Ana Paula Lemke 1,2 Yzel Rondon Súarez 1

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1 A composição de espécies de peixes e a diversidade beta podem ser explicadas pelas características físicas e uso do solo em microbacias hidrográficas da bacia do rio Ivinhema? Ana Paula Lemke 1,2 Yzel Rondon Súarez 1 1 Universidade Estadual de Mato Grosso do Sul/Centro Integrado de Análise e Monitoramento Ambiental/Laboratório de Ecologia Rod. Dourados-Itahum, Km 12 Cidade Universitária Dourados - MS, Brasil anapaulalemke@yahoo.com.br, yzel@uems.br 2 Programa de Pós Graduação em Recursos Naturais/UEMS. Dourados-MS Resumo: O aumento da população mundial e utilização de bens de consumo, acarreta o aumento no uso dos recursos naturais, dessa forma os recursos hídricos, a fauna e flora aquáticos são fortemente impactados. Este trabalho objetivou responder se as formas de uso do solo e características das microbacias influenciam a composição das espécies de peixes e diversidade beta nas microbacias amostradas na bacia do rio Ivinhema, Alto rio Paraná. Foi possível verificar que a diversidade beta está correlacionada positivamente com a heterogeneidade ambiental, área da bacia, fragmentos florestais, enquanto a agropecuária influencia negativamente. Foi também possível detectar que o uso do solo é o principal descritor da composição das assembleias de peixes nas microbacias amostradas na bacia do rio Ivinhema, Alto rio Paraná. Palavras-chave: distribuição de espécies, peixes de riachos, ecologia de paisagem. Abstract: The increasing world population and use of consumer goods, leads to increase the use of natural resources, thus water, aquatic fauna and flora are strongly impacted. This work aims to answer the forms of land use and characteristics of watersheds influence the species composition and fish beta diversity in watersheds sampled in the Ivinhema River Basin, Upper Paraná River. It was possible to verify that beta diversity is positively correlated with environmental heterogeneity, basin area, forest fragments, while agriculture negatively influences. It was also possible to detect the land use is the main descriptor of the fish species composition in the assemblages in watersheds sampled in the Ivinhema River Basin, Upper Paraná River. Key-words: species distribution, stream fishes, landscape ecology 1. Introdução O aumento da população mundial é responsável pelo aumento na demanda do uso de recursos naturais, que aliada às formas de produção e consumo, resulta em alterações na paisagem e degradação ambiental (Lucatto e Talamoni, 2007). Devido a esse fato, rios e riachos têm sido estudados tanto na perspectiva da paisagem, como ecossistemas que são influenciados pelas atividades humanas (Allan, 2004), pois, sabe-se que existe forte relação entre os ambientes terrestre e aquático, uma vez que os riachos são influenciados pelo ambiente terrestre, por exemplo, pela entrada de material alóctone em seu curso (Von Sperling, 2005), através da erosão e disposição materiais em seus canais (Church, 2002; Wiens 2002), alterando, assim, as populações de peixes que ocorrem no ambiente. A bacia do rio Ivinhema tem sofrido alterações em sua paisagem devido a implantação de monoculturas, pois a região apresenta grande interesse agrícola, com o cultivo de cana de açúcar, milho, soja, arroz e atividades de agropecuária. Segundo o Censo Demográfico do IBGE de 2010, a bacia do rio Ivinhema congrega uma população de habitantes, sendo que 81% dessa população residem em áreas urbanas e 19% em áreas rurais. No Mato Grosso do Sul, o número de estudos procurando descrever as respostas das comunidades aquáticas às mudanças nas características do entorno (uso e ocupação do solo)

