BOL MUS BIOL MELLO LEITÃO (N SÉR ) 14:13-20 DEZEMBRO DE 2002 13 Hábito alimentar de Proceratophrys boiei (Wied) (Amphibia, Anura, Leptodactylidae) em Santa Teresa, Espírito Santo, sudeste do Brasil Rogério L Teixeira 1 & Edilânia S Coutinho RESUMO: Foram analisados 47 exemplares de P boiei (38 machos e 9 fêmeas) amostrados de novembro de 1999 a janeiro de 2000 A maioria ocorreu sob o folhiço e principalmente em um cafezal O comprimento rostro-anal dos exemplares variou de 26,5 mm a 51,0 mm O peso variou de 2,8 a 19,9 g Pequenos artrópodos predominaram nos conteúdos estomacais de P boiei, como os pertencentes aos grupos Insecta, Araneae e Crustacea Pele, aparentemente do próprio anfíbio, também foi encontrada, mas em baixa freqüência As baratas (Blattodea) foram os itens alimentares predominantes na dieta de P boiei, representando 69,8% em termos de freqüência, 56,2% no número de presas ingeridas e 38,8% no peso das presas Aranhas foram o segundo item alimentar mais importante na dieta de P boiei na freqüência (23,3%) e em termos de número (13,3%), mas as larvas de lepidópteros foram mais importantes do que as aranhas em termos de peso, representando 21,8% Ortópteros também foram importantes, tanto na freqüência de ocorrência (16,3%) quanto no peso (12,9%) Palavras-Chave: dieta, conteúdo estomacal, Proceratophrys boiei, Mata Atlântica, plantação de café ABSTRACT: Feeding habit of the litter dwelling frog Proceratophrys boiei (Wied) (Amphibia, Anura, Leptodactylidae) in Santa Teresa, Espírito Santo, Southeastern Brazil We collected 47 specimens of P boiei (38 males and 9 females) between November 1999 and January 2000 Most individuals were found under the leaf litter mainly in a coffee plantation The snout-vent length varied from 26 5 to 51 0 mm Total weight varied from 2 8 to 19 9 g Small arthropods were the dominant prey type in the stomach contents of P boiei, including Insecta, Araneae and Crustacea Shed skin apparently from the own specimen examined was also found in the stomachs, but from a single individual Cockroaches (Blattodea) were the main food type in the diet of P boiei, representing 69 8% in frequency, 56 2% by number of prey ingested, 1 Museu de Biologia Prof Mello Leitão, Av José Ruschi Nº 4, 29650-000, Santa Teresa-ES Endereço atual: Centro Universitário Vila Velha, Depto de Ciências Biológicas, Rua Comissário José Dantas de Melo, nº 121, Prédio de Biopráticas, 29102-770, Boa Vista, Vila Velha, ES
14 TEIXEIRA & COUTINHO: DIETA DE PROCERATOPHRYS BOIEI and 38 8% by weight Spiders were the second more important prey, representing 23 3% in frequency, and 13 3% by number, but Lepidoptera larvae were more important than spiders in weight (21 8%) Orthoptera was also important, both in by frequency (16 3%) and by weight (12 9%) Key-words: diet, stomach content, Procerathrophys boiei, Atlantic forest, coffee plantation Introdução Os anfíbios são geralmente considerados oportunistas no que se refere ao hábito alimentar, sendo que a dieta de uma determinada espécie pode refletir, em parte, a disponibilidade de presas no habitat e depende também do respectivo tamanho apropriado das mesmas (Duellman & Trueb, 1994; Giaretta et al, 1988) Existem poucas informações sobre a dieta de anuros que ocupam o folhiço Com relação às espécies pertencentes ao gênero Proceratophrys, um dos fatores que limitam a maioria dos estudos refere-se às dificuldades em se encontrar os exemplares, provavelmente devido a baixa abundância destes (Boquimpani-Freitas et al, 2002, no prelo), somado ao fato de que a coloração críptica característica das espécies do gênero dificulta a visualização dos exemplares (Sazima, 1978) As espécies pertencentes ao gênero Proceratophrys se caracterizam por apresentarem apêndices palpebrais longos (exceção para P