Considerações sobre a morfo-anatomia dos órgãos vegetativos de Amaranthaceae com ênfase no gênero Pfaffia Mart.
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1 REVISÃO 97 Considerações sobre a morfo-anatomia dos órgãos vegetativos de Amaranthaceae com ênfase no gênero Pfaffia Mart. MUSSURY, R.M. 1* ; SCALON, S.P.Q. 2 1 Universidade Federal da Grande Dourados, Faculdade de Ciências Biológicas e Ambientais. Rodovia Dourados-Itahum Km 12, Dourados, MS. * mara.mussury@ufgd.edu.br 2 Universidade Federal da Grande Dourados, Faculdade de Ciências Agrárias Dourados, MS RESUMO: A matéria prima de interesse farmacêutico nas Amaranthaceae tem sido extraída principalmente a partir do órgão subterrâneo. Na região sul de Mato Grosso do Sul toda a parte aérea e o sistema subterrâneo de espécies do gênero Pfaffia são amplamente utilizadas para fins medicinais. Diante da constatação das controvérsias na literatura em relação ao sistema subterrâneo desse gênero, a presente revisão descreve e define a morfo-anatomia dos órgãos vegetativos das Amaranthaceae com ênfase no sistema subterrâneo do gênero Pfaffia. Palavras-chave: Plantas medicinais, Amaranthaceae, ginseng-brasileiro ABSTRACT: Consideration about morphology and anatomy of Amaranthaceae with emphasis on genus Pfaffia Mart. Pharmaceutical industry has been extracting the desired raw material in Amaranthaceae from subterraneous organ of its specimens. In the south region of Mato Grosso do Sul State, Brazil, the subterraneous system and all aerial part of Pfaffia species are largely used for medicinal use. In face of many controversies in literature in relation to the subterraneous system of this genus, this present revision describes and defines the morphology and anatomy of Amaranthaceae vegetative organs emphasizing the subterraneous system of Pfaffia genus. Key words: Medicinal plants, Amaranthaceae, brazilian ginseng As Amaranthaceae são predominantemente tropicais e subtropicais incluindo 71 gêneros e aproximadamente espécies (Marchioretto et al. 2004). No Brasil está representada por 15 gêneros e 100 espécies (Siqueira, 2002), ocorrentes nos mais diversos ecossistemas, como cerrado, campos rupestres, caatingas, restingas, matas (Siqueira, 1983b, 1987b), desertos e litoral (Piza Araújo, 1980). São plantas herbáceas e subarbustivas, perenes, eretas ou semi-eretas, com 0,5 a 2,5 m de altura, com raiz tuberosa, geralmente bifurcada (Pott & Pott, 1994). Segundo Covas (1941), as folhas são alternas ou opostas, inteiras, pecioladas e sem estípulas. As flores estão reunidas em inflorescências compostas, em cima dicotômica podendo ser bissexuadas ou unissexuadas, geralmente de ovário unilocular e uniovular. No Brasil, uma das primeiras tentativas para elucidação das tendências evolutivas de gêneros de Amaranthaceae foi realizada por Siqueira (1983a). O autor baseou-se na morfologia das espécies e, utilizou como fundamento as afirmações de Cronquist (1987), de que, as Amaranthaceae são provavelmente derivadas diretamente das Chenopodiaceae pelas características florais apresentadas. De acordo com Judd et al. (1999), com base em caracteres moleculares e morfológicos, as Amaranthaceae atualmente incluem as Chenopodiaceae, formando um grupo monofilético com representantes medicinais localizados no cerrado e matas da região de Mato Grosso do Sul. Com a constatação das características medicinais e alimentícias das espécies de Amaranthaceae por Siqueira (1987a), um estudo detalhado das características morfológicas, taxonômicas e de distribuição geográfica foi realizado pelo autor contribuindo com a descrição de sete gêneros Alternanthera, Amaranthus, Blutaparon, Celosia, Chamissoa, Gomphrena e Pfaffia, representado pelas espécies Pfaffia paniculata (Mart.) O. Kuntze e P. jubata Mart (Siqueira, 1987b, 1988). O gênero Pfaffia Mart. é constituído por 33 espécies com distribuição na América Central e do Sul, das quais 21 habitam no Brasil em florestas e Recebido para publicação em 10/01/2006 Aceito para publicação em 24/04/2007