2 ainda são incipientes. Parte desta carência de estudos é resultado da baixa interdisciplinaridade nos estudos até então realizados, que necessita integrar o uso do sensoriamento remoto com os métodos usualmente utilizado sem ecologia. Entre as métricas utilizadas em ecologia se tem a estimativa de diversidade, originalmente definida como o número de espécies em uma determinada comunidade. Hoje novos conceitos mais completos têm sido utilizados (inserindo a abundância das espécies), contudo o número de espécies ainda é utilizado como uma das escalas de avaliação a diversidade. Neste sentido, a diversidade alfa é definida como o número de espécies em um dado local, a diversidade gama é a riqueza total obtida em um ecossistema ou região (eg. Bacia hidrográfica) enquanto a diversidade beta é uma medida de variabilidade na composição de espécies entre estas comunidades (Ricklefs, 2003). 2. Objetivos Verificar se o uso do solo, a heterogeneidade ambiental e a área das microbacias influencia a composição das espécies e a diversidade beta nas microbacias amostradas na bacia do rio Ivinhema, Alto Rio Paraná. Identificar quais características: área da microbacia, heterogeneidade ambiental ou uso do solo melhor explicam a variação na composição de espécies e a diversidade beta nas nas microbacias estudadas. 3. Materiais e métodos Área de estudo O estudo foi realizado em na bacia do rio Ivinhema, alto Paraná, localizada na porção centro sul do estado de Mato Grosso do Sul, essa bacia possui área de aproximadamente km², e ocupa cerca de 12,5% do estado (IMAP, 2013). Situada entre as coordenadas geográficas e de latitude Sul e e de longitude Oeste, é fornada pelos rios Dourados, Brilhante e Vacaria. Suas nascentes estão localizadas a aproximadamente 700 metros acima do nível do mar, e sua foz ocorre no rio Paraná, a aproximadamente 218 metros acima do nível do mar. A bacia abrange total ou parcialmente 25 municípios, os quais possuem economia baseada, principalmente, na agricultura. Coleta de dados Foram amostrados 89 pontos distribuídos em 11 microbacias pertencentes à bacia do rio Ivinhema, alto rio Paraná, as coletas ocorreram entre os anos de 2001 e 2013 (Figura 1). Para amostragem dos peixes, foram utilizados diferentes petrechos de pesca, como: tela de isca (1,1x0,8m) com 2mm de abertura, redes de arrasto com diferentes aberturas de malha, e redes de espera, com diferentes aberturas de malha, as últimas eram colocadas no período vespertino de um dia e retiradas pela manhã do dia seguinte. Em cada local as amostragens foram realizadas em trechos de aproximadamente 100m. Os peixes coletados foram fixados em Formol a 10% e após um período de 72 horas foram transferidos para Álcool 70%. A identificação foi realizada segundo Graça e Pavanelli (2007), e, quando necessário, foram realizadas consultas a especialistas. Em cada ponto foram obtidas as seguintes variáveis ambientais: condutividade elétrica da água (µs/cm -1 ), através de um condutivímetro (Delta OHM Conductivity Meter HD R2), profundidade (m) e largura (m) foram obtidas em cinco locais em cada ponto amostrado, com o auxílio de uma haste de madeira graduada e a velocidade média da correnteza (m/s -1 ) foi medida utilizando um fluxômetro digital (Global Water FP101).