palustris, Giaretta & Sazima, 1993) sendo registradas na Mata Atlântica brasileira, desde o Estado da Bahia até o Estado de Santa Catarina (Izecksohn & Peixoto, 1981) e na Amazônia (Giaretta et al, 2000) Com relação à dieta, Giaretta et al (1998) evidenciaram a preferência por insetos para P boiei de Atibaia (São Paulo) O objetivo deste estudo foi o de avaliar a dieta de Proceratophrys boiei que ocorre sob o folhiço nos cafezais do Município de Santa Teresa, Espírito Santo, sudeste do Brasil Em acréscimo, foram feitos alguns comentários sobre a utilização do habitat degradado pela espécie aqui estudada Material e Métodos Os exemplares foram coletados mensalmente de novembro de 1999 a janeiro de 2000 na região do Alto Rio Saltinho, a aproximadamente 10 km do município de Santa Teresa, Espírito Santo, sudeste do Brasil (19 o 77 S, 40 o 40 W) Para localizar os exemplares de P boiei, reviramos o
BOL MUS BIOL MELLO LEITÃO (N SÉR ) 14 2002 15 folhiço apenas dentro dos limites de uma plantação de café e a área de transição com Mata Atlântica Tal fato não foi necessário durante a aplicação de herbicidas pelos proprietários, uma vez que os exemplares abandonavam o refúgio rapidamente, provavelmente como resposta a algum tipo de irritação causada pelos produtos químicos O sítio de estudo fica situado próximo à Reserva Biológica Augusto Ruschi (IBAMA), uma extensa área de Mata Atlântica protegida O sítio de estudo apresenta uma inclinação de aproximadamente 45 º e altitude de aproximadamente 700 m Na sua parte superior a área faz divisa com a Mata Atlântica bem preservada Na parte intermediária localiza-se uma plantação de café, a qual se estende até a porção mais inferior do morro A parte mais baixa ou seja, o vale, têm remanescentes de vegetação nativa herbácea e um pequeno córrego Os exemplares foram capturados manualmente entre 08:00 e 18:00 h, sendo imediatamente fixados em solução de formalina a 10% durante 78 horas sendo posteriormente lavados e colocados em solução de álcool a 70% No laboratório, os exemplares preservados de P boiei foram medidos ao comprimento rostro-anal (mm), pesados (0,01 g de precisão) e seccionados para a determinação do sexo e análise do conteúdo estomacal O conteúdo estomacal foi removido, colocado em placa de Petri e identificado até o menor nível taxonômico possível A importância relativa de cada grupo de presa encontrada nos estômagos foi avaliada de acordo com os métodos de freqüência de ocorrência, numérico e o peso úmido das presas (0,0001 g de precisão), após secagem das mesmas em papel absorvente A metodologia para avaliar a importância relativa dos itens alimentares foi feita de acordo com Hyslop (1980) Presas intactas foram medidas com paquímetro Análise de regressão foi utilizada para testar a relação entre tamanho da presa e comprimento rostro-anal de P boiei Exemplares testemunhos de P boiei foram depositados na coleção zoológica do Museu de Biologia Prof Mello Leitão (MBML), localizado no município de Santa Teresa-ES Resultados Foram capturados 47 exemplares de P boiei Destes, 38 eram machos e apenas 9 fêmeas, as quais apresentaram ovários imaturos A maioria (n= 41) ocorreu sob o folhiço na região de transição entre os remanescentes da Mata Atlântica e o cafezal Os demais (n= 6) ocorreram exclusivamente na mata O comprimento rostro-anal variou de 26,5 a 51,0 mm (média= 39,1 mm;
