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1 BOL MUS BIOL MELLO LEITÃO (N SÉR ) 13:17-25 MARÇO DE O girino de Hyla leucopygia Cruz & Peixoto,1984 (Amphibia, Anura, Hylidae) Marcia dos Reis Gomes 1 & Oswaldo Luiz Peixoto 2 RESUMO: É descrito e figurado o girino de Hyla leucopygia de Teresópolis, Estado do Rio de Janeiro, espécie pertencente ao grupo albosignata Comparações com o girino de Hyla albosignata são apresentadas Preferências ambientais e características morfológicas, como forma do corpo e estruturas bucais, diferenciam os girinos das duas espécies São feitas algumas considerações sobre os girinos de H leucopygia, provenientes de Paranapiacaba, Estado de São Paulo Palavras chave: Amphibia, Anura, Hylidae, grupo albosignata, Hyla leucopygia, girino, descrição, dados ambientais ABSTRACT: The tadpole of Hyla leucopygia Cruz & Peixoto, 1984 (Amphibia, Anura, Hylidae) The tadpole of Hyla leucopygia, a species of the albosignata species group, from Teresópolis, Rio de Janeiro State, is described and figured The tadpole of H leucopygia is distinguished from that of H albosignata by environmental preferences and morphological features, among other aspects Remarks are made on differential traits between the tadpoles of H leucopygia from Paranapiacaba, São Paulo State, and those from Teresópolis Key words: Amphibia, Anura, Hylidae, albosignata group, Hyla leucopygia, tadpole, enviromental preferences Introdução O grupo albosignata reúne cinco espécies (Hyla albosignata Lutz & Lutz, 1938; H callipygia Cruz & Peixoto, 1984; H cavicola, Cruz & Peixoto, 1984; H fluminea Cruz & Peixoto, 1984 e H leucopygia Cruz & Peixoto, 1984), caracterizadas pela coloração verde do corpo e membros e pela presença de ornamentação cloacal (Cruz & Peixoto, 1984) A distribuição do grupo envolve, essencialmente, áreas de floresta de encosta, desde o Estado 1 Departamento de Zoologia, Instituto de Biologia, CCS - Universidade Federal do Rio de Janeiro, Ilha do Fundão, , Rio de Janeiro; 2 Departamento de Biologia Animal, Instituto de Biologia, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, Seropédica, , Rio de Janeiro, <opeixoto@domain com br>

2 18 GOMES & PEIXOTO: HYLA LEUCOPYGIA, GIRINOS do Espírito Santo até o Estado de Santa Catarina Uma dessas espécies, Hyla leucopygia, ocorre desde o Estado de São Paulo, em simpatria com H albosignata nas localidades de Boracéia e Paranapiacaba, até o Estado do Rio de Janeiro, neste, em simpatria com H fluminea, na localidade de Teresópolis Os girinos das espécies deste grupo estão associados a córregos de montanha da Mata Atlântica e deles apenas o girino de H albosignata está descrito (Peixoto & Cruz, 1983) Apresentamos aqui a descrição do girino de H leucopygia proveniente de Teresópolis, Estado do Rio de Janeiro, comparando-o com o girino de H albosignata e fazemos, ainda, considerações em relação aos girinos provenientes de Paranapiacaba, Estado de São Paulo Métodos O material reunido (ver Apêndice) encontra-se tombado na coleção ZUFRJ, depositada no Departamento de Zoologia do Instituto de Biologia da Universidade Federal do Rio de Janeiro A coleta dos girinos foi feita com peneiras e armadilhas ( funnel traps ) Os girinos foram anestesiados em cloretona a 5% e fixados com formalina a 5% Para observação das estruturas orais, modificamos a técnica descrita em Carvalho e Silva & Carvalho e Silva (1994), da seguinte forma: os girinos anestesiados foram colocados em uma escavação feita em uma placa com parafina; a boca foi distendida inicialmente com auxílio de pincel fino e, posteriormente, pela retirada parcial do líquido anestésico que foi substituído gradualmente por formalina a 10%, de modo a que a boca permanecesse