SUCESSÃO ECOLÓGICA EM GUANO DE MORCEGOS INSETÍVOROS EM CAVERNAS

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1 Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Conservação e Manejo de Vida Silvestre ICB - UFMG SUCESSÃO ECOLÓGICA EM GUANO DE MORCEGOS INSETÍVOROS EM CAVERNAS Dissertação apresentada ao Instituto de Ciências Biológicas da Universidade Federal de Minas Gerais, como requisito parcial para a obtenção do título de Mestre em Ecologia, Conservação e Manejo da Vida Silvestre. Orientador: Dr. Rogério Parentoni Martins Co-Orientador: Dr. Rodrigo Lopes Ferreira Colaborador: Dr. Carlos Augusto Rosa Gretynelle Rodrigues Bahia 2007

2 SUMÁRIO AGRADECIMENTOS...05 RESUMO...06 ABSTRACT...07 LISTA DE TABELAS...08 INTRODUÇÃO...10 Sistemas Cavernícolas e Caracterização Ambiental...10 Fauna Cavernícola...11 Aporte de Recursos Guano de Morcegos...15 Sucessão Ecológica OBJETIVOS...23 METODOLOGIA...24 Condições para a realização do experimento Local do Experimento Elaboração do experimento Preparação do Experimento Desenho Experimental Execução do Experimento...35 RESULTADOS Influência na colonização dos depósitos por invertebrados...43 Variáveis ambientais Temperatura e Umidade

3 Variáveis bióticas...46 Variáveis físico-químicas do guano...60 Análises de regressão linear múltipla e de correlação de Spearman...67 A estrutura da comunidade de invertebrados associados ao guano e os estágios serais DISCUSSÃO...81 Influência na colonização dos depósitos por invertebrados...81 Grupos taxonômicos de invertebrados encontrados no decorrer da sucessão ecológica...81 As variáveis físico-químicas do guano e a biota associada Aspectos da sucessão ecológica no guano...91 CONCLUSÕES...95 BIBLIOGRAFIA...97 TABELAS

4 Dedico este trabalho à minha mãe, Ana, e a todos que amam as cavernas. 4

5 AGRADECIMENTOS Primeiramente gostaria de agradecer a Deus pela sua esplêndida sabedoria em criar vida em ambientes tão peculiares como as cavernas e por me dar a oportunidade de conhecê-las. À toda minha família por ter entendido minha ausência; em especial à minha mãe, Ana, por sempre ter me incentivado a buscar o conhecimento. Ao meu pai pelo apoio. Às minhas irmãs e cunhados pelo carinho e paciência. Aos meus avós por acreditarem em mim. Ao Guilherme, companheiro em vários momentos, inclusive durante as demoradas coletas de campo. Ao Prof. Dr. Rogério por ter adotado mais uma mestranda em ecologia de cavernas. Ao Prof. Dr. Carlos Rosa pela colaboração na parte microbiológica do trabalho e principalmente pela paciência em me ensinar técnicas laboratoriais. Ao Prof. Dr. Francisco Barbosa por me deixar queimar o guano em seu laboratório aos fins de semana, mesmo quando todos reclamavam, e com razão, do mau cheiro. Ao Prof. Dr. Rodrigo Lopes Ferreira, co-orientador e grande amigo, por ter me apresentado o mundo fantástico das cavernas e por ter acreditado em mim. Agradeço ao Senhor Brega por permitir que eu realizasse os experimentos na caverna que fica em sua propriedade. Obrigado aos amigos Marconi, Leopoldo, Érica, Xavier, Vanessa, Lílian, Renzo, e Randerley. Agradeço também aos companheiros de laboratório: Higor, Marcela, Débora, Mateus, Julinho, Diegos, Lucas, Yasmine, Simone, Lourdinha e tantos outros. Aos estagiários Leonardo, Graziele e Sara pela grande ajuda. Agradeço imensamente à Izabel e à Suedali pela amizade e incentivo nos momentos finais da redação deste trabalho. Aos colegas de laboratório de microbiologia e aos companheiros do curso de ECMVS. Muito obrigada a todos que de maneira direta ou indireta me ajudaram a realizar este projeto. À Capes pela concessão de bolsa, à coordenação do curso de Pós-Graduação em ECMVS e ao U.S.Fish and Wildlife Service pelo apoio logístico, fundamentais para que este trabalho fosse realizado. 5

6 RESUMO Este trabalho traz importantes informações a respeito da sucessão ecológica em guano de morcegos. Por meio da realização de um experimento utilizando guano de morcegos insetívoros, os processos sucessionais foram efetivamente acompanhados em um período de um ano. Para a realização do experimento, guano foi retirado da Gruta Boa Esperança, TO, esterilizado e dividido em 140 depósitos de guano, que por sua vez foram divididos em cinco diferentes tratamentos e instalados na Gruta do Brega, MG, com o intuito de isolar os diferentes fatores que compõem a sucessão ecológica no guano de morcegos. Foram realizadas 14 coletas, por meio das quais se observou a composição da comunidade de invertebrados, coletou-se material para a determinação de ph, porcentagem de umidade e porcentagem de matéria orgânica no guano e para o cultivo de fungos e bactérias. A partir de análises destes componentes separadamente e em conjunto pôde-se determinar qual ou quais fatores influenciam um(ns) ao(s) outro(s) e como estes influenciam a sucessão ecológica. A modificação do ph se mostrou mais intrinsecamente relacionada aos invertebrados que a porcentagem de umidade dos depósitos. A matéria orgânica não apresentou resultados significativos com nenhum outro fator estudado. A dispersão de fungos e bactérias está intimamente relacionada aos invertebrados. Estes atuam também no controle populacional dos fungos. Através de análises de similaridade e da estrutura da comunidade em intervalos de tempo, foi possível se estabelecer três fases sucessionais: colonização, assimilação do recurso e dispersão de espécies. Os três modelos de sucessão ecológica, facilitação, inibição e tolerância foram ser identificados neste trabalho. Palavras-chave: guano de morcegos, sucessão ecológica, ph, umidade, matéria orgânica, invertebrados, fungos, bactérias, comunidades. 6