16 TEIXEIRA & COUTINHO: DIETA DE PROCERATOPHRYS BOIEI DP= 4,93 mm; n= 47) Os machos tiveram o comprimento rostro-anal médio de 38,3 mm (Mín= 26,5 mm; Máx= 48,0 mm; DP= 4,53 mm; n= 38), enquanto para as fêmeas o comprimento rostro-anal médio foi de 42,2 mm (Mín= 33,0 mm; Máx= 51,0 mm; DP= 5,53 mm; n= 9) A média do peso total foi de 8,8 g (Mín= 2,8 g; Máx= 19,9 g; DP= 3,2) Os machos tiveram o peso médio de 8,1 g (Mín= 2,8 g; Máx= 11,5 g; DP= 2,18 g), enquanto que para as fêmeas o peso médio foi de 11,7 g (Mín= 4,72 g; Máx= 19,9 g; DP= 5,09 g) A figura 1 evidencia a distribuição do comprimento rostro-anal de P boiei 1~PHURGHH[HPSODUHV 0DFKRV )rphdv &RPSULPHQWRURVWURDQDOPP Fig 1- Distribuição de freqüência do comprimento rostro-anal de Proceratophrys boiei (n= 47) da região de Mata Atlântica de Santa Teresa-ES Pequenos artrópodos predominaram nos conteúdos estomacais de P boiei, como os pertencentes aos grupos Insecta, Arachnida e Crustacea (Tabela 1) Pele do próprio anfíbio também foi encontrada, mas em baixa freqüência As baratas (Blattodea) foram os itens alimentares predominantes na dieta de P boiei, representando 69,8% na freqüência, 56,2% no número de presas ingeridas e 38,8% no peso das presas Aranhas foram o segundo item alimentar mais importante na dieta de P boiei na freqüência de ocorrência (23,3%) e no número de presas ingeridas (13,3%), mas larvas de lepidópteros foram mais importantes do que as aranhas no peso, representando 21,8% Ortópteros também foram importantes, tanto na freqüência de ocorrência (16,3%) quanto no peso (12,9%)
BOL MUS BIOL MELLO LEITÃO (N SÉR ) 14 2002 17 Tabela 1: Itens alimentares encontrados nos conteúdos estomacais de Proceratophrys boiei (n= 43) de áreas fragmentadas da Mata Atlântica do Espírito Santo F O = freqüência de ocorrência; N= número de presas: P= peso das presas (g) Item alimentar F O %F O N %N P % P Araneae 10 23,3 14 13,3 1,221714,0 Blattodea 30 69,8 59 56,2 3,3929 38,8 Coleoptera (Elateridae) 1 2,3 1 1,0 0,0492 0,6 Coleoptera (Gorgulionidae) 2 4,72 1,9 0,2148 2,5 Hemiptera 3 7,0 6 5,7 0,2602 3,0 Isopoda 1 2,3 1 1,0 0,0206 0,2 Lepidoptera (larvas) 7 16,3 8 7,6 1,9102 21,8 Orthoptera 7 16,3 9 8,6 1,126712,9 Outros Coleoptera 5 11,6 5 4,8 0,2615 3,0 Pele 1 2,3-0,0 0,1289 1,5 Restos de Insetos 2 4,7-0,0 0,1626 1,9 Total - - 105 100,0 8,7493 100,0 Foi feita a análise do tamanho das presas intactas em relação ao comprimento rostro-anal de P boiei (Fig 2) Não ficou evidenciada a boa relação entre estas duas variáveis (R 2 = 0,053; p> 0,236; n= 28), indicando que espécimens de P boiei de diferentes tamanhos exploram presas também com diferentes tamanhos O tamanho das presas encontradas intactas nos conteúdos estomacais de P boiei variou de 5,4 a 31,0 mm (média= 11,6 mm; DP= 5,40 mm) 7DPDQKRGDSUHVDPP &RPSULPHQWRURVWURDQDOPP Fig 2- Variação no tamanho de presas intactas (n= 48) encontradas no conteúdo estomacal de Proceratophrys boiei da região de Mata Atlântica de Santa Teresa-ES, de acordo com o comprimento rostro-anal
18 TEIXEIRA & COUTINHO: DIETA DE PROCERATOPHRYS BOIEI Discussão A população de P boiei estudada caracterizou-se pela presença principalmente de exemplares jovens Provavelmente estes foram representados pelos exemplares originários da reprodução que deve ter ocorrido entre a primavera e o verão O comprimento rostro-anal máximo obtido neste estudo foi de 51,0 mm, enquanto Giaretta et al (1998) obtiveram exemplares de até 73,5 mm A espécie ocorre frequentemente no interior da mata Atlântica, mas os exemplares foram capturados neste estudo, em sua maioria, na região de cafezal, sugerindo que alguns exemplares podem ocupar áreas mais abertas No interior da mata, a coloração da espécie é críptica sobre o folhiço que, juntamente com a densa vegetação ao redor, dificulta sua observação e conseqüente captura A utilização do folhiço do cafezal pelos jovens de P boiei pode ser vantajosa para escapar de predadores potenciais Na Ilha Grande (RJ), Boquimpani-Freitas et al (2000, no prelo) consideram P appendiculata como de grande porte Na região de Santa Teresa, P boiei coexiste com Ceratophrys ornata e Hyla faber, ambos com tamanhos muito superiores Nas amostras de P boiei do presente