UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE REBECA MEDEIROS RODRIGUES DE BRITO

UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE REBECA MEDEIROS RODRIGUES DE BRITO HETEROGENEIDADE AMBIENTAL EM UM FRAGMENTO DE MATA ATLÂNTICA E SUA INFLUÊNCIA EM LEPIDOPTERA E SUAS HOSPEDEIRAS NATAL/RN 2015

REBECA MEDEIROS RODRIGUES DE BRITO HETEROGENEIDADE AMBIENTAL EM UM FRAGMENTO DE MATA ATLÂNTICA E SUA INFLUÊNCIA EM LEPIDOPTERA E SUAS HOSPEDEIRAS Trabalho de Conclusão de Curso apresentado à Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN, como requisito para obtenção do título de Graduação em Ecologia. Orientadora: Prof. Dra. Adriana Monteiro de Almeida. NATAL/RN 2015

REBECA MEDEIROS RODRIGUES DE BRITO HETEROGENEIDADE AMBIENTAL EM UM FRAGMENTO DE MATA ATLÂNTICA E SUA INFLUÊNCIA EM LEPIDOPTERA E SUAS HOSPEDEIRAS Trabalho de Conclusão de Curso apresentado à Universidade Federal do Rio Grande do Norte - UFRN, como requisito para obtenção do título de Graduação em Ecologia. Orientadora: Prof. Dra. Adriana Monteiro de Almeida. Aprovado em / / Orientadora Prof. Dra. Adriana Monteiro de Almeida Universidade Federal do Rio Grande do Norte 1 Examinador Universidade Federal do Rio Grande do Norte 2 Examinador Universidade Federal do Rio Grande do Norte

RESUMO Insetos da ordem Lepidoptera dependem de suas plantas hospedeiras, sendo sensíveis às variações nesse recurso. Em remanescentes florestais, a abundância de lepidópteras deve diferir entre ambientes de borda ou interiores de mata, em resposta às diferenças na disponibilidade e qualidade do recurso. Um dos fatores abióticos que influencia essas diferenças é a incidência de luz, que varia de acordo com a abertura de dossel no ambiente. Este trabalho teve como objetivo caracterizar três áreas de um fragmento de Mata Atlântica a partir de suas aberturas de dossel, para discutir o efeito de fatores abióticos sobre a composição de plantas e lepidópteras associadas. Foi utilizada base de dados sobre interação de Lepidoptera e suas hospedeiras, compilados ao longo de seis anos (2008 a 2014). A área de estudo foi um fragmento de Mata Atlântica, conhecido como Mata do Jiqui, localizado no município de Parnamirim/RN. Coletas foram realizadas em área de Borda da Mata, Interior da Mata e Margem do Rio. As amostras de lepidópteras e suas plantas hospedeiras foram coletadas mensalmente ao longo dos seis anos. A abertura de dossel foi estimada a partir de fotografias digitais e comparada entre as áreas. As análises das fotografias mostraram que a Borda apresentou a maior abertura e heterogeneidade de dossel, enquanto o Interior de Mata e Margem do Rio não apresentaram diferença significativa entre si. A Borda da Mata foi a área com maior número de amostras de lepidópteras e suas plantas hospedeiras, com maior número espécies ocorrendo apenas nesse ambiente. A estrutura da área de borda possibilita maior incidência solar, favorecendo a quantidade e qualidade dos recursos alimentares das lepidópteras. Palavras-chave: abertura de dossel. efeito de borda. fotografias digitais. herbivoria

ABSTRACT Insects of the order Lepidoptera depend on their host plants and are sensitive to variations in this resource. In forest remnants, the abundance of lepidopteran must differ between edge and interior environments, in response to differences in the availability and quality of the resource. One of the environmental factors that influence these conditions is the incidence of light which varies with the openness of the canopy in the environments. This study aimed to characterize three areas of a fragment of the Atlantic Forest, from their canopy openness, to discuss the effect of abiotic factors on the composition of plants and associated lepidopteran. Database was used on Lepidoptera interaction and their host, compiled over six years (2008-2014). The study area was a fragment of the Atlantic Forest, known as the Forest Jiqui, located in the municipality of Parnamirim / RN. Samples were collected at Forest Edge area, Interior Forest and Riverbank. The samples of lepidopteran and their host plants were collected monthly over the six years. The canopy openness was estimated from digital photos and compared between areas. The analysis of the photographs showed that Forest Edge had the highest openness and heterogeneity of canopy, while the interior of Forest and Riverbank showed no significant difference between them. The Forest Edge was the area with the highest number of lepidopteran samples and their host plants, with more species occurring only in this environment. The border area structure enables greater solar incidence, favoring quantity and quality of food resources of the lepidopteran. Keywords: canopy openness. edge effect. digital photographs. herbivory

INTRODUÇÃO Insetos da Ordem Lepidoptera desempenham papéis importantes em suas interações com o ambiente. Durante a fase adulta costumam ter papel de polinizadores, mas em sua fase larval se alimentam principalmente de tecidos vegetais das plantas. A dependência de suas plantas hospedeiras para alimentação, desenvolvimento e abrigo contribui para que sejam sensíveis a distúrbios em seu recurso vegetal (BROWN & FREITAS, 2000). Wolda (1978) sugere que a abundância de lepidópteras responde às variações em seus recursos ambientais e às variações climáticas. Apesar de ambientes tropicais não apresentarem variação de temperatura ao longo do ano, possuem estações secas e chuvosas bem marcadas (WOLDA, 1988). As lagartas de lepidópteras de ambientes tropicais tendem a ser mais especialistas devido as plantas variarem mais quanto às suas defesas químicas, assim como pela variedade de pressões por inimigos naturais (DYER et al. 2007). Essa tendência especialista também contribui para que as lepidópteras sejam mais sensíveis a mudanças na vegetação (SUMMERVILLE & CRIST, 2008). Sendo assim, os insetos da ordem Lepidoptera devem variar entre áreas de um mesmo fragmento de acordo com suas possíveis diferenças quanto à composição ou riqueza vegetal. A incidência de luz é um dos fatores abióticos que afetam o funcionamento e a composição vegetal, variando entre ambientes de acordo com suas coberturas de dossel (HILL et al., 2011). Quanto maior a abertura de dossel em um ambiente, maior será a incidência de luz no sub-bosque do fragmento. A distinta disponibilidade de luz entre área de borda e interiores deve influenciar na distribuição das espécies vegetais desses ambientes, devido sua influência no microclima. Considerando florestas decíduas, a abertura de dossel poderá variar também de acordo com as estações do ano. As causas que podem estar relacionadas ao aumento da abertura de dossel são herbivoria, senescência foliar, a queda de árvores e ação do vento (WIRTH et al., 2001). A fragmentação de habitats é de grande preocupação por causar riscos à biodiversidade. As consequências da fragmentação envolvem a redução dos ambientes e seu isolamento, dificultando o recrutamento e podendo causar 6