emersa, por cerca de dez minutos; após este período, o girino foi preservado em formalina a 5% A medição dos girinos foi feita com paquímetro (precisão de 0,05mm) e com ocular milimetrada acoplada a microscópio estereoscópico, desta ultima forma foram tomadas as seguintes medidas: diâmetro do olho, distancia entre narinas, distancia narina-olho e distancia narina-focinho Foram medidos 10 exemplares, no estágio 28 (Tabela 1) Os estágios foram determinados de acordo com a tabela de Gosner (1960) As proporções e medidas que aparecem na descrição correspondem ao menor e maior valores encontrados entre os 10 exemplares, estando as médias entre parênteses Para determinar a coloração da íris, utilizamos o catálogo de cores de Smithe (1975) A fórmula dentária e a nomenclatura das estruturas orais seguem Altig (1970) e Altig & Johnston (1986)

3 BOL MUS BIOL MELLO LEITÃO (N SÉR ) Tabela 1: abreviaturas das medidas (em milimetros) ct: comprimento total; cc: comprimento do corpo; aco: altura do corpo; lc: largura do corpo; aca: altura da cauda; do: diâmetro do olho; io: distancia inter-orbital; nn: distancia entre narinas; of : distancia olho-focinho; bo: largura do disco oral; no: distancia narina olho Girinos de Hyla leucopygia (estágio 28) ZUFRJ Ct cc aco lc aca do io nn of Bo no ,6 18,2 8,8 10,7 13,2 1,7 4,4 3,8 5,0 3,9 1,6 58, ,5 10,1 10,2 1,7 4,3 3,3 4,7 3,9 1,6 57,5 18,2 8,4 10,2 11,1 1,7 4,2 3,7 4,4 4,2 1,6 50,2 15,9 7,9 9,0 11,4 1,6 4,1 3,4 4,0 3,9 1,3 52,9 16,4 7,4 9,4 11,2 1,8 4,2 3,7 4,4 4,01,5 46,2 14,3 7,08,2 9,9 1,6 3,5 3,1 4,0 3,9 1,2 49,7 16,3 7,3 8,9 10,8 1,6 3,5 3,3 4,3 4,2 1, ,7 15,4 7,1 8,9 9,8 1,6 3,6 3,4 3,9 3,8 1,4 51,8 17,3 7,9 9,8 10,7 1,7 3,8 3,3 4,7 3,7 1,4 50,0 15,8 7,2 9,0 9,8 1,6 3,5 3,3 4,1 3,8 1,3 Resultados DESCRIÇÃO DO GIRINO (ZUFRJ 4815, ZUFRJ 4826, ZUFRJ 6003) Comprimento total do girino (estágio 28), em média, 52,4mm Corpo, em vista dorsal (Figura 1b), ovalado, representando desde 28% a 33% (31%) do comprimento total, com largura maior que a altura e representando entre 54% e 62% (57%) do comprimento do corpo (Figura 1a); focinho arredondado; narinas reniformes com uma projeção no bordo interno, mais próximas dos olhos do que da extremidade do focinho, mais afastadas entre si (cerca de 1,4 vezes) do que da extremidade do focinho, mais afastadas entre si, (cerca de 2,4 vezes) do que dos olhos; olhos dorso-laterais, ligeiramente mais afastados da extremidade do focinho do que entre si, contidos cerca de 2,4 vezes na distância interorbital; espiráculo sinistro, voltado para cima, ligeiramente afunilado na extremidade, posicionado entre 61% e 68% (65%) do comprimento do corpo; tubo anal mediano, com abertura voltada para o lado direito Cauda representando de 67% a 72% (69%) do comprimento total, altura ultrapassando a do corpo desde 1,6mm a 4,4mm (3,0mm), tendo seu ponto mais alto no final do terço anterior e terminando em ponta arredondada; musculatura caudal moderada; nadadeira dorsal arqueada com origem no corpo, invadindo em cerca de 10% o corpo, com altura máxima de, aproximadamente, 4,0mm no final do

4 20 GOMES & PEIXOTO: HYLA LEUCOPYGIA, GIRINOS terço médio, afilando rapidamente na extremidade; nadadeira ventral, mais baixa que a dorsal, com altura relativamente constante, equivalente a 3,0mm, em média Disco oral ventral (Figuras 1c e 1d), ocupando de 37% a 47% (42%) da largura do corpo; disco oral interrompido anteriormente, com três reentrâncias no lábio posterior, sendo a do meio menos pronunciada Uma única fileira de papilas marginais na parte anterior, que pode se tornar dupla na parte lateral e posterior, onde há papilas submarginais; fórmula dentária 2(2) / 4(1), sendo que a primeira fileira anterior invade a interrupção de papilas, a primeira posterior tem tamanho equivalente à terceira, a segunda ligeiramente maior e a quarta curta; maxila estreita em arco largo e mandíbula média em V amplo Figura 1: Hyla leucopygia, ZUFRJ 6003, girino estágio 28, Vale da Revolta, Teresópolis, Estado do Rio de Janeiro: a vista lateral, b vista dorsal, c vista ventral; ZUFRJ 4815, mesma localidade, d: boca Escalas, girinos: 10mm; boca: 1mm