7 ABSTRACT This study brings important information concerning the ecological succession on bat s guano. Through an experiment with guano of insectivorous bats the succession process were effectively followed along one year. In order to make the experiment guano were extracted from Boa Esperança Cave, TO-Brazil and then sterilized and divided in 140 guano deposits which were submitted to five different treatments and were put inside another cave, called Gruta do Brega, MG-Brazil. The intention was to isolate the different factors that compound the ecological succession of bat s guano. 14 samples were collected in order to observe the composition of invertebrates community, to collect material for ph evaluation, humidity and guano s organic substances sample percentage and for fungi and bacteria growing. All components were analyzed separated and also together to make possible to determinate which factor(s) have influence within each other and how they influence the ecological succession. The changes in ph were more intrinsically related with the invertebrates than with the humidity percentage. The organic sample did not show any significant results with any other factor analyzed. The dispersion of fungi and bacteria is close related with the invertebrates. This last group also acts in the fungi population control. Through similarities analyzes and community structure on time intervals were able to establish three succession phases: colonization, resource assimilation and species dispersion. All the three models of ecological succession, facilitation, inhibition and tolerance were identified in this work. Key words: bat s guano, ecological succession, ph, humidity, organic sample, invertebrates, fungi, bacteria, communities. 7

8 LISTA DE TABELAS Tabela 01 - Relação dos depósitos de guano recolhidos ao longo do experimento. Tabela 02 - Valores de temperatura e umidade do ar do salão da caverna. Tabela 03 Abundância e riqueza de invertebrados observados em campo nos depósitos de guano do tratamento livre. Tabela 04 Abundância e riqueza de invertebrados observados em campo nos depósitos de guano do tratamento com fungicida. Tabela 05 Abundância e riqueza de invertebrados coletados em funil de Berlese para os depósitos de guano do tratamento tela superior. Tabela 06 - Abundância e riqueza de invertebrados coletados em funil de Berlese para os depósitos de guano do tratamento tela inferior. Tabela 07 Abundância e riqueza de invertebrados coletados em funil de Berlese para os depósitos de guano do tratamento livre. Tabela 08 Abundância e riqueza de invertebrados coletados em funil de Berlese para os depósitos de guano do tratamento com fungicida. Tabela 09 Abundância total de bactérias (x10 5 ) cultivadas em meio de cultura HPCA contadas por coleta e por tratamento a que os depósitos de guano foram submetidos. Tabela 10 Número total de morfoespécies de fungos filamentosos isolados em meios de cultura YM e BDA contados por coleta e por tratamento a que os depósitos de guano foram submetidos. 8

9 Tabela 11 Abundância Média de fungos (número de UFCs Unidades Formadoras de Colônias x 10 5 ) cultivados em meios de cultura YM e BDA contados por coleta e por tratamento a que os depósitos de guano foram submetidos. Tabela 12 Valores médios de ph dos depósitos de guano. Tabela 13 Valores médios de porcentagem de umidade dos depósitos de guano. Tabela 14 Valores médios de porcentagem de matéria orgânica dos depósitos de guano. Tabela 15: Matriz de similaridade entre as coletas em relação aos invertebrados observados em campo nos depósitos do tratamento livre. 9

10 INTRODUÇÃO Sistemas Cavernícolas e Caracterização Ambiental As cavernas são componentes de um sistema denominado carste, que pode ser caracterizado como um complexo dinâmico em constante modificação, principalmente por ação da água (atuando na formação, moldagem e deposição de inúmeras feições) (GILBERT et al., 1994). Estas podem ser encontradas em vários tipos de rochas, principalmente naquelas mais solúveis, como as carbonáticas (GINES & GINES,1992), fato que não exclui a possibilidade de se encontrar cavernas em outras litologias como quartizitos, dolomitos e arenitos (WHITE & CULVER, 2005). A formação das cavernas se dá, inicialmente, pela dissolução da rocha por ação da água, que forma lenta e continuamente os chamados condutos, que são suas galerias. A formação destas galerias pode também ser feita, em um segundo momento, por desmoronamentos da rocha na qual a caverna está inserida, sendo que muitas destas (de grande dimensão) geralmente tiveram este tipo de gênese (AULER, 2001). A maioria das cavernas faz parte de sistemas maiores, denominados sistemas cársticos (GILBERT et al., 1994). Tais sistemas são constituídos basicamente de grandes massas rochosas (carbonáticas) nas quais se observam duas áreas de importância, em geral, alocadas em níveis altimétricos distintos: a área de recarga e a de descarga hídrica. A zona de recarga consiste de feições externas, como as dolinas, que determinam a captura e veiculação das águas superficiais para os compartimentos subterrâneos. Assim a água capturada das chuvas ou de outras drenagens externas adentra o sistema subterrâneo desencadeando inúmeras conseqüências, dentre elas a formação de condutos (GILBERT et al., 1994) e o transporte e deposição de sedimentos, dentre os quais aqueles orgânicos, imprescindíveis como recurso para a vida no subterrâneo (FERREIRA, 2004). A água retorna ao ambiente externo por meio das zonas de descarga, graças à diferença altimétrica entre esta zona e a de recarga. Os processos e 10

11 feições típicos do sistema cárstico são, desta forma, movimentados pela ação da água, que dela dependem diretamente (FERREIRA, 2004). O meio cavernícola é caracterizado por uma elevada estabilidade ambiental e pela ausência permanente de luz (POULSON & WHITE, 1969). De maneira geral, o ambiente físico das cavernas varia menos que o ambiente epígeo circundante (FERREIRA et al., 2000b). A temperatura no interior das cavernas aproxima-se da média das temperaturas externas anuais (relativas às regiões em que se situam), e a umidade geralmente é extremamente elevada, tendendo à saturação (FERREIRA et al., 2000b). Em cavernas de grande extensão, a temperatura em locais muito distantes da entrada quase não varia (BARR & KUEHNE, 1971). Porém, as pequenas variações que ocorrem nas condições físicas nestes ambientes, podem ser observadas tanto ao longo do tempo, como entre diferentes cavernas e até mesmo entre áreas distintas dentro de uma mesma caverna. Cavernas de pequena extensão possuem oscilações mais evidentes, que são reflexo direto das variações no ambiente externo. (FERREIRA et al., 2000b). Fauna Cavernícola Devido às características ambientais peculiares do ambiente cavernícola, os organismos encontrados nestes locais apresentam diferentes graus de especializações morfológicas, fisiológicas e comportamentais. De acordo com Holsinger & Culver (1988, modificado do sistema Schinner-Racovitza) existem três categorias de organismos cavernícolas: os troglóxenos, os troglófilos e os troglóbios. Os organismos classificados como troglóxenos são aqueles que podem utilizar as cavernas, mas dependem do meio exterior para sobreviver. Comumente são encontrados nas entradas das cavidades subterrâneas, mas algumas populações podem utilizar até mesmo locais bem profundos. Os morcegos são um bom exemplo destes animais, eles usam as cavernas como 11