extinções locais, com consequência para a estruturação das comunidades. Quando os ambientes sofrem fragmentação também há criação de bordas, que modificam todo microclima e expõe o fragmento a fatores externos. A área de borda passa a estar exposta a novas condições de luminosidade, temperatura, ação do vento e maior risco de invasão de espécies exóticas. Quanto mais o ambiente for fragmentado, e dependendo da estrutura da borda, maior pode ser o efeito dessa mudança, assim como a capacidade de se estender para as áreas internas do fragmento (DIDHAM & LAWTON, 1999). Os efeitos das bordas nos ambientes podem então ser tanto abióticos, pela mudança física e de condições ambientais, quanto bióticos diretos ou indiretos, envolvendo mudança na estrutura e composição de espécies e mudanças nas interações ecológicas (MURCIA, 1995). Apesar de estarem mais sujeitas a distúrbios, as bordas dos fragmentos são áreas que podem promover a regeneração destes habitats fragmentados (LAURANCE et al., 1998). Ambientes de borda são caracterizados como região de transição abrupta entre o fragmento e ambientes adjacentes (MURCIA, 1995), onde podem ocorrer maiores taxas de recrutamento (LAURANCE et al., 1998). Esse ambiente também apresenta diferenças microclimáticas em comparação com ambientes interiores (CHEN et al., 1996). As bordas possuem alta temperatura, baixa umidade, maior exposição à luminosidade externa e ao vento. Os ambientes interiores possuem maior umidade, menor variação de temperatura, pouca ação do vento e dosséis geralmente contínuos. No entanto, essas características podem ser alteradas por consequência da expansão do efeito de borda. Com a fragmentação diminuindo o tamanho e a heterogeneidade entre os ambientes, espécies que dependam dessas condições específicas de ambientes interiores são prejudicadas. A Mata Atlântica brasileira é um dos biomas de maior diversidade e dos mais ameaçados, considerada como um dos hotspots mundiais (MYERS et al. 2000). Este bioma contém cerca de 1 a 8% das espécies do mundo, com altas taxas de endemismo de plantas, insetos, mamíferos e aves (MYERS et al. 2000). No entanto, sua fragmentação é alarmante e atualmente restam parcelas entre 11% a 16% de sua área original de 150 milhões de hectares 7

(RIBEIRO et al., 2009). No Rio grande do Norte, a Mata Atlântica está restrita à faixa litorânea, com área de cerca de 16.094,00 ha (LIMA et al., 2015). Neste trabalho foram caracterizados três áreas de um fragmento de Mata Atlântica a partir de suas aberturas de dossel. A caracterização das áreas teve como objetivo discutir o efeito de fatores abióticos sobre a composição de plantas e lepidópteras associadas. Para isso, foi utilizada base de dados sobre interação de Lepidoptera e suas hospedeiras, compilados ao longo de seis anos. As aberturas de dossel das áreas foram estimadas a partir de fotografia digital. A Mata do Jiqui é um fragmento de Mata Atlântica em que foram realizadas as coletas em três áreas distintas: Borda da Mata, Interior da Mata e Margem do Rio. METODOLOGIA Área de estudo O trabalho foi realizado em um fragmento de Mata Atlântica com cerca de 80 ha conhecido como Mata do Jiqui (Figura 1A). A Mata do Jiqui fica localizada no município de Parnamirim, no estado do Rio Grande do Norte (5 56 S e 35 11 W). A área é pertencente à Empresa de Pesquisa Agropecuária do Rio Grande do Norte - EMPARN e está em processo de tornar-se Parque Estadual. O município de Parnamirim/RN possui tipo climático As pela classificação de Koppen, caracterizado pelo clima quente e úmido, com verão seco e chuvas de outono-inverno (JACOMINE et al., 1971). Esse tipo climático apresenta normalmente pluviosidade média anual de 1.000 a 1.500 mm, podendo atingir valores um pouco mais altos (JACOMINE et al., 1971). Durante os seis anos de estudo na Mata do Jiqui, a maior pluviosidade média anual foi no ano de 2008 ( = 206,9mm + 204,5), chegando a atingir 542 mm em um único mês, e a menor pluviosidade média anual no ano de 2010 ( = 98,8mm + 77,3). Os meses com maior precipitação na região costumam ser na metade do ano, e os meses mais secos do final ao começo do ano. De acordo com o gráfico ombrotérmico gerado dos seis anos de estudo (Figura 2), foram classificados como meses secos: fevereiro (2008), setembro a dezembro 78

(2008), outubro a dezembro (2009), setembro a novembro (2010), setembro a dezembro (2011), setembro (2012) a janeiro (2013), março (2013), outubro a dezembro (2013), outubro e novembro (2014). Segundo Jacomine et al. (1971), a vegetação no Rio Grande do Norte sofre bastante alteração, e nas proximidades de Natal ela varia no sentido Leste-Oeste, com floresta semidecidual até se atingir a vegetação mais típica da Caatinga. Na Mata do Jiqui, algumas das espécies mais abundantes apresentam esse padrão, com perda de suas folhas na estação seca (CESTARO, 2002). Entre as famílias mais abundantes na área estão Fabaceae, Myrtaceae, Bignoniaceae e Rubiaceae (CESTARO & SOARES, 2008). Obtenção de dados Campo Para comparar a composição de florística e de lepidópteras, foram realizadas amostragens na Borda da Mata, Interior da Mata, e Margem do Rio. A Borda da Mata (Figura 1B) se localiza na intercessão do fragmento com uma plantação experimental de coqueiros e recebe maior influência externa; O Interior da Mata (Figura 1C) representa uma região mais interna do ambiente, com vegetação mais fechada; e a Margem do Rio (Figura 1D), que representa uma região de mata ciliar às margens do Rio Pitimbu. Em cada uma dessas áreas foram instalados transectos permanentes de 500 m de comprimento e 2 m de largura, divididos em seções de 25 m na Borda da Mata e Margem do Rio, e seções de 20 m no Interior da Mata. Amostras de lepidópteras e suas hospedeiras foram coletadas mensalmente durante seis anos, de fevereiro de 2008 a Julho de 2014. A cada mês era realizado o sorteio de quatro seções nos transectos da Borda e Margem do Rio, e cinco seções no transecto do Interior da Mata, totalizando 100m para amostragem. Os imaturos e suas hospedeiras coletadas foram armazenados em potes individuais codificados em campo e levados ao laboratório. Para caracterizar as três áreas, foi utilizada uma câmera digital 12 megapixels para fotografar o dossel das áreas de Borda, Interior da Mata e 9