5 BOL MUS BIOL MELLO LEITÃO (N SÉR ) Coloração em vida Corpo, em vista lateral, cinza pardacento (podendo variar para pardo), com aspecto granitado devido à presença de pequenas manchas irregulares pretas; uma faixa preta, acompanhada anteriormente por uma outra de cor bege, desde a frente do olho até aproximadamente o canto da boca; uma mancha escurecida mal definida abaixo da linha média, aproximadamente sob os olhos, que pode se juntar à faixa preta Parte distal do espiráculo branca, uma mancha preta alongada na base do mesmo; olhos vermelhos scarlet (14), com pequenos pontos pretos, sem anel ao redor da pupila Corpo, em vista dorsal, pardo acinzentado com pequenas manchas pretas dispersas e duas manchas pretas grandes ao lado da origem da nadadeira; musculatura da cauda com barras transversais enegrecidas Cauda pardacenta podendo ter pequena variação de claro a escuro, com um aspecto marmoreado devido a presença de manchas claras (bege), que são maiores no terço anterior da musculatura Na musculatura caudal, lateralmente, há uma faixa dorsal pardo enegrecida tracejada, cujos traços são mais grossos na região anterior próximo ao corpo, e uma faixa enegrecida longitudinal, na linha média do terço anterior; a porção terminal é enegrecida Nadadeira dorsal transparente com tonalidade avermelhada e manchas pardo acinzentadas, algumas dispersas e outras concentradas formando uma faixa na região marginal, onde a tonalidade vermelha é mais intensa Nadadeira ventral transparente até o terço anterior, apresentando algumas manchas pardo acinzentadas dispersas e outras formando uma faixa marginal O ventre é transparente com aspecto nacarado até a linha do espiráculo, à frente desta, as manchas nacaradas concentram-se em algumas regiões, estando ausentes na região central da porção gular Coloração em fixador Corpo, em vista dorsal, castanho escuro, principalmente nos lados; duas faixas largas, medianas, de coloração bege com pigmentação castanho escuro, indo desde atrás dos olhos até o final do corpo; região adiante dos olhos com a mesma coloração das faixas; na região mediana, um pouco atrás dos olhos, uma mancha bege arredondada Em vista lateral, corpo castanho escuro, algo mais claro na região anterior aos olhos, com uma faixa estreita, castanho escuro, da frente do olho até o canto da boca; espiráculo esbranquiçado, principalmente na parte distal; uma mancha escura na região de limite com a cauda, que se continua com o tracejado da cauda Musculatura

6 22 GOMES & PEIXOTO: HYLA LEUCOPYGIA, GIRINOS caudal castanha com manchas beges dispersas, maiores na metade superior do terço anterior e formando um marmoreado no restante; em toda extensão da cauda, uma faixa dorsal castanho escuro, variando, individualmente, de muito tracejada a quase contínua, e outra mediana contínua no terço anterior; nadadeira dorsal esbranquiçada, translúcida, com manchas castanho formando um marmoreado e uma linha estreita marginal, castanha no terço anterior; nadadeira ventral esbranquiçada, translúcida com manchas castanho formando um leve marmoreado, mais nítido na metade posterior Ventre esbranquiçado, com manchas castanho escuro na região gular, e desta região até o final do corpo, uma faixa estreita mediana transparente Discussão Os girinos de H leucopygia foram