3 Figura 1: Microbacias amostradas na bacia do rio Ivinhema, alto rio Paraná entre 2001 e Análise de uso do solo Foram utilizadas imagens LANDSAT 5 sensor TM, órbitas ponto 223/76, 223/75, 224/75, 224/76, 225/75, 225/76, 225/74, todas datadas de abril de Os dados foram processados pelo Sistema de Processamento de Informações Georreferenciadas (SPRING), desenvolvido pelo Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais (INPE, 2013). O processo de delimitação da unidade espacial das microbacias foi realizado com base em dados SRTM (Shuttle Radar Topographic Mission), disponibilizados pela Embrapa Monitoramento por Satélite Brasil em Relevo (EMBRAPA, 2014), através da utilização dos valores altimétricos referentes à grade regular dos dados da imagem SRTM foram identificadas as cotas mais altas, e sobre elas, foi realizada a vetorização de uma linha poligonal, cujo pronto inicial e final se fizeram coincidir com a cota mais baixa do perímetro da bacia, seu exutório. A classificação do uso do solo foi feita de forma supervisionada, utilizando o algoritmo de Bhattacharya (Moreira, 2005), para essa metodologia são selecionadas áreas em que o uso do solo é conhecido, e na classificação, o algoritmo reconhece áreas semelhantes, baseando-se nas propriedades espectrais da imagem. As formas de uso do solo identificadas na bacia foram: áreas de agricultura e pecuária, remanescentes florestais, áreas edificadas, que englobam áreas urbanas e indústrias, bem como áreas de várzea ou sujeitas a inundação. Análises estatísticas Com o objetivo de verificar se existe influência do uso e ocupação do solo, heterogeneidade ambiental e área das microbacias sobre a variabilidade na composição de

4 espécies entre pontos amostrais (diversidade beta) realizadas correlações de Spearman. A heterogeneidade ambiental foi medida através de dados de largura, profundidade, velocidade da correnteza, altitude e condutividade elétrica da água de cada riacho. Desta forma, após padronização destas variáveis foi gerada uma análise de coordenadas principais utilizando a distância euclidiana e a distância média do centroide para cada grupo (microbacia) foi utilizada como medida de heterogeneidade ambiental. O mesmo procedimento foi realizado para a estimativa da diversidade beta, porém utilizando os dados de ocorrência das espécies e o coeficiente de Jaccard. Para esta estimativa foi utilizado o comando betadisper no pacote vegan (Oksanen et al., 2013), de acordo com a metodologia proposta por Anderson et al. (2006). Visando verificar quais características das microbacias (área, heterogeneidade ambiental ou uso do solo) melhor explicam a distribuição das espécies, para isso, foi utilizada uma partição de variância, onde, a frequência relativa na ocorrência das espécies em cada microbacia foi utilizada como variável resposta, e a área das microbacias, heterogeneidade ambiental, e o uso e ocupação do solo foram utilizadas como variáveis explanatórias. Pra esta análise, as formas de uso e ocupação do solo (em porcentagem) foram resumidas através de uma análise de coordenadas principais, com uma dimensão, utilizando a matriz de distância euclidiana entre as microbacias. Para se obter estimativas de significância na importância de cada descritor ambiental sobre a distribuição das espécies, foi gerada uma análise de redundância, através do comando rda, seguida pelo comando anova (Borcard et al., 1992). Todas as análises estatísticas foram realizadas utilizando a plataforma R (R Core Team, 2014). Tais análises devem também ser usadas no Pantanal, a fim de, verificar se as formas de ocupação do solo têm influenciado as espécies de peixes encontradas naquela região. 