Margem do Rio. As fotografias foram capturadas em 20 pontos fixados das seções de cada um dos transectos, nos meses de fevereiro e julho do ano de 2014, totalizando 120 fotos de dossel. O mês de fevereiro representou a estação seca, devido à baixa precipitação, e o mês de julho representou a estação chuvosa com maior precipitação. A câmera foi posicionada a 1 m de distância da trilha, disposta sobre um tripé a 22 cm de altura, e o corpo da câmera direcionado para o norte com auxílio de bússola. Material coletado Exsicatas foram confeccionadas para todo material vegetal coletado em campo, e foram posteriormente destinadas para identificação no Herbário da Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Outra parte do material coletado foi levada para laboratório e utilizado para alimentação das lagartas. As lagartas foram mantidas até sua fase adulta para identificação e montagem na coleção entomológica do Laboratório de Ecologia e Conservação da Biodiversidade (LECOB). Todas as lagartas foram monitoradas e alimentadas a cada 48h 10

Figura 1 - Imagem aérea da Mata do Jiqui (A), Parnamirim/RN. Em amarelo, as áreas em que as coletas são realizadas em três áreas distintas: borda (B), interior (C) e margem do rio (D) (transectos de 500m). Imagem obtida através do sistema SIGGA_WEB do IDEMA (RN): http://www.rn.gov.br/secretarias/idema. Figura retirada de: OLIVEIRA, 2010. 11

Figura 2: Diagrama ombrotérmico indicando os meses caraterizados como secos durante o período de estudo na Mata do Jiqui. 12

Análise de dados Abertura de Dossel Para a quantificação da abertura de dossel foi utilizada a classificação não supervisionada kmédias através do programa ENVI 4.5, que classificou cada fotografia em duas classes (Figura 3). No ENVI, as fotografias foram divididas em 12.000.000 pixels e cada pixel foi associado a uma das classes, gerando a proporção de abertura do dossel para cada ponto das três áreas. Figura 3: Exemplo de fotografias da área de Margem do Rio classificadas com o programa Envi 4.5. Neste exemplo, a proporção de abertura de dossel de 14,5% na estação seca (A) e 21% na estação chuvosa (B). A classe de cor azul representa o céu e a cor verde representa vegetação. Análise Estatística Foi realizada análise de Variância com o programa Systat 12 para comparar as médias de proporção de abertura de dossel entre as áreas de Borda da Mata, Interior e Margem do Rio. A mesma análise foi feita para comparar a proporção de abertura do dossel entre os meses de menor precipitação (fevereiro) e de maior precipitação (julho) entre as áreas, comparando também para cada área separadamente. Para avaliar a distribuição de dados de dossel entre as áreas foi feito um diagrama de caixas (box-plot), que divide os dados em quatro partes iguais, apresentando a tendência central dos dados (mediana), a dispersão dos dados (Q3-Q1) e possíveis dados discrepantes. O primeiro (Q1), segundo (mediana) 13 14

e terceiro quartil (Q3) representam respectivamente 25%, 50% e 75% das observações. São considerados dados discrepantes aqueles que foram menores que Q1-1,5 (Q3-Q1) e maiores que Q3 + 1,5 (Q3-Q1). O número de amostras de plantas coletadas por mês se mostrou altamente correlacionado com o número de lagartas obtidas em campo (r s = 0,921; p < 0,001; n = 70). Desta forma, em análises subsequentes analisamos apenas o número de amostras obtidas por mês. A relação entre o número de amostras e variáveis climáticas de temperatura média mensal ( C), precipitação total mensal (mm) e umidade relativa (%) foi analisada através de uma análise de correlação de Spearmann (r s ). Devido à resposta das espécies para as variáveis climáticas não serem necessariamente imediatas, o mesmo foi feito para a temperatura e a precipitação de um e dois meses anteriores ao de cada amostra coletada. Também foi analisada essa relação em cada ambiente separadamente. RESULTADOS Hospedeiras Ao longo dos seis anos, foram coletadas um total 703 amostras de plantas hospedeiras, das quais 461 foram identificadas em 23 famílias botânicas, 48 gêneros, 30 espécies e 52 morfoespécies (Anexo A). Do total de amostras, 51% foram coletadas na Borda da Mata (357), 27% na Margem do Rio (188) e 22% no Interior da Mata (158). Das 23 famílias de plantas identificadas (Figura 4A), a Borda da Mata e a Margem do Rio apresentaram 15 famílias cada e o Interior da Mata apresentou 13 famílias. A Borda da Mata apresentou 21,7% das famílias ocorrendo apenas nessa área (5); 8,7 apenas na Margem do Rio (2); 4,4% apenas (1) no Interior da Mata, com 65,2% (15) ocorrendo em mais de uma área. As famílias de hospedeiras mais abundantes foram Fabaceae (85 amostras), Dileniaceae (76), Myrtaceae (52), Rubiaceae (51) e Malpighiaceae (47). As famílias Fabaceae e Malpighiaceae foram mais abundantes na Borda da Mata, com 89,5% e 81% das amostras respectivamente, Dileniaceae e Myrtaceae foram mais abundantes na Margem do Rio com 63% e 45% e Rubiaceae mais abundante no Interior da Mata com 57% das amostras. 14

