Herpetofauna da Bacia Hidrográfica do Rio Salgado, Estado do Ceará, Nordeste do Brasil

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1 Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 40(1): Janeiro-Março de Herpetofauna da Bacia Hidrográfica do Rio Salgado, Estado do Ceará, Nordeste do Brasil Aldenir Ferreira da Silva Neta 1, *, Marciana Claudio da Silva 1 & Robson Waldemar Ávila 1 RESUMO: O presente trabalho consiste em um inventário da herpetofauna da Bacia Hidrográfica do Rio Salgado, estado do Ceará. Os dados foram obtidos por meio de coletas em cinco municípios dentro da Bacia do Rio Salgado, entre os meses de setembro de 2013 a maio de 2014, sendo as expedições compostas de quatro dias no período seco e cinco dias no período chuvoso, utilizando a metodologia de procura visual limitada por tempo. O total de 55 espécies foram registradas, incluindo 23 espécies de anfíbios e 34 de répteis. A diversidade de anfíbios e répteis foi homogênea entre os municípios amostrados e a similaridade na fauna de anfíbios foi maior entre as localidades mais próximas geograficamente, mas essa correlação não foi observada para répteis. A herpetofauna da bacia hidrográfica do Rio Salgado apresentou 30% das espécies registradas para o Ceará. Estes resultados auxiliam na compreensão da distribuição de algumas espécies de anfíbios e répteis da Caatinga, reduzindo a lacuna de amostragem na região, o conhecimento da composição de espécies é um dos requisitos indispensáveis para a conservação da biodiversidade local e regional. Palavras-chave: Anfíbios, Répteis, Conservação, Caatinga. ABSTRACT: (Herpethological fauna of Rio Salgado basin, Ceará state, northeasterrn Brazil) The present study consists on an inventory of the herpetofauna of Salgado river basin, state of Ceará. Data were obtained through time-constrained searches performed in five municipalities in Salgado river basin. Field trips consisted on 4 days during dry seasons and 5 days during the rainy seasons from September 2013 to May 2014, We find 55 species, being 23 amphibians and 34 reptiles. The amphibians and reptiles 1 Programa de Pós-Graduação em Bioprospecção Molecular, Departamento de Ciências Biológicas,Universidade Regional do Cariri (URCA), Rua Cel. Antônio Luiz Pimenta 1161, CEP , Crato, Ceará, Brasil * Autor correspondente: aldenirferreira_@hotmail.com

2 24 Silva Neta et al.: Herpetofauna da Bacia Hidrográfica do Rio Salgado diversity was homogeneous among the sampled municipalities and the similarity in amphibians was higher in geographical closest localities, while this relationship was not found in reptiles. The herpetofauna of Salgado river basin, can be considered as representative, given 30% of the cataloged species for the State of Ceará were sampled. Our work may help in the comprehension of the amphibians and reptiles distribution alongside Caatinga region and may also fill gaps in the sampled region. The knowledge on the fauna composition regarding a given region is one of the essential requirements for preserving the local biodiversity. Keywords: Amphibians, Reptiles, Conservation, Caatinga. Introdução Conhecida por sua vegetação xerófila, a Caatinga, domínio exclusivamente brasileiro, está inserida na região semi-árida no interior da zona tropical, com florestas úmidas espalhadas e enclaves de cerrado, geralmente em áreas elevadas (Ab Sáber, 1967; 1974; Rodrigues, 1986; Velloso et al., 2002). Sua variada cobertura vegetal e suas múltiplas interrelações resultam em ambientes ecológicos bastante variados (Sampaio, 1995). Apesar de ter sua diversidade subestimada durante algum tempo (Vanzolini, 1988; Leal et al., 2003), a Caatinga apresenta um elevado número de espécies animais, sendo várias endêmicas (Albuquerque et al., 2012; Roberto & Loebmann, 2016). Porém, ainda aparece como uma das regiões brasileiras mais negligenciadas em termos de ações de conservação (Leal et al., 2005; Zanella & Martins, 2005; Santos et al., 2011; Albuquerque et al., 2012; Guedes et al., 2014). A herpetofauna da Caatinga tem sido extensamente estudada nos últimos anos (Ribeiro et al., 2012; Garda et al., 2013; Cavalcanti et al., 2014; Guedes et al., 2014; Pedrosa et al., 2014; Magalhães et al., 2015; Roberto & Loebmann, 2016). No estado do Ceará a herpetofauna compreende 57 espécies de anfíbios e 126 espécies de répteis (Roberto & Loebamann, 2016), abrangendo as principais fitofisionomias e complexos de vegetação do domínio (Lima et al., 2000; Roberto & Loebam, 2016). Apesar desse crescimento, várias lacunas no conhecimento e extensas áreas ainda permanecem subamostradas (Loebmann & Haddad, 2010; Ribeiro et al., 2012). No presente trabalho apresentamos as espécies de anfíbios e répteis da Bacia Hidrográfica do Rio Salgado e comparamos com outros inventários realizados no Domínio das Caatingas no Nordeste do Brasil.

