UNIVERSIDADE ESTADUAL DE LONDRINA

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1 UNIVERSIDADE ESTADUAL DE LONDRINA CENTRO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS DEPARTAMENTO DE BIOLOGIA ANIMAL E VEGETAL PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS AVALIAÇÃO DO USO DE ASSINATURAS VOCAIS COMO FERRAMENTA DE MONITORAMENTO DE AVES Projeto de dissertação apresentado ao Instituto Ambiental do Paraná para obtenção de licença de estudo Aline Luana de Souza Orientador: Marcos Robalinho Lima Laboratório de Ornitologia e Bioacústica Londrina 2015

2 AVALIAÇÃO DO USO DE ASSINATURAS VOCAIS COMO FERRAMENTA DE MONITORAMENTO DE AVES 1 INTRODUÇÃO A determinação do tamanho populacional de uma espécie é um parâmetro de vital importância para a conservação, e uma variável de principal interesse para cientistas e conservacionistas pela influência em atributos ecológicos e comportamentais, e viabilidade das populações animais (MARQUES et al., 2012; MONDOL et al., 2009; RODGERS et al., 2014). Por exemplo, os critérios usados pela União Internacional para a Conservação da Natureza (IUCN) para classificação do estado de conservação das espécies, dependem fortemente do tamanho populacional das mesmas (IUCN, 2001). Portanto, métodos eficientes e confiáveis para estimar a abundância são essenciais para implementar políticas de gestão e prioridades de conservação (MARQUES et al, 2012; SILVEIRA; JÁCOMO; DINIZ- FILHO, 2003). Métodos tradicionais de captura e recaptura utilizados atualmente para determinação do tamanho populacional, são métodos invasivos que causam stress e podem provocar alterações físicas, fisiológicas e comportamentais, além de poder levar a deserção de ninhos (CALVO; FURNESS, 1992), ou até mesmo causar a morte de indivíduos quando feito de forma inadequada (RODGERS; JANEČKA, 2013). Métodos genéticos não invasivos como a utilização de fezes, pelos e penas para extração do DNA (PEREZ; GEFFEN; MOKADY, 2006; RODGERS; JANEČKA, 2013) são uma alternativa para determinação do tamanho populacional sem causar stress aos organismos. Entretanto, esses métodos dependem de pesquisadores e laboratórios especializados, o que os tornam caros e inviáveis, principalmente para as regiões de alta biodiversidade que possui uma carência de laboratórios e equipes especializadas no uso desses métodos. Uma alternativa seria o uso de registros fotográficos com o uso de câmera trap (RODGERS et al., 2014; SOISALO; CAVALCANTI, 2006; WANG; MACDONALD, 2009). Entretanto, estimativas populacionais com esse método são inviáveis para espécies em que os indivíduos não podem ser reconhecidos individualmente por diferenças morfológicas, além da exigência de grande número de armadilhas fotográficas, vulnerabilidade das câmeras a roubo, vandalismo, danos causados por animais ou condições climáticas

3 adversas. Esse método de amostragem também resulta em um pequeno número de detecções em espécies com baixas densidades (MONDOL et al., 2009). Apesar do uso de transectos e pontos de escuta serem uma alternativa não-invasiva e relativamente barata, não há a individualização do animal, podendo este ser registrado mais de uma vez o que pode levar a viés nas análises. Levando em conta essas questões, existe a demanda por métodos de identificação individual de organismos que sejam confiáveis, de aplicação relativamente simples e que minimizem os efeitos negativos associados (CALVO; FURNESS, 1992; FIEDLER, 2009), principalmente quando se trata de estudos que envolvem espécies ameaçadas. Além disso, muitas espécies são visualmente enigmática (pequenas, camufladas, noturnas), o que dificulta sua visualização. No entanto, produzem sons detectáveis e distintos que podem ser utilizados para estimar a abundância e densidade (MARQUES et al., 2012). A bioacústica tem mostrado ser uma importante ferramenta para pesquisa, uma vez que esta pode ser incorporada na conservação da fauna de forma não invasiva, e experimentos reais com indivíduos vivos podem ser executados sem grandes efeitos negativos usualmente associados a experimentação animal (SICK, 1997). No caso das aves, a bioacústica pode ainda ser usada para individualizar os organismos por meio de assinaturas vocais presentes nas vocalizações (AUBIN et al., 2004; SILVA, 2001; TERRY et al., 2005). Em relação às suas características e funções, a vocalização das aves pode ser separada em canto e chamado. O canto tem funções territoriais e reprodutivas e geralmente são emitidos pelo macho em período reprodutivo para atração de fêmeas e manutenção do território. Quando comparado ao chamado, o canto é mais complexo, longo e melodioso (SICK, 1997), e correspondente ao sinal de comunicação sonora que tem a informação de reconhecimento específico (SILVA, 2001). O chamado, em geral é mais simples, curto e com poucas notas (SICK, 1997). Além das características e funções, a vocalização das aves pode ser separada em duas categorias: inato (genético) ou aprendido (ontogenia) (MARLER, 1991, 2004; SICK, 1997; SILVA, 2001).