4. Resultados e Discussão Foram amostradas 124 espécies nas microbacias em estudo. As espécies registradas em maior número de trechos amostrados foram Astyanax altiparanae, em 70% dos pontos amostrados, e Bryconamericus stramineus em 62% dos pontos amostrados. Cinco espécies ocorreram em mais de 50% dos riachos amostrados, enquanto 27 espécies ocorreram em apenas um trecho amostrado. Ou seja, 25,96% das espécies ocorrem em baixa frequência nos trechos de riachos amostrados. A riqueza encontrada nos riachos amostrados foi superior à encontrada por Súarez et al. (2011) que amostraram 111 espécies, assim como foi maior que a riqueza encontrada por Lemke e Súarez (2013) que coletaram 113 espécies, ambas as pesquisas foram realizadas em riachos da bacia do rio Ivinhema. A riqueza nas microbacias variou entre 17 e 77 espécies (média=48,36; dp=20,44). Sendo que a maior riqueza foi encontrada na microbacia do córrego Guiraí, e a menor na microbacia do córrego Santa Gertrudes. A microbacia do córrego Guiraí está localizado na porção inferior da bacia do rio Ivinhema, corroborando com o trabalho de Couto e Aquino (2011), que durante a caracterização espacial e sazonal de córregos em uma unidade de conservação no Distrito Federal, Brasil, concluíram que a taxocenose íctica está fortemente relacionada com a complexidade de habitats, e nesse contexto, a Teoria do Rio Contínuo proposta por Vannote et al. (1980) sugere que a distribuição das espécies não ocorre ao acaso, mas sim que está relacionada à características como diversidade e produtividade, que se alteram ao longo do gradiente longitudinal, fazendo com que a distribuição dos organismos seja estabelecida de acordo com as características físicas do riacho, neste sentido, a porção inferior da bacia apresenta maior volume, e consequentemente apresenta maior complexidade de habitats que

5 riachos os localizados nas cabeceiras, onde a elevada velocidade e baixo volume simplificam os habitats, favorecendo assim, a presença de um número mais elevado de espécies. Com relação à área das microbacias, a maior microbacia avaliada é a do córrego Santa Maria, com ,19ha e a menor microbacia é Barreiro-Puytã com 868,38ha, os dados das demais bacias é apresentado na Tabela 1. A principal forma de uso do solo nas microbacias foi a agropecuária, 87,99% da área das microbacias, seguida pelos remanescentes florestais que somam 10,5% da área das microbacias, áreas úmidas somam 1,31% da área das microbacias e área edificada 0,17% da área das microbacias em estudo. O teste de correlação de Spearman indicou correlação significativa entre a diversidade beta e a heterogeneidade ambiental, proporção de área da microbacia, fragmentos florestais e proporção de agropecuária, sendo que esta ultima influenciou negativamente a diversidade beta (Figura 2). Sabino e Castro (1990) apontam que modificações na floresta deverão alterar, de forma significativa, os ambientes aquáticos, alterando a composição da comunidade de peixes, fato também mencionado por Pusey e Arthington (2003). Tabela 1: Dados das microbacias amostradas na bacia do rio Ivinhema, alto rio Paraná, onde a área é expressa em hectares (ha), a agropecuária (agropec), os remanescentes florestais remanesc), as áreas úmidas (úmida), e as áreas edificadas (edificada), estão expressos em porcentagem(%). Microbacia Área(ha) Agropec(%) Remanesc(%) Úmida(%) Edificada(%) Barreiro Puytã 868,38 89,9 3,13 6,95 0 Curral de Arame ,49 85,75 11,63 1,01 1,59 Douradinho ,71 85,96 13,44 0,58 0 Engano ,17 93,03 6,61 0,19 0,15 Guiraí ,98 89,81 7,64 2,43 0,09 Iretan ,09 88,53 10,39 1,06 0 Laranja Doce ,98 87,85 8,23 1,81 2,09 Laranjaí ,45 89,15 10,66 0,17 0 Piravevê ,14 93,14 5,67 0,46 0 Santa Gertrudes 8.548,68 84,53 15,36 0,1 0 Santa Maria ,19 84,51 12,91 1,49 0 A redução na vegetação ripária causa alterações composição das comunidades de peixes, pois altera a estrutura dos habitats, através do desmatamento, aumento dos despejos orgânicos nas bacias (Lima-Júnior et al., 2006; Casatti et al (a,b), Cunico et al., 2006). No presente estudo, a correlação positiva entre a heterogeneidade ambiental e percentual de fragmentos florestais com a diversidade beta é consistente com a correlação negativa entre a diversidade beta e o percentual de agropecuária, pois sugere que a substituição de florestas por áreas de agropecuária diminuem a heterogeneidade ambiental e levam à homogeneização das comunidades de peixes nas microbacias.