estudo observou-se uma maior quantidade numérica de machos do que de fêmeas Não temos evidências suficientes para afirmar se isto reflete a razão sexual da população, ou a uma dispersão diferenciada por sexo logo após a metamorfose dos indivíduos Estudos realizados em campo ou em laboratório têm evidenciado que alguns anfíbios são seletivos com relação ao tipo de presa preferencial, mas a grande maioria é generalista (Duellman & Trueb, 1994) Proceratophrys boiei predou principalmente sobre baratas, grilos e aranhas, presas que devem ser as mais abundantes na região do cafezal aqui estudado Estas são as presas favoritas também dos lagartos Mabuya agilis (Scincidae), Ophiodes fragilis (Anguidae) e Enyalius bilineatus (Polychrotidae) da mesma região (R L Teixeira, dados não publicados) Moreira & Barreto (1996) evidenciaram o predomínio de coleópteros no conteúdo estomacal de Proceratophrys sp Giaretta et al (1998) obtiveram uma maior diversidade de presas para P boiei de Atibaia, São Paulo, sendo coleópteros e ortópteros as principais presas Estes autores evidenciaram a ontogenia trófica em P boiei Os ortópteros também representam o principal item alimentar na dieta de P appendiculata da Ilha Grande, Rio de Janeiro (Boquimpani-Freitas et al, 2002, no prelo) O pequeno sapo-de-chifre, P boiei, da região serrana de Santa Teresa parece ser uma espécie generalista tendo em vista a presença de vários grupos de artrópodes encontrados nos conteúdos estomacais e a grande variabilidade de tamanho das presas ingeridas Esporadicamente a espécie predou também
BOL MUS BIOL MELLO LEITÃO (N SÉR ) 14 2002 19 sobre crustáceos isópodes A presença de pele (dermatofagia) no conteúdo estomacal, embora em baixo percentual, evidencia um hábito comum em muitos anfíbios de reaproveitarem parte desta durante a muda (e g, Weldon et al, 1993; Teixeira, 1999) Os constantes empregos de agrotóxicos na plantação de café devem afetar as populações de insetos e outros invertebrados, o que pode influenciar a dieta de P boiei Agradecimentos Ao Conselho Nacional para o Desenvolvimento Científico e Tecnológico pelo financiamento deste estudo através do projeto Biodiversidade da Mata Atlântica ( Proc No 469321/2000-8) Davor Vrcibradic confirmou a espécie de Proceratophrys Referências Bibliográficas BOMQUIPANI-FREITAS, L, ROCHA, C F D & VAN-SLUYS, M in press 2002 Ecology of the horned leaf-frog, Proceratophrys appendiculata (Leptodactylidae), in an insular Atlantic Rainforest area of Southeastern Brazil J Herpetol, 36 (2), no prelo DUELLMAN, W E & TRUEB, L 1994 Biology of Amphibians The Johns Hopkins University Press, Baltimore and London, 670 pp GIARETTA, A & SAZIMA, I 1993 Nova espécie de Proceratophrys Mir Rib do sul de Minas Gerais, Brasil (Amphibia, Anura, Leptodactylidae) Rev Brasil Biol, 53 (1): 13-19 GIARETTA, A, ARAÚJO, M S, MEDEIROS, H F & FACURE, K G 1998 Food habits and ontogenetic diet shifts of the litter dwelling frog Proceratophrys boiei (Wied) Revta Bras Zool, 15 (2): 385-388 GIARETTA, A A, BERNARDE, P S & KOKUBUM, M C N 2000 A new species of Proceratophrys (Anura: Leptodactylidae) from the Amazon Rain Forest J Herpetol, 34 (2): 173-178 HYSLOP, E J 1980 Stomach content analysis A review of methods and their application J Fish Biol, 17: 411-429 IZECKSOHN, E & PEIXOTO, O L 1981 Nova espécie de Proceratophrys da hiléia bahiana, Brasil (Amphibia, Anura, Leptodactylidae) Rev Brasil Biol, 41 (1): 19-24 MOREIRA, G & BARRETO, L 1996 Alimentação e variação sazonal na
20 TEIXEIRA & COUTINHO: DIETA DE PROCERATOPHRYS BOIEI freqüência de capturas de anuros em duas localidades do Brasil central Revta Bras Zool, 13 (2): 313-320 WELDON, P J, DEMETER, B J & ROSSCOE, R 1993 A survey of shed skin-eating (dermatophagy) in amphibians and reptiles J Herpetol, 27: 219-228