ROSANA GRISELDA GARRI

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1 MINISTÉRIO DA EDUCAÇÃO E DO DESPORTO UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO NORTE DEPARTAMENTO DE FISIOLOGIA - CB PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM PSICOBIOLOGIA ROSANA GRISELDA GARRI COMPORTAMENTO DE MERGULHO DO BOTO-CINZA, Sotalia guianensis, NA ENSEADA DO CURRAL, PRAIA DE PIPA-RN, BRASIL. POSSIVEIS ADAPTAÇÕES CARDIACAS AO MERGULHO. Natal / RN 2006

2 ii ROSANA GRISELDA GARRI COMPORTAMENTO DE MERGULHO DO BOTO-CINZA, Sotalia guianensis, NA ENSEADA DO CURRAL, PRAIA DE PIPA-RN, BRASIL. POSSIVEIS ADAPTAÇÕES CARDIACAS AO MERGULHO. Dissertação apresentada ao Programa de Pós-graduação em Psicobiologia, da Universidade Federal do Rio Grande do Norte, para a obtenção do título de Mestre em Psicobiologia. Orientadora: Dra. Maria Emília Yamamoto Co-orientadora: Dra. Marcela Junin Natal / RN 2006

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4 iv A meus pais Oscar e Angélica, meus irmãos Ariel, Leonardo e Sabrina, minha avó Juanita e minha tia Miguelina, que confiaram plenamente em mim, durante todos estes anos.

5 AGRADECIMENTOS v Antes de tudo AGRADEÇO enormemente a minha FAMILIA que sempre estiveram e continuam a meu lado em todo momento da minha vida, desde que fui à Patagônia, para estudar o que? BIOLOGIA MARINHA! À professora MARCELA JUNIN do MACN, Buenos Aires-Argentina, quem sempre me falou desta maravilhosa cidade de Natal e sobre tudo por completar meu sonho: estudar os golfinhos em vida livre. Ao professor HUGO CASTELLO, quem com tanto orgulho e entusiasmo me falava da fascinante beleza da sua natureza e de suas pesquisas junto com outros cientistas do Brasil. GRACIAS!!! Especial agradecimento à professora MARIA EMILIA YAMAMOTO, por me receber nesta casa, no Brasil, por sua paciência, pela oportunidade de conhecer: o que é estudar o comportamento animal? Área que desconhecia e por me brindar a amar o comportamento dos golfinhos da Pipa. Ao professor ARRILTON ARAÚJO quem sempre com um sorriso acompanhou os meus passos na universidade e o meu crescimento profissional. Obrigada por toda sua ajuda e compreensão! Aos professores do Departamento de Fisiologia-CB: Verônica Valentuzzi, Fívia Lopes, Fátima Arruda, Teresa Mota, Márcio, Fátima Campos, Fabíola Alburqueque. Obrigada por conhecer as áreas de trabalho e o desempenho nas suas pesquisas. Em especial agradecimento ao professor Hélio Gurgel por suas conversas e o espírito alegre durante os seminários de sua disciplina. À Coordenação e autoridades do Programa de Psicobiologia. À secretária Graça da Pós-graduação, por seu bom desempenho e ajuda. A CAPES pela bolsa de estudo outorgada. MUITO AGRADECIDA! Especial agradecimento pelo apoio financeiro e confiança na minha pesquisa no Brasil, William Rossiter, Presidente da Cetacean Society International (CSI)-USA. Aos amigos da turma de 2004 a Eric, Mariana Chiste, Viviane, Sebastião, Marcelo, pelo afeto e conversas em portunhol e sua grande ajuda nestes anos, VALEU!. A todos os colegas desta turma e da sua paciência com o idioma no primeiro ano nas disciplinas e para lembrar a frase famosa uma pergunta. A Fernanda, Ricardo, Marina, Derlangio, Rossandra, Wall, todas as pessoas maravilhosas! Ao grupo PPC-Projeto Pequenos Cetáceos, por me ensinar a amar aos golfinhos

6 vi a: Carol, Priscila, Érico, Lídio, Márcia, Rose, Mariana, Adolfo, Kelly, Sandra, Luísa e Fernando, OBRIGADA por sua confiança e pela companhia nas observações em Pipa. Ao Coordenador do PPC, Flávio Lima, foi um prazer conhecê-lo e pela confiança no grupo. Agradeço aos colegas do PPC/ REMANE pela aprendizagem e treinamento através dos encalhes e as histórias que passamos para pegar os animais, lembram? Ao pessoal da comunidade de Pipa, especialmente aos integrantes das lanchas e barcos turísticos (Peu, Nino, Charolel, Baral, Ker) que ajudaram enormemente e com entusiasmo na coleta de dados, VALEU! Aos policias de Pipa que nos acompanharam nas observações dos botos no Santuário Ecológico, por insegurança do local, e por sua PACIÊNCIA durante as observações, frase famosa: quanto falta. Grande AGRADECIMENTO ao professor de Anatomia Comparada da UFRN, CARLOS EDUARDO MOURA, quem esteve sempre a meu lado trabalhando com meus corações, trocando informação e pelas gratas conversas, MUITO OBRIGADA!!!. A todas as pessoas desde alunos de Zootecnia até os professores do Departamento de Morfologia, por me ajudar no trabalho com os corações. CAROLINA TOSI e o FAGNER MAGALHÃES, por sua grande amizade, dois cariocas do Mestrado da UFRN que juntos sem saber de um futuro extraordinário, formamos a equipe PROCEMA (Projeto Cetáceos do Maranhão). Minha amiga filha Carol, quantas coisas passamos juntas e quanto por agradecer a você por todos os momentos de ALEGRIA e FELICIDADE, apesar dos obstáculos no caminho, mas sempre estivemos juntas. Fagner, obrigada por compartilhar todos os momentos nestes anos, mi hermanito menor, que está sempre a meu lado. Vocês são a minha família no Brasil!!!. Agradeço a Larissa Barreto (UFMA) professora pesquisadora do PROCEMA, nossos Estagiários do PROCEMA, que fazem o melhor possível para o crescimento do projeto (Nathali Ristau, Aline Texeira, Cristiano Cruz, Mariana Soares, Rafaela Diniz e Mariana Bueno). O Mario Timiraos e a Ingrid Clark, diretores do Instituto Ilha do Caju (ICEP)/MA que me receberam com tanto afeto e que trabalhamos também na luta pelos cetáceos. Finalmente, o mais maravilhoso de poder realizar o Mestrado foi a presença dos BOTOS na enseada do Curral, sem eles eu não haveria chegado a meu SONHO...A espera da chegada de Lunara, Meu Dedo, Talhada principais personagens destes dois anos que acompanharam os dias de sol, chuva, etc., na praia de Pipa.

7 SUMÁRIO vii Resumo ix Abstract x Relação de Figuras xi Relação de Tabelas xiii Anexo 01 xiii 1.0 INTRODUÇÃO GERAL Os Cetáceos Taxonomia Aspectos Gerais: Sotalia guianensis 04 CAPÍTULO I: Comportamento de mergulho do boto-cinza, Sotalia guianensis, na enseada do Curral, PRAIA DE Pipa, RN-Brasil 1.0 INTRODUÇÃO Objetivos da pesquisa Objetivo Geral Objetivos específicos MATERIAL E MÉTODOS Caracterização da área de estudo: enseada do Curral Período do estudo Coleta de dados Divisão da enseada do Curral Metodologia de campo Definições utilizadas para contextualizar o comportamento de 17 mergulho Determinação da faixa etária Análises dos dados RESULTADOS Tempo médio de apnéia para cada faixa etária Freqüência de mergulho em cada quadrante da enseada Freqüência de mergulho em cada zona de profundidade da 24 enseada Freqüência de mergulho dos indivíduos com exposição da cauda 26 direcionada a 45º e 90º 3.2. O comportamento de mergulho DISCUSSÃO CONCLUSÕES REFERÊNCIAS BIBLIOGRÀFICAS 82

8 viii CAPÍTULO II: Estrutura anatômica do coração do boto-cinza, Sotalia guianensis, e possíveis adaptações cardíacas ao mergulho. 1.0 INTRODUÇÃO Estudos sobre a anatomia do coração em mamíferos aquáticos Importância de estudar os caracteres anatômicos e fisiológicos nos 44 mamíferos aquáticos 1.3 Importância de estudar o ventrículo direito em mamíferos aquáticos Estudos que relacionam a anatomia com a fisiologia e o 46 comportamento de mergulho em mamíferos aquáticos 1.5. OBJETIVOS DA PESQUISA Objetivo Geral Objetivos Específicos MATERIAIS E MÉTODOS Coleta de material biológico Medidas anatômicas dos corações do boto-cinza Anatomia externa do coração Anatomia interna do coração Estudo da origem e distribuição das artérias coronárias no coração do 57 boto-cinza 3.0 RESULTADOS Descrição geral da estrutura anatômica do coração do boto-cinza Átrio direito e esquerdo Ventrículos direito e esquerdo Artéria coronária Morfometria externa do coração do boto-cinza, Sotalia guianensis Forma do coração Morfometria interna do coração do boto-cinza, Sotalia guianensis Ventrículo direito (V.D.) Artéria aorta ascendente DISCUSSÃO CONCLUSÕES REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS 82

9 ix RESUMO O boto-cinza, Sotalia guianensis, é um dos menores cetáceos conhecidos, tem hábitos costeiros, e ocorre desde Honduras até Santa Catarina, sul do Brasil. Este trabalho teve como objetivo descrever o comportamento de mergulho do boto-cinza em três faixas etárias e analisar a capacidade cardíaca de mergulho através de análises dos corações. As observações foram realizadas entre outubro de 2004 a novembro de 2005, a partir de um ponto fixo, na enseada do Curral, na praia de Pipa-RN. Foi utilizado o método amostral Ad-Libitum e registro de todas as ocorrências. O mergulho foi caracterizado pela exposição total da nadadeira caudal em posição vertical por alguns segundos, fora da superfície da água, no ângulo de 90 ou 45. Foram registrados 131 mergulhos divididos em três contextos comportamentais: forrageio, deslocamento e socialização. A diferença do tempo de apnéia e a exposição da cauda a 45 ou 90 para procurar e/ou capturar presas, entre os juvenis e adultos, pode estar influenciada pela estratégia e habilidade para capturar as presas. A freqüência da cauda a 90 para forragear nos adultos está relacionada com a maior eficiência fisiológica dos botos que gastam mais tempo submersos que os juvenis. Entretanto, nos contextos de deslocamento e socialização o tempo de apnéia e a exposição da cauda foram independentes nas duas faixas etárias. Os mergulhos dos filhotes foram freqüentes durante a socialização (relacionada a atividade de brincadeiras), e o deslocamento. A observação de mergulhos sincrônicos filhote-adulto, aliado às características anteriores, sugerem que elas estão relacionadas à experiência e aquisição de habilidades de forrageio. Característicos dos cetáceos, o coração (n=12) do boto-cinza é largo e o ventrículo é comprido com um ápice arredondado e formado pelos dois ventrículos. O ventrículo direito é longo e estreito. O grau de dilatação do bulbo aórtico, sendo maior nos adultos, pode oferecer ajuda para o coração durante a diástole. As características morfológicas do coração e o tempo de apnéia < 2 minutos e a profundidade < 10m no boto-cinza, podem estar relacionadas com as adaptações fisiológicas ao mergulho, típico de golfinhos de hábitos costeiros. A limitação do tempo de mergulho nesta espécie é provavelmente influenciada pelas restrições anatômicas e fisiológicas à imersão ao mergulho.

10 ABSTRACT x The marine tucuxi, Sotalia guianensis, is one of the smallest known cetaceans, has coastal habits, and occurs from Hondures to Santa Catarina, in southern Brazil. The objective of this dissertation was to describe diving behavior of the marine tucuxi in three age classes and to analyze the cardiac capacity to dive through the examination of hearts of stranded specimens. Observations were made from October 2004 to November 2005 from a vantage point, in Curral Bay at Pipa beach-rn. We used Ad Libitum sampling and All occurrences to record the behaviors. The diving was characterized by the total exposition of the tail fluke for a few seconds, in 90 or 45 angles. Were recorded 131 dives in three behavioral contexts: foraging, traveling and socialization. The difference between juveniles and adults in dive time and fluke out at 45 or 90 to search and/or capture prey is probably influenced by the strategy used and ability to capture the prey. The frequency of fluke out at 90 for foraging in adults may be related to increased physiological efficiency of adults in comparison to juveniles. However, in the context of travel and socialization the dive time and fluke out were independent between the age classes. Dive in calves were frequent during socialization (play behavior) and traveling. This, associated with synchronic calve-adult diving suggests that a relationship of these behaviors and the acquisition of experience and foraging skills. As observed in other cetaceans, the heart (n=12) of the estuarine dolphin is broad and presents long ventricles which form a round apex. The right ventricle is long and narrow. The degree of dilatation of the aortic bulb may support the heart during diastole. The characteristic morphology of the heart and short dive duration < 2 min and depth ranged from 10m in the estuarine dolphin, can be likely at physiological adaptation for diving, typical de dolphins with coastal habits. The limitation of diving time in this specie may be influenced by anatomical and physiological restrictions.

11 xi RELAÇÃO DE FIGURAS CAPÍTULO I Página Figura 01: Mapa de distribuição geográfica do gênero Sotalia: Sotalia guianensis 03 (marinho) e Sotalia fluviatilis (fluvial). Figura 02: Local de estudo, praia de Pipa RN. 13 Figura 03: Divisão da enseada do Curral em três quadrantes e três zonas de profundidade imaginárias. Figura 04: Figura 04 (A, B). Comportamento de mergulho com exposição da cauda a 45º e 90º, respectivamente, do boto-cinza. Figura 05: Determinação da faixa etária do boto-cinza, de acordo com o tamanho proporcional do corpo dos indivíduos. Figura 06: Média e desvio padrão do tempo de apnéia do boto-cinza, para cada faixa etária. Figura 07: Média e desvio padrão do tempo de apnéia do boto-cinza, entre as faixas etárias para cada estado comportamental. Figura 08: Freqüência relativa de atividade de mergulho do boto-cinza, em cada quadrante para cada faixa etária e estado comportamental. Figura 09: Freqüência relativa de atividade de mergulho do boto-cinza, para cada faixa etária e estado comportamental nas três zonas de profundidade: (Z1) zona de arrebentação; (Z2) zona intermédia e (Z3) zona profunda da enseada. Figura 10: Freqüência relativa de atividade de mergulho do boto-cinza, com a cauda a 45 e 90, para cada contexto comportamental nas diversas faixas etárias. Figura 11: Ilustração do comportamento de mergulho do boto-cinza, durante o forrageio com exposição da cauda a 90 para perseguir o cardume. Figura 12: Ilustração do comportamento de mergulho a 90 do boto-cinza, durante o forrageio. Figura 13. Ilustração do comportamento de mergulho de um filhote do botocinza, durante a brincadeira com um objeto. Figura 14. Ilustração do comportamento de mergulho do boto-cinza, durante a interação social. Figura 15. Ilustração sobre o comportamento de mergulho sincrônico (adultofilhote) do boto-cinza

12 xii CAPÍTULO II Figura 01: Encalhe do boto-cinza em Ponta Negra-RN. 51 Figura 02: Medidas anatômicas externas do coração do boto-cinza (face ventral), de um indivíduo adulto (macho) de 184cm de comprimento. Figura 03: Anatomia externa do coração do boto-cinza (face ventral). Coração de um indivíduo adulto de 1,71cm de comprimento. Figura 04: Medida dos diâmetros interno e externo para cada segmento do bulbo aórtico, desde a base da artéria aorta até o diâmetro maior do bulbo aórtico Figura 05: Medidas internas do ventrículo direito do coração do boto-cinza (Face ventral). Figura 06: Medidas da espessura do ventrículo direito, ventrículo esquerdo (miocárdio) e septo interventricular (face ventral) de um adulto (macho) de 184cm de comprimento Figura 07: Posição do coração nos Delphinidae. 58 Figura 08 (A e B): Coração do filhote (fêmea) do boto-cinza de 78cm de cumprimento. Figura 09: Aspecto do interior dos ventrículos direito e esquerdo do boto-cinza (face ventral) de um adulto (macho) de 184cm de comprimento. Figura 10 (A, B, C e D): Detalhe da anatomia interna do coração do boto-cinza. A-B e C-D, filhote (macho) e adulto de 102cm e 171cm de comprimento respectivamente. Figuras 11: Vascularização arterial do coração do boto-cinza de um adulto (macho) de 184cm de comprimento Figura 12: Vascularização arterial face ventral do coração do boto-cinza. 67 Figura 13: Vascularização arterial na face dorsal do coração do boto-cinza. 67 Figura 14 (A e B): Vascularização arterial na face ventrolateral esquerda do coração do boto-cinza. Detalhe da distribuição da artéria coronária esquerda. Figura 15: Detalhe da dilatação do bulbo aórtico do coração do boto-cinza, de uma fêmea juvenil de 158cm de comprimento

13 xiii RELAÇÃO DE TABELAS CAPÍTULO II Página Tabela I: Identificação dos animais e medidas externas do coração do botocinza. 69 Tabela II. Medidas externas do coração do boto-cinza, para cada faixa etária. 69 Tabela III. Índice médio (altura coração/circunferência coração)x100, para determinar a forma do coração do boto-cinza, e sua comparação com cetáceos (delfinídeos) e pinípedes (focídeos) estudados. Tabela IV: Índices médios de amplitude e largura do ventrículo direito do botocinza, em relação a algumas famílias de mamíferos aquáticos adultos ANEXOS CAPÍTULO II ANEXO

14 1.0 INTRODUÇÃO INTRODUÇÃO GERAL 1.1. Os cetáceos A ordem Cetacea (do grego ketos e do latim cetus, ambos significando baleia), é atualmente composta por 78 espécies. Está representada por mamíferos adaptados à vida aquática, como botos, golfinhos e baleias, sendo formada por três subordens: Archaeoceti (cetáceos já extintos e reconhecidos somente por restos fósseis), Mysticeti (baleias verdadeiras) e Odontoceti (baleias com dentes, botos e golfinhos) (Hetzel & Lodi, 1993; Perrin, Würsig & Thewissen, 2002; Pinedo, Rosas & Marmotel, 1992). A subordem Mysticeti é representada pelas baleias verdadeiras ou baleias de barbatanas. As espécies viventes estão classificadas em quatro famílias: Balaenidae (com três espécies), Neobalaenidae (1 espécie), Balaenopteridae (com sete espécies), Eschrichtiidae (1 espécie) (Jefferson, Leatherwood & Webber, 1993; Mann, Connor, Tyack & Whitehead, 2000). A subordem Odontoceti é constituída pelas baleias com dentes (cachalotes, baleias-bicudas, etc.), botos e golfinhos. Apresenta a maior parte das espécies viventes que formam a ordem, representada por dez famílias: Ziphiidae (com 20 espécies), Platanistidae (2 espécies), Iniidae (1 espécie), Lipotidae (1 espécie), Pontoporiidae (1 espécie), Monodontidae (com 2 espécies) Physeteridae (com 1 espécie), Phocoenidae (6 espécies), Kogiidae (2 espécies), Delphinidae (36 espécies) (Mann et al., 2000). Nos cetáceos existe uma considerável variação na forma e tamanho como, por exemplo, a baleia-azul, Balaenoptera musculus, com 31 metros de comprimento, o cachalote, Physeter macrocephalus, aproximadamente 18 metros (machos) e a franciscana, Pontoporia blainvillei, com apenas 1,50 metro. Em águas jurisdicionais brasileiras já foram oficialmente registradas a presença de 44 espécies de cetáceos, entre eles 8 misticetos e 36 odontocetos, representando 51,7% das espécies em âmbito mundial (Lodi, 2003).