6 Figura 2: Diagramas de dispersão da diversidade beta nas microbacias avaliadas e as características ambientais na bacia do rio Ivinhema, Alto Rio Paraná. Através da partição de variância é possível verificar que o uso do solo é o fator que mais influenciou composição das assembleias de peixes nas microbacias amostradas, r²=0,31, seguidos por heterogeneidade ambiental (r²=0,04) e área da microbacia (r²=0,01) (Figura 3), sendo que apenas o uso e ocupação do solo apresentou influência significativa sobre a composição de espécies. Os trabalhos realizados por Bojsen e Barriga (2002) e Lorion e Kennedy (2009), enfatizam o fato de que riachos desprovidos de vegetação ripária apresentam, em média, maior riqueza, pois, a vegetação ripária age como um filtro, impedindo o carreamento de agroquímicos, em bacias submetidas à intensa atividade agrícola (Martinelli e Filoso, 2007), a presença da vegetação ciliar proporciona maior retenção de sedimentos, reduzindo assim o assoreamento da bacia (Heartsill-Scalley e Aide, 2003), além de prover material alóctone (galhos, sementes, frutos) que servem como alimento e refúgio para diversas espécies (Schneider e Winemiller, 2008). A supressão da vegetação ripária pode ainda ser responsável pelo aumento de espécies oportunistas, que são capazes de sobreviver nas novas condições criadas (Bojsen e Barriga 2002), com relação à alimentação pode-se destacar o fato de que tende a aumentar a produção primária, alterando, assim, as relações tróficas entre os organismos (Bojsen e Barriga 2002, Pusey e Arthington 2003) e afetando a composição das comunidades aquáticas (Casatti et al. 2009a).

7 Figura 3. Diagrama de Venn evidenciando a influência da área, heterogeneidade ambiental e uso do solo sobre a composição de espécies de peixes nas microbacias analisadas na bacia do rio Ivinhema, Alto Rio Paraná. 5. Conclusões Dessa forma, foi possível verificar que a diversidade beta é correlacionada positivamente com a heterogeneidade ambiental, proporção de área da microbacia, fragmentos florestais e é influenciada negativamente pela proporção de agropecuária na microbacia, ou seja, a substituição de florestas por áreas de agropecuária leva a uma homogeneização nas comunidades de peixes nas microbacias analisadas. E também foi possível detectar que o uso do solo foi o principal descritor da composição das assembleias de peixes nas microbacias amostradas na bacia do rio Ivinhema, alto rio Paraná. 6. Agradecimentos À Fundação de Apoio ao Desenvolvimento do Ensino, Ciência e Tecnologia do Estado de Mato Grosso do Sul (FUNDECT) e Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela bolsa de estudos cedida à primeira autora. Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico e à FUNDECT pelo financiamento dos projetos. 7. Referências Allan, J.D. Landscapes and Riverscapes: the influence of land use on stream ecosystems. Annual Review of Ecology Evolution and Systematics, v.35, p , Anderson, M.J.; Ellingsen, K.E.; McArdle, B.H. Multivariate dispersion as a measure of beta diversity, Ecology Letters, v. 9, p , Bojsen, B.H.; Barriga, R. Effect of deforestation on fish community structure in Ecuadorian Amazon streams. Freshwater Biology, v. 47, n. 11, p , Borcard, D.; Legedre, P.; Drapeau, P., Partialling out the spatial component of ecological variation. Ecology, vol. 71. p , 1992.