2 98 campos. São reconhecidas com base na morfologia três seções para o gênero: Pfaffia, Sertunera e Hebanthe. P. glomerata (Spreng) Pedersen está inserida na secção Sertunera, a qual apresenta o menor número de espécies no Brasil, constando ainda P. iresinoides (HBK) Spreng e P. vaga A. Moore (Siqueira, 1988). O interesse por espécies de Pfaffia tem crescido em decorrência da descoberta do ácido pfáffico nas raízes de Pfaffia paniculata Kuntze, que é utilizado no aumento das defesas do organismo contra doenças e no tratamento do envelhecimento precoce (Siqueira, 1987a). Dentre as propriedades citadas para esse ácido destaca-se as anti-tumorais (Mazzanti & Braghiroli, 1994) e afrodisíacas, além de auxiliar no tratamento da diabete e do reumatismo (Oliveira et al. 1980). A raiz apresenta componentes que atuam na regeneração das células, na purificação do sangue, na inibição do crescimento de células cancerígenas, na regularização das funções hormonais e sexuais e como bioenergético (Nishimoto et al., 1990). P. glomerata ocorre em todo o Brasil e países limítrofes, sendo freqüente no cerrado e matas do Estado de Mato Grosso do Sul (Pott & Pott, 1994). Caracteriza-se por possuir caule ereto, delgado, glabro ou levemente piloso, folhas curto-pecioladas, ovadolanceoladas a estreito-lanceoladas, glabras ou pilosas, acuminadas e mucronadas, florescem e frutificam geralmente de setembro a maio e, às vezes, nos outros meses (Smith & Downs, 1972).A partir de dados fornecidos pelos herbários visitados na Argentina, Pedersen (1967) elaborou uma listagem das diversas sinonímias que eram utilizadas por diferentes autores para a mesma espécie. Observou que P. glomerata apresenta como sinônimos: P. glauca (Mart.) Spreng., P. luzulaeflora (Mart.) D. Dietr., P. dunaliana (Moq.) Schinz e P. stenophylla (Spreng.) Stuchlik. É conhecida, popularmente, como fáfia, ginseng do pantanal, ginseng brasileiro (Nishimoto et al. 1990), corango ou sempreviva (Smith & Downs, 1972). Morfologia da plântula Em face da variedade de ambientes em que as Amaranthaceae ocorrem (Siqueira, 1983b, 1987b), a caracterização morfológica das plântulas e estádios juvenis permite a identificação das espécies no campo e, com isso, o conhecimento da dinâmica de suas populações (Silva et al. 1988). Além de crítica, a fase de plântula e os estados juvenis dessa família são pouco conhecidos e, devido à grande fragilidade estrutural que as plantas exibem nesse período, elas estão sujeitas a danos diversos, produzidos pelo pisoteio de animais, queda de ramos e herbivoria. Dessa forma, o período juvenil pode ser considerado o mais crítico do ciclo de vida de muitas espécies (Kozlowski, 1971), uma vez que o fracasso dos processos adaptativos nesse estádio poderia, a longo prazo, levar a espécie à extinção (Amo-Rodríguez & Gómez-Pompa, 1976). Estudos da morfologia das plântulas e plantas jovens, de acordo com Ricardi et al. (1977) e Torres (1985), permitem a descoberta de estruturas transitórias, primitivas ou derivadas, as quais desaparecem com o desenvolvimento da planta, mas que podem ter extraordinária importância no estabelecimento de conexões filogenéticas. Estudos das primeiras fases de desenvolvimento dos vegetais foram realizados com diversas espécies de diferentes famílias. Com as Amaranthaceae, o único registro é o trabalho de Mussury (2003) em Pfaffia glomerata e Mussury et al. (2006) com Gomphrena elegans. A morfologia inicial da plântula de P. glomerata é epígeofoliácea já que se verificou a emissão e liberação dos cotilédones do tegumento (fanerocotiledonar + epígea + cotilédone foliáceo). Os cotilédones e eofilos são foliosos, verdes na face adaxial e avermelhados abaxialmente, sendo essa coloração devido ao pigmento betalaina. Tais características também foram verificadas por Mussury et al. (2006) em G. elegans. Morfo-anatomia dos órgãos vegetativos Nas Amaranthaceae diversas terminologias são empregadas para designar os sistemas subterrâneos de plantas adultas, dentre elas: xilopódio, rizoma, cormo, bulbo, estolão, tubérculo e rizóforo (Rocha & Menezes, 1997). Apesar dessa variedade de termos, muitas vezes eles são insuficientes para designar o tipo de órgão subterrâneo que se quer descrever sendo fundamental a análise anatômica. Assim, o estudo anatômico dos sistemas subterrâneos de