15 1.2. Taxonomia De acordo com a distribuição geográfica para o gênero Sotalia, foram reconhecidas três espécies: S. fluviatilis (Bacia amazônica), S. guianensis (na Guiana francesa) e S. brasiliensis (no Brasil) e duas subespécies S. fluviatilis fluviatilis (fluvial) e S. fluviatilis guianensis (marinho) (Alves-Júnior & Monteiro Neto, 1999; Borobia, 1989; da Silva & Best, 1996; Rice, 1998). A maioria dos taxonomistas considerava que populações de S. fluviatilis não são subespecificamente diferentes, porém foram determinadas as existências de dois ecotipos: um marinho; conhecido como boto-cinza ; e um fluvial, conhecido como tucuxi endêmico à bacia dos rios Orinoco e Amazonas (Alves-Júnior & Monteiro Neto, 1999; Borobia, Siciliano, Lodi & Hoek, 1991; da Silva & Best, 1996; Monteiro- Filho, Monteiro & Reis, 2002) (Figura 01). Atualmente, Cunha et al. (2005) realizaram um estudo de DNA mitocondrial, para analisar o status especifico dos ecotipos de S. fluviatilis e sua estrutura populacional ao longo da costa do Brasil. Os autores constataram que os dois ecotipos, marinho e fluvial, do Sotalia são divergentes. Os resultados genéticos indicaram que a distribuição geográfica e ecológica, e a diferenciação morfométrica observada por Monteiro-Filho et al. (2002) claramente constata que são duas espécies diferentes, sendo a forma fluvial menor. Esta última atinge em média aproximadamente 1,5m. A forma marinha tem comprimento médio de 1,70m (da Silva & Best, 1996). Por essa razão, Cunha et al. (2005) recomendaram utilizar o nome da espécie S. guianensis para animais marinhos e S. fluviatilis, para animais de ambiente fluvial. De acordo com o estudo genético realizado no gênero Sotalia, adotamos a denominação Sotalia guianensis, para a espécie em estudo. Segundo o critério adotado por da Silva e Best (1996) o Sotalia guianensis (Van Bénéden, 1864) ocupa a seguinte posição taxonômica: REINO: Animalia FILO: Chordata CLASSE: Mammalia ORDEM: Cetácea SUBORDEM: Odontoceti SUPERFAMILIA: Delphinoidea FAMILIA: Delphinidae GENERO: Sotalia

16 ESPECIE: Sotalia guianensis (Van Bénéden, 1864) Figura 01. Mapa de distribuição geográfica do gênero Sotalia: Sotalia guianensis (marinho) e Sotalia fluviatilis (fluvial). (Foto: da Silva & Best (1996) modificado por Lídio Nascimento, 2005).

17 1.3. Aspectos Gerais: Sotalia guianensis A espécie em estudo, Sotalia guianensis, é um dos menores odontocetos pertencente à família Delphinidae (Mann et al., 2000), sendo registrado como um dos delfinídeos mais comuns da América do Sul. Popularmente denominado boto-cinza, na costa sudeste do Brasil, essa espécie é alvo de estudos há aproximadamente 15 anos (da Silva & Best, 1994). O boto-cinza é uma espécie costeira (Pinedo et al., 1992) sendo registrada desde Honduras ao norte (15 o 58'N, 85 o 42'W) (Borobia et al., 1991; da Silva & Best, 1996) até o Estado de Santa Catarina (27 o 35'S, 48 o 34'W) no sudeste do Brasil (Simões-Lopes, 1988), numa distribuição aparentemente contínua (Borobia et al., 1991; da Silva & Best, 1994; 1996). No litoral do Brasil, a espécie é comumente encontrada em regiões próximas à costa, principalmente enseadas e desembocaduras de rios. O boto-cinza se caracteriza por apresentar a nadadeira dorsal pequena, localizada no centro do dorso e de forma triangular. Nesta espécie não há dimorfismo sexual significativo. O comprimento médio tanto para machos e fêmeas é de 1,70m atingindo como máximo 2m (Oliveira et al., 1995). Leatherwood & Reeves (1983) indicaram que existe um padrão de variação da cor em relação ao habitat do animal. Da Silva e Best (1994; 1996) e Hetzel e Lodi (1993) descreveram dois tipos de coloração do ventre no boto-cinza. A coloração varia do tom de cinza escuro na região dorsal a tonalidades mais claras na região lateral do corpo. Na parte ventral pode apresentar-se na cor branca ou rosa, sendo esta última cor mais freqüente em animais imaturos (da Silva & Best, 1996; Hetzel & Lodi, 1993; Leatherwood & Reeves, 1983; Pinedo et al., 1992). O boto-cinza por ser uma espécie costeira, vem sofrendo crescentes ameaças decorrentes das atividades antrópicas na zona costeira e da degradação de seus habitats (Lodi, 2003). A espécie é listada como insuficientemente conhecida apesar de apresentar uma contínua distribuição ao longo da costa sudeste brasileira e na América Central (da Silva & Best, 1996; Simões-Lopes, 1988). S. guianensis é qualificada como altamente susceptível às atividades humanas pelo IBAMA (2001) (Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis) em sua publicação sobre mamíferos aquáticos. A espécie é listada também nos Apêndices I & II de CITES (Convenção sobre o Comércio Internacional das Espécies da Flora e da Fauna Selvagens em Perigo de Extinção) e no Apêndice II de CMS (Convenção para a Conservação de Espécies Migratórias de Animais Selvagens). Uma freqüência de 79,5%

18 das espécies de cetáceos que ocorrem no Brasil possui o status "Dados Insuficientes" segundo a Lista Vermelha de Animais Ameaçados da União Internacional para a Conservação da Natureza e dos Recursos Naturais (UICN) (Lodi, 2003). Atualmente existe uma grande preocupação quanto ao estado de conservação dos cetáceos na costa brasileira do Brasil, especialmente para as espécies que habitam nas áreas costeiras, por sofrerem um maior impacto humano. O boto-cinza é uns dos cetáceos mais comumente capturados na costa do Brasil por redes pesqueiras (Siciliano, 1994). Medeiros et al. (2002) registraram, através de encalhes, que mais de 50% das carcaças do boto tinham evidências de interferência humana, tais como cortes por facas, marcas de redes na pele ou pedaços de cordas e redes. Seus órgãos genitais e olhos são usados (algumas vezes vendidos) como amuletos e sua carne e gordura são consumidos ou usados como isca para tubarões, principalmente no estado do Maranhão (Garri, Magalhães & Tosi, 2006; Garri, Tosi & Magalhães, 2005c; Magalhães, Garri & Tosi, 2005a; Tosi, Magalhães & Garri, 2005). A Comissão Internacional Baleeira (CIB), em 1994, ressaltou a necessidade de se intensificar estudos voltados para a redução da mortalidade incidental dos cetáceos, enquanto que ao mesmo tempo recomenda o estabelecimento de programas eficazes de monitoramentos em diversos países (IWC, 1995). Uma das maiores preocupações é a degradação das florestas de manguezais, que estão ameaçadas em muitas áreas pela poluição e pelo desenvolvimento costeiro descontrolado (Lodi, 2003). Nos últimos anos, diversos estudos sobre a ecologia, conservação e comportamento do boto-cinza, estão sendo desenvolvidos no município de Pipa ( S W), Rio Grande do Norte-Brasil, pelo Projeto Pequenos Cetáceos (PPC-UFRN). Esta espécie é freqüentemente avistada em baías, enseadas e estuários. As baías rasas e abrigadas podem ser habitats muito favoráveis para a presença desta espécie, principalmente por grupos com filhotes. Os estudos realizados em ambiente natural indicam que o boto é uma espécie fácil de observar e estudar nas áreas costeiras do Rio Grande do Norte, especialmente nas praias de Pipa, Tabatinga e Baía Formosa, principais zonas de concentração desta espécie no litoral sul do estado (Gondim, 2004; Santos, 2000; 2003) e na praia de São Cristóvão, localizada ao norte de Natal (Rodrigues et al., 2001). Nessas áreas, os animais são freqüentemente observados em pequenos grupos de 4 a 6 indivíduos, incluindo filhotes e juvenis (Link, 2000; Spinelli, 2004). A preferência por esses locais provavelmente está relacionada com a presença e facilidade para capturar presas, bem como proteção para a realização de

19 diferentes comportamentos como socialização, cuidado parental e descanso (Gondim, 2004; Jesus, 2004; Link, 2000; Nascimento, 2002; Spinelli, 2004). Segundo Link (2000) a ocorrência dos botos na enseada do Curral, na praia de Pipa, está relacionada com a disponibilidade de recursos e a topografia da área. Além disso, a autora menciona que os golfinhos utilizam a enseada principalmente para forrageio. O estudo realizado por Santos (2003) sugere que o boto-cinza muda seu comportamento em resposta aos barcos turísticos (dolphin-watching) na Baía dos Golfinhos em Pipa. Tais mudanças envolvem perseguição dos banhistas, diminuição da alimentação, comportamento de mergulho e atividade aérea. As interações entre as embarcações turísticas e os cetáceos estão aumentando sensivelmente nas ultimas décadas (Lusseau, 2003). Hoyt (2001) menciona que estas atividades estão baseadas na presença de embarcações causando efeitos indiretos nos padrões comportamentais dos indivíduos, como acréscimo no intervalo de apnéia, variação na vocalização e mudança durante o deslocamento do animal (William, Trites & Bain, 2002). Tais modificações evidenciam a importância de se conhecer a interferência de banhistas e/ou embarcações sobre o comportamento de mergulho do boto, na enseada do Curral. Em anos recentes, o conhecimento e preocupação pela espécie Sotalia tem sido incrementados entre a comunidade científica, bem como entre as autoridades responsáveis pelo manejo costeiro, relativo aos recursos utilizados, tanto no âmbito nacional como internacional. A conscientização da comunidade, para uma melhor educação do uso sustentável e a importância da presença do boto-cinza na área continua em processo.

20 CAPITULO I. COMPORTAMENTO DE MERGULHO DO BOTO CINZA, Sotalia guianensis, NA ENSEADA DO CURRAL, PRAIA DE PIPA, RN-BRASIL. 1.0 INTRODUÇÃO A maioria dos autores refere-se ao comportamento de mergulho relacionado à imersão vertical com a cauda posicionada a 90. Bearzi, Politi e Sciara (1999) definem este tipo de comportamento no golfinho-nariz-de-garrafa, Tursiops truncatus, como o termo flukes out (cauda para fora) quando o animal mergulha na posição vertical. Mann e Smuts (1999) estudando a mesma espécie, também descrevem este tipo de comportamento usando o termo tail out dive (mergulho com a cauda para fora). Geise (1989) define o mergulho no boto-cinza, como comportamento caudal, indicando que a possível função para esse padrão comportamental seria para uma imersão profunda, associada ao forrageio, comportamento agressivo ou de fuga e possíveis distúrbios. Nascimento (2002) caracteriza o comportamento de mergulho na mesma espécie como a exposição e sustentação por alguns segundos da nadadeira e do pedúnculo caudal acima da superfície da água, em um ângulo de 45. Nosso estudo define este comportamento de forma semelhante ao descrito por Nascimento (2002), como caracterizado pela exposição total da nadadeira caudal em posição vertical por alguns segundos para fora da superfície da água tanto na posição de 90º como de 45 (Garri, Pansard, Gurgel & Yamamoto, 2005b). A discussão sobre o estudo de comportamento de mergulho foi focalizada em alguns tópicos: 1) tipos de registros disponíveis para monitorar o comportamento no mar, 2) informação fisiológica e comportamental que pode ser obtida a partir de novos registros disponíveis, 3) limite fisiológico que apresenta o indivíduo para mergulhar numa certa profundidade e por determinado período de tempo (Baird, Hanson & Dill, 2005; Butler, 2001; Kooyman, 1966; Würsig, 1989). Dentre os mamíferos marinhos, as pesquisas sobre comportamento de mergulho estão baseadas principalmente com pinípedes (focas e leões marinhos). Nos cetáceos os estudos sobre a atividade de mergulho são escassos, principalmente porque esses estudos estão associados com a utilização de registros e recuperação dos instrumentos usados como TDRs (instrumento que registra período de tempo e profundidade de apnéia) que são de difícil utilização em cetáceos (Baird et al., 2005; Hooker & Baird, 2001). O TDRs registra dados de profundidade, temperatura, nível de luz e velocidade

21 de deslocamento dos animais. Vários autores indicaram que dados comportamentais e fisiológicos são difíceis de analisar nos cetáceos que vivem em ambiente natural (Akamatsu et al., 2002; Butler, 2001; Costa, Kuhn, Wiese, Shaffer & Arnould, 2004; Mate et al., 1995; Shaffer, Costa, Williams & Ridgway, 1997). A maioria das observações é limitada ao período de luz e dependem das condições do mar e da temperatura do dia (Mate, Stafford, Nawojchik & Dunn, 1994). Alguns métodos foram utilizados para estudar o deslocamento dos pequenos cetáceos, tais como fotoidentificação (Würsig, 1978), atividade aérea (Leatherwood, Gilbert & Chapman, 1978), captura e recaptura com marcação do animal (Irvine, Scott, Wells & Kaufmann, 1981; Irvine & Wells, 1972), definição de rumo através de teodolito (Würsig & Würsig, 1979), rádio telemetria convencional (Irvine et al., 1981) e monitoramento por satélite (Mate, 1989; Mate et al., 1994; Tanaka, 1987). O satélite de telemetria oferece a oportunidade de estudar alguns aspectos do comportamento de deslocamento e de mergulho em mamíferos marinhos (Mate, 1989). Mate et al. (1995) estudaram através do monitoramento por rádio satélite, o comportamento de mergulho no golfinho-nariz-de-garrafa na Baía Tampa, Flórida. Schreer e Testa (1996) constataram que recentes desenvolvimentos de microprocessadores que controlam os registros de tempo e de profundidade (TDRs), e de um tipo de satélite que registra o tempo e profundidade de apnéia (SLTDRs), permitiram estudar melhor o padrão de mergulho. Estudos foram realizados principalmente nos pinípedes, como por exemplo, a foca-de-weddell, Leptonychotes weddelli, que apresenta mergulhos a 600m de profundidade com duração média de 73 minutos (Kooyman, Castellini & Davis, 1981), o elefante-marinho-do-sul, Mirounga leonina, com mergulho máximo de 120 minutos a 1500m de profundidade (Campagna, Blackwell, Crocker & Quintana, 1985; Jonker & Bester, 1994), o leão-marinho-do-sul, Otaria flavensces, com mergulhos aproximadamente 200m de profundidade com duração média de 7 minutos (Müller, 2004; Werner & Campagna, 1985). Dentre os delfinídeos podemos citar o golfinho-nariz-de-garrafa com mergulhos de 21 segundos a uma profundidade máxima de 50m (Mate et al., 1995; Tanaka, 1987) e o golfinhopintado-do-atlântico, Stenella frontalis que atinge a 33m de profundidade, com mergulhos de até 2 minutos de duração (Butler, 2001). Com relação aos estudos realizados sobre a atividade de mergulho em Sotalia, podemos citar Edwards e Schenell (2001) que realizaram uma breve menção sobre o S.

22 fluviatilis, primeiro registro do tempo de duração de mergulho associado à alimentação em lagoas e baías da costa de Nicarágua. Valle (2004) relata que o boto-cinza mostra uma relação diretamente proporcional entre tempo de apnéia e a idade (associado à massa corporal). De acordo com Baird et al. (2005) a capacidade de mergulho nos cetáceos deveria aumentar com a idade, devido ao aumento na massa do corpo e/ou o acréscimo na concentração de hemoglobina e mioglobina e a capacidade de armazenamento de oxigênio no sangue e nos músculos. Estas características foram também discutidas para a foca-de-weddell (Baird et al., 2005; Burns & Castellini, 1998), elefante-marinho-do-sul (Irvine, Hindell, Hoff & Burton, 2000; Werner & Campagna, 1995) e o elefante-marinho-do-norte, Mirounga angustirostris (Le Boeuf, Crocker, Blackwell, Webb & Houser, 2000). Vários autores indicaram que as diferenças encontradas no tempo de apnéia nos mamíferos aquáticos estão associadas a restrições anatômicas, fisiológicas, comportamentais e ecológicas (Costa et al., 2004; Kooyman, 1985; Werner & Campagna, 1995). O comportamento de mergulho no contexto de forrageio A sobrevivência, crescimento e sucesso reprodutivo estão relacionados com a capacidade do indivíduo se alimentar para adquirir energia. Fatores extrínsecos, como distribuição temporal e espacial das presas, qualidade das presas, risco de predação e fatores ambientais influenciam a estratégia utilizada para obter alimento. Ao mesmo tempo fatores intrínsecos, como o sexo, podem influenciar a atividade de forrageio de um indivíduo (Beck, Bowen, Mcmillan & Iverson, 2003; Müller, 2004; Werner & Campagna, 1995). Le Boeuf et al. (2000) observaram diferenças intra-específicas no comportamento de forrageio entre machos e fêmeas em pinípedes, assim como em algumas espécies de misticetos e odontoceto (cachalote) (Magalhães et al., 2002; Whitehead, 2003). Estas diferenças representam um dimorfismo sexual (Müller, 2004), e promovem redução da competição intersexual por alimento e refletem diferenças no papel de cada sexo durante a reprodução e cuidado parental. Estas características sexuais influenciam a profundidade na quais os indivíduos podem mergulhar e sua taxa metabólica (Baird et al., 2005). Estes autores mencionam que nos mamíferos aquáticos com grande dimorfismo sexual, as investigações baseadas na diferença entre os sexos no comportamento de forrageio são escassas (Müller, 2004), exceto no que diz respeito

23 ao elefante-marinho-do-norte e o elefante-marinho-do-sul (Campagna & Lewis, 1992; Campagna, Lewis & Baldi, 1993). As estratégias de forrageio, podem ser inferidas, por exemplo, a partir da profundidade, duração, forma, freqüência, e distribuição diurna de mergulho (Campagna et al., 1985; Werner & Campagna, 1995). A abundância ou distribuição da presa dentro da coluna da água pode também variar com o tempo, e tais diferenças deveriam influenciar como os delfinídeos usam a coluna da água quando mergulham (Baird, Borsani, Hanson & Tyack, 2002; Baird et al., 2005). O padrão de mergulho provavelmente reflete o tipo de presa consumida, por exemplo, animais pelágicos ou bentônicos, e/ou o esforço gasto para obtê-los. A variação intra-específica na atividade de mergulho pode refletir diferenças na estratégia de forrageio associada com diferentes tipos de presas (Campagna, Fedak, McConnell, 1999; Werner & Campagna, 1995). Os registros para os mamíferos marinhos de duração, profundidade e freqüência de mergulho variam entre os táxons. Por exemplo, entre as espécies mais estudadas, como o elefante-marinho-do-sul, mais de 80% do tempo é gasto mergulhando enquanto estão no mar (Falabella, Campagna & Lewis, 1999). Esses animais ficam a 1200 e 1500m de profundidade com apnéia máxima de aproximadamente 120 minutos e os mergulhos se alternam com períodos de ventilação na superfície de menos de três minutos (Falabella et al., 1999). As pesquisas indicam que a imersão profunda apresentada nesta espécie está relacionada com a estratégia de forrageio e procura de alimento; a localização e padrão de mergulho refletem o tipo geral de presa consumida e a profundidade em que é localizada, a periodicidade de forrageio e o esforço gasto (Campagna et al., 1985). Jonker e Bester (1994) indicaram que a distribuição das presas no espaço e tempo pode ter influência especialmente sobre o comportamento de alimentação no elefante-marinho-do-sul, informação obtida através do uso de registros em monitoramento (TDRs) da atividade comportamental que pode fornecer informações sobre o padrão de mergulho. Croll, Clark, Calambokidis, Ellison e Tershy (2001) estudaram o comportamento de mergulho em relação ao comportamento de forrageio em duas espécies de misticetos, a baleia-azul e a baleia-fin, Balaenoptera physalus. Os autores indicaram que a profundidade em que mergulham ambas as espécies está relacionada à profundidade na qual se concentram as presas. Apesar de sua massa corporal, ambas as espécies não mergulham por longos períodos de tempo. Estas características poderiam estar relacionadas à dispersão do krill, principal alimento. Durante o forrageio a máxima

24 duração de mergulho registrado na baleia-azul e na baleia-fin foi de 14,7 minutos a 204m de profundidade e 16,9 minutos a 316m de profundidade, respectivamente. O maior dos odontocetos, o cachalote, gasta 75% de seu tempo forrageando (Magalhães et al., 2002), se alimenta primariamente de lulas gigantes, Architeuthis princeps, mesopelágicas, assim como também de vários tipos de peixes e polvos (Reeves & Whitehead, 1997; Whitehead, 2003). Dentro desta ordem, esta espécie possui o dimorfismo sexual mais acentuado (Magalhães et al., 2002). No cachalote macho foi registrado o mergulho médio de 1800m quando forrageia na procura e captura de sua presa, com duração média de 60 minutos (Whitehead, 2003), enquanto as fêmeas consomem presas a profundidades menores que 1000m (Reeves & Whitehead, 1997). A diferença no tempo de mergulho está relacionada com o habitat e a presença das presas. O cachalote necessita realizar grandes mergulhos (Smith & Whitehead, 1993) a grandes profundidades e estes mergulhos são alternados com períodos de cerca de 10 minutos na superfície (Clarke, Aguayo & Paliza, 1980). No Brasil, as estratégias de forrageio do boto-cinza foram analisadas em diferentes localidades da costa brasileira, como em Cananéia (São Paulo), Baia da Guanabara (Rio de Janeiro) (Geise, 1989; 1991; Monteiro-Filho, 1995), Santa Catarina (Rossi-Santos, 1997), Rio de Janeiro (Andrade, Siciliano & Capristano, 1987), Baia de Paraty - Rio de Janeiro (Geise & Borobia, 1988; Lodi & Hetzel, 2000) e Rio Grande do Norte (Monteiro, 2005; Nascimento, 2002; Pansard, Medeiros, Gondim, Gurgel & Yamamoto, 2004; Spinelli, 2004). Os animais forrageiam em zonas costeiras, próximas a estuários incluindo na dieta tanto peixes pelágicos como demersais (Borobia & Barros, 1989; Di Beneditto, Ramos & Lima, 2001). A principal presa encontrada no conteúdo estomacal nesta espécie é a tainha, Mugel cephalus (Borobia & Barros, 1989), cefalópodes (Macedo et al., 2002) e camarões (Carr & Bonde, 2000). Estudos no litoral do Rio Grande do Norte sobre a atividade de forrageio e conteúdo estomacal no boto-cinza está em andamento. Esta informação servirá de base para descrever a estratégia de forrageio do botocinza, associado ao padrão de mergulho, determinando o período de tempo e a profundidade de apnéia dentro da enseada do Curral.