8 Casatti, L.; Langeani, F.; Ferreira, C.P. Effects of the physical habitat degradation on the stream fish assemblage structure in a pasture region. Environmental Management, v. 38, n. 6, p , 2006a. Casatti, L.; Langeani, F.; Silva, A.M.; Castro, R.M.C. Stream fishes, water and habitat quality in a pasture dominated basin, southeastern Brazil. Brazilian Journal of Biology, v. 66, n. 2, p , 2006b. Church, M. Geomorphic thresholds in riverine landscape. Freshwater Biology, v. 47, p , Couto, T.B.A.; Aquino, P.P.U. Structure and integrity of fish assemblages in streams associated to conservation units in Central Brazil. Neotropical Ichthyology, v. 9, n. 2, p , Cunico, A.M.; Agostinho, A.A.; Latini, J.D. Influência da urbanização sobre as assembléias de peixes em três córregos de Maringá, Paraná, Revista Brasileira de Zoologia, v. 23, n. 4, p , Graça, W.J.; Pavanelli, C.S., Peixes da planície de inundação do alto rio Paraná e áreas adjacentes. Maringá: EDUEM, 2007, 241 p. Heartsill-Scalley, T., Aide, T. M. Riparian vegetation and stream condition in a tropical agriculture-secondary forest mosaic. Ecological Applications, v. 13, n. 1, p , Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais, SPRING - Sistema de Processamento de Informações Georreferenciadas. Disponível em: < Acesso em: 15 ago Lemke, A.P.; Súarez, Y.R., Influence of landscape and local characteristics on the distribution and diversity of fish assemblages of streams in the Ivinhema River basin, Upper Paraná River, Acta Limnologica Brasiliensia, v. 25, n. 4, p , Lima-Jr., S.E.; Carbone, I.B.; Goiten, R. Fish assemblage structure and aquatic pollution in a Brazilian stream: some limitations of diversity indices and models for environmental impact studies. Ecology Freshwater Fish, v. 15, n. 3, p , Lorion, C. M.; Kennedy, B. P., Riparian forest buffers mitigate the effects of deforestation on fish assemblages in tropical headwater streams, Ecological Applications, v. 19, n. 2, p , Lucatto, L. G.; Talamoni, J. L. B., A construção coletiva interdisciplinar em educação ambiental no ensino médio: a microbacia hidrográfica do Ribeirão dos Peixes como tema gerador. Ciência & Educação, v.13, n. 3, p , Martinelli, L. A.; Filoso, S., Polluting effects of Brazil s sugar-ethanol industry. Nature, v. 445, n. 7126, p. 364, Mato Grosso do Sul. Gerência de Recursos Hídricos. Centro de Controle Ambiental. Relatório de Qualidade das Águas Superficiais da Bacia do Alto Paraguai Campo Grande: IMAP/MS, 2003, p. Miranda, E. E. de; (Coord.). Brasil em Relevo. Campinas: Embrapa Monitoramento por Satélite, Disponível em: < Acesso em: 20 ago Moreira, M.A. Fundamentos do sensoriamento remoto e metodologias de aplicação. Viçosa: UFV, 2005, 307 p.

9 Oksanen, J; Blanchet, F. G.; Kindt, R.; Legendre, P.; Minchin, P. R.; O'Hara, R. B.; Simpson, G. L.; Solymos, P.; Henry, Stevens, P. M. H.; Wagner, H. vegan: Community Ecology Package. R package version < Acesso em: 20 ago Pusey, B. J; Arthington, A. H.,Importance of the riparian zone to the conservation and management of freshwater fish: a review. Marine and Freshwater Research, v. 54, n. 1, p. 1-16, R Core Team. R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria URL: < Acesso em: 20 ago Ricklefs, R. E. A Economia da Natureza. Rio de Janeiro: Editora Guanabara Koogan, 2003, 534 p. Sabino, J.; Castro, R.M.C. Alimentação, período de atividade e distribuição espacial dos peixes de um riacho da Floresta Atlântica (sudeste do Brasil). Revista Brasileira de Biologia, v. 50, p , Súarez, Y.R.; Souza, M.M.; Ferreira, F.S.; Pereira, M.J.; Silva, E.A.; Ximenes, L.Q.L.; Azevedo, L.G.; Martins, O.C.; Lima-Júnior, S.E., Patterns of species richness and composition of fish assemblages in streams of the Ivinhema River basin, Upper Paraná River, Acta Limnologica Brasiliensia, v. 23, n. 2, p , Vannote, R.L.; Minshall, G.W.; Cummins, K.W.; Sedel, J.R.; Cushing, C.E., The river continuum concept. Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences, v. 37, p , Von Sperling, M., Introdução à qualidade das águas e ao tratamento de esgotos. Belo Horizonte: Editora UFMG, 2005, 452 p. Wiens, J.A. Riverine landscapes: taking landscape ecology into the water. Freshwater Biology, v. 47, p , 2002.