encontrados, em Teresópolis, em remansos de riachos de curso rápido, a cerca de 1000m de altitude, cobertos por mata alta e com profundidade variando de 0,5 até 1m O fundo era pedregoso, coberto por cascalho e folhiço, e o terreno bastante inclinado em alguns pontos Os girinos foram coletados no período de agosto a abril e no mês de junho, entre 1990 e 1996, mas foram encontrados praticamente o ano inteiro Já em Paranapiacaba foram encontrados, em outubro de 1991, em remansos de riacho, em altitude superior, em cerca de 150m, aos de Teresópolis Segundo Haddad & Sazima (1992) para Hyla leucopygia: a desova é aquática e depositada em tocas subterrâneas, escavadas pelos machos na lama das margens de poças temporárias, à semelhança de Hyla cavicola (Cruz & Peixoto, 1984), não sobre a vegetação como indicado por Duellman (1986) Haddad & Sawaya (2000) registram, a partir de observações sobre o comportamento reprodutivo de H leucopygia, realizadas na região da Serra do Japi, no Estado de São Paulo, um novo modo reprodutivo para hilídeos da Mata Atlântica Este modo reprodutivo envolve a deposição de ovos aquáticos em ninhos subterrâneos, que após inundados por chuvas intensas, permitirão aos girinos atingirem poças, riachos e lagoas, em que se desenvolverão Consideram, os autores, que tal modo reprodutivo caracteriza o conjunto de espécies reconhecidas como pertencentes ao grupo albosignata Cruz & Peixoto (1984) assinalam que as desovas de H cavicola são depositadas em ninhos subterrâneos à margem de riachos, sendo característica do grupo, segundo esses autores, o hábito de criar suas larvas em córregos de montanha Os girinos de H leucopygia, por nós coletados, só foram encontrados em remansos de riacho, e nunca em poças temporárias Observações

7 BOL MUS BIOL MELLO LEITÃO (N SÉR ) pessoais, envolvendo todas as espécies do grupo albosignata, nos levam a considerar que seus girinos são caracteristicamente, habitantes de riachos de encosta, ocupando áreas de remanso ou trechos com maior movimentação do fluxo de água A fauna acompanhante dos girinos de H leucopygia, em Teresópolis, era composta por girinos de Megaelosia goeldi (Baumann, 1912); Proceratophrys sp ; Hyla arildae Cruz & Peixoto, 1985; H carvalhoi Peixoto, 1981; Scinax albicans (Bokerman, 1967) e S flavoguttatus (Lutz & Lutz, 1939) A coloração do corpo dos girinos de Teresópolis, em vida, é pardo acinzentada, e após o estágio 35 a tonalidade avermelhada da nadadeira dorsal pode ocorrer na ventral; nos exemplares de Paranapiacaba, a coloração do corpo é castanho escuro, e a nadadeira ventral tem tonalidade vermelha Morfologicamente o girino de H leucopygia difere do de H albosignata, descrito por Peixoto & Cruz (1983), por ser maior, mais robusto, ter o corpo ovalado e não alongado, a abertura do espiráculo voltada mais para cima, a cauda bem mais alta, ultrapassando a altura do corpo em média em 3mm e não 1mm, e a origem da nadadeira dorsal atingir corpo Quanto a caracteres bucais, o girino de H leucopygia apresenta uma reentrância a mais no lábio inferior, a fórmula dentária é 2(2) / 4(1), e não 2(2) / 4, sendo a terceira fileira inferior de dentículos equivalente à primeira e não menor que as duas primeiras Quanto à coloração, o girino de H leucopygia, procedente de Teresópolis, tem o dorso pardo acinzentado a pardo e o ventre transparente, com aspecto nacarado; H albosignata, segundo Peixoto & Cruz (1983), apresenta dorso marrom e o ventre transparente com manchas douradas Os olhos das larvas de H leucopygia são vermelhos com pontos pretos, sem anel ao redor da pupila; os de H albosignata são pretos com pontos dourados e com um anel dourado ao redor da pupila Em relação ao material de H