25 1.2 OBJETIVO DA PESQUISA OBJETIVO GERAL O objetivo do trabalho é estudar o comportamento de mergulho do boto-cinza, Sotalia guianensis OBJETIVOS ESPECÍFICOS - Caracterizar o comportamento de mergulho de Sotalia guianensis para diferentes faixas etárias através das medidas do período de tempo de apnéia e zonas de profundidade na enseada. - Caracterizar o comportamento de mergulho nos diferentes estados comportamentais (deslocamento, forrageio e socialização) e investigar variações entre as diferentes faixas etárias.

26 2.0 MATERIAL E MÉTODOS 2.1. Caracterização da área de estudo: enseada do Curral O estudo foi realizado na enseada do Curral também conhecida como Baía dos Golfinhos, situada na praia de Pipa (6 12 S W) no Município de Tibau do Sul. A área se localiza no litoral sul do Estado de Rio Grande do Norte (RN), aproximadamente 84 km de Natal (Figura 02). Figura 02: Local de estudo, praia de Pipa RN. Escala: 1: (Desenho: Lídio Nascimento, 2002).

27 A enseada do Curral é caracterizada pela presença de falésias com 30 metros de altura, recoberta por uma vegetação remanescente de Mata Atlântica, que formam parte do Santuário Ecológico de Pipa, Área de Proteção Ambiental (APA). As falésias apresentam nas extremidades formações rochosas formando uma enseada semifechada. A baía se caracteriza pela presença de águas turvas principalmente devido à composição de pequenas partículas de sedimento provindas da ação erosiva das ondas nas falésias durante a maré alta (Monteiro, 2005). A topografia apresenta uma inclinação gradual em direção ao mar aberto, apresentando em uma das extremidades da enseada um Curral pesqueiro, mas atualmente sem atividades de uso. O clima no local de estudo é tropical com temperatura média anual que varia entre 19ºC e 28ºC. A precipitação pluviométrica anual média geralmente varia entre 1800mm a 3000mm. Durante a estação chuvosa, ocorre acréscimo nessa média mensal para 324mm (Carvalho, 2001; Monteiro, 2005). A umidade relativa anual média é de 76% e a salinidade variando entre 36 e 37ppm (Araújo, 2001; Monteiro, 2005). O ciclo da maré (vazante-enchente) é semidiurno, com variação dos picos de 0.1 a 2.6m. 2.2 Período do estudo O estudo foi realizado entre outubro de 2004 a novembro de 2005, com um total de 81 dias de observação. O monitoramento ocorreu numa média de 4 a 6 dias por mês (dependendo dos fatores climáticos), com esforço amostral diário de 6 horas entre 7:30 e 15:30h, totalizando um esforço amostral de 448h e efetivo de 320h (animais presentes na enseada). Na estação chuvosa (janeiro a agosto) principalmente nos meses de abril até junho, o número de dias e horas de observação foi reduzido devido às precárias condições de visibilidade dos comportamentos realizados pelos golfinhos. Outros fatores também corroboraram como limitantes na coleta de dados, como por exemplo, a segurança do local, tendo o monitoramento sido realizado, junto com policiais de Pipa. 2.3 Coleta de dados As observações foram realizadas de um ponto fixo, localizado em uma falésia de aproximadamente 30m de altura no mirante do Santuário Ecológico (Figura 03). Os animais foram monitorados por dois pesquisadores usando binóculos (Bushnell 12x50mm), gravadores portáteis e planilhas padronizadas.

28 Divisão da enseada do Curral Para facilitar a localização dos indivíduos na enseada, a área de estudo foi dividida em quadrantes a partir de linhas imaginárias. Dentro da enseada foram demarcados três quadrantes (1Q, 2Q, 3Q) e um quarto quadrante (4Q) que corresponde à área externa da enseada, onde as atividades comportamentais não foram consideradas no estudo. O 3Q não foi considerado neste estudo já que a distancia do local desde o ponto fixo dificulta monitorar os comportamentos realizados pelos botos. A divisão dos quadrantes foi realizada através de três linhas verticais paralelas que foram estabelecidas a partir de pontos fixos (referências) facilmente reconhecidos ao longo da enseada. Além da divisão vertical da enseada foi realizada uma divisão horizontal imaginária contendo diferentes zonas de profundidades: zona de arrebentação (Z1), zona intermediária (Z2) e zona profunda (Z3) (Figura 03). A enseada do Curral possui uma extensão de aproximadamente 227,181m 2. O primeiro quadrante (1Q) possui uma extensão de aproximadamente 61,239m 2 (26,96% da área da enseada), o segundo quadrante (2Q) possui 72,366m 2 (31,85%) e o terceiro quadrante (3Q) correspondente a 93,576m 2 (41,19%) (Jesus, 2004). A medida da profundidade das três zonas foi realizada através de uma embarcação (4m) usando-se uma corda com um peso na sua extremidade. Após a marcação de cada zona, a corda foi retirada e feita a medição dessa profundidade utilizando-se uma trena. A partir dessa mensuração foi possível determinar os três níveis de profundidade. As medidas foram realizadas durante a maré enchente (nível máximo da maré) e a maré vazante (nível mínimo da maré) da lua cheia (maré de sizígia) e da minguante (maré de quadratura). As medidas nas duas luas foram realizadas nos mesmos pontos, estabelecidos por GPS. Foi utilizada a tabua da maré através da Diretoria de Hidrografia e Navegação (DHN), Centro de Hidrografia da Marinha (CHM), Banco Nacional de dados Oceanográficos (BNDO). A menor profundidade registrada foi de dois metros na maré vazante e sete metros durante a maré enchente. A profundidade para cada zona foi estabelecida a partir de linhas imaginárias horizontal, na zona de arrebentação (2m), na zona intermédia (2-5m) e na zona profunda (5-7m). Na zona do Curral pesqueiro a profundidade variou entre 1,70-2,5m.

29 N C 2,5m M B 1Q 4Q 5m 2Q Z1 Z2 Z3 7m 3Q 0 200m A Figura 03. A) Divisão da enseada do Curral em três quadrantes e três zonas de profundidade imaginárias. C-curral de pesca; M-mirante do ponto de observação dos monitores; (1Q) primeiro, (2Q) segundo, (3Q) terceiro quadrante respectivamente, e (4Q) quarto quadrante (local fora da enseada); (Z1) zona de arrebentação, (Z2) zona intermédia, (Z3) zona profunda da enseada. (Foto: Renato Matos, 2004). B) Mirante de observação (Foto: Priscila Medeiros, 2005). C) Baia dos golfinhos (Foto: Rosana Garri, 2005). C 2.4 Metodologia de campo Para a coleta de dados foi utilizado o método amostral Ad libitum (Altman, 1974) para registrar o contexto comportamental em que ocorreram os mergulhos e Registros de todas as ocorrências, para quantificar os mergulhos. Foram coletados ainda dados relativos à: 1. Coleta de dados geral na enseada: Número de animais presentes na enseada; Presença de animais em cada quadrante e a zona de profundidade;

30 Faixa etária e, quando possível, a identificação de marcas naturais dos animais (principalmente na nadadeira dorsal dos indivíduos catalogados); 2. Coleta específica de dados sobre comportamento de mergulho: Data e hora que o animal mergulhou; Faixa etária do animal que mergulhou; Exposição da cauda a 45º ou 90º do animal que mergulhou; Período de tempo (em segundos) de mergulho do animal; Quadrante e zona de profundidade em que ocorreu o mergulho; Contexto comportamental observado antes, durante e após do mergulho; Os estados comportamentais (contextos ou categorias) adotados para o presente estudo, são provenientes de estudos realizados com o gênero Sotalia e outros cetáceos, de acordo com as definições estabelecidas por Mann e Smuts (1999); Nascimento (2002); Slooten (1994) e Spinelli (2004): a) Deslocamento: movimentação com sentido direcional determinado ocorrendo intervalos regulares para respiração. Os padrões de movimentação podem ser distintos ocorrendo de forma lenta, rápida, em velocidade e porpoising. b) Socialização: comportamento caracterizado por contatos físicos (amamentação, comportamento sexual e agressão, etc.) entre dois ou mais animais imaturos e adultos. c) Forrageio: comportamento caracterizado por procura, perseguição, bote, manipulação e consumo da presa Definições utilizadas para contextualizar o comportamento de mergulho Mergulho: caracterizado pela exposição total da nadadeira caudal em posição vertical por alguns segundos para fora da superfície da água no ângulo de 90 ou na posição de 45º (Figura 04 A e B). Tempo de apnéia: tempo transcorrido entre a submersão do indivíduo na água, (uma inspiração) até a subida à superfície para respirar (expiração). A partir do momento que o indivíduo submerge na água, inicia-se a cronometragem do tempo de mergulho em segundos, até que venha a emergir.

31 4A 4B Figura 04 (A e B). Comportamento de mergulho com exposição da cauda a 45º e 90º, respectivamente, do boto-cinza. (Fotos: Sandra Ananias, 2005) Determinação da faixa etária A identificação da faixa etária dos botos na enseada foi utilizada para analisar se existem diferenças no comportamento de mergulho entre filhotes, juvenis e adultos. Por estimativa visual, os animais foram classificados como filhote, juvenil e adulto de acordo com o tamanho e coloração. Tamanho: adultos entre 1,65 e 2,06m (Barros, 1991; Rosas & Monteiro-Filho, 2002). Coloração: filhote possui coloração cinza rosada (Geise, Gomes & Cerqueira, 1999). A classificação também foi seguida pelo critério adotado por Geise et al. (1999) baseado no tamanho proporcional do corpo entre os animais. A determinação da faixa etária foi feita da seguinte maneira (Figura 05): Filhote: classificado como cerca de ¼ do tamanho do animal adulto. Juvenil: classificado como cerca de ½ a ¾ do tamanho do animal adulto.

32 A B C Figura 05: Determinação da faixa etária do boto-cinza de acordo com o tamanho proporcional do corpo dos indivíduos. Em (A) animal adulto, (B) animal juvenil, (C) filhote (Desenho: Lídio Nascimento, 2002). A estimativa da faixa etária dos botos foi possível com a ajuda de outro observador no ponto fixo de observação, principalmente para determinar o tamanho de indivíduos entre filhote-juvenil e juvenil-adulto Análises dos dados Os dados registrados na enseada foram transcritos em planilhas padronizadas com o auxílio do programa Microsoft Excel. Para a análise estatística foi utilizado o programa Statistica. As análises foram realizadas através do teste não paramétrico de Kruskall-Wallis, e a posteriori o teste de Mann-Whitney para comparar as diferenças entre as médias. Além disso, foi utilizado o teste não paramétrico Qui-quadrado ( 2 ) (Siegel, 1975). Os testes estatísticos foram utilizados com nível de significância de 5%.

33 3.0 RESULTADOS 3.1. Tempo médio de apnéia para cada faixa etária Dos 81 dias de monitoramento, foi registrada atividade de mergulho em 35 dias o que representou 41,21%. Um total de 131 mergulhos do boto-cinza foi registrado na enseada do Curral. A média do tempo de apnéia para cada faixa etária registrada na enseada foi de 10,31s (dp= ± 3,30s) para filhotes (n=13); 23,85s (dp= ± 8,34s) para juvenis (n=46) e 31,48s (dp= ± 14,05s) para adultos (n=72) (Figura 06). Observou-se que houve diferença significativa no tempo médio de apnéia entre as três faixas etárias (n=131; H=34,55; p=0,00001). Para determinar entre quais grupos ocorria diferença, realizamos análises pareadas utilizando o teste U de Mann-Whitney, verificando que houve diferença significativa entre todas as combinações possíveis: filhote e juvenil (n 1 =13; n 2 =46; U=27; p=0,000001); filhote e adulto (n 1 =13; n 2 =72; U=53,5; p=0, ) e juvenil e adulto (n 1 =46; n 2 =72; U=1139; p=0,004). 80 Tempo (segundos) * * * Filhote Juvenil Adulto Figura 06. Média e desvio padrão do tempo de apnéia do boto-cinza, para cada faixa etária.

34 Durante a atividade de forrageio, o tempo médio de apnéia registrado para cada faixa etária foi de 24,58s (dp= ± 8,04; n=24) para juvenis e 35,34s (dp= ± 14,11; n=41) para adultos. Verificou-se que houve diferença estatisticamente significativa entre o tempo que o animal mergulha, provavelmente para procurar ou detectar a sua presa durante a atividade de forrageio (n=65; H=9,31; p=0,002) entre as duas faixas etárias (Figura 07). Não foi observada a participação dos filhotes na atividade de mergulho. No contexto de deslocamento, a média registrada foi de 24,6s (dp= ± 9,05; n=10) para juvenil e 29,07s (dp= ± 13,19; n=14) para adulto. A análise do teste de Kruskal-Wallis não demonstrou haver diferença significativa no tempo de apnéia, entre juvenis e adultos (n=24; H=0,63; p=0,43) (Figura 07). Devido a baixo número amostral (n=2) para essa categoria, não foi possível avaliar o tempo médio de apnéia para os filhotes. Os dois mergulhos registrados para filhotes foram quando adulto-filhote estavam se deslocando na enseada e mergulharam sincronicamente, sendo a média de 11s (dp= ± 2,83). O tempo médio de apnéia registrado durante o contexto de socialização, foi de 10,18s (dp= ± 3,49; n=11) para filhotes, 21,75s (dp= ± 8,73; n=12) para juvenis e 24,18s (dp= ± 11,71, n=17) para adultos, havendo, portanto uma diferença significativa entre os tempos de apnéia (n=40; H=14,3; p=0,0008). A análise pelo teste de Mann-Whitney demonstrou haver diferença significativa entre o tempo médio de apnéia de filhotes e juvenis (n 1 =11; n 2 =12; U=15; p=0,002) e filhotes e adultos (n 1 =11; n 2 =17; U=15; p=0,002). No entanto, não houve diferença significativa entre o tempo médio de apnéia entre juvenis e adultos (n 1 =12; n 2 =17; U=95; p=0,76) (Figura 07).

35 70 Tempo (segundos) * * * Filhote Juvenil Adulto 10 0 Forrageio Deslocamento Socialização Figura 07. Média e desvio padrão do tempo de apnéia do boto-cinza, entre as faixas etárias para cada estado comportamental Freqüência de mergulho em cada quadrante da enseada Durante a atividade de forrageio, os mergulhos para os indivíduos juvenis foram significativamente mais freqüentes no 1Q (66,66%) comparado com o 2Q (33,34%) ( 2 =16, g.l.=2; p 0,05) e nos adultos também a freqüência foi maior no 1Q (78,08%) quando comparado com o 2Q (21,95%) ( 2 =39,87 g.l.=2; p 0,05). Verificou-se que a atividade de mergulho dos botos ocorreu com maior freqüência no 1Q, sendo a área principal de alimentação dos animais. Em filhotes, para a categoria de deslocamento foram registrados apenas dois mergulhos, sendo um no 1Q e outro no 2Q. Nos juvenis, observou-se que a maior freqüência de mergulhos ocorreu no 1Q (70%) quando comparado com o 2Q (30%) ( 2 =7,41; g.l.=2; p 0,05). Enquanto, nos indivíduos adultos, também as atividades de mergulho foram significativamente mais freqüentes no 1Q (64,29%) em relação ao 2Q (35,71%) ( 2 =4,07; g.l.=1; p 0,05) (Figura 08). Na categoria de socialização, a freqüência de mergulho em filhotes representou 45,45% no 1Q e 54,55% no 2Q. A análise estatística demonstrou não haver diferença significativa no comportamento de mergulho para ambos os quadrantes ( 2 =5,65; g.l.=2; p>0,05). Nos juvenis, a maior freqüência de mergulho foi registrada no 1Q (91,66%)

36 quando comparado com o 2Q (8,34%) ( 2 =18,50; g.l.=2; p 0,05). Também, os indivíduos adultos apresentaram maior atividade no 1Q (94,11%) que no 2Q (5,89%) ( 2 =22,73; g.l.=1; p 0,05) (Figura 08). Freqüência relativa (%) Freqüência relativa (%) Q 1Q Forrageio Deslocamento 2Q 2Q Juvenil Adulto Juvenil Adulto Freqüência relativa (%) Socialização Filhote Juvenil Adulto 0 1Q 2Q Figura 08. Freqüência relativa de atividade de mergulho do boto-cinza, em cada quadrante para cada faixa etária e estado comportamental. Primeiro quadrante (1Q) e segundo quadrante (2Q) da enseada.

37 Freqüência de mergulho em cada zona de profundidade da enseada Com relação à atividade de mergulho nas três zonas de profundidade da enseada, os animais apresentaram mergulhos com mais freqüência na zona intermédia (Z2), (72,52%) comparado com as zonas de arrebentação (Z1) (8,40%) e profunda (Z3) (19,08%), sendo estas diferenças significativas ( 2 =92,77; g.l.=2; p 0,05). Durante a atividade de forrageio, em indivíduos juvenis a freqüência de mergulho foi maior na zona intermédia da enseada (91,67%) do que na zona de arrebentação (4,16%) e profunda (4,17%). Nos adultos também foi registrado mais atividade de mergulho na Z2 (51,22%) sendo menor nas Z1 (17,08%) e Z3 (31,70%). Os resultados constataram que a freqüência de mergulho entre os juvenis e os adultos foi significativa, sendo maior atividade de forrageio na Z2 ( 2 =9,60; g.l.=2; p 0,05). Nos juvenis durante o deslocamento, foi registrado com maior freqüência de atividade de mergulho na Z2 (70%) quando comparado com a Z1 (10%) e a Z3 (20%). Também foi constatado significativamente que nos indivíduos adultos aconteceu maior freqüência de atividade de mergulho na Z2 (78,58%) comparado com a Z3 (21,42%) e sem registro de atividade na Z1. Observou-se que a freqüência de mergulho entre ambas as faixas etárias foi maior na Z2 ( 2 =118,40; g.l.=2; p 0,05). Na categoria de socialização, a freqüência de mergulho para filhotes foi maior na Z2 (90,90%) quando comparado com a Z3 (9,10%). Enquanto o comportamento de mergulho nos filhotes não foi observado na Z1 da enseada. Além disso, nos indivíduos juvenis também foi registrado mais atividade na Z2 (75%) e em menor freqüência as Z1 (16,66%) e Z3 (8,34%). O comportamento de mergulho nos adultos, como nas outras duas faixas etárias ocorreram, maiormente na Z2 (82,35%) comparado com a Z3 (17,65%) e sem observação de mergulhos na Z1. Verificou-se haver diferença significativa na freqüência de mergulho para cada zona de profundidade nas três faixas etárias, sendo esta atividade preferencialmente na Z2 da enseada, como o observado nos contextos de forrageio e deslocamento ( 2 =8,23; g.l.=2; p 0,05).