12 abrigo, mas têm que sair regularmente em busca de alimento. Grilos, opiliões, colêmbolos, entre outros, são exemplos de troglófilos. Estas espécies podem completar seu ciclo de vida no meio externo ou no interior das cavernas. No ambiente epígeo são encontrados em locais com características típicas de ambientes cavernícolas, como em locais úmidos, sombrios ou totalmente escuros (FERREIRA & MARTINS, 1999a). Certas espécies podem, ainda, ser troglóxenas sob certas circunstâncias e troglófilas em outras. Como por exemplo, em cavernas onde há uma grande disponibilidade de recursos alimentares, organismos tipicamente troglóxenos podem passar toda a vida no ambiente hipógeo (HOLSINGER & CULVER, 1988). E por fim, os troglóbios, que são os organismos mais especializados, vivendo exclusivamente no interior de cavernas. Estes podem apresentar especializações morfológicas, fisiológicas e/ou comportamentais. Organismos troglóbios, de maneira geral, podem apresentar redução dos olhos, despigmentação corporal e alongamento de apêndices sensoriais como resposta às pressões seletivas presentes em cavernas e\ou à ausência de pressões seletivas típicas do meio externo, como aquelas impostas pela presença de luz (FERREIRA & MARTINS, 1999a; FERREIRA & MARTINS, 2001; FERREIRA et al., 2000a). Segundo Ferreira e Martins (2001), as comunidades cavernícolas podem ser divididas em aquáticas ou terrestres. As aquáticas vivem em lençóis freáticos ou cursos d água. Esses organismos tendem a se distribuir por todo o volume d água, desde que existam nutrientes. As comunidades terrestres podem ser divididas em três tipos: paraepígeas, recurso-espaçodependentes e recurso-espaço-independentes. O primeiro tipo é constituído de espécies que vivem junto à entrada da caverna, sendo chamadas de paraepígeas (FERREIRA & MARTINS, 1999a). Nestas comunidades são comuns espécies que vivem dentro ou fora das cavernas, pois a entrada é uma área de transição entre os dois ambientes (PROUS, 2005). As comunidades recurso-espaço-dependentes são compostas por espécies que vivem 12

13 em áreas mais interiores, mas apenas onde há recursos alimentares. Estas comunidades são compostas de organismos em geral, com poucos milímetros de comprimento e de mobilidade limitada, portanto, incapazes de percorrer periodicamente grandes extensões em busca de alimento, como por exemplo ácaros (Uropodidae), psocópteros (Psillypsocidae), larvas de dípteros (Phoridae), isópodes (Platyarthridae) e pseudoescorpiões (Chernetidae) (FERREIRA & MARTINS, 2001). Assim tais organismos têm o recurso alimentar como seu hábitat, ou seja, são de certa maneira restritos à área que o recurso ocupa. Com a exaustão deste recurso, parte dos organismos se extingue localmente e parte consegue atingir e colonizar outros recursos, mantendo assim as populações destas espécies no ambiente cavernícola. Já as comunidades recurso-espaço-independentes são constituídas por organismos em geral maiores, que podem percorrer áreas extensas em pouco tempo em busca de alimento. A maioria dos invertebrados encontrados em cavernas faz parte dessas comunidades. Esses animais são atraídos por grandes depósitos de recursos, mas não se limitam a estes utilizando a caverna como um todo (FERREIRA & MARTINS, 2001). Como exemplos de tais organismos citam-se espécies de dípteros adultos (Phoridae), heterópteros (Reduvidae), grilos (Phalangopsidae) e muitas aranhas (Sicariidae) (FERREIRA & MARTINS, 1999a). Segundo Ferreira e Martins (2007), as comunidades associadas ao guano podem ser consideradas como metacomunidades. Estas seguem as mesmas dinâmicas de uma metapopulação e estão sujeitas a extinções e recolonizações locais. Ferreira e colaboradores (2000a) sugerem que grandes depósitos de guano podem funcionar como fontes de colonização para aqueles menores. Com o decorrer do tempo as pilhas de guano perdem a qualidade a comunidade progressivamente deixa o depósito em busca de novos recursos. A comunidade cavernícola é composta em grande parte por animais generalistas (FERREIRA & MARTINS, 1999a, 1999b). Isto é esperado, porque a maioria dos recursos em 13

14 cavernas chegam em pulsos e são efêmeros, não havendo chances para uma dieta regular, como por exemplo a daqueles animais que se alimentam de um único tipo de presa (FERREIRA, 1998). Aporte de Recursos Com a ausência de luz não se encontram produtores primários no ambiente cavernícola, com exceção de poucas bactérias quimioautotróficas (CULVER, 1982; SARBU, 1996) o que faz com que as comunidades cavernícolas sejam essencialmente decompositoras (SARBU, 1996; FERREIRA & MARTINS, 1998). Assim, o fluxo energético no ecossistema já começa com detritívoros (FERREIRA et al., 2000a), sendo a energia ou alimento importados do meio externo (SARBU, 1996; FERREIRA & MARTINS, 1998). O alimento entra no meio cavernícola carreado por agentes físicos ou biológicos, de forma contínua ou em pulsos e em configurações espaciais diferentes (CULVER, 1982). A importação de recursos no meio cavernícola é feita por três vias principais: matéria orgânica particulada carreada diretamente por rios ou ribeirões ou veiculadas através de aberturas verticais nas cavernas; matéria orgânica dissolvida, bactérias e protozoários presentes em águas de percolação que penetram nas cavernas através do calcário ou através de cadáveres ou fezes de animais que entram e saem das cavernas com certa regularidade. (GNASPINI-NETO, 1989, FERREIRA & POMPEU, 1997). Muitos organismos troglóxenos atuam como importadores de energia do meio externo, sendo muitas vezes os principais responsáveis pelo fluxo energético em cavernas nas quais não há aporte de nutrientes por outras vias como enxurradas, rios subterrâneos e aporte por gravidade (FERREIRA & MARTINS, 1999a; FERREIRA et al., 2000a). A veiculação biológica de recursos é feita principalmente por raízes e por animais que transitam freqüentemente entre o ambiente epígeo e hipógeo, ou ainda por aqueles acidentais, 14