Dos 48 gêneros de plantas identificados (Figura 4B), 39 ocorreram na Borda da Mata, 18 gêneros ocorreram no Interior da Mara e 19 ocorreram na Margem do Rio. A Borda da Mata apresentou 43,7% dos gêneros ocorrendo apenas nessa área (21); 12,5% apenas na Margem do Rio (6); 4,2% apenas (2) no Interior da Mata, com 39,6% (19) ocorrendo em mais de uma área. Os gêneros mais abundantes foram Doliocarpus (45), Eugenia (33), Cordiera (31), Bauhinia (28), Stigmaphyllon (25) e Byrsonima (22). Das espécies e morfoespécies identificadas (Figura 4C), 60 ocorreram na Borda da Mata, enquanto que no Interior da Mata e na Margem do Rio ambos apresentaram 29. Na Borda da Mata, 45,1% ocorreu apenas na Borda (37), 9,8% apenas no Interior da Mata (8), 12,2% apenas na Margem do Rio (10) e 32,9% ocorreu em mais de uma área (27). As mais abundantes foram Doliocarpus sp (44), Cordiera myrciifolia (31), Eugenia hirta (31), Bauhinia cheilantha (23), Stigmaphyllon paralias (24), Senna macranthera (23), Byrsonima gardneriana (22), Serjana sp (20) e Helicteres heptandra (11). Cordiera myrciifolia foi mais abundante no Interior da Mata, com 71% das amostras coletadas nessa área, Doliocarpus sp e Eugenia hirta mais abundante na Margem do Rio com 86% e 45% respectivamente, e o restante das espécies foram mais abundantes na Borda da Mata, Bauhinia cheilantha com 92%, Stigmaphyllon paralias com 96%, Senna macranthera com 87%, Serjana spp com 80%, Byrsonima gardneriana com 64% e Helicteres heptandra teve 100% das coletas encontradas na Borda da Mata. Lepidoptera Um total de 1101 imaturos de Lepidoptera foi obtido durante o período de estudo. Foram identificadas seis famílias, 10 gêneros, oito espécies e 42 morfoespécies (Anexo B). Do total de indivíduos de imaturos, 57% foram coletados na área de Borda da Mata (624), 21% no Interior da Mata (236) e 22% na Borda do Rio (241). Das seis famílias de Lepidoptera identificadas (Figura 4A), seis ocorreram na Borda, três no Interior da Mata e quatro na Margem do Rio. As famílias de lepidópteras mais abundantes foram Pyralidae (102 amostras) 13 15

Hesperiidae (36), Nymphalidae (17) e Geometridae (15). Todas as famílias foram mais abundantes na área de borda. A família Pyralidae teve 85,3% das amostras coletadas na Borda (87), 10,8% no Interior (11) e 3,9% na Margem do Rio (4); Hesperiidae teve 52,8% amostras coletadas na Borda (19), 27,8% na Margem do Rio (10) e 19,4% no Interior (7); Nymphalidae teve 58,8% das amostras coletadas na Borda, 41,2% na Margem do Rio e nenhuma amostra no Interior; e Geometridae teve 60% na Borda, 26,7% na Margem do Rio e 13,3% no Interior. Dos gêneros de lepidópteras identificados (Figura 4B), sete ocorreram na Borda, um gênero no Interior da Mata e dois na Margem do Rio. Das espécies e morfoespécies identificadas (Figura 4C), 35 ocorreram na Borda da Mata, 21 no Interior da Mata e 13 na Margem do Rio. Foram encontradas 44% ocorrendo apenas na Borda da Mata (22), 22% apenas na Margem do Rio (11), 6% apenas no Interior (3), e 28% encontradas em mais de uma área (14). Dos 1101 imaturos de Lepidoptera, apenas 395 indivíduos atingiram a fase adulta, representando um total de 64,1% de mortalidade de lepidópteras no laboratório. A alta mortalidade é comum na criação de lagartas de lepidópteras em laboratório. Entre os fatores que podem levar a mortalidade dos imaturos há as diferentes condições abióticas, possibilidade de coleta de material vegetal onde a lepidóptera estaria apenas transitando, redução da qualidade do material vegetal e surgimento doenças ou parasitoides. Em conjunto de dados de mais de 10 anos de coleta de lepidópteras no Cerrado, Bendicho-López et al. (2006) obtiveram 86,6% de mortalidade em laboratório. Do total de 64,1% da mortalidade de nossas amostras, foi registrado que 11,5% das mortes ocorreram por presença de parasitoides. A maioria dos parasitoides foi encontrada em lepidópteras coletadas na área de borda (SILVA, 2015). 16

Figura 4: Diagrama de Venn mostrando composição de famílias (A), gêneros (B), espécies e morfoespécies (C) de plantas hospedeiras e Lepidoptera de cada área e suas sobreposições. 17

Abertura de Dossel Na análise de dados gerais para as duas estações (seca e chuva), observamos que a porcentagem de abertura do dossel variou de 10% a 71% na Borda da Mata, 7% a 25% no Interior da Mata e 8% a 30% na Margem do Rio. Ao agruparmos as duas estações, comparando-se apenas as áreas, a média de abertura foi de 26% com desvio padrão de + 0,15 na Borda da Mata, 14% + 0,04 no Interior da Mata e 15% + 0,05 na Margem do Rio (Tabela 1). A maior abertura de dossel foi apresentada pela área de Borda da Mata, em comparação com Interior da Mata e Margem do Rio (F= 18.197, gl= 2, p < 0,001, Figura 5). Quando se comparando entre as estações, a área de borda apresentou maior abertura média em relação ao Interior da Mata (fevereiro: = 12,1% + 0,04; julho: = 15,8% + 0,03) e à Margem do Rio (fevereiro: = 13,2% + 0,05; julho: = 17,3% + 0,04), tanto na estação seca ( = 28,6% + 0,20; F = 11.634, gl = 2, p < 0,001, Figura. 6A) quanto na estação chuvosa ( = 9.430, gl = 2, p < 0,001; Figura 6B). = 22,8% + 0,08; F Tabela 1: Amplitude dos dados de porcentagem de abertura de dossel, médias e desvio padrão, relacionados às duas estações agrupadas em cada área da Mata do Jiqui. Amplitude Média (%) Desvio Padrão Borda da Mata 10 71% 26% 0,15 Interior da Mata 7 25% 14% 0,04 Margem do Rio 8 30% 15% 0,05 18 15