38 Forrageio Juvenil Freqüência relativa (%) Freqüência relativa (%) Freqüência relativa (%) Adulto Z1 Z2 Z3 Zonas de profundidade Deslocamento Juvenil Adulto Z1 Z2 Z3 Zonas de profundidade Socialização Filhote Juvenil Adulto Z1 Z2 Z3 Zonas de profundidade Figura 09. Freqüência relativa de atividade de mergulho do boto-cinza, para cada faixa etária e estado comportamental nas três zonas de profundidade: (Z1) zona de arrebentação; (Z2) zona intermédia e (Z3) zona profunda da enseada.

39 Freqüência de mergulho dos indivíduos com exposição da cauda direcionada a 45º e 90º Foi registrado um total de 45 e 86 mergulhos com exposição da cauda nos ângulos de 45º e 90º, respectivamente. Durante a atividade de forrageio, foi registrada maior freqüência de atividade de mergulho com exposição da cauda a 45 (61,9%) para os juvenis se comparado com os adultos (38,1%). Verificou-se que o mergulho a 90 ocorreu com menor freqüência nos juvenis (25%) do que os adultos (75%) ( 2 =29,41; g.l.=1; p 0,05) (Figura 10). Em filhotes, no contexto de deslocamento a exposição da cauda a 45 foi de 16,66%, nos juvenis 33,34% e nos adultos 50%. Enquanto, observou-se que a freqüência de mergulhos com exposição da cauda a 90 nos juvenis (42,86%) não foi significativo comparado com os indivíduos adultos (57,14%) e sem observação de mergulhos nos filhotes. Os resultados mostraram não haver diferença significativa na exposição da cauda nos ângulos de 45 e 90 entre as faixas estarias ( 2 =1,87; g.l.=2; p>0,05) (Figura 10). Na categoria de socialização, nos filhotes a freqüência de atividade de mergulho com exposição da cauda a 45 representou 25%, nos juvenis 33,33% e nos adultos 41,67%. Enquanto, constatou-se que 28,57%, dos mergulhos a 90 apresentaram aproximadamente, a mesma freqüência de atividade tanto nos filhotes como nos juvenis. Nos indivíduos adultos representou 42,86%. A análise estatística verificou não haver diferença significativa na exposição das caudas durante a atividade de mergulho dos botos entre as faixas etárias ( 2 =0,12; g.l.=2; p>0,05) (Figura 10).

40 Forrageio Juvenil 100 Adulto Freqüência relativa (%) Freqüência relativa (%) Freqüência relativa (%) Deslocamento Cauda Socialização Cauda Filhote Juvenil Adulto Filhote Juvenil Adulto Figura 10. Freqüência relativa de atividade de mergulho do boto-cinza, com a cauda a 45 e 90, para cada contexto comportamental nas diversas faixas etárias.

41 3.2 O comportamento de mergulho: Foram registradas nos três estados comportamentais atividades de mergulho: 1. Mergulho durante o forrageio: comportamento caracterizado quando o juvenil ou adulto expõe a cauda a 45 ou 90 por alguns segundos e mergulha, provavelmente para procurar, detectar ou perseguir a presa. Foram registrados durante a atividade de forrageio: - Perseguição da presa: o animal mergulha com posição da cauda a 45 ou 90 e sobe na superfície em persecução da presa (p.ex. cardume) até captura-a com ou sem sucesso (bote) (Figura 11). Exposição da cauda a 90 Figura 11. Ilustração do comportamento de mergulho do boto-cinza, durante o forrageio com exposição da cauda a 90 para perseguir o cardume. (Desenho: Lídio Nascimento, 2005). - Mergulho vertical com captura da presa: o animal mergulha com a cauda a 90 e sobe na superfície com o peixe na boca até consumi-a (Figura 12). Exposição da cauda a 90 Figura 12. Ilustração do comportamento de mergulho a 90 do boto-cinza, durante o forrageio. (Desenho: Lídio Nascimento, 2006).

42 2. Mergulho durante o deslocamento: comportamento caracterizado quando o animal está deslocando-se na enseada e mergulha expondo a cauda tanto a 45 como a 90, sobe na superfície e continua deslocando-se dentro ou fora da enseada, para socializar, forragear ou por distúrbios antrópicos. Foi registrado durante o deslocamento: - Influência humana: comportamento caracterizado quando o animal mergulha ante a presença de embarcações turísticas e/ou a perseguição ou presença de numerosos banhistas no local e se deslocam para outra área ou saem da enseada. Observou-se em sete ocasiões que os animais mergulharam e quando emergem se deslocaram para outro local ou passaram a interagir com outro grupo de animais saindo da enseada devido à perseguição de banhistas e a presença de barcos turísticos. 3. Mergulho durante a socialização: comportamento caracterizado quando um indivíduo efetua mergulhos geralmente de curta duração (<10s) quando esta socializando (atividade de brincadeira ou contato físico) com exposição da cauda a 45 ou 90. Comportamento observado com maior freqüência entre os filhotes (atividades de brincadeira) e juvenis. Dentro deste contexto foi registrado: - Mergulho com periscópio: comportamento observado geralmente nos filhotes que submergem expondo a cauda e sobem à superfície realizando atividade de periscópio. Este tipo de comportamento de mergulho nos filhotes foi registrado em cinco ocasiões, enquanto nos adultos foi observado em duas ocasiões. - Mergulho durante a brincadeira com objeto: comportamento observado nos filhotes, que se submergem expondo a cauda a 45 ou 90 e sobem à superfície brincando com algum objeto (p.ex., alga ou plástico). Foram observados dois episódios, o filhote acompanhado sempre de um juvenil ou um adulto, mergulha por 6s e 9s respectivamente, e sobe à superfície brincando com algas. Foi registrado um episódio quando o animal mergulha por 8s e emerge brincando com um plástico (Figura 13).

43 Exposição da cauda a 90 Figura 13. Ilustração do comportamento de mergulho de um filhote do boto-cinza, durante a brincadeira com um objeto (Desenho: Lídio Nascimento, 2006). - Mergulho com contato físico: comportamento caracterizado durante a socialização com mergulhos expondo a cauda a 45 ou 90 e o animal sobe na superfície e entra em contato físico com outro indivíduo passando o seu corpo acima de outro animal. Comportamento observado nas três faixas etárias (Figura 14). Exposição da cauda a 90 Figura 14. Ilustração do comportamento de mergulho do boto-cinza, durante a interação social (Desenho: Lídio Nascimento, 2006). 4. Mergulho sincrônico: comportamento caracterizado quando dois indivíduos de diferentes faixas etárias se deslocam e mergulham juntos, e sobem na superfície com a com a mesma freqüência respiratória e na mesma posição da cauda. Os mergulhos sincrônicos registrados foram: - Filhote-Adulto: caracterizado como o comportamento em que ambos os indivíduos quando estão deslocando-se juntos, mergulham sincronicamente (sincronismo de movimento) e emergem à superfície obtendo a mesma freqüência respiratória. Em duas ocasiões filhote-adulto foram vistos deslocando-se na zona intermédia da enseada, frente ao ponto de observação com mergulhos sincrônicos no ângulo de 45 com apnéias de 9s e 13s respectivamente. O adulto-filhote quando subiram à superfície para respirar continuaram deslocando-se na enseada (Figura 15).

44 Exposição da cauda a 45 Figura 15. Ilustração sobre o comportamento de mergulho sincrônico (adulto-filhote) do boto-cinza (Desenho: Lídio Nascimento, 2006). - Influencia humana: foi registrado um episodio no quais dois adultos ante a chegada de três embarcações turísticas e a presença concentrada de banhistas (n=30) frente a ponto de observação no meio da enseada. Ambos os indivíduos expuseram a cauda a 90 e bateram a cauda sincronicamente por 6 segundos e mergulharam. Quando souberam à superfície (tempo de apnéia 8 segundos) se deslocaram juntando-se com outros animais que estavam espalhados no local e saíram da enseada. 5. Mergulho consecutivo: é caracterizado quando um animal mergulha em mais de uma ocasião, de forma consecutiva, para um determinado contexto comportamental. Foi registrado um episodio de um juvenil durante o forrageio próximo e paralelo ao Curral pesqueiro no meio da enseada, o indivíduo mergulha com a cauda a 45 por 8s e 5s segundos depois mergulha novamente por 18s e sobe à superfície perseguindo o peixe em direção à zona de arrebentação até capturar a presa. Também este comportamento foi observado no adulto, o animal mergulha no meio da enseada, na área de alimentação, por 11s no ângulo de 45, sobe na superfície e mergulha novamente a 45 por 26s e emerge da água em persecução de um cardume até capturar a presa. Em uma ocasião foi registrado no meio da enseada durante a socialização de um grupo constituído por três animais (filhote, juvenil e adulto), o juvenil mergulha por 6s no ângulo de 45 e sobe à superfície e 4s depois mergulha novamente durante 8s e entra em contato físico com o filhote. Outro episodio também foi registrado no meio da enseada com um grupo de quatro animais (filhote, dois adultos e um juvenil). O juvenil mergulha com a cauda a 45 por 8s quando sobe à superfície 3s depois mergulha no mesmo ângulo durante 10s e entra em contato físico com os animais.

45 4.0 DISCUSSÃO Não há registros direcionados a estudos sócio-comportamentais do mergulho em delfinídeos costeiros de vida livre. Estudos com o boto-cinza focando comportamento de mergulho nas diversas faixas etárias associado a estes contextos são inexistentes. Os trabalhos nos cetáceos estão baseados no tempo de apnéia e profundidade que mergulham os animais, principalmente durante o forrageio (Akamatsu et al., 2002; Baird et al., 2005; Bastida et al., 2000). O tempo médio de apnéia (duração do mergulho) registrado no presente estudo com o boto cinza (31,48s) nos adultos é semelhante a outras espécies de golfinhos estudados recopilados por Bastida et al. (2000), como o boto-do-porto, Phocaena phocaena (35s), boto-cor-de-rosa, Inia geoffrensis (32s), boto-de-burmeister, Phocoena spinipinnis (30s), vaquita, P. sinus (20s), golfinho-escuro, Lagenorhynchus obscurus (23s), golfinho-de-laterais-brancas-do-atlântico (39s) e por Bordino e Thompson (1997) na franciscana (18,6s). Alguns autores compararam o tempo de apnéia em vida livre entre animais juvenis e adultos evidenciando diferenças significativas entre ambas as faixas etárias. Podemos citar a Baird e Hanson (1998) que registraram na toninha-de-dall, Phocoenoides dalli, mergulhos de 33s para juvenis e 71s em adultos, calculados a partir de mergulhos a 2,7m de profundidade. Akamatsu et al. (2002) observaram que o tempo médio de apnéia na toninha-finless, Neophocaena phocaenoides, no rio Yangtze na China, é similar a outras espécies de toninhas com 11,9s em juvenis e 31,3s em adultos com mergulhos > 2m de profundidade. Noren, Lavace, Wells e Williams (2002) no estudo do golfinho-nariz-de-garrafa na Florida observaram a duração do mergulho nos juvenis (55,3s) e nos adultos (112s), sendo registrado nesta espécie maior tempo de apnéia se comparado com o boto-cinza. No presente estudo, registramos apnéias de 23,85s para juvenis e 31,48s para adultos em águas pouco profundas (3-5m) dentro da enseada do Curral. Em geral, o padrão do tempo médio de apnéia na espécie em estudo é semelhante aos outros delfinídeos já estudados, observando-se diferença significativa entre juvenis e adultos. Vários autores relataram que os filhotes geralmente não apresentam mergulhos e que somente são registrados quando o filhote encontra-se acompanhado de um adulto (sincronismo de mergulho) como descrito por Whitehead (1996) e Magalhães et al.

46 (2002) em cachalotes, Noren et al. (2002) no golfinho-nariz-de-garrafa e Miles e Herzing (2003) no golfinho-pintado-do-atlântico, Stenella frontalis, nas Bahamas. Nossos resultados evidenciaram uma média de apnéia de 10,31s no filhote, sendo o tempo de mergulho similar ao descrito para o golfinho-pintado-do-atlântico. Os estudos realizados em delfinídeos indicam que os animais mergulham a pouca profundidade e por períodos breves (Williams, Haun & Frield, 1999). Geralmente os golfinhos realizam apnéias < 2 minutos em águas pouco profundas (<100m) (Williams et al., 1999), exceto a beluga, com mergulhos de 12 minutos a profundidade de 300m (Martin, Smith & Cox, 1998). Vários estudos realizados por Baird et al. (2005), Butler (2001) e Costa et al. (2004) tanto em cativeiro como em vida livre nos delfinídeos, indicaram que as limitações anatômicas e fisiológicas restringem a permanência embaixo da água por longos períodos do tempo e profundidade quando comparado com os misticetos e pinipedes. Em relação ao comportamento de mergulho para cada contexto comportamental, Nascimento (2002), analisando os diferentes padrões comportamentais dos botos na enseada de Pipa, classificou na espécie em estudo, o comportamento de mergulho somente no contexto de deslocamento. Nossos resultados sugerem que os mergulhos no boto-cinza não só aconteceram durante os deslocamentos, assim como também no contexto de forrageio e socialização. Neste último contexto, não há registros nos cetáceos com enfoque no comportamento de mergulho nas diversas faixas etárias. Por outro lado, Valle (2004) estudando a mesma espécie na praia de Pipa indicou que os botos não realizam mergulhos verticais por ser uma zona rasa e pela topografia da enseada. Neste trabalho, porém, registramos atividade de mergulho com exposição da cauda tanto a 45 como a 90 e para cada contexto comportamental (forrageio, deslocamento e socialização) nas diversas faixas etárias. Comportamento de mergulho durante o forrageio Durante a atividade de forrageio foi registrada diferença significativa no tempo de apnéia com média de 24,58s para juvenis e 35,34s para adultos e sem participação do filhote durante o comportamento alimentar. Com relação aos estudos realizados sobre a atividade de mergulho no boto-cinza, podemos citar Edwards e Schenell (2001) que realizaram uma breve menção sobre o primeiro registro de mergulho em indivíduos

47 adultos associado à alimentação em lagoas e baías da costa de Nicarágua, indicando a média de 40s. O tempo de apnéia registrado nos adultos pelos autores é similar ao observado na enseada do Curral, como citado anteriormente. Existem poucos trabalhos associados a comportamento de mergulho em delfinídeos entre as faixas etárias durante o forrageio (Akamatsu et al., 2002). Podemos citar, por exemplo, a toninha-do-porto com mergulhos de 12,5s em juvenis e 37,7s nos adultos (Westgate et al., 1995). Nosso estudo coincide com o citado anteriormente pelos autores, com mergulhos inferiores há dois minutos e em águas pouco profundas (3-5m), sendo registrado no indivíduo adulto o máximo de 65s na zona profunda da enseada (5-7m), possivelmente para procurar, detectar ou capturar a presa. Entretanto, nos pinípedes a permanência destes animais por longos períodos de tempo e profundidade está relacionada com a maior capacidade fisiológica de mergulho para capturar várias presas (Boyd, 1997; Campagna et al., 1999; Noren et al., 2004) como o observado no elefante-marinho-do-sul (Campagna et al., 1985; Campagna et al., 1999). Nos mamíferos marinhos a procura de alimento a diferentes profundidades pode estar estreitamente relacionada ao tempo de apnéia e à concentração das presas. Dessa forma, várias estratégias fisiológicas podem ser usadas para prolongar a duração do mergulho (Boyd, 1997). A capacidade fisiológica é um fator limitante para a utilização do habitat mostrando como o tempo de apnéia varia entre as espécies de cetáceos (Costa et al., 2004). O forrageio e locomoção nos mamíferos marinhos freqüentemente requer de longos períodos de apnéia, sendo adquiridos pelo armazenamento de O 2 nos pulmões, sangue e músculos (Butler, 2001; Kooyman, 1985; 1989; Richmond, Burns & Rea, 2006). Nos animais imaturos, a capacidade de forrageio pode ser fisiologicamente limitada devida à diminuição de armazenamento de oxigênio no corpo e a uma alta massa metabólica especifica. Estudos realizados em pinípedes demonstraram que a duração do mergulho aumenta com a idade como resultado da mudança na capacidade de armazenamento de O 2 e aumento do tamanho do corpo (Horning & Trillmich, 1997; Kooyman, 1989; Le Boeuf et al., 1996). Nos delfinídeos, ocorre uma mudança imediata nas células sanguíneas, hemoglobina (Hb), hematocrito (Hc), durante o período quando imaturos começam a mergulhar (Noren et al., 2002). Estes autores indicaram que a mudança nos delfinídeos ocorre a partir de 1-6 meses e logo dos seis meses os animais imaturos começam com a pratica de forrageio. Estes autores observaram que os filhotes

48 desenvolvem mudanças na concentração de O 2 resultando uma mudança na capacidade de mergulho. Entre 1-2 anos os filhotes têm em media 89% e 97% de conteúdo de Hb qual limita a capacidade de concentração de O 2 no sangue. O total deste armazenamento no corpo está limitado nos animais imaturos devido ao limite de concentração de O 2 nos músculos. Noren et al. (2002) observaram no golfinho-nariz-de-garrafa, que o desenvolvimento da concentração de O 2 no sangue e no músculo começa a partir dos três anos de vida. A diminuição da capacidade deste armazenamento nos animais imaturos provavelmente limite a imersão profunda ao mergulho. Nos pinípedes e em algumas espécies de cetáceos, por exemplo, a baleia-fin e a baleia-azul (misticetos) e o cachalote (odontoceto) as restrições anatômicas são diferentes daquelas dos delfinídeos, e permitem mergulhos profundos por longos períodos de tempo e adaptações anatômicas que incluem, por exemplo, colapso pulmonar, maior reforço de cartilagem nas vias aéreas pulmonares, características que permitem uma ótima procura e maior disponibilidade de presas a grandes profundidades (Kooyman, 1989; Williams et al., 1999a). Por outro lado, Cornick e Horning (2003) discutem que para os mamíferos aquáticos que mergulham a grandes profundidades, a massa corporal tem uma maior influência sobre o comportamento de mergulho e a eficiência de forrageio: animais grandes geralmente apresentam mergulhos mais profundos do que os animais pequenos (Kooyman, 1989). Esta relação entre a performance do mergulho e a massa corporal é bem documentada para comparações interespecíficas, mas também é aplicada a juvenis durante a ontogenia (Horning & Trillmich, 1997; Kooyman, 1989). Horning e Trillmich (1997) indicaram que os animais juvenis devem apresentar uma performance menos eficiente quando comparados com adultos coespecíficos. Costa et al. (2004) relataram que espécies de leões marinhos são forrageadores bentônicos, durante a fase juvenil. Como os adultos mergulham perto do seu limite fisiológico, juvenis, que apresentam menor capacidade fisiológica que os adultos devido a seu pequeno tamanho corporal e inexperiência, deveriam ter habilidades e aprendizagem para capturar presas bentônicas. Forrageadores bentônicos como a foca-peluda-setentrional, Callorhinus ursinus, ou leão marinho, gastam mais esforço forrageando >40% do seu tempo embaixo da água comparado com espécies epipelágicas que gastam <30% do seu tempo submersos no mar. No boto-cinza, Monteiro (2005) em seu estudo sobre comportamento de forrageio na enseada do Curral também constatou que os animais adultos apresentam