15 que entram nas cavernas e ao não mais conseguirem sair acabam morrendo em seu interior. Raízes de árvores são importantes recursos em tubos de lava vulcânica e cavernas calcárias superficiais no Hawaii e na Austrália (HOWARTH, 1983; JASINSKA et al., 1996; SOUSA- SILVA, 2003). Fezes de morcegos, animais terrestres e cadáveres de animais são importantes fontes de recursos para inúmeros microrganismos e artrópodes, principalmente em cavernas permanentemente secas (HOWARTH, 1983; GILBERT, 1994; FERREIRA & MARTINS, 1998; FERREIRA & MARTINS, 1999a; GILLIESON & THUEGATE, 1999). Este material alóctone sustenta populações de organismos em todos os níveis tróficos presentes (FERREIRA & MARTINS, 1999a; TRAJANO, 2000). Desta forma, os organismos capazes de viver em cavernas utilizam recursos alimentares geralmente escassos e efêmeros (CULVER, 1982). O tipo de recurso, bem como a forma pela qual este penetra no sistema é um importante determinante da composição da fauna presente no meio cavernícola. Em algumas cavernas, o guano de morcegos, aves e grilos pode formar extensos depósitos, sendo a principal fonte energética nesse ambiente (GNASPINI-NETTO, 1989; HERRERA, 1995; FERREIRA & MARTINS, 1998, FERREIRA et al., 2000a, 2000b). Guano de Morcegos Os tipos de guano de morcegos variam de acordo com a dieta dos mesmos e são visualmente distinguíveis. Segundo Gnaspini-Netto (1989), os diferentes tipos de guano comportam diferentes comunidades com táxons específicos a cada tipo e táxons mais generalistas. Esta diferença na composição das comunidades parece estar associada às variáveis físico-químicas deste recurso (GNASPINI & TRAJANO, 2001; FERREIRA & MARTINS, 1998). O guano de morcegos frugívoros pode conter sementes pequenas não digeridas e até mesmo sementes grandes com restos de polpa aderidos, o que representa uma ótima fonte de energia. Isto pode explicar o fato deste tipo de guano possuir uma fauna associada mais 15

16 diversificada que os demais. Nele, encontram-se, por exemplo, indivíduos de Aranae (Theridiosomatidae), Acarina (Acarida, Actinedida, Gamasida, Oribatida), Pseudoescorpionida, Quilopoda (Lithobiomorpha), Collembola, Psocoptera, Ensifera, Heteroptera, Lepidoptera, Diptera e Coleoptera (GNASPINI-NETO, 1989). Segundo Gnaspini-Netto (1989), o guano de morcegos hematófagos possui coloração vermelha quando fresco, e escura quando velho, tem consistência pastosa, é rico em compostos nitrogenados e neles encontram-se, comumente, indivíduos de Coleoptera (Pselaphidae) e larvas (Muscidae) e adultos (Drosophilidae) de Diptera. Morcegos insetívoros produzem guano constituído de exoesqueletos triturados e partes desarticuladas de insetos, sendo rico em uréia e outros compostos nitrogenados (GNASPINI-NETTO, 1989). Neste tipo de guano encontram-se espécies de Pseudoescorpionida, Coleoptera, Diptera e Lepidoptera (FERREIRA, 1999b). A distribuição dos organismos nos depósitos de guano pode ser influenciada por inúmeros fatores como distância do recurso à entrada da caverna, área, volume e forma dos depósitos (FERREIRA, 1998). Muitos organismos colonizam as cavernas via entrada, de forma que a distância do depósito até essa pode influenciar a distribuição de alguns grupos (POULSON & CULVER, 1969; PROUS, 2005). Depósitos de guano em regiões mais interiores provavelmente apresentam maior proporção de organismos troglófilos que troglóxenos, uma vez que estes últimos, comumente, são encontrados próximos à entrada da caverna. Dado que o número de espécies em uma caverna é o resultado do balanço entre colonização e extinção (POULSON & WHITE,1969), depósitos mais próximos da entrada tendem a apresentar maiores riqueza e abundância, uma vez que a colonização destes depósitos ocorre preferencialmente por troglóxenos (FERREIRA & POMPEU, 1997). Na maioria das cavernas, porém, o número de espécies no guano não está vinculado à 16

17 distância da entrada, já que os principais colonizadores deste recurso são animais troglófilos. Tais organismos, provavelmente já se encontram nas cavernas, alimentando-se de outros tipos de detritos ou carcaças e quando o guano é depositado chegam até ele a partir destes recursos e não a partir da entrada (FERREIRA & MARTINS, 1999a). Há uma proporção direta entre a área do recurso e tamanho das populações, de forma que quanto maior o depósito, maior será o número de indivíduos encontrados. Manchas de guano com maiores áreas tendem a apresentar uma maior quantidade de microhabitats, o que pode refletir em um número maior de taxa associados (FERREIRA & POMPEU, 1997). Considerando-se como de mesma área depósitos circulares e depósitos dentríticos, estes últimos seriam mais facilmente colonizados por espécies que encontram o guano por acaso (BAHIA & FERREIRA, 2005), diferentemente daquelas que o fazem por quimiotaxia, para as quais a forma da mancha não influenciaria na colonização. A abundância de organismos em uma mancha de guano tende a ser proporcional à quantidade do recurso. Entretanto, se há uma elevada deposição, o guano se acumula, não sendo consumido pelos organismos. As populações crescem principalmente nas camadas superficiais, e por isso, considerando-se depósitos de mesmo volume, aqueles com menores áreas tendem a apresentar um número menor de espécies e indivíduos que aquelas com maiores áreas (FERREIRA & MARTINS, 1999a). Assim, flutuações nas abundâncias de organismos podem estar mais relacionadas à qualidade que à quantidade do guano (DECU, 1986; FERREIRA & POMPEU, 1997). Em depósitos de guano, as populações de invertebrados juntamente com as de microrganismos formam comunidades bem diversificadas e estruturadas. Tais comunidades associadas a depósitos de guano de morcegos provavelmente o reciclam e participam de interações ecológicas inerentes ao depósito de guano e, eventualmente, de interações (predação, 17