Figura 5: Abertura média de dossel (%) nas três áreas da Mata do Jiqui (F= 18.209; gl= 2; p < 0,001). Figura 6: Abertura média de dossel (%) nas três áreas da Mata do Jiqui nos meses de fevereiro (A) (F = 11.634; gl = 2; p < 0,001) e julho (B) (F = 9.430; gl = 2; p < 0,001). 19

Na estação seca, a porcentagem de abertura do dossel variou de 7,4% (Interior da Mata) a 71% (Borda da Mata). Nesse mês, os valores da mediana da porcentagem de abertura de dossel foram 19,8%, 11% e 12% respectivamente nas áreas de Borda da Mata, Interior da Mata e Margem do Rio (Figura 7A). Na estação chuvosa, a menor porcentagem de cobertura de dossel foi de 10,7% (Interior da Mata) e a maior de 35,3% (Borda da Mata). Os valores da mediana foram de 22,8% na Borda da Mata, 15% no Interior e 16,4% na Margem do Rio (Figura 7B). A área de Borda da Mata apresentou maior amplitude interquartil em ambos os meses, representando maior variação da porcentagem de abertura de dossel. Figura 7: Distribuição dos dados de abertura de dossel (%) das três áreas da Mata do Jiqui nos meses de fevereiro (A) e julho (B). Cada caixa representa 50% das amostras; o traço nas caixas representa a mediana; os símbolos * e representam dados discrepantes e extremamente discrepantes respectivamente; e as linhas representam os 25% inferiores e os 25% superiores da distribuição (com exclusão dos discrepantes). 17 20

Quando analisados cada área separadamente entre as estações, observamos diferença significativa as áreas de Interior da Mata (F= 10.809, gl= 1, p= 0.002, Figura 8A) e Margem do Rio (F= 8.161, gl= 1, p= 0.007, Figura 8B). A Borda da Mata não apresentou diferença significativa entre os meses (F= 1.488, gl= 1, p= 0,230, Figura 8C). Figura 8: Diferença da abertura média de dossel entre as estações de menor precipitação (seca) e de maior precipitação (chuva) nas áreas de: Interior da Mata (A) (F= 10.809, gl= 1, p= 0.002), Margem do Rio (B) (F= 8.161, gl= 1, p= 0.007) e Borda da Mata (C) (F= 1.488, gl= 1, p= 0,230) separadamente. 21

Variáveis climáticas A variável climática que melhor explicou o número de amostras de hospedeiras foi a precipitação de dois meses anteriores (r s = 0,497, p < 0,001, n = 70, Figura 9). Figura 9: Relação entre número de amostras e precipitação de dois meses anteriores a cada coleta entre 2008 e 2014 na Mata do Jiqui (r s = 0,497, p < 0,001, n = 70). Quando analisado cada área separadamente, a precipitação de dois meses anteriores foi significativa apenas nas áreas de Margem do Rio (r s = 0,313, p = 0,034, n= 55), e Borda da Mata (r s = 0,411, p = 0,001, n = 64), sendo a correlação mais forte na Borda da Mata. Para o Interior da Mata não foi significativa a relação (r s = 0,299, p = 0,193, n= 55). Nesta última área, um número grande de visitas a campo não obteve nenhuma amostra. A grande quantidade de meses sem amostra pode ter influenciado a falta de relação. DISCUSSÃO A área de borda se destacou com maior abertura de dossel, enquanto Interior da Mata e Margem do Rio não apresentaram diferença significativa entre si. Tanto na estação de menor quanto de maior precipitação, a área de borda continuou apresentando maior abertura. Além disso, a Borda da Mata 23 22

também foi a área com maior variação nas proporções de abertura de dossel. A maior variabilidade de abertura de dossel na área de borda possibilita uma heterogeneidade de microhabitats nesse ambiente. Outro estudo mostrou a porcentagem de abertura de dossel diminuindo em ambientes interiores à medida que mais se distanciavam da borda (WILLIAMS-LINERA, 1990). Além da distância, a diferença de porcentagem de abertura entre borda e interior também tendeu a diminuir ao longo do tempo. A abundância e riqueza observada de lepidópteras e suas hospedeiras foram maiores na área de borda. A abertura de dossel encontrada nessa área contribui para características que promovem esse resultado encontrado. A maior abertura de dossel em áreas de borda, diferente de ambientes interiores, faz com que apresentem maior intensidade e duração da incidência de luz (CASENAVE et al., 1995), o que afeta a temperatura local e a qualidade das folhas das árvores. A maior incidência de luz estimula a renovação foliar, e folhas mais jovens são preferidas pelos herbívoros por terem mais nitrogênio e água que folhas maduras. Além disso, as folhas mais jovens podem apresentar menos defesas físicas ou químicas contra herbívoros (COLEY, 1983). Ambientes com essas condições de iluminação se tornam favoráveis para alimentação dos imaturos de lepidópteras, devido à melhor qualidade nutricional ser um dos fatores que afetam seu desenvolvimento e fitness (NOSEWORTHY & DESPLAND, 2006). O fato de a borda apresentar maior abertura de dossel e mais iluminação facilita o estabelecimento de espécies pioneiras e intolerantes à sombra, o que também contribui para maior riqueza vegetal nessa área (OOSTERHOORN & KAPPELLE 2000). Dessa forma, o ambiente de borda cria uma diferenciação de composição de espécies em comparação aos ambientes interiores da mata, geralmente com a borda tendo maior diversidade e abundância de ervas e arbustos (HARPER et al. 2005). Além disso, a borda também costuma apresentar árvores mais baixas em comparação com ambientes interiores, apresentando por isso diferente arquitetura de dossel (DIDHAM & LAWTON 1999). Essas características distintas entre as áreas também afetam a dinâmica de interações que as lepidópteras estabelecem com suas hospedeiras. Na 23