49 maior atividade de forrageio e com mais sucesso em suas investidas na captura das presas do que os juvenis. A autora sugere que os adultos teriam adquirido experiência ao longo de sua vida, o que permite maior habilidade para obter o alimento e precisão no momento da captura, enquanto os juvenis encontram-se ainda em fase de aprendizado. Este comportamento também foi observado por Lodi (2003) na Baia de Paraty-RJ no boto-cinza. Isto coincide com nossas observações na enseada, com maior período de tempo de apnéia dos adultos do que os juvenis. Provavelmente, as diferenças na taxa respiratória entre juvenis e adultos podem ser influenciadas pela eficiência dos animais durante a procura e a oferta de alimento na coluna da água. A análise de dados mostrou que os filhotes não participaram das perseguições às presas. A falta de participação dos filhotes durante a atividade de forrageio provavelmente se deve ao período de amamentação ou treinamento e aprendizagem na estratégia de forrageio (Whitehead & Mann, 2000). Vários autores constataram o mesmo, por exemplo, Spinelli (2004) no estudo sobre brincadeira em animais imaturos do boto-cinza sugere que a brincadeira de forrageio poderia ajudar na aprendizagem, nas habilidades de perseguição e captura das presas e que geralmente o alimento (peixes) é adquirido a partir da partilha realizada pelos adultos. Spinelli, Nascimento e Yamamoto (2002) citam que nesta espécie a brincadeira de forrageio nos filhotes seria uma imitação do comportamento do adulto, sem completar sua função, a pesca. Whitehead e Mann (2000) mencionaram que os odontocetos necessitam de um longo período do tempo para adquirir suas habilidades durante a estratégia de forrageio. A mesma sugestão é feita para o golfinho-de-dentes-rugosos, Steno bredanensis (Lodi & Hetzel, 1999) e no golfinho-nariz-de-garrafa (Connor & Smolker, 1985; Connor, Wells, Mann & Read, 2000). Link (2000), Pansard et al. (2004) e Pansard et al. (2006) no estudo do botocinza, na enseada do Curral, mostraram que esta espécie utiliza o local principalmente para forragear. Nossos dados relataram que o comportamento de mergulho durante o forrageio aconteceu com maior freqüência no primeiro quadrante (1Q). Este quadrante se caracteriza por ser a principal área de alimentação dos botos, especialmente na região próxima ao Curral pesqueiro. Estas observações também coincidem com o descrito por Jesus (2004), Link (2000), Pansard et al. (2004) no mesmo local. O comportamento alimentar dos juvenis e adultos também mostrou que os botos mergulharam com maior freqüência na zona intermédia da enseada (3-5m). Provavelmente pela profundidade da enseada a captura das presas se torne mais fácil, principalmente quando os animais

50 mergulham e depois emergem perseguindo o cardume, já que os peixes são direcionados dessa zona para águas mais rasas, na zona de alimentação. As observações indicam que o mergulho, então, seria usado como um comportamento que antecede o forrageio (pré-forrageio). Como constatado em nosso estudo, Monteiro (2005) também registrou que esta espécie forrageia preferencialmente no 1Q e no meio da enseada, para localizar as presas e conduzi-las para a zona de arrebentação. Jesus (2004) também cita que a preferência dos botos na área do Curral estaria relacionada com a maior oferta de alimento e maior beneficio para encurralar os peixes nas zonas de arrebentação dessas áreas do que nas zonas centrais da enseada, características também observadas tanto por Monteiro (2005) como discutido em nosso estudo. Este tipo de estratégia dos botos de encurralar os peixes já foi citado por Monteiro-Filho (1995) no estuário de Cananéia- SP. Este autor registrou o boto-cinza interagindo com cerco-fixo (currais) para capturar peixes. Segundo Torres e Beasley (2003) o boto cinza utiliza mais as áreas com currais do que áreas sem currais na Baía de Emboraí-PA, indicando que os animais ficam agregados nessas regiões na procura das presas. Já no 2Q registramos menor freqüência de atividade de mergulhos em ambas as faixas etárias, sendo observado principalmente entre o limite do 1Q e 2Q entre a zona de arrebentação (Z1) e a zona intermédia (Z2) da enseada. Na zona profunda (Z3) para cada quadrante o número de mergulhos foi menor, provavelmente essa área seria um local de entrada dos botos na enseada para procura e oferta de alimento. Monteiro (2005) e Pansard et al. (2004) também relataram uma diminuição dos comportamentos nas regiões mais profundas sendo relacionadas à entrada de botos na enseada principalmente para forragear. A exposição da cauda a 90 nos animais adultos foi observada com maior freqüência do que os juvenis que apresentaram principalmente mergulhos no ângulo de 45. Connor et al. (2000) sugeriram que a estratégia de forrageio nos golfinhos adultos é muito mais eficiente que os juvenis. Os animais adultos gastariam mais tempo submersos para procurar ou detectar a presa (Boyd, 1997). Provavelmente no botocinza, na praia de Pipa ocorra da mesma forma. Em geral, os estudos sobre estratégia alimentar nas diversas faixas etárias no gênero Sotalia são escassos (Geise, 1989; Geise et al., 1999; Nascimento, 2002; Spinelli, 2004). Pansard et al. (2004) indicaram que o boto-cinza na enseada alimenta-se de diferentes espécies de peixes, das famílias: Mugillidae, Serranidae, Pomacentridae, Gerreidae, Ariidae, Clupeidae, Centropomidae, Sciaenidae e Carangidae. Estes peixes podem representar presas em potencial para o boto, sendo necessária uma investigação

51 mais precisa sobre a incidência destas e outras presas em sua dieta alimentar. Como os peixes são os principais itens alimentares na dieta desta espécie (Pansard et al., 2004), é esperado que características do comportamento e distribuição dessas presas também tenham influência sobre a distribuição, uso de área e padrões de forrageio adotados pelo boto-cinza, estratégias possivelmente utilizadas através da atividade de mergulho para detectar, procurar ou capturar o seu alimento (Garri et al., 2005b). A partir de análises de conteúdos estomacais poderíamos inferir o tipo de presa consumida entre as faixas etárias e entre os sexos. Estas informações seriam relevantes para uma melhor compreensão da atividade de mergulho relacionada provavelmente a diferencia de tempo de mergulho para capturar a presa. Ainda não dispomos dessas informações para o presente trabalho, o estudo sobre comportamento alimentar na espécie em estudo na enseada do Curral está em andamento. No entanto, uma vez que, o comportamento de forrageio do boto-cinza na enseada do Curral apresentou diferença na freqüência de atividade de mergulho entre os quadrantes e a zona de profundidade, podemos sugerir que estes resultados estariam relacionados à concentração de cardumes e à oferta de alimento do local. Através das observações nesta espécie, Nascimento (2002) classifica a atividade de mergulho associada com o comportamento que antecede o forrageio, indicando que este padrão comportamental provavelmente pode ser usado para procurar cardumes dentro da enseada. Como o indicado pelo autor, nossas observações também evidenciam que o comportamento de mergulho está associado ao comportamento de forrageio. Por outro lado, como o estudo sobre o comportamento de forrageio foi realizado dentro da enseada, estudos fora da mesma poderiam constatar possivelmente um maior tempo de apnéia (em segundos) e profundidade para capturar as presas (pelágica e/ou bentônica). Como ainda não podemos predizer exatamente o tipo de espécies consomem os botos na enseada quando mergulham então, futuros estudos deveriam ser desenvolvidos para conhecer se as presas que capturam são em maior parte pelágicas e/ou bentônicas fornecendo informações sobre o tempo e profundidade de mergulho do boto-cinza. Comportamento de mergulho durante a socialização Alguns autores indicaram que o boto-cinza é uma espécie social (da Silva & Best, 1994; 1996) observando atividades de brincadeiras e outros tipos de interações

52 sociais (Geise et al., 1999; Nascimento, 2002; Spinelli, 2004; Spinelli et al., 2002). As mesmas atividades também foram observadas no golfinho-nariz-de-garrafa por Connor et al. (2000) e Shane (1990). Durante o contexto de socialização observamos que os filhotes permaneceram submersos 10,18s, os juvenis 21,75s e os adultos 24,18s. O tempo de apnéia neste contexto deferiu significativamente apenas entre filhotes-adultos e filhotes-juvenis. Em uma comparação realizada por Connor et al. (2000) no contexto de forrageio, os filhotes do golfinho-nariz-de-garrafa começam a socializar nas duas primeiras semanas de vida com sua mãe mantendo contato físico, e nos três meses de idade realizam um amplo repertório de atividades comportamentais (periscópio, brincadeira com objetos, mergulhos, etc.). Segundo Jesus (2004) este tipo de comportamento de socialização é semelhante ao de forrageio, observando-se uma mudança na freqüência de participação dos indivíduos de acordo com o estágio de desenvolvimento, com maior participação de animais imaturos que adultos. Spinelli (2004) sugere que para este comportamento social ocorrer é necessário um ambiente seguro, com os adultos podendo prover vigilância e proteção, sendo a enseada um lugar de abrigo para o cuidado dos animais imaturos (Gondim, 2004). Nossos resultados nesse contexto mostraram que os mergulhos foram de curta duração quando comparados aos realizados durante a atividade de forrageio. Assim como registrado no contexto de forrageio, durante o contexto de socialização também constatamos atividade de mergulho com maior preferência no primeiro quadrante (1Q) e na zona intermédia da enseada (Z2) para as três faixas etárias. Jesus (2004) sugeriu que na zona de arrebentação a diminuição de registros de grupos socializando poderia estar relacionado pela menor formação de ondas nessa zona. Para o golfinho-nariz-de-garrafa, em um estudo realizado por Shane (1990) na Flórida, também demonstrou que o animal utiliza áreas mais profundas para a realização de atividades aéreas ou comportamentos relacionados à socialização e áreas mais rasas para alimentar-se, esta informação também foi registrada na enseada do Curral. Isto provavelmente ocorre por que em águas profundas e abertas, atividades comportamentais como forrageio teriam um alto custo energético. Assim, essas áreas seriam usadas para outras atividades como a socialização. No presente estudo, observamos que os animais mergulhavam expondo a cauda a 45 e 90 quando realizavam atividades de brincadeira ou contatos físicos entre filhotes e entre filhotes com juvenis ou adultos. As observações mostraram não haver

53 diferença significativa nos ângulos das caudas. Nossos dados constataram que os mergulhos, quando os botos estão socializando, são independentes do tempo de apnéia e a exposição da cauda, principalmente entre juvenis e adultos. Este tipo de comportamento provavelmente ajudaria na obtenção de habilidades fisio-motoras e conseqüentemente da aprendizagem nos filhotes. Nossas observações registraram durante a socialização que os filhotes quando mergulhavam subiam à superfície brincando com um objeto (algas), realizando atividades aéreas (periscópio) ou interações sociais com contato físico. Enquanto os mergulhos em indivíduos juvenis e adultos estiveram mais relacionados a interações sociais, como contato físico, do que a brincadeira com objetos. Já a diferença na freqüência dos mergulhos entre os contextos comportamentais seria uma conseqüência do gasto energético nessas atividades. Os animais, no momento que estivessem engajados em atividades comportamentais não relacionados ao forrageio, poderiam economizar energia que seria utilizada nas atividades relacionadas com a procura, obtenção ou consumação do alimento. Comportamento de mergulho durante o deslocamento Alguns autores citam que o deslocamento é caracterizado como uma mudança de determinada área para outra, em uma direção fixa ou não, com a reavistagem dos animais em pequenos intervalos regulares de tempo para respirar (Johnson & Norris, 1994; Mann & Smuts, 1999, Nascimento, 2002). Segundo Nascimento (2002), um padrão de deslocamento geralmente está associado a uma atividade específica. O autor relatou que o boto-cinza, apesar de ser uma espécie costeira, possui, como a maioria dos delfinídeos, padrões diferentes de deslocamentos (lento, rápido, em velocidade e porpoising). Para a espécie em estudo, Geise (1989) descreve o deslocamento associando-o à atividade de descanso e forrageio. Durante o deslocamento foi registrada apnéia de 24,6s para juvenil e 29,07s para adulto. O tempo de apnéia não diferiu significativamente entre juvenis e adultos, perfil registrado também durante a atividade social do boto. No presente estudo, os 26 mergulhos registrados nas diversas faixas etárias na enseada dentro do contexto de deslocamento só ocorreram durante o deslocamento lento que é caracterizada por uma movimentação calma direcionada a baixa velocidade. Nascimento (2002) sugeriu que este tipo de deslocamento lento do boto-cinza dentro de uma baía ou enseada pode estar relacionado ao descanso dos animais ou ao

54 envolvimento em interações sociais. Como o descrito por este autor os possíveis padrões comportamentais observados em nosso estudo evidenciaram mergulhos associados à socialização e o forrageio como também discutido por Geise (1989). Por outro lado, os dados mostraram que durante o deslocamento os botos também mergulharam antes da perseguição de banhistas e na presença de embarcações, o que sugere uma possível função de fuga devido aos distúrbios, observando-se que os animais depois do mergulho subiam à superfície e deslocavam-se para outro quadrante saindo da enseada, observações também registradas nesta espécie por Valle e Melo (2006), assim como, por exemplo, no golfinho-nariz-de-garrafa (Mann et al., 1999) e no cachalote (Magalhães et al., 2002). Como o relatado nos outros contextos comportamentais, os resultados também demonstraram mergulhos com maior freqüência no primeiro quadrante (1Q) e na zona intermédia da enseada (Z2), observações já discutidas anteriormente. Como referido no contexto de socialização, tanto juvenil como adultos não apresentaram diferença significativa na exposição da cauda durante o deslocamento. Miles e Herzing (2003) no estudo realizado no golfinho-pintado-do-atlântico, sobre sincronismo entre mãe-filhote, realizaram um etograma caracterizando um dos episódios como mergulhos verticais. Já nos dois registros observados nos filhotes que mergulharam sincronicamente acompanhados nas duas ocasiões por um adulto (filhoteadulto) quando se deslocavam na enseada apresentaram mergulhos expondo a cauda só a 45. Este comportamento de mergulho sincrônico no deslocamento do boto é comumente observado nos filhotes de outras espécies de golfinhos (Mann, 1999; Mann & Smuts, 1999). Mann (1999) indicou que as observações entre mãe-filhote no golfinho-nariz-de-garrafa exibem respiração sincrônica e posição de deslocamento. Miles e Herzing (2003) sugerem que a possibilidade de sincronismo é uma aprendizagem ou um comportamento importante atribuído para o crescimento do filhote, este comportamento também foi constatado no cachalote por Magalhães et al. (2002). No golfinho-nariz-de-garrafa observou-se que as fêmeas e filhotes respiram ao mesmo tempo e que a freqüência respiratória diminui com a idade do filhote. O período de controle respiratório realizado nas fêmeas está dado por cuidado parental nos filhotes (Mann et al., 2000). Nossas observações coincidem com o sugerido pelos autores, sendo o tempo de apnéia do indivíduo adulto quando acompanhado com o filhote menor comparado quando o animal se deslocar sozinho na enseada (Miles & Herzing, 2003).

55 5.0 CONCLUSÕES A diferença no tempo de apnéia entre as três faixas etárias pode estar relacionada às restrições anatômicas e fisiológicas do mergulho. A diferença no tempo de apnéia entre juvenil e adulto durante o comportamento de forrageio, poderia estar relacionada com a maior capacidade fisiológica e experiência do adulto, para capturar a presa comparado com o juvenil. O comportamento de mergulho dentro da enseada do Curral pode representar uma estratégia de forrageio. Os mergulhos associados aos eventos de socialização podem estar relacionados ao comportamento de brincadeira característico de filhotes e juvenis. Os mergulhos encontrados durante o deslocamento, podem estar associados a diferentes contextos, como socialização, alimentação, fuga ou sincronismo de movimento (filhote-adulto).

56 CAPITULO II. ESTRUTURA ANATÔMICA DO CORAÇÃO DO BOTO- CINZA, Sotalia guianensis, E POSSÍVEIS ADAPTAÇÕES CARDIACAS AO MERGULHO. 1.0 INTRODUÇÃO 1.1. Estudos sobre a anatomia do coração em mamíferos aquáticos As investigações sobre a anatomia do sistema cardiovascular em pequenos cetáceos são escassas. As pesquisas sobre a estrutura anatômica do coração foram focalizadas principalmente em pinípedes (focas e leões marinhos) citando-se, por exemplo, Drabek (1975) que analisa o sistema cardiovascular de algumas espécies de focídeos da Antártida e sua relação funcional com o comportamento e capacidade de mergulho. Já foram estudadas, por exemplo, a foca-de-weddell; a foca-caranguejeira, Lobodon carcinophagus; foca-de-ross, Ommatophoca rossi e a foca-leopardo, Hydrurga leptonyx (Drabek, 1975; Williams & Bryden, 1996). Nie (1988) realizou um estudo sobre o sistema de condução na foca comum, Phoca vitulina. Junin e Belerenian (1990) realizam o estudo electrocardiográfico nos filhotes do leão-marinho-do-sul, Otaria flavescens, em relação à capacidade de mergulho. Drabek e Burns (2002) descreveram a estrutura do coração e a dilatação da artéria aorta ascendente da foca cistófora, Cystophora cristata. Alguns autores estudaram a estrutura anatômica do coração nos cetáceos e sua relação com as adaptações cardíacas ao mergulho. Nos misticetos, a anatomia do coração foi analisada no feto da baleia-fin (Walmsley, 1938); na baleia-minke-anã, B. acutorostrata (Junin, Abuin & Reynolds, 1994; Ochrymowych & Lambertsen, 1983; Rowlatt, 1981); na baleia-azul (Nie, 1988); na baleia-minke-antártica, B. bonaerensis (Abuin, Junin & Martinez, 2000; Junin, Abuin & Arins, 2000); nos neonatos da baleiaminke-anã; baleia-jubarte, Megaptera novaeangliae e baleia-franca-do-sul, Eubalaena australis (Cuenca, Viegas, Siciliano & Souza, 2004). Nos odontocetos, as descrições foram baseadas na baleia-bicuda-de-sowerby, Mesoplodon bidens (Turner, 1886); no cachalote (Nie, 1988; White & Kerr, 1917), no feto do cachalote-pigmeu, Kogia breviceps (Kernan & Schulte, 1918); no boto-do-porto, (Nie, 1988; Rowlatt & Gaskin, 1975); na baleia-bicuda-de-cabeça-plana-do-norte,

57 Hyperoodon ampullatus (Rowlatt, 1981); na beluga (Bisaillon, Martineau & St-Pierre, 1987; Bisaillon, Martineau, St-Pierre & Beland, 1988); no golfinho-listrado, Stenella coeruleoalba; no golfinho-de-bico-branco, Lagenorhynchus albirostris, no golfinho-delaterais-brancas-do-atlântico L. acutus; no golfinho-comum-de-bico-curto, Delphinus delphis; no golfinho-nariz-de-garrafa (Nie, 1988; 1989). Garri et al. (2005b) realizaram a primeira descrição sobre a anatomia do coração do boto-cinza Importância de estudar os caracteres anatômicos e fisiológicos nos mamíferos aquáticos Vários autores estudaram a anatomia do coração de algumas espécies de mamíferos aquáticos e realizaram comparações com os mamíferos terrestres carnívoros. Lechner (1942 apud Bisaillon et al., 1987) analisando o sistema cardiovascular em pinípedes indicou a importância de estudar a forma do coração neste grupo. O autor mencionou que a forma do coração está associada com a performance fisiológica e que difere nas características anatômicas do coração com os mamíferos terrestres, tais como os felinos que apresentam um coração estreito, enquanto nos pinípedes este é mais largo. Por outro lado, Davis (1964) e Slijper (1979) sugerem que a forma do coração está associada com a forma do tórax e não com as atividades dos animais. Mas pesquisas realizadas por Drabek (1975; 1977) e Drabek e Burns (2002) sobre a forma do coração nos focídeos sugerem que ela está relacionada às adaptações cardiovasculares e à profundidade que mergulham os pinípedes, de acordo com o ambiente em que vivem e com o seu modo de vida. Estas características indicam que estes animais apresentam um coração extremamente largo e achatado, já que estariam menos sujeitos à deformação por pressão hidrostática do que um coração mais comprido. Ochrymowych e Lambersten (1983) através dos estudos realizados no coração da baleia-minke-anã, mencionaram que geralmente nos cetáceos, a forma do coração e a grande espessura do ventrículo direito são adaptações às mudanças hemodinâmicas associadas com mergulhos profundos e com maior período de tempo. De acordo com a capacidade de mergulho dos animais, podem existir variações sobre a forma do coração dentre os cetáceos. Por exemplo, no boto-do-porto o coração é estreito com ápice formado só pelo ventrículo esquerdo (Rowlatt & Gaskin, 1975). Esta espécie mergulha em águas poucas profundas durante 1 ou 2 minutos. Por outro lado, a beluga, espécie dentre os Delphinidae que possui uma grande capacidade de mergulho,