18 competição, etc) em outros biótopos no interior da caverna (BAHIA & FERREIRA, 2005; FERREIRA et al., 2000b). Certos tipos de microrganismos assumem grande importância no que diz respeito à ecologia do guano, já que participam da intricada teia alimentar existente em comunidades que se associam a este recurso assumindo, assim, um papel fundamental na ciclagem da matéria orgânica existente nas fezes dos morcegos (FERREIRA, 1998). Segundo Arroyo e colaboradores (1997), algumas espécies de fungos são capazes de utilizar nitratos e nitritos, reduzir sulfatos e assim, produzir metabólitos intermediários como ácido nítrico e sulfúrico. Estas substâncias em contato com a água podem, inclusive, atacar rochas calcárias e outros minerais. Algumas bactérias são proteolíticas e como os fungos, são capazes de sintetizar novos metabólitos que podem ser utilizados por organismos heterotróficos (ARROYO, 1997). Além disso, muitos fungos podem servir diretamente de alimento para invertebrados, constituindo-se assim de uma fonte adicional de recurso para muitos organismos (FERREIRA, 1998). Fungos e bactérias utilizam a matéria orgânica e a devolvem para o ambiente sob a forma de nutrientes essenciais como carbono, nitrogênio, enxofre e fósforo (BARTON, 2006). Estes microrganismos exercem uma grande influência sobre diversos depósitos orgânicos presentes em cavernas, podendo participar diretamente da ciclagem deste material e provavelmente alterando suas características físico-químicas. Os depósitos de guano são heterogêneos quanto à qualidade alimentar e ao microclima, sendo caracterizados pela grande variabilidade de microhabitats, estes possuindo valores de ph, umidade e porcentagens de matéria orgânica distintos (DECU,1986). Tais características variam de acordo com o tipo de guano e com o tempo de deposição (GNASPINI & TRAJANO, 2001; FERREIRA et al., 2000a). Vários autores afirmam que o guano recém depositado é mais básico, úmido e com um grande valor de matéria orgânica, e que com o passar do tempo a 18

19 situação se inverte, com este tornando-se ácido e seco (BERNARTH & KUNS, 1981; GNASPINI & TRAJANO, 2001; FERREIRA & MARTINS, 1999a). Sucessão Ecológica A sucessão ecológica pode ser definida como uma seqüência temporal de aparecimento e desaparecimento de espécies que, provavelmente, depende de condições, recursos e de outros organismos que variam no tempo (BEGON et al., 1996; BEGON et al., 2006; DAJOZ, 1978; ODUM, 1988). Segundo alguns autores, a sucessão ecológica pode ser dividida em alguns tipos, de acordo os fatores (condições, recursos, organismos) envolvidos (BEGON et al., 1996; ODUM, 1988). Em uma primeira divisão, a sucessão pode ser classificada como primária, quando se inicia em ambiente estéril e secundária, quando ocorre em ambiente onde já existam formas de vida. O primeiro tipo pode ser exemplificado com a erupção de um vulcão, que deixa a área atingida pela lava totalmente estéril. Tal área seria colonizada primeiramente por liquens, por exemplo. Uma sucessão ecológica secundária pode ser observada em uma clareira formada pela queda de uma árvore. Logo após sua queda, vários organismos, já presentes no local, iniciariam a sucessão. Uma segunda divisão, muito utilizada hoje, prediz que o processo sucessional pode ser classificado em: alogênico, autogênico ou degradativo. A sucessão alogênica é aquela em que o fator desencadeante da mudança sucessional tem uma origem externa. Como exemplo podese citar o assoreamento de um delta provocado pela erosão do terreno na cabeceira do rio. Na sucessão autogênica, o fator responsável pela sucessão ecológica faz parte do sistema em que esta ocorre, a exemplo de uma clareira formada pela queda de uma árvore. Na sucessão do tipo degradativa, o recurso não é reposto, ou o é em pequena quantidade e os organismos o utilizam até sua escassez, o que culmina no fim da própria sucessão ecológica. Fezes e carcaças de animais em decomposição são os exemplos mais comuns deste tipo de sucessão. 19

20 Há ainda uma terceira divisão, onde a sucessão pode ser caracterizada como autotrófica, quando há a presença de organismos autotróficos, tem-se como exemplo uma clareira em uma floresta; ou heterotrófica quando os organismos autótrofos não estão presentes, como ocorre em fezes e carcaças de animais que abrigam, em sua maioria, organismos detritívoros. Para que a sucessão tenha início, é preciso haver algum distúrbio no ambiente, de modo que disponibilize algum recurso que possa ser utilizado. Este recurso pode ser, por exemplo, o espaço aberto de uma clareira em uma floresta que poderá ser utilizado por outras plantas em busca da luz do sol, ou a carcaça de um animal que servirá de alimento para organismos decompositores. As primeiras espécies a utilizarem o recurso são chamadas de pioneiras e podem ser substituídas por aquelas que aparecem algum tempo depois, conhecidas como espécies de sucessão tardia. De acordo com Connell and Slatyer (1977) há três modelos que determinam a sucessão. O primeiro, facilitação, mais utilizado no passado e outros dois, tolerância e inibição, que podem ser igualmente importantes e que têm sido freqüentemente observados. No modelo de facilitação, apenas certas espécies pioneiras são capazes de iniciar a colonização em um espaço aberto. A modificação ambiental causada por estas espécies tornaria possível a ocupação por espécies de sucessão tardia. No modelo de tolerância, a modificação ambiental por espécies pioneiras tem pouca ou nenhuma influência na colonização de espécies de sucessão tardia. Enquanto que no modelo de inibição, estas modificações ambientais dificultam a colonização de espécies subseqüentes (BEGON et al., 1996). Assim como as espécies variam temporalmente, os padrões de abundância destas podem se modificar com o tempo. Uma espécie pode ocorrer em um dado local quando neste existam condições e recursos apropriados e quando competidores, predadores e parasitas não a excluam (BEGON et al., 1996). Assim, uma seqüência temporal no aparecimento e desaparecimento de 20