albosignata procedente de São Bento do Sul, Estado de Santa Catarina, podemos também diferenciar o girino de H leucopygia por ter maior número de papilas submarginais, as papilas marginais menos robustas, a coloração geral do corpo mais intensa, a nadadeira ventral de contorno mais arqueado, e por ter a íris mais para o vermelho, enquanto em H albosignata ela é mais para o laranja Além das diferenças morfológicas, as preferências ambientais variam, pois o girino de H albosignata pode ser encontrado em locais com menor cobertura vegetal, bordas de mata, em córregos ou trechos espraiados com fluxo mais lento, como no caso daqueles de São Bento do Sul, em que o terreno era mais aberto, menos inclinado e o fundo de lama com pouco folhiço

8 24 GOMES & PEIXOTO: HYLA LEUCOPYGIA, GIRINOS Agradecimentos Somos gratos aos colegas do Laboratório de Herpetologia, do Departamento de Zoologia, da Universidade Federal do Rio de Janeiro, pelo apoio nos trabalhos de campo e pela troca de idéias Ao Prof Dr Eugenio Izecksohn pelo estímulo e apoio à primeira autora durante a orientação de sua dissertação de mestrado, da qual o presente trabalho é parte Apêndice Material examinado Girinos de Hyla leucopygia Vale da Revolta, Teresópolis, Estado do Rio de Janeiro, ZUFRJ 4761, 25 a 26-I-92, O L Peixoto, S P C Silva, A M P T C Silva e M R Gomes; ZUFRJ 4766, 1-II-92, O L Peixoto, S P C Silva, A M P T C Silva, R Sachsse, L N Weber, C S Santos e M R Gomes; ZUFRJ 4767, 2-II-92, O L Peixoto, S P C Silva, A M P T C Silva, R Sachsse, L N Weber, C S Santos e M R Gomes; ZUFRJ 4815, 1-II-92, S P C Silva e R Sachsse; ZUFRJ 4820, 2-IX-89, O L Peixoto, S P C Silva, R Sachsse e C S Santos; ZUFRJ 4824, 15-XII-91, O L Peixoto, S P C Silva, A M P T C Silva e M R Gomes; ZUFRJ 4826, 5 a 8-II-91, S P C Silva, R Sachsse; ZUFRJ 5513, 5514, 14 a 15-I-93, O L Peixoto e M R Gomes; ZUFRJ 5965, 5 a 8-II- 91, S P C Silva e R Sachsse; ZUFRJ 6003, 17 a 18-IV-94, S P C Silva, A M P T C Silva e A C O Queiroz; ZUFRJ 6209, 3-II-95, A C O Queiroz, L N Weber e M T Rodrigues Alto da Serra de Cubatão, Paranapiacaba, Estado de São Paulo: ZUFRJ 4669, 22-IX-91, R Sachsse, R Batista e A Kury Girinos de Hyla albosignata São Bento do Sul, Estado de Santa Catarina : ZUFRJ 5598, 26-III-93, O L Peixoto, S P C Silva, R Sachsse e M R Gomes; ZUFRJ 6966, 7 a 9- II-96, O L Peixoto e M R Gomes Referências Bibliográficas ALTIG, R, 1970, A key to the tadpoles of the continental United States and Canada Herpetologica, 26:

9 BOL MUS BIOL MELLO LEITÃO (N SÉR ) ALTIG, R & JONHSTON, G F, 1986, Major characteristics of the free living anuran tadpoles Smithsonian Herpetol Inf Serv, 67 : 1-75 CARVALHO E SILVA, S P & CARVALHO E SILVA, A M P T, 1994, Descrição das larvas de Ololygon albicans e de Ololygon trapicheiroi com considerações sobre sua biologia (Amphibia, Anura, Hylidae) Rev Brasil Biol, 54 (1) : CRUZ, C A G & PEIXOTO, O L, 1984, Espécies verdes de Hyla : o complexo albosignata (Amphibia, Anura, Hylidae) Arq Univ Fed Rur Rio de J, 7 (1): GOSNER, K L, 1960, A simplified table for staging anuran embryos and larvae with notes on identification Herpetologica 16 : HADDAD, C F B, & SAZIMA, I, 1992, Anfíbios anuros da Serra do Japi p: , In: Morellato, L P C (O) História Natural da Serra do Japi UNICAMP Ed /FAPESP, Campinas, São Paulo, 321 pp HADDAD, C F B & SAWAYA, R J, 2000, Reproductive modes of Atlantic Forest Hylids Frogs: A General Overview And The Description of A New Mode Biotropica 32 (4b): PEIXOTO, O L & CRUZ, C A G, 1983, Girinos de espécies de Hyla do grupo Albomarginata do sudeste brasileiro ( Amphibia, Anura, Hylidae) Arq Univ Fed Rur Rio de J : 6 (2) : SMITHE, F B, 1975, Naturalist s Color Guide Amer Mus Nat Hist Ed, New York