58 apresenta um coração relativamente largo e chato com ápice formado por ambos os ventrículos (Bisaillon et al., 1987). Estas características nos cetáceos parecem estar relacionadas com a performance fisiológica do mergulho. 1.3 Importância de estudar o ventrículo direito em mamíferos aquáticos Os estudos também foram focalizados no ventrículo direito onde Davis (1964) mencionou que a câmara ventricular direita em mamíferos terrestres carnívoros dos felinos é curta e estreita, enquanto os estudos realizados, por exemplo, na foca-deweddell revelaram que a câmara ventricular direita é longa e estreita. O autor indica que estas diferenças estão relacionadas com as adaptações cardíacas e o ambiente em que vive o animal. Entretanto, Drabek (1975; 1977) sugere que as diferenças na proporção do tamanho do ventrículo direito em pinípedes representam uma adaptação funcional ao mergulho profundo. Este autor constata que uma câmara ventricular direita delgada é uma característica vantajosa para os mamíferos que mergulham a grandes profundidades e por longos períodos de tempo. Exemplo disso seria o que mostram os trabalhos realizados sobre o comportamento e capacidade de apnéia na beluga (delphinidae) e na foca-de-weddell (focídeo), que mergulham a profundidades maiores do que 300m e com apnéias de mais de 12 minutos (Martin, Hall & Richard, 2001) e 600m com apnéias de 73 minutos (Kooyman, Castellini & Davis, 1981), respectivamente. Drabek (1975) indicou que ambas as espécies, apesar de pertencerem a diferentes ordens, apresentam um ventrículo direito relativamente longo e muito estreito, característica anatômica típica de animais que mergulham mais de 200m de profundidade. Os cetáceos em geral apresentam um ventrículo direito estreito, enquanto nos pinípedes, os estudos indicam que este é bastante largo. Entretanto, Drabek (1975; 1977) constata que as diferenças entre ambas as ordens está relacionada às adaptações cardíacas ao mergulho. Bisaillon et al., (1987) mencionaram que a maioria dos cetáceos apresenta uma espessura da parede ventricular direita proporcionalmente menos espessa comparada com os pinípedes e sugere que esta característica do ventrículo direito traz vantagens para a dilatação durante o mergulho. Esta característica pode favorecer com maior ênfase a ejeção ventricular do sangue dentro do colapso pulmonar, oferecendo uma alta resistência vascular.

59 1.4. Estudos que relacionam a anatomia com a fisiologia e o comportamento de mergulho em mamíferos aquáticos Durante a atividade de mergulho, uma série de adaptações morfofisiológicas ocorre no organismo dos mamíferos aquáticos e, dentre eles pode-se destacar como principais o oxigênio (O 2 ). O mesmo é desviado para suprir as principais regiões vitais, como o cérebro e o coração. O aumento da capacidade de apnéia também pode se relacionar com o elevado transporte de O 2. Este pode ser armazenado em três regiões do corpo nos mamíferos marinhos: no sistema respiratório, no músculo esquelético e sistema circulatório, apresentando os ambos maiores concentração de mioglobina e hemoglobina, respectivamente, que os mamíferos terrestres (Boyd, 1997; Butler, 2001). Nos mamíferos aquáticos, mais 80% do O 2 armazenado está no sangue e nos músculos (Kooyman, 1989). Os golfinhos precisam subir à superfície para respirar freqüentemente e quando se deslocam rapidamente devem emergir para fazê-lo eficientemente, evitando desta maneira uma narcose. Quando um cetáceo permanece na superfície respirando, a pressão atmosférica nos alvéolos de seus pulmões age de forma similar aos mamíferos terrestres, mas quando mergulham a diferentes profundidades têm início certas mudanças a nível cardiovascular, que incluem a bradicardia e a diminuição da circulação periférica (Butler, 2001; William et al., 1999b). Essas ações conservam a capacidade de oxigênio no sangue para o coração e o sistema nervoso central, que necessitam de uma disponibilidade de oxigênio obrigatório, enquanto os outros tecidos dependem do meio anaeróbico para a conservação de energia (Butler, 2001). A conservação de oxigênio é necessária porque nem todo oxigênio sanguíneo, nem os músculos possuem oxigênio satisfatoriamente, de modo que adaptações são necessárias para a atividade de mergulho a certa profundidade e período de tempo (Butler, 2001; William et al., 1999a). A bradicardia (redução na taxa de batimentos cardíacos) foi bem documentada como resposta cardiovascular ao mergulho dos mamíferos aquáticos (Kooyman, 1985; Kooyman et al., 1981; Noren et al., 2004; Williams et al., 1999a,b). Os mamíferos marinhos são os únicos que evolutivamente adquiriram a capacidade de diminuir a freqüência cardíaca durante a imersão de 45 a 60 batimentos por minuto quando nadam na superfície, a quatro batimentos por minuto, ou até menos, quando estão em apnéia. Dentre os cetáceos, a maioria dos delfinídeos mergulha a pouca profundidade (<100m) com tempo de apnéia menor do que 15 minutos (Butler, 2001). Os estudos anatômicos

60 sobre o coração indicam que estes animais apresentam uma capacidade cardiovascular menor comparado com baleias e pinípedes que mergulham a grandes profundidades (Falabella et al., 1999; Whitehead, 2003). Certas adaptações cardiovasculares e fisiológicas para o mergulho sugerem que uma preparação pré-mergulho é requerida para que o animal possa ter uma máxima capacidade de imersão. Nos cetáceos que mergulham a mais de 300m de profundidade, como a beluga e o cachalote, a bradicardia não é mais intensa, comparado com os pinípedes. Os pinípedes manifestam as mais profundas bradicardia durante o mergulho (Kooyman, 1985). Vários autores sugerem que principalmente nas focas, as mudanças cardíacas durante o mergulho respondem por uma bradicardia com uma queda de 100 a 4 batimentos por minuto, com uma diminuição do rendimento cardíaco. Por exemplo, o elefante-marinho-do-sul, que possui um comportamento de mergulho diferenciado entre os pinípedes, chega a atingir entre m de profundidade, com apnéias de 120 minutos e apresentando uma bradicardia de um a quatro batimentos por minuto (Falabella et al., 1999). Os estudos realizados em pinípedes demonstraram que, apesar da extrema bradicardia, a pressão arterial permanece quase constante e não muda durante o reflexo do mergulho (Kooyman et al., 1981). Drabek (1975) indicou que a pressão arterial é mantida pelo aumento do tecido elástico presente no bulbo aórtico da artéria aorta ascendente. É a adequada manutenção da pressão no sistema coronário que assegura uma oxigenação do tecido cardíaco. Este autor realizou estudos sobre o bulbo aórtico nas focas da Antártida, indicando a existência de uma grande dilatação da artéria aorta ascendente, o que é surpreendente em comparação com os cetáceos e com os mamíferos terrestres carnívoros. O autor sugere ainda que as características da forma geral da estrutura anatômica do coração e especialmente da artéria aorta são adaptações anatômicas e fisiológicas à profundidade, freqüência e período de tempo que mergulha o mamífero aquático. Estas características permitem que a dilatação do bulbo aórtico mantenha a pressão sanguínea arterial, perfusão do cérebro e tecido cardíaco durante a bradicardia. Portanto, os mamíferos aquáticos apresentam quatro adaptações que são de grande importância para a imersão profunda: 1) estrutura torácica flexível que permite o colapso do tórax com o aumento da pressão hidrostática; 2) grande dilatação das veias, sinus venoso e retia mirabilia ( rede maravilhosa ) quando o ar é comprimido; 3) pulmões que contém grande quantidade de tecido elástico; 4) elasticidade na traquéia [p.ex. golfinho-nariz-de-garrafa; foca-de-weddell; leão-marinho-do-sul, Otaria

61 flavescens (Kooyman et al., 1981); elefante-marinho-do-sul (Crespo, Garri, Lewis & Lauria, 1996)] (Butler, 2001; Williams et al., 1999b; Würsig, 1989). O grau de desenvolvimento destas características varia de espécie para espécie dependendo das necessidades ecológicas e comportamentais para o mergulho profundo (Baird, Hanson & Dill, 2005; Butler, 2001; Kooyman et al., 1981). Os mamíferos que mergulham podem ser capazes de desviar sangue para determinados órgãos vitais durante a submersão, e utilizam a vasoconstrição para reduzir, ou interromper completamente, o refluxo do sangue para outros tecidos. Até o presente momento não existem estudos sobre a estrutura anatômica do coração do boto-cinza, Sotalia guianensis. O primeiro registro foi realizado por Garri et al. (2005b) que descrevem algumas características morfológicas do coração do botocinza. O estudo sobre a anatomia a um nível mais profundo permitirá interpretar melhor a estrutura do coração em relação à profundidade e quanto ao período de tempo que esse animal mergulha. Pesquisas futuras poderão esclarecer investigações sobre o estudo das artérias coronárias, sistema de condução interventricular (I-V) e histologia do coração, que serão de suma importância para compreender melhor o padrão comportamental de mergulho desta espécie costeira.

62 1.5. OBJETIVOS DA PESQUISA OBJETIVO GERAL Descrever a anatomia do coração do boto-cinza, Sotalia guianensis OBJETIVOS ESPECÍFICOS - Descrever a anatomia do coração do boto-cinza nas três faixas etárias descritas para esta espécie; - Comparar a estrutura anatômica do coração do boto-cinza com outras espécies de mamíferos marinhos já descritos.

63 2.0. MATERIAIS E MÉTODOS 2.1 Coleta de material biológico Para investigar a capacidade de mergulho do boto-cinza, Sotalia guianensis, foi realizado o estudo dos corações desta espécie costeira. As amostras procederam de exemplares de diferentes faixas etárias encalhadas mortas entre maio de 2004 até setembro de 2005, desde Sagi (litoral sul) até São Miguel do Gostoso (litoral norte), no litoral do Rio Grande do Norte (RN) (Figura 01). As necropsias foram realizadas junto com os integrantes da REMANE (Rede de Encalhes de Mamíferos Marinhos da Região Nordeste) do grupo Projeto Pequenos Cetáceos do Rio Grande do Norte/ PPC-RN da UFRN. Os exemplares encalhados na costa há mais de três dias não foram analisados, devido ao processo rápido de putrefação dos órgãos, que impedem os estudos anatômicos e histológicos. Para determinar a faixa etária do animal foi seguida a metodologia de Hetzel e Lodi (1993) como características morfológicas externas, como coloração, tamanho, formato do melão, formato e localização da nadadeira dorsal e número de dentes. As medidas morfométricas e a identificação do sexo foram seguidas através da proposta do Plano de Ação de Mamíferos Aquáticos (IBAMA, 2001). Foram coletados 12 corações do boto-cinza, de filhotes (n=3), juvenis (n=3) e adultos (n=6), com comprimento total entre 78cm a 194cm. As amostras foram analisadas no Laboratório de Anatomia Comparada no Departamento de Morfologia da Universidade Federal do Rio Grande do Norte (UFRN). Para manter a forma do coração, os mesmos foram fixados em formaldeído a 10% por 48h, pesados e dissecados, para a obtenção das medidas biométricas: altura, largura e circunferência (Figura 02). Os corações de oito indivíduos foram pesados com os grandes vasos (artérias e veias). Os órgãos foram pesados numa balança tipo Filizola.

64 Figura 01. Encalhe do boto-cinza em Ponta Negra-RN. (Foto: Priscila Medeiros, 2005) Medidas anatômicas dos corações do boto-cinza Anatomia externa do coração - As medidas externas do coração do boto-cinza analisadas foram: altura, largura e circunferência (Figura 02). altura: medida a partir do orifício pulmonar até o ápice do órgão na posição ventral. largura: medindo-se a largura máxima entre os ventrículos, na posição ventral. circunferência: tomando a circunferência máxima de ambos ventrículos. máxima espessura das paredes de ambos ventrículos: foi analisado a partir da parede lateral. Nas aurículas foi medida a base e a altura (Figura 02). As medidas nos corações foram realizadas com paquímetro e fita métrica.

65 Aurícula direita Aurícula esquerda Artéria pulmonar Altura LARGURA Base Ventrículo direito ALTURA Ventrículo esquerdo Ápice 1 2 Figura 02. Medidas anatômicas externas do coração do boto-cinza (face ventral), de um indivíduo adulto (macho) de 184cm de comprimento (Foto: Carlos Moura, 2005). Escala=1cm. - Para determinar como é a forma do coração de Sotalia, foi utilizada a metodologia de Drabek (1975) através da expressão: (altura do coração / circunferência do coração) x índice baixo ( 50): coração curto e largo - índice alto (>50): coração longo e estreito - Para os parâmetros da artéria aorta ascendente foi seguida o critério adotado por Drabek (1975). Para analisar a dilatação do bulbo aórtico da artéria aorta ascendente, os mesmos foram seccionados em quatro segmentos, desde o nível da artéria coronária até o diâmetro maior próximo à artéria braquiocefálica. Em cada segmento foram

66 analisados os diâmetros interno e externo medindo altura e largura, a circunferência e a espessura da parede do bulbo aórtico, em milímetros (Figuras 03, 04). Tronco braquiocefálico Artéria subclávia esquerda Artéria pulmonar Artéria aorta ascendente 2 3 Figura 03. Anatomia externa do coração do boto-cinza (face ventral). Coração de um indivíduo adulto de 1,71cm de comprimento (Foto: Carlos Moura, 2005). Escala=1cm. Altura artéria braquiocefálica 2 Segmento 1 Segmento Altura artéria coronária Figura 04. Medida dos diâmetros interno e externo para cada segmento do bulbo aórtico, desde a base da artéria aorta até o diâmetro maior do bulbo aórtico (Foto: Carlos Moura, 2005). Escala=1cm.

67 2.2.2 Anatomia interna do coração Para medir a altura e largura da câmara ventricular direita (C.V.D.) do coração, foi utilizada a metodologia através do triângulo retilíneo de Cornelius (1958) seguida por Davis (1964), Drabek (1975) e Bisaillon et al. (1987). O triângulo retilíneo da C.V.D. é representado por três medidas lineares internas (Figura 05): Ponto TS: medida realizada desde o ponto T (união das paredes septal e atrial da base da cavidade ventricular) até o ponto S (ponta do ápice ventricular interno). (TS= altura da câmara ventricular direita). Ponto SP: medida realizada a partir do ponto S até o ponto P (união da base da cúspide direita e esquerda da válvula pulmonar). Ponto TP: a partir do ponto T até o ponto P (TP = largura da câmara ventricular direita). Para determinar os índices de altura e largura da C.V.D., foi utilizada a metodologia de Drabek (1975) expressa através de: - índice de altura: (TS / altura do coração) x 100 índice 50: C.V.D. curta índice > 50: C.V.D. longa - índice de largura: (TP/ altura do coração) x 100 índice 50: C.V.D. estreita índice > 50: C.V.D. larga

68 P T Ventrículo direito 3 5 S Ventrículo esquerdo Figura 05. Medidas internas do ventrículo direito do coração do boto-cinza (Face ventral) (Foto: Carlos Moura, 2005). Escala=1cm. A espessura da câmara ventricular direita, da câmara ventricular esquerda (miocárdio) e a espessura do septo interventricular do coração, foram medidas em três partes desde a face ventral: 1) proximal, 2) média e 3) ápice (Figura 06).

69 P P P M A M A A M Espessura miocárdio Espessura Ventrículo direito Espessura septum interventricular 4 6 Figura 06. Medidas da espessura do ventrículo direito, ventrículo esquerdo (miocárdio) e septo interventricular (face ventral) de um adulto (macho) de 184cm de comprimento. Referências: P (proximal), M (média) e A (ápice) (Foto: Carlos Moura, 2005). Escala=1cm.

70 2.3 Estudo da origem e distribuição das artérias coronárias no coração do boto cinza O coração de uma fêmea adulta de 1,91m de cumprimento do boto-cinza foi utilizado para analisar a origem e distribuição da artéria coronária direita e esquerda. O órgão foi mantido sob refrigeração (-20 C) durante três dias até o processamento. Após o descongelamento, os orifícios das artérias coronária direita e esquerda foram canulados para injeção da resina Acetato de vinil com um corante específico, na cor branca para artéria coronária direita e vermelha para artéria coronária esquerda. Em seguida, o coração foi submerso em solução de hidróxido de sódio (NaOH) a 30% para corrosão do excesso de tecido adiposo presente nos sulcos coronário e interventiculares, portanto facilitando a dissecação e visualização das artérias coronárias. Posteriormente este coração foi fixado em formol a 10% por 24 horas e dissecados. Os dados de origem e distribuição das artérias coronárias foram registrados por meio de fotografias e desenhos esquemáticos. Os dados obtidos dos corações através dos encalhes dos botos foram inserido em uma planilha estabelecida (Anexo 01). Os termos anatômicos utilizados neste trabalho estão de acordo com International Committee on Veterinary Gross Anatomical Nomenclature. Nomina Anatômica Veterinária (1994), Nomina Embriológica Veterinária (1992), Nomina Histológica (1992).