4 A vocalização dos Suboscines parece estar sob controle genético, enquanto nos Oscines o canto deve ser aprendido, sendo apenas a base inata (SICK, 1997). O canto inato dos Suboscines e não-passeriformes é simples, de repertório pequeno, com variações geográficas mínimas e estereotipado, mantendo-se funcional mesmo em indivíduos criados em isolamento acústico (VIELLIARD, 2004). Já o canto dos Oscines pode apresentar variações no repertório, na sequência de suas unidades constituintes, em elementos sonoros compartilhados, mas emitidos de maneira diferente, além de variação regional, inter e intra-individual (SILVA, 2001; VIELLIARD, 2004). Em indivíduos surdos ou quando em isolamento acústico, o canto se desenvolve anormalmente (MARLER, 1991, 2004). Por exemplo, quando Turdus rufiventris foi criado fora do convívio dos pais e adultos da mesma espécie, mostrou vocalização auditiva e graficamente discordante do esperado para sua espécie, tanto quanto aos parâmetros temporais e de frequência, quanto na estrutura das notas (SILVA, 2001). Os cantos aprendidos permitem incorporar ao sinal de reconhecimento específico uma função de reconhecimento populacional ou individual. Por exemplo, Silva (2001) mostrou que o sinal de comunicação sonora de T. rufiventris tem variação individual e interindividual em diversos níveis: quanto ao repertório, quanto à proporção da emissão das notas e quanto à suas sequências. Com essa visão, o registro e análise do canto pode permitir a individualização dos organismos, desde que as diferenças das vocalizações entre indivíduos sejam maiores que as variações de vocalização de cada indivíduo (TERRY et al., 2005). Assim, esse estudo se propõe a avaliar o potencial do uso de vocalizações de aves na sua individualização e, consequentemente, na aplicação de pesquisas em campo onde essa exigência seja demandada. Para isso serão analisados os cantos de três espécies: Myiothlypis leucoblephara (Vieillot, 1817) e Basileuterus culicivorus (Deppe, 1830) (Oscines, Parulidae) e Corythopis delalandi (Lesson, 1830) (Suboscines, Rhynchocyclidae), e se buscará realizar censos populacionais com base nessa técnica para avaliar sua efetividade.

5 2 OBJETIVOS 2.1 OBJETIVO GERAL Avaliar o potencial do uso de vocalizações de aves Oscines e Suboscines na sua individualização. 2.2 OBJETIVO ESPECÍFICO Testar se as diferenças interindividuais nas vocalizações podem ser usadas para determinar o tamanho populacional. 3 HIPÓTESES Neste estudo será testada a hipótese de que as vocalizações dos Oscines da mesma espécie apresentam diferenças suficientes para determinar qual indivíduo a emitiu, podendo ser usadas em pesquisas onde se demande a individualização dos organismos. Também será testada a hipótese de que as vocalizações dos Suboscines, por serem determinadas geneticamente e estereotipadas, não apresentam diferenças ou que estas sejam tão sutis que não é possível determinar qual indivíduo a emitiu, não sendo um método válido para individualização de organismos desse grupo. 4 MATERIAL E MÉTODOS 4.1 Área de estudo O estudo será realizado no Parque Estadual Mata do Godoy (PEMG), localizado na cidade de Londrina, PR (23 27'S e 51 15'W). O Parque possui 656 ha, sendo uma das poucas áreas de preservação de grande porte da Floresta Estacional Semidecidual do norte do Estado do Paraná. É circundado por pastos, terras