21 uma espécie requer condições, recursos e/ou a influência de inimigos naturais, que por sua vez, também variam ao longo do tempo. Muitas espécies de invertebrados utilizam recursos efêmeros distribuídos em manchas discretas, como fezes, carcaças e frutos (SHORROCKS, 1990; ARDNT et al., 1996; PAARMANN et al., 2002). Este tipo de recurso é descontínuo no espaço e permanece por um curto período de tempo antes de ser totalmente degradado (ZUBEN, 2000). Em recursos efêmeros, os principais processos envolvidos são a colonização, a assimilação de matéria orgânica e a dispersão dos organismos (SOUZA-SILVA & FERREIRA, 2004). O guano é um recurso efêmero nas cavernas, uma vez que, a deposição deste cessa se a colônia de morcegos abandonar o local. Isto pode se dar pela falta de disponibilidade do alimento no meio epígeo, ou por competição, por exemplo por espaço, com outras espécies de morcegos (FERREIRA & MARTINS, 1999a). A partir do momento em que é depositado, o guano passa a ser colonizado por espécies pioneiras que iniciam o processo de sucessão ecológica. Este processo é caracterizado pelas mudanças que ocorrem na fauna associada, influenciada pelas alterações físico-químicas do guano. Uma vez que os organismos autotróficos não estão presentes neste tipo de recurso, as mudanças nas comunidades podem ser chamadas de sucessão heterotrófica (GEE & GILLER, 1987). Nesse tipo de sucessão não existe um estágio Clímax, como ocorre em uma floresta, e sim no final do processo se estabelecerá um estágio de sucessão destruidora que culminará com o fim da comunidade como conseqüência da exaustão do recurso (DAJOZ, 1978). Assim, a sucessão ecológica que ocorre no guano pode ser classificada também como degradativa. Em cavernas de regiões temperadas, a deposição do guano é sazonal, de modo que as comunidades associadas a estes depósitos podem ser denominadas cronosinúsias (DECU, 21

22 1986), e têm um padrão de sucessão determinado pelos picos sazonais de deposição do guano. A maioria das cavernas tropicais, ao contrário, não possui sazonalidade de deposição de guano e as colônias de morcegos podem migrar entre cavernas ou entre diferentes locais em uma mesma caverna. Essa característica de irregularidade de deposição dificulta o estudo das comunidades associadas ao guano, já que o mesmo não apresenta a regularidade temporal e sucessional observada em cavernas temperadas (GNASPINI & TRAJANO, 2001). Ferreira (1999b) cita que, no caso particular do guano, a sucessão é altamente influenciada por suas alterações físico-químicas. Estes depósitos por sua vez, abrigam inúmeras comunidades em diferentes estágios sucessionais (DECU,1986). De acordo com Decu (1986) e Ferreira e Martins (1999b), os dípteros são os primeiros colonizadores do guano, que chegam até este recurso atraídos pelo odor da fermentação amoníaca, junto com protozoários e nematodos que já estão presentes nas fezes dos morcegos. Assim que os dípteros se instalam, aparecem as formas predadoras e parasitárias como coleópteros (Staphylinidae e Histeridae) e himenópteros. Ácaros e colêmbolos são igualmente atraídos. Com o passar do tempo aparecem os predadores de maior porte, como quilópodes e aranhas. Nos depósitos mais velhos, é comum encontrar Oligochaeta (DECU, 1986). Vários trabalhos têm sido desenvolvidos sobre a composição da fauna associada ao guano de morcegos e sobre alguns aspectos da ecologia destas comunidades, de maneira que se conhece relativamente bem tais assuntos. Entretanto, não existem trabalhos efetivos sobre a sucessão ecológica que ocorre neste tipo de recurso, uma vez que nunca foi realizado qualquer experimento que acompanhasse tal sucessão. Existem trabalhos que mencionam supostos estágios sucessionais no guano, mas que de fato nunca acompanharam as mudanças que ocorrem ao longo do tempo. A compreensão da sucessão ecológica em guano de morcegos é fundamental, visto que 22

23 o guano é um importante recurso em cavernas. As espécies associadas ao guano provavelmente participam de sua reciclagem e de outras interações relativas a todo o ambiente cavernícola e pouco se sabe a respeito das modificações bio-físico-químicas que ocorrem ao longo do tempo neste tipo de recurso. OBJETIVOS Este trabalho teve como objetivos acompanhar o processo de sucessão ecológica em depósitos de guano de morcegos insetívoros. Para tal, pretendeu-se responder às questões: 1) Qual seria a sucessão de grupos taxonômicos desde o momento da deposição do guano? 2) As variações dos fatores físico-químicos se devem à ação dos seres que habitam o recurso ou essa mudança não depende de tais organismos? 3) O modelo de sucessão encontrado no guano se encaixa em algum dos modelos descritos por Connell e Slatyer (facilitação, tolerância, inibição)? 23

24 METODOLOGIA Condições para a realização do experimento Para a realização do experimento foi necessária uma grande quantidade de guano recémdepositado, uma vez que se pretendeu acompanhar a sucessão ecológica a partir do momento da sua deposição. Para tal, foi utilizado guano de morcegos recolhido a partir de um único grande depósito que se encontra na Gruta Boa Esperança localizada em Taquaruçu, TO (figura 2). Esta caverna, formada em minério de ferro, possui várias entradas e piso muito irregular. No interior da caverna, um conduto se abre em um amplo salão que é colonizado por milhares de morcegos onívoros da espécie Phylostomus astatus. Embora esta espécie seja onívora, o guano recolhido era essencialmente constituído de restos de insetos, indicando que os morcegos se alimentavam mais destes organismos que de quaisquer outros recursos. Boa parte do piso da Gruta Boa Esperança é recoberta pelo guano e em certas regiões alcança elevada espessura. Este imenso depósito foi escolhido por possuir uma enorme quantidade de guano e por este apresentar uma camada superficial muito extensa e recémdepositada. Uma parte deste guano, cerca de 40 quilogramas, foi recolhida com o auxílio de pás e acondicionada em potes plásticos para que, depois de preparado em laboratório, o guano pudesse ser encaminhado à outra caverna onde se realizaria o experimento. Certamente, o guano retirado da Gruta Boa Esperança não trouxe prejuízos para a fauna desta localidade, uma vez que a quantidade recolhida representou uma porcentagem ínfima quando comparada à quantidade existente. Foi necessário encontrar uma caverna com características físicas que permitissem a realização do experimento e onde se pudesse eliminar as variáveis que influenciam, de alguma maneira, a colonização dos depósitos. Primeiramente, a caverna deveria possuir um salão amplo, capaz de comportar todos os depósitos e ser preferencialmente plano, de modo a facilitar 24