espécies do gênero Pfaffia realizado por Menezes et al. (1969) em P. jubata, Siqueira et al. (1993) em P. tuberosa e Mussury (2003) com P. glomerata, descrevem o sistema subterrâneo consistindo na sua maior parte de raiz, com outra parte caulinar gemífera de tamanho e forma irregular participando na sua formação. Siqueira (1987a) baseando-se em observações morfológicas denominou o sistema subterrâneo de P. jubata como xilopódio, e, Mussury (2003), baseando-se em análises ontogenéticas do sistema subterrâneo observou que P. glomerata constitui-se de raízes tuberosas e de uma porção caulinar basal intumescida que emite uma profusão de ramos aéreos. Rizzini & Heringer (1961), reconhecem que a diferenciação entre xilopódio e raiz tuberosa requer estudo ontogenético do sistema subterrâneo. Os autores consideram que xilopódio é uma estrutura túbero-lignificada gemífera com hipocótilo frequentemente participando na sua formação. De acordo com os autores, as raízes tuberosas são distintas do xilopódio por apresentarem predominância de parênquima de armazenamento
3 99 celulósico, não raramente suprido de água e amido, é sempre geneticamente determknado, independente do meio, e é basicamente um produto de crescimento secundário da raíz primária, sendo que o hipocótilo pode participar do processo. Piza Araújo (1980) definiu o sistema subterrâneo de Philoxerus portulacoides como rizoma, sendo este formado de uma porção caulinar constituída de ramificações oriundas dos nós do rizoma e uma porção radicular constituída de raiz principal e ramificações. Segundo Rizzini & Heringer (1966), o rizoma é um sistema vegetativo único, que pode ser encontrado em muitas monocotiledôneas e em algumas dicotiledôneas. Estudos anatômicos com as Amaranthaceae evidenciaram em muitos gêneros, o crescimento secundário anômalo em raiz e caule (Wilson, 1924; Joshi, 1937; Balfour, 1965). Balfour (1965) admite que o crescimento secundário na Amaranthaceae é devido à atividade do meristema extra-fascicular, originado de células parenquimáticas localizadas na periferia do floema primário de cada feixe vascular. De acordo com Wilson (1924) o meristema extra-fascicular pode ser constantemente renovado, mas De Bary (1884) e Mao (1933), apud Balfour (1965), acreditavam que o meristema extra-fascicular permanece continuamente ativo produzindo xilema e floema secundários. Joshi (1937) relata que o tecido vascular secundário do caule nas Amaranthaceae é derivado de sucessivos câmbios de atividade limitada. Assim, vários anéis concêntricos ou arcos de feixes colaterais são encaixados no tecido interfascicular. Para Joshi (1937) o espessamento observado somente na região proximal, (próximo ao colo) de várias espécies de Amaranthaceae constitui fenômeno de redução, enquanto o crescimento variante em toda a extensão do caule é caráter primitivo. O autor relata, ainda, que o cilindro vascular secundário do caule e das raízes das Amaranthaceae e Chenopodiaceae é conhecido por apresentar sucessão de arcos cambiais de atividade limitada, os quais se desenvolvem em arcos concêntricos com feixes colaterais inclusos no tecido interfascicular. O crescimento secundário variante, formado por sucessivos câmbios, está presente nos ancestrais imediatos dessas famílias e a forma do câmbio secundário e a natureza do tecido interfascicular são características importantes na evolução do cilindro vascular secundário. De acordo com De Bary (1884), apud Joshi (1937), o tecido conjuntivo que separa os feixes vasculares pode ser inteiramente parenquimático, tangencialmente parenquimático e radialmente esclerenquimático, ou inteiramente esclerenquimático. Wilson (1924) observou que no caule das espécies de Amaranthaceae ocorre tecido parenquimático ou prosenquimático que posteriormente sofre lignificação parietal entre os feixes de xilema e floema. Segundo Gravis & Constantinesco (1907), o câmbio na raiz de espécies da Amaranthaceae origina-se de um pseudopericiclo provido dos elementos procambiais que persistem externamente ao floema, ou dos elementos de tubo crivado quando perdem sua diferenciação específica, mas Solereder (1908) e Metcalfe & Chalk (1950) admitem que o câmbio