71 3.0 RESULTADOS 3.1 Descrição geral da Anatomia do coração do boto-cinza Os cetáceos se caracterizam por apresentar uma cavidade torácica bastante larga, ocupando aproximadamente 2/3 do comprimento do corpo (Figura 08). O coração do boto-cinza localiza-se no interior desta cavidade. Espiráculo Escapula Pulmão Nadadeira Dorsal Rim Coluna Vertebral Gordura Crânio Cérebro Dentes Esôfago Nadadeira Peitoral Fígado Coração Intestino Estômago Ano Pélvis Cauda Figura 07. Posição do coração nos Delphinidae ( O ápice do coração nos pequenos cetáceos está localizado, no antímero esquerdo do corpo e próximo a margem cranial-ventral do diafragma. O coração está envolvido pelo pericárdio, um saco fibroseroso, que se adapta de modo perfeito ao seu redor. Externamente podemos observar quatro câmaras cardíacas, dois ventrículos e dois átrios separados por um sulco coronário incompleto apenas na origem do tronco pulmonar (cone arterioso). O átrio direito é relativamente maior que o esquerdo. A base é essencialmente formada pelos átrios direito e esquerdo e pelos grandes vasos que entram (veias cava cranial e caudal e quatro veias pulmonares) e saem do coração (artéria pulmonar e artéria aorta). O ventrículo direito ocupa ligeiramente mais que a metade da superfície ventral ou auricular do órgão. A espessura do ventrículo direito é menor do que a do ventrículo esquerdo. Os ventrículos constituem uma parte maior do coração sendo muito mais

72 firme devido à maior espessura das paredes, no ventrículo direito mede em média 25,5mm nos filhotes, 31,75mm nos juvenis e 39,6mm nos adultos e no esquerdo de 30,93mm nos filhotes, 40,50mm nos juvenis e 47mm nos adultos. Na face auricular observa-se o sulco interventricular esquerdo ou paraconal que delimita os ventrículos esquerdo e direito ocupado pelo ramo interventricular esquerdo de uma calibrosa e sinuosa artéria coronária (Figuras 08A e B, 11). Tanto o sulco coronário quanto o interventricular esquerdo e direito são infiltrados por tecido adiposo. Macroscopicamente as fibras musculares superficiais descem no sentido do ápice. Na superfície atrial ou dorsal o sulco interventricular subsinuoso não é bem demarcado. O sulco subsinuoso começa no sulco coronário e segue para o ápice continuando-se com o sulco interventricular paraconal. Este sulco contém espessos vasos sanguíneos envolvidos por tecido adiposo especialmente na metade proximal do seu curso. O tronco pulmonar segue para o cone arterioso do ventrículo direito entre a margem da aurícula direita e esquerda e se curva separa o lado esquerdo da aorta ascendente e posterior ao ligamento arterioso divide-se em artéria pulmonar direita e esquerda. A artéria aorta apresenta uma parede espessa, ascende do ventrículo esquerdo e sofre uma dilatação próxima ao tronco pulmonar denominado bulbo aórtico (Figuras 03, 08A) Átrio direito e esquerdo Cada átrio é composto por uma cavidade principal ou átrio propriamente dito e um apêndice com forma irregular denominado aurícula. O átrio e aurícula direita são relativamente maiores comparados com o esquerdo. As aurículas apresentam forma triangular, cujo vértice é ventral e suas margens são relativamente irregulares (Figuras 02, 03, 08B). A aurícula direita nos filhotes possui uma base de 59mm e uma altura de 28mm, nos juvenis a base é de 71mm e a altura de 38,5mm e nos adultos a base de 102mm e a altura de 41mm. Nos filhotes, a base da aurícula esquerda foi de 56,30mm e a altura de 26mm, nos juvenis a base de 69mm e a altura de 36,5mm e nos adultos a base de 97mm e a altura de 38,4mm. Esses resultados mostram que as aurículas são aproximadamente similares sendo ligeiramente

73 maior à direita. A parede medial da aurícula esquerda é relativamente mais espessa próxima à passagem do tronco pulmonar (Figuras 02, 03, 08B). A cavidade interna de cada aurícula é reforçada por uma rede de músculos pectiniformes formados por largos feixes de fibras musculares (Figuras 09, 10 A, B e C). Estes feixes musculares dividem a cavidade da aurícula em pequenos compartimentos secundários. A rede de músculos pectiniformes é mais desenvolvida no átrio direito do que no esquerdo. No átrio direito potente músculos pectiniformes constituem uma forte e proeminente crista terminal. Esta crista marca a abertura da veia cava cranial. A cavidade atrial direita recebe as duas veias cavas e o seio coronário. Este último recebe sangue das veias cardíacas enquanto o átrio esquerdo recebe as veias pulmonares. A veia cava cranial se abre na região cranial esquerda do átrio direito. Caudal a esta elevação encontra-se uma depressão arredondada formando um divertículo localizado no septo interatrial denominada fossa oval. A veia cava caudal abre-se na parte caudal do átrio direito. No seio coronário é visível o orifício das veias cardíaca grande e média. As veias cardíacas mínimas se abrem na parede do átrio direito Ventrículos direito e esquerdo O ventrículo direito (Figuras 02, 03, 08A e B) se caracteriza por apresentar uma valva atrioventricular direita denominada tricúspide, é composta de três cúspides que se unem a um anel fibroso que circunda a abertura. Cada cúspide é unida por estrias fibrosas (cordas tendíneas) que descem pela cavidade ventricular e inserem-se em projeções das paredes (músculos papilares) (Figuras 09, 10). A luz do ventrículo é atravessada por uma faixa fina de músculo denominada trabécula septomarginal que vai da parede septal à parede externa ou não septal (Figura 09). Esta trabécula proporciona um caminho mais curto para um feixe do tecido condutor, assegurando assim uma contração mais aproximadamente simultânea de todas as partes do ventrículo. Também podemos apreciar muitas cristas irregulares denominadas trabéculas carnosas (Figura 09 e 10). A parede não septal direita é menor em comparação com a parede não septal esquerda (Figura 09). A maior espessura da parede não septal direita representa 73,91% nos filhotes, 60,61% nos juvenis e 66,39% nos adultos da parede ventricular esquerda. As paredes septal e não septal são marcadas por várias trabéculas carnosas. As mesmas

74 formam uma complicada rede interna da qual surgem os músculos papilares e os feixes septomarginais (Figuras 09, 10). A trabécula septomarginal representa um poderoso feixe de fibra que corre obliquamente na cavidade do ventrículo direito da parede septal para não septal. A rede de trabéculas carnosas na parede do ventrículo direito é bem mais numerosa do que no ventrículo esquerdo (Figura 09). As trabéculas septomarginais são fortemente desenvolvidas e ramificadas e seguem no sentido da cresta supraventricular recebendo cordas tendíneas das válvulas átrio ventricular direita. As cordas tendíneas são bastante desenvolvidas. Foram observados músculos papilares nas paredes auriculares, atrial, septal e não septal do ventrículo direito. O ventrículo esquerdo (Figuras 02, 03, 08A e B) apresenta uma valva atrioventricular esquerda denominada bicúspide ou mitral, que fecha o óstio atrioventricular, geralmente possui apenas duas cúspides principais (Figuras 09, 10). As cordas tendíneas da valva atrioventricular esquerda são geralmente mais musculosas do que a valva do ventrículo direito (Figura 09). O septo interventricular é muscular, separa as duas cavidades ventriculares (Figura 09). A superfície da parede septal é pequena comparada com a parede não septal. Este septo apresenta uma espessura da parede máxima de 14mm para filhotes, 16,66mm para juvenis e 28,30mm nos adultos. A espessura máxima do septo interventricular (parede septal) comparado com a espessura da parede do miocárdio (não septal) foi de 82,14% nos filhotes, 80% nos juvenis e 58,86% nos adultos da parede septal. As trabéculas cavernosas são muito mais espessas do que o compartimento da câmara ventricular direita (Figura 09). Nas três faixas etárias observou-se a parede do ventrículo esquerdo muito mais espessa que a do ventrículo direito (Figura 09).

75 Pulmão V.D. A.C.E. V.E. A.C.E. A.C. 08 A Ar. Aor. A.D. T.P. Per. A.E. Pulmão V.D. A.C.E V.E. 08 B Figura 08 (A e B). Coração do filhote (fêmea) do boto-cinza de 78cm de comprimento. Referências: A.C., Ápice Cardíaco; A.D., Aurícula Direita; A.E., Aurícula Esquerda; Ar. Aor, Artéria Aorta ascendente; A.C.E., Artéria Coronária Esquerda; V.D., Ventrículo Direito; V.E., Ventrículo Esquerdo; Per., Pericárdio; T.P., Tronco Pulmonar (Foto: Carlos Moura, 2006). Escala=1cm.

76 Valva Tricúspide Átrio esquerdo Átrio direito Músculo pectiniforme Valva Aórtica Valva Bicúspide Septo interventricular 2 2 Parede septal 4 Trabéculas carnosas Parede não septal Trabécula carnosa Parede não septal Trabécula septomarginal 09 Figura 09. Aspecto do interior dos ventrículos direito e esquerdo do boto-cinza (face ventral) de um adulto (macho) de 184cm de comprimento. Referências: 1 e 2, valva atrioventricular direita e esquerda respectivamente; 1 e 2, cúspide da valva atrioventricular direita e esquerda respectivamente 3, ventrículo direito; 4, ventrículo esquerdo (Foto: Carlos Moura, 2006). Escala=1cm.

77 Átrio esquerdo Músculo pectiniforme Átrio direito Valva Tricúspide Parede não septal V.D. Valva Bicúspide Parede septal Trabéculas carnosas V.E. Cordas tendíneas Papila muscular Valva Tricúspide A Parede não septal B Átrio direito Músculo pectiniforme Valva Tricúspide Cordas tendíneas Músculo papilar Valva Bicúspide Cordas tendíneas Músculo papilar Trabéculas carnosas C Trabéculas carnosas D Figura 10 (A, B, C e D). Detalhe da anatomia interna do coração do boto-cinza. A-B e C-D, filhote (macho) e adulto de 102cm e 171cm de comprimento, respectivamente (Foto: Carlos Moura, 2006). Barra=1cm.

78 Artéria coronária O suprimento sanguíneo do coração do boto-cinza é realizado pela artéria coronária esquerda e direita. A artéria coronária apresenta em direção dorsolateral ao ápice uma sinuosa e numerosas circunvoluções. A artéria coronária direita origina-se acima da cúspide cranial da valva áortica (Figura 11) e atinge o sulco coronário ventral passando entre o sulco atrioventricular direito e o tronco pulmonar. Segue um trajeto circunflexo em volta a da aurícula direita e o ventrículo direito finalizando no sulco interventricular direito na face dorsal do coração. O ramo interventricular direito é bastante sinuoso. A artéria coronária esquerda origina-se do seio aórtico acima da válvula semilunar esquerda (Figura 11). A artéria bifurca-se quase imediatamente em dois ramos: ramo interventricular paraconal (artéria descendente ventral) e ramo circunflexo (artéria circunflexa). Do ramo circunflexo originam-se vários ramos intermediários que irrigam a região ventral proximal. Na margem esquerda do coração destaca-se a presença de um ramo marginal oriundo também do ramo circunflexo, responsável pela irrigação desta região. O ramo interventricular paraconal abastece a face ventral do coração do boto-cinza, acompanha o sulco paraconal em direção ao ápice do coração, irrigando-o (Figuras 12, 13, 14). Orifício Artéria Coronária Esquerda Orifício Artéria Coronária Direita 11 Figura 11. Vascularização arterial do coração do boto-cinza adulto (macho) de 184cm de comprimento (Foto: Carlos Moura, 2006). Escala=1cm.

79 A artéria coronária direita possui inicialmente, um trajeto circunflexo, de onde surgem vários ramos intermediários que suprem à região proximal da face ventral esquerda e dorsal direita do coração. Esta artéria se continua no sulco interventricular subsinuoso, como ramo interventricular direito que se ramifica intensamente irrigando a superfície dorsal até o terço médio distal. A artéria coronária esquerda possui um maior território de irrigação quando comparado com a artéria coronária direita. Ambas as artérias coronárias apresentam-se sinuosas no seu trajeto em direção ao ápice cardíaco. Em geral, não foram observadas diferenças marcadas na anatomia do coração de acordo com as faixas etárias, exceto uma menor cavidade ventricular direita nos filhotes devido à espessura das paredes ventriculares quando comparado com os indivíduos juvenis e adultos.

80 Ramos intermediários A.C.E. Ramo Circunflexo A.C.D. V.D. V.E. Ramos intermediários Ramo interventricular esquerdo ou paraconal 12 Figura 12. Vascularização arterial na face ventral do coração do boto-cinza. Referências: A.C.D., Artéria Coronária Direita (branco); A.C.E., Artéria Coronária Esquerda (vermelho); V.D., Ventrículo Direito; V.E., Ventrículo Esquerdo (Foto: Carlos Moura, 2006). Escala=1cm. Ramo circunflexo Ramos intermediários A.C.E. Ramo interventricular direito 13 A.C.D. Figura 13. Vascularização arterial na face dorsal do coração do boto-cinza. Referências: A.C.D. Artéria Coronária Direita (branca) e A.C.E., Artéria Coronária Esquerda (vermelha) (Foto: Carlos Moura, 2006). Escala=1cm.

81 Ramo circunflexo A.C.E. Ramo marginal Ramo interventricular esquerdo ou paraconal Ramos intermediários A A.C.E. Ramo circunflexo Ramo interventricular esquerdo ou paraconal Ramo marginal Ramos intermediários B Figura 14 (A e B). Vascularização arterial na face ventrolateral esquerda do coração do boto-cinza. Detalhe da distribuição da artéria coronária esquerda (Foto: Carlos Moura, 2006). Escala=1cm.

82 3.2 Morfometria externa do coração do boto-cinza, Sotalia guianensis Para o estudo da estrutura morfométrica do coração, foram analisados 12 corações, sendo três filhotes, três juvenis e seis adultos. Destes animais, três foram identificados como fêmeas e sete como machos, mas para um juvenil e um adulto não foi possível a determinação do sexo devido ao estado avançado de deterioração do animal, sendo classificado então como indefinido. O comprimento total de oito animais variou entre 78cm até 194cm (Tabelas I e II). Tabela I. Identificação dos animais e medidas externas do coração do boto-cinza. DADOS DOS ANIMAIS DADOS DOS CORAÇÕES Espécime Faixa Etária Sexo Comprimento (cm) Peso (g) Altura (mm) Largura (mm) Circunferência (mm) C9/05 F Fêmea 78 53, C8/05 F Macho C6/05 F Macho I C5/05 J Fêmea , C3/04 J Indefinido I 301, C1/04 J Fêmea I 323, C10/05 A Indefinido C7/05 A Macho C12/05 A Macho C4/04 A Macho I 355, C2/04 A Macho C11/05 A Macho , Referência: A. Código do material biológico: 1) C: coração; 2) Número de ordem do coração: 1 a 12; 3) Ano de coleta: 04 e 05. B. Faixa etária: F: filhote J: juvenil e A: adulto. Comprimento indefinido (I): animais que não apresentaram a integridade do comprimento total do corpo (p.ex. cabeça, cauda, etc.) para serem medidos. Sexo indefinido: ausência dos órgãos genitais. Tabela II. Medidas externas do coração do boto-cinza, para cada faixa etária. Peso (g) Altura (mm) Largura (mm) Circunferência (mm) F J A F J A F J A F J A Média 123,8 288,5 352,5 60, ,33 73, ,1 193, ,1 dp 89, ,21 13,61 7,54 7,27 17,24 15,58 31,61 34,03 45,82 24,35

83 Forma do coração O coração do boto-cinza é largo, sendo achatado dorso-ventralmente. Possui câmaras ventriculares compridas com margens esquerda e direita, pronunciadamente convexas. O ápice do coração é arredondado e formado igualmente pelos ventrículos direito e esquerdo. A forma do coração é arredondada apresentando uma espessura média direita de 20,5mm nos filhotes, 30,5mm nos juvenis e 37,5mm nos adultos, e esquerda de 29,86mm nos filhotes, 43,5mm nos juvenis e 47mm nos adultos (Figuras 02, 08A). O índice médio de amplitude do coração (altura coração/circunferência coração)x 100 foi de 31 para filhotes, 27 para juvenis e 27,98 para adultos (Tabela III). Verificou-se através do índice que a forma do coração no boto-cinza é larga. Tabela III. Índice médio (altura coração/circunferência coração)x100, para determinar a forma do coração do boto-cinza e sua comparação com cetáceos (delfinídeos) e pinípedes (focídeos) estudados. Espécies N Média Mamíferos Marinhos Delphinidae Sotalia guianensis 12 27,98 (boto-cinza) 3 Delphinapterus leucas 7 31,1 (beluga) Phocidae Pagophilus groenlandicus 6 33,4 (foca-da-gronelândia ) 1 Leptonychotes weddelli 4 28,7 (foca-de-weddell) 1 Lobodon carcinophagus 3 36,8 (foca-caranguejeira) 1 Ommatophoca rossi 2 36,1 (foca-de-ross) 1 Hydrurga leptonyx (foca-leopardo) 1 36,9 *Os dados foram tomados de 1 Drabek (1975), 2 Bisaillon (1982) e 3 Bisaillon et al., (1987). O índice médio analisado pelos autores para a forma do coração pertence a exemplares adultos.

84 3.3. Morfometria interna do coração do boto-cinza, Sotalia guianensis Ventrículo direito (V.D.) Observou-se que o coração de Sotalia guianensis possui câmaras ventriculares compridas com margens fortemente convexas e achatamento dorsoventral. O ventrículo direito é comprido e relativamente estreito, com índice médio de altura (TS/altura coração)x100 de 64,61 para filhotes, 73,18 para juvenis e 86,66 para adultos (Tabela IV). A câmara ventricular direita é 74,55% maior no adulto que o filhote. O índice médio de largura da câmara ventricular direita (TP/altura coração)x100 foi de 38,56 para filhotes, 47,24 para juvenis e 57,23 para adultos (Tabela 04). Verificou-se através deste índice, que a câmara ventricular direita é longa. A câmara ventricular direita é 67,37% mais larga no adulto comparada com o filhote. Tabela IV: Índices médios de amplitude e largura do ventrículo direito do botocinza, em relação a algumas famílias de mamíferos aquáticos adultos. Espécies N (TS /altura coração)x100 (TP/altura coração)x100 Mamíferos Aquáticos Delphinidae Sotalia guianensis (boto-cinza) 3 Delphinapterus leucas (beluga) Phocidae 1 Leptonychotes weddelli (foca-de-weddell) 1 Lobodon carcinophagus (foca-caranguejeira) 2 Pagophilus groenlandicus (foca-da-groenlândia ) 1 Ommatophoca rossi (foca-de-ross) 1 Hydrurga leptonyx (foca-leopardo) 6 86,66 57, *As referências pertencem a trabalhos de 1 Drabek (1975), 2 Bisaillon (1982) e 3 Bisaillon et al (1987) de exemplares adultos.

85 3.4. Artéria aorta ascendente A artéria aorta ascendente do boto-cinza apresentou uma dilatação denominada bulbo aórtico (Figura 15). Observou-se que a média do diâmetro externo do bulbo aórtico na base e próximo à artéria braquiocefálica foi de 13,83mm e 19,66mm nos filhotes, 20,66mm e 25,83mm nos juvenis e 27mm e 33mm nos adultos respectivamente. O grau de dilatação da artéria aorta ascendente desde a base do diâmetro externo até a altura da artéria braquiocefálica foi de 70,35% nos filhotes, 76,12% nos juvenis e 81,82% nos adultos, portanto, o bulbo aórtico é mais dilatado nos adultos. A espessura média da parede na base da aorta até o diâmetro maior, no nível do tronco braquiocefálico, foi de 1,83mm e 2,1mm nos filhotes, 2,66mm e 3,33mm nos juvenis e 3mm e 3,76mm nos adultos, respectivamente. Bulbo aórtico 15 Figura 15. Detalhe da dilatação do bulbo aórtico do coração do boto-cinza, de uma fêmea juvenil de 158cm de comprimento (Foto: Carlos Moura, 2006). Escala=1cm.