25 a execução do experimento. Esta caverna deveria ter uma grande extensão e o salão, que comportaria o experimento, deveria estar afastado da(s) entrada(s) para que as características ambientais, no local de instalação dos depósitos, fossem tipicamente hipógeas, com temperatura relativamente estável e elevada umidade. A cavidade a ser escolhida deveria possuir uma fauna relativamente rica e abundante, uma vez que se necessitava de organismos em número suficiente para que a sucessão ecológica se processasse no período de um ano, tempo proposto para o experimento. Assim, a cavidade não poderia ser extremamente seca, uma vez que cavidades com tal característica geralmente apresentam riqueza e abundância de organismos muito baixas. Isto pode se dever a três motivos: 1) a maioria dos organismos que habitam as cavernas preferem ambientes úmidos, 2) sendo a água a principal veiculadora de recursos, em cavernas muito secas espera-se que estas possuam poucos recursos, e 3) quando uma caverna apresenta baixa umidade, os recursos tendem a ressecar rapidamente, tornando-se pouco atrativos para a fauna. Por outro lado, a cavidade não poderia ser muito úmida, já que a ocorrência de enxurradas ou inundações na época chuvosa poderia atingir os depósitos, destruindo assim o experimento. No salão não poderia haver depósitos de guano pré-existentes, uma vez que, nestes já teria se iniciado o processo de sucessão com a presença de comunidades de invertebrados em diferentes estágios sucessionais, fato que poderia alterar os resultados do experimento. 25

26 Figura 2: Mapa da Gruta Boa Esperança. 26

27 Local do Experimento O estudo foi realizado na Gruta do Brega (S 20 o WO 45 o ) situada no município de Pains, estado de Minas Gerais (figura 2). Esta caverna foi escolhida por possuir as características necessárias para a execução do projeto. A entrada principal situa-se na base de maciço calcário e é de fácil acesso. O topo do maciço eleva-se 20 metros da planície à frente da entrada. Junto aos afloramentos de rocha há mata seca de afloramento calcário (floresta semidecidual estacional) de pequenas proporções. A caverna situa-se em área de pastagem, com pequenos fragmentos de mata. Na entrada principal há uma vegetação esparsa e na outra, a pastagem atinge a abertura da caverna, sendo esta atingida, na época chuvosa, por enxurradas que importam grande quantidade de fezes de gado para o interior da caverna. A caverna apresenta uma projeção horizontal de aproximadamente 760 metros e sua entrada inicia-se em um abrigo de rocha de teto plano relativamente baixo. O piso é plano e o abrigo estreita-se ao fundo em uma pequena passagem por entre escorrimentos calcíticos, onde tem início o conduto principal da caverna que é predominantemente retilíneo. O teto é alto no trecho mediano, tornando-se progressivamente baixo até encontrar, um grande estreitamento com blocos abatidos e após alguns metros, o conduto se abre novamente em um grande salão de forma circular com teto alto. O piso da caverna onde se encontra o salão é plano e não possui blocos abatidos o que constituiu um ótimo local para a realização dos experimentos. Seguindo-se o conduto, ao passar pelo salão, o teto da caverna se torna extremamente baixo e no final há uma segunda entrada, menor que a primeira. Perpendicular ao salão existe uma passagem onde se situa um pequeno curso d água, que fica na maior parte do tempo com pouca quantidade de água. 27

28 Entrada principal Salão escolhido para abrigar os depósitos de guano 25 m Segunda entrada Figura 2 Mapa da Gruta do Brega. O círculo hachurado de preto indica a localização do experimento. 28

29 Elaboração do experimento Buscando-se responder às questões levantadas neste trabalho propuseram-se cinco tratamentos diferentes no intuito de tentar isolar os diferentes fatores que compõem a sucessão ecológica no guano de morcegos, a saber: variações físico-químicas, invertebrados e microrganismos. A partir de análises destes componentes separadamente e em conjunto pode-se determinar qual ou quais fatores influenciam um(ns) ao(s) outro(s) e como estes influenciam a sucessão ecológica. Para a execução do trabalho os tratamentos consistiam em: 1 o tratamento livre : os depósitos foram colocados em cima de uma malha 0,5 x 0,5cm, de forma circular e com 30 cm de diâmetro sobre o chão da caverna (figura 3). Esta malha tornou mais fácil a remoção dos depósitos para as análises em laboratório. Este tratamento permitiu o acesso de quaisquer invertebrados e microrganismos que poderiam utilizá-lo como recurso. A partir dos depósitos livres foi possível avaliar o processo sucessional em uma situação bem próxima da condição natural. Figura 3: Depósito de guano do tratamento livre. 2 o tratamento com fungicida : os depósitos de guano foram borrifados com um fungicida conhecido popularmente como calda bordalesa [solução composta de cal (0,112%) e sulfato de cobre (0,112%)]. Neste tratamento buscou-se evitar a proliferação dos fungos permitindo, entretanto, que outros organismos pudessem ter acesso aos depósitos. Assim, foi 29

30 possível analisar a sucessão ecológica sem a presença de fungos, ou ao menos com suas abundâncias bastante reduzidas. O guano foi colocado sobre uma base plástica a fim de evitar o contato do fungicida com o solo da caverna (figura 4). Figura 4: Depósito de guano do tratamento com fungicida. 3 o tratamento tela inferior : os depósitos foram colocados em cima de uma malha (com as mesmas dimensões da malha utilizada para o primeiro tratamento) e cobertos com um vasilhame plástico (figura 5). Este tratamento permitiu análises sobre a colonização por fungos e invertebrados via solo. Figura 5: Depósito de guano do tratamento tela inferior. 4 o tratamento tela superior : o guano foi colocado em vasilhames de plástico que possuíam uma tampa com uma abertura circular de aproximadamente 20cm de diâmetro, 30

31 coberta com voil, um tecido de malha muito fina (figura 6). Isto evitou a colonização por invertebrados via solo, proporcionando análises sobre a colonização de microrganismos presentes no ar. Figura 6: depósito de guano do tratamento tela superior. 5 o tratamento controle : os depósitos de guano, pesados e autoclavados dentro de vasilhames plásticos, foram levados para a caverna onde permaneceram fechados estando, portanto, indisponíveis como recurso à qualquer organismo presente na caverna (figura 7). Este tratamento permitiu análises sobre as variações físico-químicas sem a influência da comunidade cavernícola, uma vez que tais depósitos, teoricamente, experimentaram as mesmas condições climáticas prevalecentes na caverna durante o tempo do estudo. Figura 7: Depósito de guano do tratamento controle. 31