Mata do Jiqui, mesmo espécies de lepidópteras que ocupavam mais de uma área se mostraram presentes em diferentes espécies de hospedeiras, dependendo da área que ocupavam (BASILIO, 2014). Em outro fragmento de Mata atlântica do Nordeste, não foi encontrado um mesmo padrão de riqueza e abundância de lepidóptera. No estudo de Barbosa et. al (2005), apesar borda também apresentar maior riqueza e abundância de herbívoros no geral, as lagartas de lepidópteras foram mais abundantes no interior da mata. Essa diferença pode ter relação com os hábitos alimentares das lepidópteras. A maior heterogeneidade do ambiente de borda se torna mais favorável para presença de espécies generalistas. No geral, a Mata do Jiqui apresenta poucas interações ocorrendo mais de uma vez e uma maioria de interações raras acontecendo (BASILIO, 2014), com a maior parte das interações não raras ocorrendo na Borda da Mata. Assim como as folhas mais jovens, espécies pioneiras também costumam ser mais predadas pelos herbívoros (COLEY, 1980), e estas são mais presentes em ambientes de borda. Mesmo quando se alimentando de folhas maduras das pioneiras, elas possuem melhor qualidade nutricional para as lepidópteras e menos defesas se comparado às folhas maduras de espécies tardias. Porém, a alimentação de folhas maduras afeta negativamente o desenvolvimento das lagartas, tornando-o mais lento. Outra desvantagem é que a alimentação de folhas maduras poderia levar a maior susceptibilidade ao ataque de parasitoides, devido ao crescimento lento da lagarta estender o tempo em que estaria exposta a seus inimigos naturais (DAMMAN, 1987). Entretanto, parasitoides costumam escolher qual hospedeiro parasitar de acordo com determinadas preferências que favoreçam seu fitness (VINSON, 1976), e devem buscar ambientes com a maior disponibilidade de insetos hospedeiros. Na Mata do Jiqui, a maioria dos parasitoides foi encontrada em lepidópteras da área de Borda da Mata (SILVA, 2015), principalmente na época de chuva. Isso pode indicar que, apesar das melhores condições da Borda da Mata para o desenvolvimento das lepidópteras, há um custo em sua sobrevivência devido aos parasitoides apresentarem preferência em realizar a oviposição em lagartas dessa área. 24

A abundância de espécies vegetais utilizadas como hospedeiras variou sazonalmente, aumentando na época de maior precipitação (NOBRE, 2012). A precipitação de dois meses anteriores apresentou maior influência nessa variação, pelo atraso de resposta das espécies vegetais às condições climáticas. Quando analisado para cada ambiente separadamente, nenhuma variação climática explicou a abundância no ambiente de interior de Mata. Para entender melhor quais variáveis estão influenciando em cada ambiente, seria ideal a obtenção de dados microclimáticos destes. A influência da sazonalidade na cobertura do dossel em ambientes tropicais depende principalmente da quantidade de espécies decíduas ou semidecíduas presentes na área (BIANCHINI et al., 2001). Considerando que a Mata do Jiqui apresenta espécies com padrão semidecíduo, era esperada uma diferenciação do dossel entre o período seco e chuvoso. No entanto, apenas as áreas de Interior da Mata e Margem do Rio apresentaram diferença significativa de a abertura de dossel entre as estações. Mesmo assim, a diferença entre a estação seca e chuvosa foi pequena. No Interior da Mata e na Margem do Rio, a abertura de dossel aumentou muito pouco na estação chuvosa em relação à abertura na estação seca. A pequena variação da abertura de dossel nessas áreas entre as duas estações pode ocorrer por serem ambientes mais úmidos e menos quentes que o ambiente de borda, sofrendo menos estresse hídrico mesmo no período de baixa precipitação. Enquanto isso, apesar de não ter sido significativa, a Borda da Mata apresentou maior média de abertura de dossel na estação seca, o que seria a tendência esperada. Esses resultados podem ter ocorrido devido ao mês de fevereiro (2014) não ter sido caracterizado como mês seco, apesar de ter tido baixa precipitação (Figura 2). Além isso, o tempo de queda de folhas varia entre espécies, podendo ocorrer no início da estação seca ou com um tempo de atraso, e com duração do período sem renovação das folhas sendo maior ou menor (RIVERA, 2002). O tamanho baixo do tripé utilizado, de apenas 22 cm de altura, pode ter influenciado nas espécies vegetais representadas nas fotografias. As fotografias das áreas do Interior e Margem do Rio capturaram em maior parcela o dossel das árvores (extrato alto), enquanto que as fotografias da área de Borda capturaram também a maior quantidade de espécies herbáceas e 25

arbustivas presentes neste ambiente, influenciando nos resultados. Para melhor discutir a influência da sazonalidade no dossel teria sido necessário a obtenção de dados de mais meses. CONCLUSÃO Apesar de ser um fragmento pequeno, a Mata do Jiqui apresenta áreas com condições distintas, com diferenças na composição de espécies vegetais e na distribuição de lepidópteras entre os ambientes. A Borda da Mata é a área que apresenta maior abertura de dossel, o que pode colaborar com a maior riqueza e abundância de plantas hospedeiras e lepidópteras no ambiente. Investigar características de dossel dos ambientes é um dado adicional importante, sabendo-se que essas influenciam em fatores bióticos e abióticos de forma direta ou indireta. REFERÊNCIAS BARBOSA, V. S., I. R. LEAL, L. IANNUZZI, AND J. ALMEIDA-CORTEZ. 2005. Distribution pattern of herbivorous insects in a remnant of Brazilian Atlantic Forest. Neotrop. Entomol. 34: 701 711. BASILIO, T. T. P. Redes de interação inseto-planta: Lepidópteros e suas hospedeiras na Mata do Jiqui/RN. Trabalho de Conclusão de Curso (Graduação em Ecologia). Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal. 2014. BENDICHO - LÓPEZ, A.; MORAIS, H. C.; HAY, J. D. & DINIZ, I. R. 2006. Lepidópteros folívoros em Roupala montana Aubl. (Proteaceae) no cerrado sensu stricto. Neotropical Entomology 35:182-191. BIANCHINI, E.; PIMENTA, J. A. & SANTOS, F. A. M. 2001. Spatial and temporal variation in the canopy cover in a tropical semi-deciduous forest. Brazilian Archives of Biology and Technology, 44(3): 269-276. BROWN JR, K. S.; FREITAS, A. V. L. 2000. Atlantic forest butterflies: indicators for landscape conservation. Biotropica 32: 934-956. 23 26