desenvolve-se no periciclo. No Brasil, o primeiro trabalho com Amaranthaceae sob enfoque anatômico do sistema subterrâneo foi realizado por Menezes et al. (1969) com Pfaffia jubata. Os autores verificaram que a ocorrência de crescimento anômalo na parte basal do caule é devido à formação de feixes numa faixa cambial normal e por desdiferenciação de células de parênquima. Nesse trabalho, foi enfatizada a necessidade de estudos ontogenéticos do sistema subterrâneo visando determinar a origem do espessamento observado. O sistema subterrâneo apresenta pequena porção caulinar, dotado de gemas endógenas e exógenas, sendo a maior parte tuberizada de natureza radicular. Siqueira et al. (1993) através da análise anatômica dos órgãos vegetativos de P. tuberosa descreveu o sistema subterrâneo consistindo na sua maior parte de raiz, com outra parte caulinar gemífera de tamanho e forma irregular participando na sua formação. Em Pfaffia glomerata, Mussury (2003) observou que o sistema subterrâneo é constituído de raiz primária e secundária tuberosas e de região originada do intumescimento do hipocótilo que posteriormente emite uma profusão de ramos aéreos. A espécie apresenta crescimento variante na raiz e caule aéreo. Na raiz o crescimento secundário resulta da instalação inicial do câmbio vascular de forma usual e o aumento de diâmetro se faz pela atividade de cambio adicionais formados inicialmente a partir do periciclo plurisseriado e posteriormente pela desdiferenciação de células parenquimáticas externas ao floema secundário. Outros estudos com órgãos vegetativos das Amaranthaceae que ocorrem nos biomas brasileiros e integram a literatura nacional foram realizados por Piza Araújo (1980), Viana (1992), Bona (1993), Bona & Morretes (1997) e internacional por Rajput & Rao (1999), Costea & DeMason (2001) e Rajput (2001). Em Philoxerus portulacoides ST. HIL, o crescimento secundário atípico da raiz ocorre quando, imediatamente após a instalação dos tecidos vasculares normais, surge externamente o primeiro câmbio extranumerário, produzindo xilema para dentro e floema para fora. Posteriormente, novas faixas cambiais, inicialmente contínuas, diferenciam-se gradualmente no parênquima cortical, originando novos tecidos vasculares (Piza Araújo, 1980). Bona (1993) observou que na raiz e base
4 100 caulinar de Althernanthera philoxeroides (Mart.) Griseb. e A. aquatica (Parodi) Chodat ocorre crescimento secundário anômalo. Na raiz, instala-se o câmbio que inicia crescimento secundário normal; em seguida extingue-se rapidamente após formar, na região central, feixes vasculares colaterais separados entre si por tecido parenquimático. Externamente ao floema, surgem sucessivos anéis cambiais iniciando crescimento variante. Cada câmbio forma um anel de feixes vasculares isolados, dispostos concentricamente. Posteriormente, novos anéis cambiais formam-se a partir de células parenquimáticas externas ao floema do anel precedente. No caule, instalam-se arcos cambiais no parênquima situado entre as fibras perivasculares e o floema, os quais se ampliam lateralmente, estabelecendo ligação com o câmbio interfascicular que se desloca para fora, originando novos feixes vasculares e tecido interfascicular que pode ou não ficar esclerificado. Rajput & Rao (1999), analisando a estrutura e o desenvolvimento do câmbio em Pupalia lappacea L. Juss., observaram que a ausência de raios medulares e a ocorrência de fibras nucleadas no caule não foram anteriormente relatadas nos trabalhos de Joshi (1937). Rajput (2001), em seu estudo sobre o crescimento secundário do caule de Celosia argentea L. e Aerva sanguinolenta (L.) Blume, observou que em ambas o crescimento secundário resulta do desenvolvimento de sucessivos arcos cambiais. No início do crescimento secundário, esse câmbio consiste apenas de células iniciais fusiformes, que originam tecido vascular sem raio. Posteriormente, foram observados em C. argentea raios alongados verticalmente. Funcionalmente, o câmbio foi bidirecional, produzindo xilema centripetamente e floema centrifugamente. Bona (1993) observou que na raiz de Alternanthera philoxeroides e A. aquatica o felogênio instala-se na região