6 cultivadas, áreas florestadas e reflorestadas. O ribeirão dos Apertados, único curso de água permanente, delimita o Parque ao sul (ANJOS, 1998). Segundo a classificação de Köppen, o clima da região é do tipo Cfa - clima subtropical úmido. A temperatura média anual é de 20,9 C, sendo janeiro o mês mais quente (média de 23,8 C) e junho o mais frio (média de 16,6 C). A precipitação média anual é cerca de 1.600mm, sendo dezembro o mês mais chuvoso (230mm) e agosto o mês mais seco (51mm) (SILVA; SOARES-SILVA, 2000). 4.2 Espécies estudadas Para a realização deste estudo foram escolhidas três espécies de aves. As espécies Basileuterus culicivorus e Myiothlypis leucoblephara (pertencentes à família Parulidae) foram escolhidas por serem facilmente encontradas em alta abundância relativa em ambientes florestais do norte do estado do Paraná (ANJOS, 2006), por serem conspícuas, ocupando principalmente a vegetação próxima ao solo e por suas vocalizações territoriais serem de fácil gravação e análise acústica. Os territórios de M. leucoblephara correspondem de forma geral a um círculo de aproximadamente 100m de diâmetro, porém não há dados sobre a outra espécie. M. leucoblephara possui apenas uma vocalização territorial que consiste de um sinal muito simples - uma sucessão de notas semelhantes que vão lentamente diminuindo de frequência (AUBIN et al., 2004). Segundo Aubin et al. (2004), as diferenças nas vocalizações entre os indivíduos são principalmente devido a uma lacuna na frequência entre duas notas sucessivas que ocorrem no final da primeira metade da vocalização. A espécie Corythopis delalandi (Rhynchocyclidae) também é uma espécie comum na área de estudo, e foi escolhida por pertencer ao grupo dos Suboscines, possuindo canto inato, diferente das duas outras pertencentes ao grupo dos Oscines, que possuem canto aprendido. Defende um território de aproximadamente 200 m de extensão, e corre ou voa a curtas distâncias próximo ao solo, além de atender rapidamente ao playback do seu canto (SIGRIST, 2013), sendo assim facilmente detectada.

7 4.3 Coleta de dados A coleta dos dados será realizada entre março e dezembro de A mata será percorrida à procura dos indivíduos das espécies estudadas para gravar suas respectivas vocalizações. Poderá ser feito o uso de playback para atrair o indivíduo. Serão gravadas as vocalizações de dez indivíduos de cada espécies, com no mínimo dez gravações por indivíduo. Serão utilizadas somente as gravações com ao menos -20dB de diferença na relação entre sinal e ruído, em que não haja distorções como reverberação e sobreposição com outros ruídos e vocalizações de outras espécies. As gravações das vocalizações em cada contato serão feitas em formato de áudio não comprimido ( wav, 96kHz, 24-bit) utilizando um gravador digital Roland R- 26 equipado com um microfone hypercardióide Sennheiser ME-67. Simultaneamente as gravações, serão registradas as coordenadas geográficas de todos os registros com GPS Garmin etrex Legend H. 4.4 Análise bioacústica A medição das variáveis acústicas dos cantos gravados serão realizadas por meio do software Raven Pro 1.5 (Cornell Lab. of Ornithology) com parâmetros espectrais a serem definidos segundo a relação sinal-ruído das amostras. Seguindo Aubin et al. (2004) as variáveis acústicas a serem medidas nos cantos de M. leucoblephara serão (1) no domínio temporal: duração média das notas (mdurn), duração média dos intervalos de silêncio entre notas (mdurs), duração total do canto (TotDur), duração do trecho do canto entre seu início e o principal intervalo de frequência (TGap), duração do intervalo entre a primeira e a segunda nota (Tn1), e o intervalo de tempo entre a primeira e a terceira nota (Tn2). No domínio da frequência (2): frequência máxima (Fmax), frequência mínima (Fmin), frequência da última nota antes do intervalo de frequência (FbGap), frequência da primeira nota depois do intervalo de frequência (FaGap), frequências da primeira (Fn1), segunda (Fn2) e terceira (Fn3) nota. Em ambos os domínios (3): número total de notas (Totn), número de notas antes do intervalo de frequência (ngap), inclinação média de todo