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HARPER, K. A., MACDONALD, E. S., BURTON, P. J., CHEN, J. BROSOFSKE, K. D., SAUNDERS, S. C., EUSKIRCHEN, E. S., ROBERTS, D., JAITEH, M. S., ESSEEN, P. 2005. Edge Influence on Forest Structure and Composition in Fragmented Landscapes. Conservation Biology, v.19, n.3, p.768 782. HILL, J.K., HAMER, K.C., TANGAH, J. & DAWOOD, M. 2001. Ecology of tropical butterflies in rainforest gaps. Oecologia, 128, 294 302. JACOMINE, P. K. T. et al. 1971 Levantamento exploratório-reconhecimento de solos do estado do Rio Grande do Norte. SUDENE/Divisão de Pesquisa Pedagógica, Recife, v.1, 531 p. (sér. Boletim Técnico, n. 21; sér Pedagogia, n.9). LAURANCE, W. F.; FERREIRA, L. V.; RANKIN-DE-MERONA, J. M., LAURANCE, S. G. 1998. Effects of forest fragmentation on recruitment patterns in Amazonian tree communities. Conservation Biology 12: 460-464. LIMA, R. A. F., MORI, D. P., PITTA, G., MELITO, M. O., BELLO, C. 2015. How much do we know about the endangered Atlantic Forest? Reviewing nearly 70 years of information on tree community surveys. Biodivers Conserv. doi: 10. 1007/s10531-015-0953-1 MURCIA, C. 1995. Edge effects in fragmented forests: implications for conservation. Tree, Berkeley, v. 10, p.58-62. MYERS, N., MITTERMEIER, R. A., MITTERMEIER, C. G., DA FONSECA, G. A., KENT, J. 2000. Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature 403:853 858. NOBRE, P. A. F. Sazonalidade de Lepidoptera em um fragmento de Mata Atlântica. 2012. Monografia (Graduação em Ecologia) Universidade Federal do Rio Grande do Norte. Natal. 2012. NOSEWORTHY, M. K., DESPLAND, E. 2006. How do primary nutrient affect the performance and preference of forest tent caterpillars on trembling aspen? Can. Entomol. 138:367-375. 28

OOSTERHOORN, M., KAPPELLE, M. 2000. Vegetation structure and composition along an interior-edge-exterior gradient in a Costa Rican montane cloud forest. Forest Ecology and Management 126. 291-307. OLIVEIRA, B. F. D. 2010. Plantas hospedeiras e riqueza de lepidópteros associados em um fragmento de Mata Atlântica. Trabalho de Conclusão de Curso (Graduação em Ecologia). Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal. RIBEIRO, M.C., METZGER, J.P., MARTENSEN, A.C., PONZONI, F.J.& HIROTA, M.M. 2009. The Brazilian Atlantic Forest: how much is left, and how is the remaining forest distributed? Implications for conservation. Biological Conservation, 142, 1141 1153. RIVERA, G., ELLIOTT, S., CALDAS, L. S., NICOLOSSI, G., CORADIN, V. T. R., BORCHERT, R. 2002. Increasing day-length induces spring flushing of tropical dry forest trees in the absence of rain. Trees 16:445-456. SILVA, E. C. Variação sazonal e mudanças ambientais afetando a abundância do terceiro nível trófico em um fragmento de Mata Atlântica em Parnamirim/RN. Trabalho de Conclusão de Curso (Graduação em Ecologia). Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal. 2015. SUMMERVILLE, K. S.; CRIST, T. O. 2008. Structure and conservation of lepidopteran communities in managed forests of northeastern North America: a review. The Canadian Entomologist, 140(4): 475-494. VINSON, S. B. 1976. Host selection by insect parasitoids. Annual Review of Entomology. 21: 109-133. WILLIAMS-LINERA, G. 1990. Vegetation structure and environmental conditions of forest edges in Panama. J. Ecol. 78: 356-373. WIRTH, R., WEBER, B., RYEL, R.J. 2001. Spatial and temporal variability of canopy structure in a tropical moist forest. Acta Oecologica, 22: p. 235. 156. 29

WOLDA, H. 1978. Seasonal fluctuations in rainfall, food and abundance of tropical insects. Journal of Animal Ecology 47: 369 381. WOLDA H. 1988. Insect seasonality: Why? Annual Review of Ecology and Systematics 19: 1 18. ANEXO A Tabela das espécies de plantas hospedeiras e suas famílias, com a quantidade de amostras em cada ambiente. Espécies Hospedeiras Família Borda Interior Rio Total Arrabidaea sp1 Bignoniaceae 6 - - 6 Baboidea sp Fabaceae 1 - - 1 Bauhinia cheilantha Fabaceae 21 2-23 Bauhinia sp Fabaceae 2 - - 2 Bignoniaceae sp Bignoniaceae 1 - - 1 Bignoniaceae sp1 Bignoniaceae 6 - - 6 Bignoniaceae sp2 Bignoniaceae - 2-2 Bignoniaceae sp3 Bignoniaceae - 1-1 Bignoniaceae sp4 Bignoniaceae - 1-1 Byrsonima gardneriana Malpighiaceae 14 2 6 22 Calliandra sp1 Fabaceae 1 - - 1 Campomanesia dichotoma Myrtaceae 3 1-4 Campomanesia guaviroba Myrtaceae 2 1-3 Cecropia sp1 Urticaceae 1-2 3 Chamaecrista ensiformis Fabaceae 8-1 9 Chiococca alba Rubiaceae 2 - - 2 Chiococca nítida Rubiaceae 1 1-2 Coccoloba sp1 Polygonaceae 1 8 1 10 Coccoloba sp2 Polygonaceae - 3-3 Cordiera myrciifolia Rubiaceae 1 22 8 31 Crotalaria sp Fabaceae 1 - - 1 Curatella americana Dilleniaceae 8 - - 8 Dalechampia sp1 Euphorbiaceae 2-1 3 Dalechampia sp2 Euphorbiaceae 1 - - 1 Dilleniaceae sp Dilleniaceae - - 1 1 30