3 Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 40(1) Material e Métodos O presente estudo foi conduzido em cinco municípios inseridos na Bacia Hidrográfica do Rio Salgado: Lavras da Mangabeira, Caririaçu, Mauriti, Icó, e Brejo Santo (Tabela 1). O clima para toda a região da subbacia é classificado como semiárido quente com temperaturas médias anuais que variam entre 24 e 26 º C e a média anual pluviométrica de 967,6 mm (FUNCEME, 2015). A sub-bacia do salgado encontra-se no domínio das Caatingas apresentando distintos padrões fisionômicos e florísticos (Souza et al., 2010) O levantamento da herpetofauna foi realizado entre os meses de setembro de 2013 a maio de 2014, com expedições compostas de quatro dias no período seco e cinco no chuvoso, totalizando nove dias em cada município amostrado. Os pontos selecionados foram amostrados utilizandose a metodologia de procura visual limitada por tempo (Corn & Bury, 1990), investigados ao longo de transectos e corpos d agua, com duração de duas horas e meia por pesquisador nos períodos diurno e noturno. O esforço total empregado na procura visual limitada por tempo foi de 180 horas-homem. Os indivíduos capturados foram fotografados e identificados, sendo em seguida eutanasiados com injeção letal de tiopental sódico (aplicado no abdômen de anfíbios e injetados em répteis) (CFMV, 2013) fixados em formol a 10% segundo procedimentos de rotina (Franco & Salomão, 2002), e conservados em álcool a 70%. Os espécimes coletados (ICMBio licença número 29613) foram depositados na Coleção Herpetológica da Universidade Regional do Cariri (URCA-H), Crato, Ceará. A nomenclatura aqui utilizada seguiu a lista de espécies para répteis (Costa & Bérnils, 2014) e anfíbios da Sociedade Brasileira de Herpetologia (Segalla et al., 2016). Para a análise da similaridade na composição de espécies da herpetofauna entre as localidades (Tabela 2) amostradas no Ceará executamos uma Análise de Agrupamento (Cluster Analysis) com base em uma matriz de presença/ausência de espécies por área. Essa análise foi executada no programa PAST 1.26 (Hammer & Harper, 2004), selecionando o índice de similaridade de Jaccard Sj através do método de médias não ponderadas de grupos pareados (UPGMA) (Coeficiente de Correlação Cofenética = 0,7085). Além disso, foi calculada uma matriz de similaridade (Sorensen) entre as localidades amostradas e as áreas descritas acima baseada em termos da presença e ausência de espécies nas áreas, bem como uma matriz de distância geográfica entre as localidades utilizando o gerador de Matriz de Distância geográfica (Ersts, 2017). A correlação entre a similaridade de espécies e a distância linear entre as parcelas foi obtida pelo teste de Mantel, usando o

4 26 Silva Neta et al.: Herpetofauna da Bacia Hidrográfica do Rio Salgado índice de correlação de Pearson ao nível de significância de 5%, através do programa XLStat. Para verificar o status de conservação da herpetofauna foram consultadas as listas oficiais de espécies ameaçadas: Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade (ICMBio, 2014) e International Union for Conservation of Nature (IUCN, 2016). Tabela 1. Áreas, coordenadas geográficas, tipo de vegetação: Floresta Caducifólia espinhosa (FCE), Floresta Mista (FM), Caatinga arbustiva densa (CAD) e pluviosidade dos municípios amostrados Bacia hidrográfica do Rio Salgado. Áreas Coordenada Vegetação Pluviosidade Brejo Santo , 37 S, , 13 O FCE 895,8mm Caririaçu , 12 S, , 59 O FCE 1.127,1 Icó , 07 S, , 04 O FM 733,9 Lavras da Mangabeira ,43 S, ,03 O CAD 866,4 Mauriti ,08 S, , 87 O FCE 872,3mm Tabela 2. Espécies de anfíbios e répteis coletadas em áreas de Caatinga: Serra da Capivara -S. CA., (Cavalcanti, et al., 2014), Raso da Catarina - R.CA., (Garda, et al., 2013), Floresta- FLOR, (Borges-Nojosa & Santos, 2005), Curimataú CUR, (Arzabe et al., 2005), Catimbau (CAT), Serra das Almas -S.AL. (Borges-Nojosa & Cascon, 2005), Médio Rio Jaguaribe, M.JAG. (Santana et al., 2015), utilizadas para a análise da similaridade na composição de espécies da herpetofauna. Status de conservação na natureza DD: Dados Deficiente, MP: Menor preocupação, V: Vulnerável, NI: Sem Informação. Espécies S.CA. R.CA. FLOR CUR CAT S.AL. M.JAG. Status Rhinella jimi X X X X MP Rhinella granulosa X X X X X X X MP Scinax x-signatus X X X X X X MP Dendropsophus nanus X MP Hypsiboas raniceps X X X X MP Pithecopus nordestina X X X DD Leptodactylus macrosternum X X X SI Leptodactylus fuscus X X X MP Leptodactylus vastus X X X MP