8 o canto (TotSlope), inclinação média do canto antes do intervalo de frequência (GapSlope). Espera-se que a natureza da variação vocal individual seja diferente entre as espécies, de modo que as variáveis a serem analisadas para B. culicivorus e C. delalandi serão determinadas posteriormente à obtenção das amostras. 4.5 Análise estatística Os métodos estatísticos deste estudo serão realizados por meio do software R (R Development Core Team 2015). A partir do protocolo de exploração de dados descrito por Zuur, Ieno e Elphick (2010) serão identificadas amostras desviantes e variáveis que possam provocar inflação de variância, bem como sua padronização e transformações que forem necessárias. As características acústicas que contém as assinaturas vocais serão identificadas como as que mais influenciam a variância segundo os dois primeiros componentes da Análise de Componentes Principais (PCA; pacote vegan, OKSANEN et al., 2015). Será utilizada uma análise discriminante e será estudada a possibilidade do uso de métodos mais recentes aplicados a bioacústica, como a correlação cruzada de espectrogramas (SPCC) ou redes neurais artificiais (ANN). Para a análise discriminante serão utilizadas sete vocalizações de cada indivíduo para determinação da equação discriminante. Uma vez que essa equação for determinada, será avaliada sua eficiência para a separação dos indivíduos e as outras três vocalizações restantes serão utilizadas para testar a eficiência de classificação correta do individuo.

9 5 CRONOGRAMA Semestre/Ano 1º sem./15 2º sem./15 1º sem./16 2º sem./16 1º sem./17 Revisão Bibliográfica x x x x Coleta de dados x x x Entrega do projeto x Análise dos resultados x x Disciplinas cursadas x x x Eventos científicos x x Qualificação da Dissertação Relatório IAP x x Submissão de Artigo para Revista Defesa da Dissertação x x 6 ORÇAMENTO Produto Quantidade Valor (R$) GPS 1 x Binóculo 1 x Gravador 1 x Microfone 1 x Pilhas recarregáveis 8 120,00 Gasolina (35 km x 10 km/l) ,00 Total - 715,00 X = Já disponível no Laboratório de Ornitologia e Bioacústica da UEL.

10 7 BIBLIOGRAFIA ANJOS, L. Consequências biológicas da fragmentação no norte do Paraná. Série Técnica IPEF, v. 12, n. 32, p , dez ANJOS, L. Bird Species Sensitivity in a Fragmented Landscape of the Atlantic Forest in Southern Brazil. Biotropica, v. 38, n. 2, p , AUBIN, T.; MATHEVON, N.; SILVA, M. L.; VIELLIARD, J. M. E.; SEBE, F. How a simple and stereotyped acoustic signal transmits individual information: the song of the White-browed Warbler Basileuterus leucoblepharus. Anais da Academia Brasileira de Ciências, v. 76, n. 2, p , CALVO, B.; FURNESS, R. W. A review of the use and the effects of marks and devices on birds. Ringing & Migration, v. 13, n. 3, p , FIEDLER, W. New technologies for monitoring bird migration and behavior. Ringing & Migration, v. 24, n. 3, p , IUCN. IUCN Red List Categories and Criteria: Version 3.1. IUCN Species Survival Commission. Cambridge, UK Disponível em: <www. iucnredlist.org/technicaldocuments/categories-and-criteria> MARLER, P. Song-learning behavior: the interface with neuroethology. Trends in Neurosciences, v. 14, n. 5, p , MARLER, P. Innateness and the instinct to learn. Anais da Academia Brasileira de Ciências, v. 76, n. 2, p , MARQUES, T. A.; THOMAS, L.; MARTIN, S. W.; MELLINGER, D. K.; WARD, J. A.; MORETTI, D. J.; HARRIS, D.; TYACK, P. L. Estimating animal population density using passive acoustics. Biological Reviews, MONDOL, S; KARANTH, K. U.; KUMAR, N. S.; GOPALASWAMY, A. M.; ANDHERIA, A.; RAMAKRISHNAN, U. Evaluation of non-invasive genetic sampling methods for estimating tiger population size. Biological Conservation, v. 142, p , NEWTON, I. Movements and Mortality of British Sparrowhawks. Bird Study, v. 22, n. 1, p , OKSANEN, J.; BLANCHET, F. G.; KINDT, R.; LEGENDRE, P.; MINCHIN, P. R.; O'HARA, R. B.; SIMPSON, G. L.; SOLYMOS, P.; STEVENS, M. H. H.; WAGNER, H. Vegan: Community Ecology Package. R package version Disponível em: < PEREZ, I.; GEFFEN, E.; MOKADY, O. Critically Endangered Arabian leopards Panthera pardus nimr in Israel: estimating population parameters using molecular scatology. Oryx, v. 40, n. 3, p , 2006.

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