pericíclica. No entanto, Menezes et al. (1969), Piza Araújo (1980) e Viana (1992) observaram que o felogênio origina-se subepidermicamente na raiz de Pfaffia jubata Mart., Philoxerus portulacoides e Amaranthus viridis L. respectivamente. Em P. glomerata o felogênio tem origem epidérmica. De acordo com Metcalfe & Chalk (1950), no caule das Amaranthaceae a periderme apresenta origem subepidérmica. A endoderme é frequentemente visível, constituída de células amilíferas. O periciclo pode encontrar-se interrompido por fibras. O sistema vascular é formado por feixes vasculares colaterais, arranjados em círculos concêntricos ou irregularmente dispostos. O tecido conjuntivo entre os feixes constitui-se de parênquima em algumas espécies, em outras de prosênquima lignificado ou não lignificado. Menezes et al. (1969), estudando o caule aéreo de P. jubata observaram que este apresenta epiderme monoestratificada, com tricomas pluricelulares e estômatos. Em posição subepidérmica ocorre uma faixa de colênquima geralmente com três camadas e parênquima clorofiliano constituído geralmente por seis camadas. O cilindro vascular está representado por feixes de xilema e floema e uma faixa externa de esclerênquima. Externamente ao esclerênquima ocorre uma faixa cambial que origina novos elementos condutores. Handro (1967) verificou que a anatomia foliar de Pfaffia sericea (Spreng.) Mart., P. jubata Mart., P. gnaphalioides (Vahl.) Mart. e P. velutina Mart., possibilitou a individualização das espécies, observando a superfície e o número de células dos tricomas, o formato das células nas duas faces da epiderme e a presença de estômatos. Para todas as espécies analisadas, observou que o mesofilo é bifacial, apresentando parênquima paliçádico e lacunoso típico com drusas. Segundo Gavilanes, (1999) em Gomphrena celosioides Mart., o mesofilo é dorsiventral com feixes vasculares do tipo colateral envoltos por bainha cloroplastídica. Handro (1964) estudando diversas espécies do gênero Gomphrena, observou em G. prostrata Mart., G. officinalis Mart., e G. pohlii Moq. que as células da bainha são lignificadas e em G. macrocephala a bainha é celulósica. Todas as espécies apresentam estômatos em ambas as faces do limbo, tricomas pluricelulares e no parênquima intervascular ocorrem drusas. Mussury (2003) relata que em Pfaffia glomerata o mesofilo é dorsiventral. Na epiderme ocorrem tricomas tectores e glandulares e estômatos do tipo anomocíticos como na maioria das Amaranthaceae e os feixes vasculares colaterais, de menor calibre apresentam endoderme rica em amido. Consideração final As controvérsias na definição do sistema subterrâneo de espécies de Pfaffia existem, no entanto, os estudos ontogênicos com o órgão subterrâneo realizado recentemente esclarecem que o sistema subterrâneo constitui-se de raiz tuberosa e não xilopódios, possuindo crescimento secundário variante ; resultante da instalação inicial do câmbio vascular de forma usual e que o aumento de diâmetro decorre da atividade de câmbios acessórios formados inicialmente a partir do periciclo plurisseriado e posteriormente pela retomada de divisão de células parenquimáticas situadas externamente ao floema secundário.
5 101 AGRADECIMENTO A Universidade Estadual Paulista UNESP- Botucatu pela oportunidade de realizar o trabalho, a CAPES e a FUNDECT-MS (Fundação de apoio ao desenvolvimento do Ensino, Ciência e Tecnologia do Estado de Mato Grosso do Sul) o apoio financeiro. REFERÊNCIA BIBLIOGRÁFICA AMO-RODRÍGUEZ, S.; GÓMES-POMPA, A. Crescimiento de estados juveniles en plantas de Selva Tropical Alta Perennifolia. In: Gómez-Pompa; A. et al. (Eds.), Investigaciones sobre la regeneration de seivas altas en Veracruz, Mexico. México: Continental, p BALFOUR, E. Anomalous secondary thickening in Chenopodiaceae, Nyctaginaceae and Amaranthaceae. Phytomorphology, v.15, n.2, p , BONA, C. Estudo morfo-anatômico comparativo dos órgãos vegetativos de Alternanthera philoxeroides (Mart) Griseb. E A. aquatica (Parodi) Chodat. (Amaranthaceae) p. (Dissertação de Mestrado-Botânica)-Universidade Federal de Curitiba- Curitiba. BONA, C.; MORRETES, B.L. 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