do tamanho do corpo muito semelhantes à espécie de S. fucomarginatus descrita por Rossa-Ferres (2006). Esta espécie já foi coletada na forma adulta em algumas das áreas aqui amostradas (G.V. Andrade, com. pess.). Altig e Mcdiarmid, (1999 ) destacam que girinos de mesma espécie podem diferir na forma e que as mudanças ontogenéticas na coloração e na morfologia oral são ocasionalmente profundas, desta forma possíveis identificações podem ser dificultadas. Devemos destacar que a espécie de S. fuscomarginatus apresenta uma ampla distribuição pelo país (IUCN, 2013), e que muitas espécies do gênero Scinax apresentam reprodução explosiva, como exemplo a S. fuscomarginatus (LUTZ, 1925). Este fator pode ter contribuído para a alta abundancia de Scinax sp, mas que também pode ser explicado, contrariamente, pelo padrão prologando de reprodução (Bastos & Haddad 1999) exibido por algumas espécies do gênero Scinax. As características das poças podem ter determinado a abundancia de certos girinos, como os de P. hypocondrialis, que foram encontrados em grandes quantidades nas poças RP3, RSSA2, RBa3, RMN, RAr1, RVi e RPa1, todas localizadas em ambientes rurais. Esta espécie é de hábito arborícola e costuma colocar sua desova fechada em folhas pendentes sobre corpos d água (MATOS et al., 2000). Devemos destacar que algumas dessas poças estavam posicionadas em áreas abertas sem a presença de árvores (RABa3, RMN, RVn1e RPa1). Entretanto foram observados indivíduos adultos dessa espécie, em muitos desses locais, empoleirando em herbáceas eretas e arbustos encontradas no interior destas poças, o que pode explicar sua abundancia em locais de áreas abertas. Nos demais pontos, ou eram posicionados no interior da mata, ou nas suas bordas. As espécies L. macrosternum, L. labyrinthicus e P. mystacalis ocuparam corpos d água mais relacionados com áreas abertas, provavelmente porque essas três espécies são terrestres e geralmente utilizam ambientes mais abertos, e os corpos d água distantes das matas geralmente tem pouca vegetação. Leptodactylus fuscus foi uma das espécies de maior abundancia e também se assemelha a este grupo e utilizou poças com menos vegetação na borda. Esta espécie costuma colocar sua desova em tocas na terra e

os girinos são levados depois para a poça através da água de chuva (MARTINS, 1988). Este fato foi observado na poça USSA3 e ao longo de sua margem foram encontradas varias desovas desta espécie. Aspectos do comportamento do L. fuscus foram observados. Na poça USSAE, aonde foi encontrado a maior abundância desta espécie, os girinos foram visualizados se alimentando das desovas de L. labyrinthicus, que são depositadas ao longo da coluna d água (estas desovas foram coletadas e levadas ao laboratório; após a eclosão pudemos constatar que eram girinos de L. labyrinthicus). Alguns autores afirmam que esta relação pode ser coespecífica ou heteroespecífica (ALFORD, 1999) e que é uma pratica comum entre determinado grupo de girinos para obtenção de nutrientes. Os girinos de D.nanus foram observados em 14 poças (Tabela 2), tanto em áreas urbanas quanto em áreas rurais (neste caso aonde foi mais frequente). Embora os girinos desta espécie tenham sido encontrados em apenas 1 poça na área urbana( USTh), machos foram vistos vocalizando nas poças USFU e USRa. Os girinos de D. minutus foram encontrados em 10 poças, todas pertencentes aos ambientes rurais. Em todas as áreas que apresentaram estas duas espécies foram encontradas vegetações arbustivas e herbáceas eretas no interior ou na bordas das poças, proporcionando poleiro para esses indivíduos. Gregoire e Gunzberger (2008) observaram que a presença de peixes, até mesmo pequenos, podem ter um significante efeito negativo para os girinos de certos anuros, fato que pode ter influenciado a pouca diversidade de girinos nas 5 poças onde foram observados peixes predadores. As maiores similaridades entre os pontos RAn e RBa1; RP3,RSSA2 e RAr1; USSS2 e USUF foram explicadas respectivamente pela presença das espécies P. mystacalis, P. hypocondrialis e L. fuscus. As áreas onde estão localizados os pontos USSS2 e USUF vêm passando por grandes mudanças. A primeira está localizada no Sitio Santa Eulália, local que vem sendo fortemente impactado pela construção de uma avenida (Via expressa) e a segunda, da mesma forma, vem sendo fortemente impactada pela ampliação da Universidade (UFMA). Até o ano passado (2012), o S. Sta. Eulália apresentava fragmentos de matas maiores, mas com a ampliação das Obras o ponto USSS1 que apresentou 3 espécies (Tabela 2), desapareceu. A única espécie encontrada nestes dois pontos foi L. fuscus, que tem a sua presença relacionada a áreas impactadas (Frost, 2012).

A área urbana que apresentou a maior diversidade foi USth e está incluída em um agrupamento (Fig. 3) formado por poças que apresentaram os maiores índices de diversidade e as maiores riquezas de espécie (todas rurais). Este fato pode ser explicado pela sua proximidade da zona rural, pois esta poça está localizado no município de Raposa, próximo a uma fragmento de mata, o que pode ter influenciado na sua riqueza. Os corpos d água que apresentaram os maiores índices estão localizados na baixada maranhense (RPa1, RPer1, RSV, RAl, RMN, RPa2, RVi, RP1 e RP2), estas poças compartilham um ambiente próximo de áreas de mata. Embora as áreas rurais tenham apresentado um maior numero de espécies por corpo d água quando comparados com as áreas urbanas, estas áreas vem sofrendo muitos impactos. Um deles é a criação de peixes, uma pratica muito comum na baixada maranhense. Muitos criadores acabam queimando boa parte da mata nativa para a construção de açudes. Entretanto, muitos destes tanques são abandonados, tonando-se um local preferido das espécies oportunistas como S. x-signatus, Scinax sp e P. cuvieri. Neste estudo estes indivíduos foram encontrados em ambientes urbanos e rurais. Estudos que possam comparar as espécies encontradas nestes açudes e nas matas nativas devem ser incentivados, para se saber o quanto esta pratica esta impactando os ambientes naturais. Com menor quantidade e irregularidade na distribuição de chuva do ano de 2012 e deste ano, a atividade reprodutiva dos anfíbios e o desenvolvimento larvário podem ter sido prejudicados. A falta de poças estáveis duradouras ao longo da estação chuvosa pode ter influenciado negativamente a diversidade de girinos.

5.CONCLUSÃO Neste estudo os ambientes rurais apresentaram uma abundância e diversidade maior de espécies do que os ambientes urbanos, e houve uma baixa similaridade entre os corpos d água amostrados, demonstrando que mais áreas devem ser preservadas para manutenção da heterogeneidade ambiental e como consequência a manutenção da diversidade de anfíbios.

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