Doliocarpus sp Dilleniaceae 4 2 38 44 Erythroxylum passerinum Erythroxylaceae - 5-5 Eugenia hirta Myrtaceae 9 8 14 31 Eugenia luschnathiana Myrtaceae - 1 1 2 Faboideae sp Fabaceae - - 1 1 Fridericia sp Bignoniaceae 1 - - 1 Guettarda angélica Rubiaceae 1 1-2 Helicteres heptandra Malvaceae 11 - - 11 Helicteres sp1 Chrysobalanaceae 1 - - 1 Hirtella sp Chrysobalanaceae - - 2 2 Inga cylindrica Fabaceae 5 - - 5 Jacaranda cf. puberula Bignoniaceae 6 - - 6 Macroptilium sp1 Fabaceae 2 - - 2 Malvaceae sp2 Malvaceae 1 - - 1 Malvaceae sp3 Malvaceae 1 - - 1 Malvaceae sp4 Malvaceae 1 - - 1 Margaritopsis carrascoana Rubiaceae - 2-2 Maytenus erythroxylon Celastraceae - 1 2 3 Mitracarpus sp Rubiaceae 1 - - 1 Myrcia multiflora Myrtaceae - - 6 6 Myrtaceae sp Myrtaceae - - 1 1 Nyctagiaceae sp Nyctagiaceae 1 1-2 Opuleia leiocarpa Fabaceae 6-1 7 Ouratea hexasperma Ochnaceae 1 - - 1 Oxalis divaricata Oxalidaceae 1 - - 1 Paoceae sp3 Poaceae 1 - - 1 Paspalum sp1 Poaceae - - 1 1 Passiflora sp Passifloraceae 1 - - 1 Passiflora sp1 Passifloraceae 1 - - 1 Paullinea sp1 Sapindaceae 1 - - 1 Pavonia cancellata Malvaceae 1 - - 1 Poaceae sp1 Poaceae - 1-1 Poaceae sp2 Poaceae 2 - - 2 Poaceae sp4 Poaceae 1 - - 1 Psidium sp Myrtaceae 1 - - 1 31

Pteridophyta sp1 Pteridophyta - - 2 2 Rhincosia sp1 Fabaceae 1 - - 1 Rubiaceae sp Rubiaceae - 2 1 3 Rubiaceae sp2 Rubiaceae - 1 1 2 Rubiaceae sp3 Rubiaceae - - 3 3 Sapindaceae sp1 Sapindaceae 2 1 3 6 Sapindaceae sp2 Sapindaceae 1-2 3 Sapindaceae sp3 Sapindaceae 1-3 4 Sapindaceae sp4 Sapindaceae - 1-1 Senna macranthera Fabaceae 20 1 2 23 Senna sp Fabaceae 1 - - 1 Senna sp2 Fabaceae 4 - - 4 Serjana sp1 Sapindaceae 16 3 1 20 Simaba sp1 Simaroubaceae - - 1 1 Solanum paludosum Solanaceae 7 - - 7 Stigmaphyllon paralias Malpighiaceae 23 1-24 Stigmaphyllon sp1 Malpighiaceae 1 - - 1 Tapirira guianensis Anacardiaceae 1 3 5 9 Tetracera breyniana Dilleniaceae 3 - - 3 Tetracera cf. oblongata DC. Dilleniaceae 2 - - 2 Tetracera sp1 Dilleniaceae 4 2-6 Vismia cayennensis Clusiaceae - - 2 2 - - 124 77 75 276 Total - 357 158 188 703 ANEXO B Tabela de espécies de Lepidoptera e suas famílias, com a quantidade de amostras em cada ambiente. Espécies Lepidoptera Família Bord Interio Rio TOTAL a r Astraptes f. fulgerator Hesperiidae 2 - - 2 Astraptes sp7 Hesperiidae 1 - - 1 Colobura dirce Nymphalidae - - 7 7 Dynamine m. mylitta Nymphalidae 2 - - 2 Geometridae sp Geometridae 6 1 4 11 32

Geometridae sp 21 Geometridae 1 1-2 Geometridae sp 4 Geometridae 2 - - 2 Gorgythion beggina escalophoides Hesperiidae 2 - - 2 Hamadryas feronia (Linn.) Nymphalidae 7 - - 7 Heliconius melpomene Nymphalidae 1 - - 1 Hesperiidae sp Hesperiidae 2 2 3 7 Hesperiidae sp10 Hesperiidae - 1-1 Hesperiidae sp11 Hesperiidae 4 - - 4 Hesperiidae sp13 Hesperiidae - - 1 1 Hesperiidae sp35 Hesperiidae 4 3-7 Hesperiidae sp6 Hesperiidae - - 3 3 Hesperiidae sp8 Hesperiidae - - 2 2 Hesperiidae sp9 Hesperiidae 2 - - 2 Lepidoptera sp1-4 - 1 5 Lepidoptera sp12-1 - - 1 Lepidoptera sp15 - - - 1 1 Lepidoptera sp17 - - - 1 1 Lepidoptera sp18 - - - 1 1 Lepidoptera sp19 - - 1-1 Lepidoptera sp2-12 - - 12 Lepidoptera sp20-2 - - 2 Lepidoptera sp23-1 - - 1 Lepidoptera sp24-2 1 1 4 Lepidoptera sp25-5 - 1 6 Lepidoptera sp26-1 1-2 Lepidoptera sp27-2 - - 2 Lepidoptera sp28-3 - - 3 Lepidoptera sp29 - - - 2 2 Lepidoptera sp30-1 - - 1 Lepidoptera sp31-2 - 1 3 Lepidoptera sp32-1 - - 1 Lepidoptera sp34 - - 9 2 11 Lepidoptera sp35-1 - - 1 Lepidoptera sp36 - - 4-4 Lepidoptera sp37 - - - 7 7 33

Lepidoptera sp39-3 - 5 8 Lepidoptera sp40-3 - - 3 Lepidoptera sp41-3 - - 3 Lepidoptera sp5 - - - 1 1 Phoebis sennae Pieridae 5 - - 5 Polythrix sp Hesperiidae 2 1-3 Pyralidae sp Pyralidae 12 3 1 16 Pyralidae sp1 Pyralidae 75 8 3 86 Udranomia sp Hesperiidae - - 1 1 Utetheisa ornatrix Arctiidae 8 - - 8 - - 439 200 192 831 TOTAL 624 236 241 1101 34