86 4.0 DISCUSSÃO Existem vários trabalhos que relacionam a anatomia do coração com comportamento de mergulho nos mamíferos marinhos. Entretanto, não há registros sobre estudos anatômicos e morfológicos do coração do boto-cinza, Sotalia guianensis. A adaptação para o mergulho parece estar relacionada com variações no ventrículo direito, na artéria aorta ascendente e no sistema coronariano. Ainda que algumas pesquisas tenham sido desenvolvidas nos últimos anos, o número de estudos sobre o sistema cardiovascular em cetáceos nas faixas etárias continua sendo escasso na literatura científica. Em geral, as características internas e externas do coração do boto-cinza, apesar de apresentar algumas diferenças estruturais, são similares com o descrito para outros Delphinidae, como no boto-do-porto (Nie, 1989; Rowlatt & Gaskin, 1975) e na beluga (Bisaillon et al. 1987; 1988). A característica geral do átrio do coração do boto-cinza é similar com o observado para outros cetáceos, por exemplo, na beluga (Bisaillon et al., 1987; 1988). O átrio e aurícula direita são relativamente maiores que o átrio e aurícula esquerda. Estas observações também foram constatadas na beluga por Bisaillon et al. (1987). O autor sugere que esta diferença está relacionada ao maior volume sanguíneo que deve ser conduzido para o átrio direito. Uma rede de músculos pectiniformes está presente nos apêndices do átrio direito e esquerdo. A presença destas redes, também foi evidenciada na beluga como o descrito por Bisaillon et al. (1987) e por Nie (1989) no boto-do-porto, golfinho-nariz-de-garrafa, golfinho-comum, golfinho-de-laterais-brancas-do-atlântico. Como o sugerido por Rowlatt e Gaskin (1975) no estudo com o boto-do-porto, a contração destes músculos pectiniformes de grande calibre são importantes na contração da parede atrial para esvaziamento do átrio. No boto-cinza, entre o átrio e o ventrículo direito observou-se a presença da válvula tricúspide; o mesmo foi observado nas espécies de golfinhos por Bisaillon et al. (1987) e Nie (1989). A presença de dois grupos de músculos papilares é característica do ventrículo direito dos cetáceos, como o descrito no boto-cinza e por Bisaillon et al. (1987) na beluga. Rowlatt e Gaskin (1975) relataram no boto-do-porto, um terceiro grupo de

87 músculos papilares que podem ocasionalmente estar presente em algumas espécies de cetáceos. No boto-cinza a trabécula septomarginal é uma espessa banda muscular desenvolvida entre o septo e a parede ventricular, observações também citadas para outros Delphinidae por Bisaillon et al. (1987) e Nie (1989). Entretanto, Rowlatt (1981) percebeu no baleia-nariz-de-garrafa-do-norte, Hyperoodon ampullatus, a ausência da trabécula septomarginal em três espécimes. A autora sugere que existem muitas variações interespecíficas nesta trabécula nos cetáceos. Na espécie em estudo, não foi evidenciada a presença dos músculos papilares nas paredes subatrial e septal. A ausência destes músculos também foi relatada por Bisaillon et al. (1987) na beluga. Entre o átrio e o ventrículo esquerdo observou-se a válvula bicúspide, também descritas nas espécies de golfinhos por Bisaillon et al. (1987) e Nie (1989). Os resultados demonstraram a presença de dois grupos de músculos papilares no ventrículo esquerdo como o descrito por Nie (1989). Estudos relativos na beluga por Bisaillon et al. (1987) indicaram a presença constante de dois grupos de músculos papilares nos corações analisados. O autor observou em alguns corações da beluga, a presença de um terceiro grupo de músculo originado a partir da parede ventricular lateral, o qual não foi encontrado no boto-cinza. No ventrículo esquerdo espessas redes de trabéculas carnosas que se comunicam entre sim, são características da câmara ventricular cardíaca nos cetáceos (Bisaillon et al., 1987; Nie, 1989). Por exemplo, na beluga o padrão trabecular do ventrículo esquerdo é mais grosso comparado com a câmara ventricular direita, característica também observada em nosso estudo e no boto-do-porto, golfinho-nariz-de-garrafa, golfinho-comum, golfinho-de-laterais-brancas-do-atlântico por Nie (1989). Rowlatt (1981) discutiu a função deste complexo padrão trabecular e sugeriu que as numerosas cavidades que se comunicam entre sim podem atuar como reserva, prolongando o fluxo sanguíneo durante cada contração ventricular, devendo haver a participação direta desta rede no processo de ejeção sanguínea. A descrição anatômica da câmara ventricular direita e esquerda do boto-cinza, com algumas diferenças estruturais, está em acordo com o analisado no coração por Bisaillon et al. (1987) e Nie (1989). O fechamento anatômico do ducto arterioso nos cetáceos pode ser explicado pelo fato que os animais recém nascidos nadam e mergulham imediatamente ou quase

88 imediatamente depois de nascer (Slijper, 1979). Estas características também foram observadas por este autor no coração da foca-comum, Phoca vitulina. O armazenamento de oxigênio pode causar uma re-abertura temporária do ducto durante o primeiro período da vida postnatal, o qual retarda o fechamento anatômico. O descrito por Slijper (1979) coincide com as observações realizadas nos corações do boto-cinza. Morfometria externa do coração Forma do coração No presente estudo, devido à falta de informação nos filhotes e/ou juvenis sobre as características anatômicas do coração para os cetáceos, tais características foram comparadas com os indivíduos adultos. O resultado deste estudo mostra que a forma do coração das três faixas etárias do boto-cinza é larga e com ápice arredondado. Em outras espécies estudadas como a beluga constatou-se um índice médio de 31,1 (Bisaillon et al., 1987). Apesar de a beluga apresentar um índice baixo, a forma do coração descrito por Bisaillon et al. (1987) é larga e chata e com ápice arredondado formado por ambos os ventrículos. Segundo os autores esta forma está mais relacionada, de forma semelhante, com o coração da foca-de-weddell do que com o coração dos delfinídeos. Esta característica estaria relacionada com a capacidade de mergulho da beluga. Entretanto, Rowlatt e Gaskin (1975) desenvolvendo um estudo no boto-do-porto descreveram um coração alongado. Apesar de que existe uma variação nos índices entre as faixas etárias no botocinza, a forma do coração segue o mesmo padrão independente do resultado quantitativo. A literatura cita que estas características parecem estar relacionadas com a capacidade de mergulho e o modo de vida dos animais, como a beluga, dentro dos Delphinidae, que permanece submersa entre minutos a profundidades de 400m chegando à profundidade máxima de 647m (Martin et al., 2001; Ridgway et al., 1984). O boto-do-porto mergulha entre 1 ou 2 minutos com máximo de 4,07 minutos (Watson, 1976 apud Bisaillon et al., 1987). No boto-cinza, espécie costeira mergulha também a pouca profundidade com apnéias < 2 minutos, características típicas dentro dos pequenos cetáceos. Estudos realizados por Slijper (1979) indicam que nos porpoises o coração é relativamente mais estreito que largo, na maioria dos outros odontocetos o comprimento

89 e a largura é aproximadamente igual, enquanto nos misticetos e o cachalote a largura excede o comprimento. O autor sugere que a forma do coração pode estar relacionada à forma do tórax dos cetáceos. Ochrymowych e Lambertsen (1983) relataram no estudo da baleia-minke-anã que a forma do coração é uma adaptação às mudanças hemodinâmicas e ao colapso dos pulmões associado com o tempo de apnéia dos animais. Dentre dos pinípedes, existem modificações se comparados aos cetáceos. Nos primeiros estudos, Haig (1914) observou que no feto da foca-leopardo o ápice é bífido. Drabek (1975) no trabalho sobre o coração das focas da Antártida (ver tabela III) em indivíduos adultos observou, por exemplo, que na foca-de-weddell a forma do coração é longa enquanto o índice dos lobondontines é aproximadamente semelhante aos caninos. O autor citou que a diferença de amplitude do coração da foca-de-weddell em comparação com os outros focídeos pode ser devido à adaptação cardiovascular para a imersão profunda. Devido à extrema pressão hidrostática à qual as focas são submetidas quando mergulha a grandes profundidades, o colapso pulmonar na região torácica é vantajoso. Características adaptativas na região torácica das focas tais como ângulo oblíquo do diafragma e a flexibilidade das costelas é um beneficio para os animais. Tais mudanças anatômicas na região torácica ocorrem durante o mergulho, um coração mais largo que estreito é vantajoso já que estaria menos sujeito à deformação. Um coração largo também permite um grande contato com os lóbulos dos pulmões para diminuir o colapso do alvéolo durante o mergulho (Bisaillon et al., 1987; Drabek, 1975). Contudo, é possível evidenciar que a forma do coração dos cetáceos geralmente é estreita, nos focídeos é larga e curta em relação aos carnívoros, e isto pode apresentar menor deformação durante a compressão e pode, por conseguinte, permitir uma ótima manutenção da pressão sanguínea e perfusão dos órgãos vitais (Falabella et al., 1999). É evidente que a forma do coração está principalmente determinada pela relação espacial na cavidade torácica. Na espécie em estudo, pode considerar-se que um coração relativamente estreito seja favorável, já que os indivíduos estão sujeitos a mergulhos de curta duração e em águas pouco profundas. Morfometria interna do coração Ventrículo direito

90 As medidas internas do ventrículo direito do coração do boto-cinza foram comparadas com os dados obtidos nos golfinhos, por Bisaillon et al. (1987) na beluga e nas focas por Bisaillon (1982) e Drabek (1975) (ver Tabela IV). Como não há registros sobre medidas internas da câmara ventricular direita em filhotes e juvenis nos Delphinidae, só foi possível realizar comparações com indivíduos adultos. O índice médio de altura do coração dentro dos focídeos pode citar-se na focade-groenlândia com média de 68,8 (Bisaillon, 1982), nas focas da Antártida como na foca-de-weddell foi de 77, na foca-de-ross 62, na foca-leopardo 55 e na focacaranguejeira 50 (Drabek, 1975) os quais indicam uma câmara ventricular é muito longa. Entretanto, nos golfinhos o índice médio na beluga foi de 64,7 (Bisaillon et al., 1987) enquanto no boto-cinza foi de 86,66. Os dados mostraram que o índice médio observado na espécie em estudo é maior comparado com a beluga e nos pinípedes. Entretanto, o índice médio de largura do coração dentro dos focídeos, foi de 54,8 na foca-de-groenlândia, nas focas da Antártida como a foca-de-weddell a média foi de 40, na foca-de-ross 42, na foca-leopardo 50 e na foca-caranguejeira 50 indicando que a largura da câmara ventricular é muito estreita entre os focídeos (Drabek, 1975). Drabek e Burns (2002) observaram que o ventrículo direito da foca-cistófora é proporcionalmente longo e mais musculoso comparado com o reportado para outros focídeos. Na beluga o índice médio registrado foi de 38,7 (Bisaillon et al., 1987) comparado com o boto-cinza com índice médio de 57,23. Os resultados do presente estudo indicam que a altura e largura do ventrículo direito no boto-cinza aponta para uma câmara relativamente estreita e longa se comparado com a beluga. Apesar das diferenças nos índices observados nos golfinhos, em geral, Bisaillon et al. (1987) e Ochrymowych e Lambertsen (1983) indicaram que os cetáceos apresentam um ventrículo direito estreito, características também descritas para a espécie em estudo. O observado no presente estudo é característico de espécies de golfinhos que apresentam mergulhos curtos e a pouca profundidade comparado com a beluga e os pinípedes sendo grandes mergulhadores com características ventriculares e adaptações diferentes na capacidade de mergulho que nos Delphinidae. Um ventrículo direito longo e estreito é uma característica vantajosa para os mamíferos que mergulham a grandes profundidades por longos períodos de tempo. O mais surpreendente comparação entre a beluga (golfinho) e a foca-de-weddell (focídeo), é que, apesar de pertencer a diferentes ordens, ambos são capazes de prolongar mergulhos profundos (Martin et al., 2001) e as

91 ambas as espécies apresentam um ventrículo direito relativamente longo ou muito estreito quando comparado com o boto que é relativamente largo, sendo características adaptativas para indivíduos que provavelmente não apresentam capacidade anatômica e fisiológica para mergulhar por longos períodos do tempo. O sistema pulmonar provavelmente favoreça grande resistência para o coração durante o reflexo do mergulho profundo e tal resistência pode ser ótima com um ventrículo direito longo (Drabek, 1975). Bisaillon et al. (1987) observou que a espessura da parede ventricular na beluga é similar a outras espécies de cetáceos. Porém, uma delgada parede da câmara ventricular direita, é uma vantagem para a dilatação ventricular durante a imersão profunda. No presente estudo, observamos que a parede é delgada, sendo estas características similares ao analisado na beluga por Bisaillon et al. (1987). Nos cetáceos, a espessura do coração é menor nos delfinídeos como o observado no boto-cinza, comparado com os misticetos (Ochrymowych & Lambertsen, 1983). No presente estudo, observamos que a câmara ventricular direita é mais espessa nos filhotes comparada com os indivíduos juvenis e adultos. Já nos adultos a câmara ventricular é delgada como o observado em outras espécies de golfinhos estudados. Junin e Belerenian (1990) no estudo sobre a análise electrocardiográfica no filhote do leãomarinho-do-sul, mostraram que a maior espessura da parede do ventrículo direito poderia constituir um mecanismo para impedir o colapso pulmonar do mesmo devido à diferença de pressão durante o mergulho. Provavelmente estas características se ajustem aos botos com uma parede ventricular direita bastante espessa comparada com os juvenis e adultos. Provavelmente, à medida que o filhote adquire experiência para mergulhar a capacidade ventricular vai aumentando até o desenvolvimento de uma parede mais delgada no estado adulto. Bulbo aórtico Vários autores realizaram investigações nos pinípedes e mostraram que apesar da extrema bradicardia a pressão arterial média não muda durante o reflexo do mergulho (Drabek, 1975; Kooyman, 1985; 1989). Drabek (1975; 1977) sugeriu que provavelmente a pressão arterial é mantida pela presença de fibras elásticas na artéria aorta ascendente, o que ajudaria durante a diástole a segurar a perfusão do cérebro (Kooyman, 1985; Kooyman et al., 1981). Outra possibilidade seria a manutenção da pressão no sistema coronário assegurando uma propicia perfusão do tecido cardíaco.

92 Observamos no boto-cinza a dilatação da artéria aorta ascendente, sendo maior nos indivíduos adultos comparado com os filhotes. Assim como, Drabek e Burns (2002) e Harrison e Kooyman (1968) mencionaram a surpreendente dilatação do bulbo aórtico da artéria aorta ascendente das focas. Vários autores notaram a presença deste desenvolvimento em algumas espécies de cetáceos e pinípedes (leões marinhos) (Drabek, 1975; Drabek & Burns, 2002; Elsner, 1969; Elsner et al., 1966). Simpson e Gardner (1972 apud Bisaillon et al., 1987) através de análises da artéria aorta na beluga indicaram que a parede da artéria é espessa, e que se caracteriza por apresentar uma grande quantidade de fibras elásticas. Drabek e Burns (2002) e Harrison e Kooyman (1968) sugeriram que a dilatação da artéria pode ajudar para manter a diástole da pressão arterial e o fluxo sanguíneo coronário. A parede dos vasos sanguíneos é altamente elástica para bombear sangue novamente para a rede estreita da artéria. Drabek (1975) indicou que a dilatação da base do bulbo aórtico no filhote da foca-deweddell foi menor que nos subadultos e adultos, possivelmente estas características podem ser correlacionadas com o comportamento de mergulho. O autor relacionou o aumento dos segmentos do bulbo aórtico com a duração e profundidade que mergulha o animal, e que é superior nos focídeos comparado com os cetáceos, características também observadas em nosso estudo. A dilatação do bulbo aórtico tanto nos subadultos como nos adultos da foca-deweddell aumentou 72,5% desde a base da artéria aorta coronária até a altura da artéria braquiocefálica. Nos golfinhos, as observações realizadas no boto-cinza indicaram que o grau de dilatação média da base da artéria aorta foi de 27mm e ao nível da artéria braquiocefálica de 33mm, nos indivíduos adultos. As médias dos diâmetros do bulbo aórtico encontrados para ambas as espécies de golfinhos são relativamente semelhantes. Provavelmente a mais enfática diferença do grau de desenvolvimento do bulbo aórtico nos delfinídeos, como na espécie em estudo comparado com a beluga e os pinípedes, é o comportamento de mergulho como o citado por Drabek (1975) e Drabek e Burns (2002). Segundo Drabek e Burns (2002) o estudo realizado na foca-cistófora, o bulbo aórtico é maior que o reportado para outros focídeos. A artéria aorta ascendente apresenta uma concentração maior de fibras elásticas que a aorta descendente. Em combinação com o grande ventrículo direito, estas características provavelmente servem para aumentar a perfusão do pulmão durante o mergulho nesta espécie, e para manter a pressão sanguínea através do ciclo cardíaco durante a bradicardia do mergulho. Nesta

93 espécie, os autores não encontraram diferenças na morfologia do coração entre as faixas etárias sugerindo que estas características são importantes no desenvolvimento para o comportamento de mergulho (Drabek & Burns, 2002). O grau de desenvolvimento da artéria aorta ascendente na espécie em estudo entre as três faixas etárias foi mais acentuado e bem dilatado nos indivíduos adultos. A espessura da parede da artéria aorta ascendente no boto-cinza na altura da base uma media de 2,5mm e ao nível da artéria braquiocefálica de 3mm. Comparado com os pinípedes, os golfinhos, como no boto-cinza, a espessura é menor, características típicas de animais que mergulham por um período curto. Artérias coronárias A artéria coronária esquerda possui um ramo interventricular esquerdo bastante sinuoso, sendo responsável pela irrigação de um contingente do miocárdio no coração do boto-cinza. Esta artéria no coração do boto-cinza divide-se em uma rama/o circunflexa e uma rama interventricular ou paraconal, características descrita na beluga (Bisaillon et al., 1988) e semelhante ao observado na baleia-minke-anã por Abuin et al. (2000), Cuenca et al. (2000), Junin et al. (1994) e Ochrymowych e Lambertsen (1983). Estas observações também foram citadas para os neonatos da baleia-minke-anã, baleiajubarte, e a baleia-franca-do-sul por Cuenca et al. (2004), estrutura também observada para os três filhotes do boto-cinza analisados. Abuin et al. (2000) citaram que a anatomia macroscópica das artérias coronárias da baleia-minke-antártica é similar ao descrito para a baleia-minke-anã. Os autores sugerem que este padrão vascular coronário desempenha um importante mecanismo de irrigação do músculo cardíaco durante a atividade de mergulho. O ramo circunflexo emite vários ramos intermediários responsáveis pela irrigada parede ventricular esquerda e margem esquerda do coração. O ramo interventricular esquerdo ou paraconal é bastante sinuoso e segue até o ápice do coração sendo único responsável pela irrigação desta região. No presente estudo constatamos a presença de proeminentes circunvoluções na artéria coronária esquerda nas três faixas etárias. Junin et al. (1994) indicaram que os cetáceos o desenvolvimento da circulação colateral responde a um mecanismo adaptativo ante a diminuição da pressão parcial de oxigênio em condições fisiológicas durante a imersão profunda.

94 5.0 CONCLUSÕES A estrutura anatômica do coração do boto-cinza é similar ao descrito para outras espécies de cetáceos. A forma do coração observada nas três faixas etárias é larga e com ápice arredondado. Esta característica pode estar correlacionada com a cavidade torácica que apresentam os cetáceos, assim como, com a capacidade de mergulho dos botos. A câmara ventricular direita é relativamente estreita e longa típica de animais que permanecem submersos por pouco período de tempo e profundidade. A espessura da parede do ventrículo direito é delgada, e proporcionalmente menos espessa comparada com a beluga, misticetos e pinípedes, estas modificações estão relacionadas com as adaptações cardíacas ao mergulho profundo. O grau de dilatação do bulbo aórtico sofreu uma variação desde a base da artéria aorta até a altura da artéria braquiocefálica nas três faixas etárias sendo mais representativo nos adultos. A dilatação nos filhotes pode dever-se ao fato que estes animais quando nascem começam a adquirir habilidades e treinamento para mergulhar e modificações estruturais e anatômicas para adaptar-se ao meio ambiente. As artérias coronária direita e esquerda são muito proeminentes nesta espécie sendo a artéria coronária esquerda responsável pela irrigação de um maior contingente do miocárdio no coração do boto-cinza. As características morfológicas do coração do boto coincidem com o descrito para outras espécies de delfinídeos que apresentam mergulhos < 2 minutos e a pouca profundidade.

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115 ANEXO 01 ANATOMIA DO CORAÇÃO Sotalia guianensis DADOS DO ANIMAL: Código da amostra: Data de mortalidade: Local de encalhe: Observações: Comprimento total (cm): Sexo: Faixa etária: MORFOLOGIA EXTERNA Altura (mm): Largura (mm): Circunferência total (mm): Peso (g): Índice forma do coração: (altura coração/ circunferência coração) x 100 MEDIDAS NA AURÍCULA Base (mm) Altura (mm) Aurícula Direita Aurícula esquerda MEDIDAS DA ESPESSURA DO VENTRÍCULO Espessura (mm) Ventrículo Direito Ventrículo esquerdo MEDIDAS DA DILATAÇÃO DO BULBO AORTICO (B.A.) AORTA (mm) Base da Aorta (Altura Artéria Coronária) 1 segmento 2 segmento Ø Maior do B. A. (Altura Artéria braquiocefálica) Ø interno (mm) Ø externo (mm) circunferência (mm) espessura da parede (mm)

116 MORFOLOGIA INTERNA DO CORAÇÃO Artéria Aorta Artéria pulmonar Ventrículo direito Ventrículo esquerdo MEDIDAS DO VENTRICULO DIREITO Índice altura Índice Largura Longitude TS (TS/Altura)x100 Longitude TP (TP/Altura)x100 Longitude PS (mm) (mm) (mm) (mm) (mm) ESPESSURA DA PAREDE DOS VENTRICULOS Medidas (mm) proximal média ápice Ventrículo Direito Ventrículo Esquerdo Septo interventricular