32 Preparação do Experimento O guano localizado na Gruta Boa Esperança, TO, apresentava, por sua grande extensão e espessura, tempos distintos de deposição e, provavelmente, comunidades típicas de cada momento. Mesmo retirando-se uma camada superficial deste guano, que consistia no guano recém-depositado, não foi possível afirmar com certeza a idade do material recolhido. Portanto, optou-se pela esterilização do material, mesmo sabendo que assim alguns organismos típicos do trato digestivo dos morcegos, que fazem parte do início da sucessão, não mais estariam presentes. O processo de esterilização evitou também a introdução de espécies que não fazem parte da biota presente na Gruta do Brega, evitando assim, possíveis impactos nesta comunidade que, por ventura, poderiam ser causados pela introdução de espécies exóticas à esta caverna. Em laboratório o guano foi despejado em bandejas para que fossem retirados os invertebrados maiores presentes no grande depósito e que vieram junto com o guano retirado da Gruta Boa Esperança. Foram encontradas dezenas de invertebrados, principalmente indivíduos do gênero Blaberus sp (Blataria) e coleópteros da família Tenebrionidae. Após a remoção destes organismos, o guano foi dividido em 140 porções de 200 gramas cada, acondicionadas em envelopes próprios para autoclave e estes esterilizados por autoclavagem. Cada um dos 140 envelopes, 28 para cada tratamento, continha guano suficiente para a confecção de um depósito. Desenho Experimental Para minimizar o efeito de variáveis que sabidamente influenciam a colonização dos depósitos de guano, características como área, volume e forma dos depósitos, tipo de guano e distância desses até a entrada da caverna foram padronizados. Os depósitos de guano de morcegos insetívoros foram confeccionados de modo a apresentarem dimensões circulares de 25 cm de diâmetro, 2 cm de espessura e uma área aproximada de 490cm 2. Estas dimensões 32

33 foram estipuladas, uma vez que depósitos de guano com áreas menores que 400cm 2, geralmente não apresentam um número muito grande de invertebrados, o que não reflete adequadamente a verdadeira estrutura e composição da comunidade associada ao guano (FERREIRA, 1998). O experimento foi instalado no centro do salão da Gruta do Brega, a uma distância de aproximadamente 200 metros da entrada mais próxima onde, provavelmente, os depósitos seriam igualmente influenciados por essa variável. Os depósitos de guano foram distribuídos de forma circular e simétrica (figuras 8 e 9). Em outras disposições, como por exemplo com os depósitos em fileiras, aqueles que ficassem mais ao centro do experimento poderiam ter sua colonização por invertebrados inibida ou atrasada por aqueles depósitos que se encontrassem nas extremidades. Optou-se, então, pela forma circular para que todos os depósitos tivessem a mesma probabilidade de colonização. Em um círculo intermediário foram dispostos os depósitos com tela superior alternados com aqueles com tela inferior e, em um outro círculo mais externo, os depósitos livres foram alternados com aqueles com fungicida. A forma alternada de disposição destes depósitos buscou reduzir a influência, mesmo que improvável, da distância da entrada da caverna ou do curso d água sobre algum tipo de tratamento. Os depósitos livres e com fungicida foram colocados mais externamente, uma vez que, estavam disponíveis para a colonização de invertebrados, e caso estes depósitos estivessem situados ao centro do experimento, tal colonização poderia ter sido influenciada, até mesmo prejudicada, pelos depósitos mais externos. Para aqueles com tela superior e tela inferior, a posição em uma região mais central do experimento não influenciou em sua colonização, uma vez que nestes a chegada de microrganismos e invertebrados se daria, principalmente, pelo ar e pelo solo, respectivamente. Como os depósitos controles estavam em potes fechados e portanto, indisponíveis 33

34 para a biota, qualquer localização destes no salão não influenciaria nos resultados obtidos, entretanto, para facilitar a escolha e a coleta de tais depósitos, estes foram dispostos no centro do experimento, formando um círculo central. Figura 8: Disposição dos depósitos de guano dos diferentes tratamentos na Gruta do Brega. 34

35 Figura 9: Foto dos depósitos de guano na Gruta do Brega. Execução do Experimento Visitas ao Campo Foram realizadas 14 coletas, sendo que as quatro primeiras tiveram intervalos de aproximadamente 15 dias e as demais de 30 dias, totalizando o período de um ano de amostragens. Valores de temperatura e umidade do salão foram medidos com o auxílio de um termohigrômetro em todas as coletas. Em cada visita ao campo, após a observação de invertebrados, que por sua vez era feita em todos os depósitos dos tratamentos livre e com fungicida, foram removidos dois depósitos de cada um dos cinco tratamentos para a realização de coleta de invertebrados em funil de Berlese, análises físico-químicas e cultivo de fungos e bactérias. Na primeira coleta, a escolha do primeiro depósito ocorreu de forma aleatória, sendo o segundo coletado no lado oposto ao primeiro. Nas coletas seguintes, os depósitos foram escolhidos tentando obedecer-se a uma linha imaginária perpendicular aos da coleta 35

36 imediatamente anterior (tabela 1). Os depósitos removidos dos tratamentos livre e com fungicida foram repostos com guano autoclavado para que a quantidade de recurso disponível para a comunidade cavernícola não se alterasse ao longo do experimento, no entanto, uma vez retirado e reposto, o depósito não mais participou das análises. A reposição dos depósitos se fez necessária, uma vez que para os organismos recurso-espaço-independentes o conjunto de depósitos, como um todo, representaria o recurso disponível, não estando, portanto, restritos a uma única mancha. Assim, com a retirada de depósitos a cada coleta haveria uma conseqüente redução da quantidade deste recurso o que poderia implicar em uma concentração, nos depósitos restantes, daqueles invertebrados recurso-espaço-independentes, sendo que tal fato poderia alterar o processo natural da sucessão. Coleta de Invertebrados Somente os tratamentos livres e com fungicida tiveram seus invertebrados observados em campo porque, de acordo com o trabalho proposto, somente estes dois tipos de tratamento estariam disponíveis à colonização por invertebrados. Aqueles organismos situados na mancha de guano e em um perímetro de 10cm a partir da borda do depósito foram identificados e contados no momento de cada coleta. Quando não foi possível identificar uma espécie no local, apenas um indivíduo desta espécie era coletado para que não se comprometesse a sucessão ecológica. Esta coleta foi feita com o auxílio de pinças e pincéis, os organismos coletados foram acondicionados em potes contendo álcool 70% e levados ao laboratório onde foram identificados, com o auxílio de chaves taxonômicas, até o nível possível e separados em morfoespécies. Para os cinco tratamentos, cerca de ¼ de cada depósito recolhido, o que corresponde a aproximadamente 40g de guano, foi colocado em funil de Berlese-Tullgren (BERNARTH & 36