5 Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 40(1) Espécies S.CA. R.CA. FLOR CUR CAT S.AL. M.JAG. Status Leptodactylus troglodytes X X X X X X MP Physalaemus albifrons X X MP Physalaemus cicada X X X X MP Physalaemus cuvieri X X X X X MP Corythomantis greeningi X X X X MP Dendropsophus soaresi X X MP Pleurodema diplolister X X X X X X MP Pseudopaludicola mystacalis X MP Pseudopaludicola pocoto X X SI Dermatonotus muelleri X X X X X X MP Elachistocleis piauienses X SI Pipa carvalhoi X X X MP Leptodactylus aff syphax X X SI Siphonops sp. X SI Proceratophrys cristiceps X X X MP Dendropsophus gr. Microcephalus X SI Dendropsophus novaisi X DD Hypsiboas crepitans X X MP Pithecopus bahiana X DD Scinax pachycrus X X X X MP Trachycephalus atlas X X X MP Physalaemus kroyeri X X MP Odontophrynus carvalhoi X MP Dendropsophus oliveirai X X MP Phyllodytes acuminatus X MP Dendropsophus branneri X MP Pithecopus gr. Hypochondrialis X X X MP Ceratophrys joazeirensis X SI Leptodactylus labyrinthicus X X X MP Pristimantis ramagii X MP Rhinella schneideri X X X MP Leptodactylus latrans X X X MP Leptodactylus sp. X SI Siphonops sp. X X SI

6 28 Silva Neta et al.: Herpetofauna da Bacia Hidrográfica do Rio Salgado Espécies S.CA. R.CA. FLOR CUR CAT S.AL. Status Kinosternon scorpioides X X SI Lygodactylus Klugei X X X X X SI Hemidatylus agrius X X SI Hemidatylus brasilianus X X X X X SI Hemidatylus mabouia X X X SI Micrablepharus maximiliani X X X X SI Vanzosaura rubricalda X X X SI Iguana iguana X X X X X SI Brasilicincus heathi X X X X SI Gymnodactylus geckoides X X X X X SI Phyllopezus pollicaris X X X X X X SI Phyllopezus periosus X X SI Polycrus acutirostris X X SI Ameiva ameiva X X X X SI Ameivula pyrrhogularis X X X X X SI Salvator meranae X X X X X X SI Tropidurus hispidus X X X X X X SI Tropidurus semitaeniatus X X X X X X MP Leptodeira annulata X X X MP Oxyrhophus trigeminus X X X X X X NI Philodryas olfersii X X X X SI Philodryas nattereri X X X X X SI Pseudoboa nigra X X SI Thamnodynastes sp X X SI Oxybelis aeneus X X SI Boa constrictor X X SI Amphisbaena alba X X X X MP Xenodon merremi X SI Tropidurus heleneae X SI Stenocercus squarrosus X SI Cnemidophorus venetacaudus X SI Copeoglossum nigropunctata X SI Enyalius bibronii X X X X SI Procellosaurinus erythrocercus X SI

7 Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 40(1) Espécies S.CA. R.CA. FLOR CUR CAT S.AL. Status Colobosaura modesta X X SI Mesoclemmys tuberculata X SI Spilotes pullatus X X SI Rodriguesophis iglesiasi X X SI Thamnodynastes sp2 X X SI Bothrops Lutzi X X MP Amphisbaena arenaria X SI Acratosaura mentalis X X X SI Anotosaura vanzolinia X X X SI Psilophthalmus paeminosus X V Mabuya macrorhyncha X SI Coleodactylus meridionalis X X X X SI Tropidurus cocorobensis X X SI Ameivula nigrigula X SI Amerotyphlops cf. yonenagae X SI Epicrates assisi X X SI Chironius bicarinatus X SI Tantilla melanocephala X X X SI Taeniophalus occipitalis X X SI Bothrops erythromelas X X X MP Amphisbaena supernumeraria X NI Amphisbaena vermicularis X SI Diploglossus lessonae X X MP Scriptosaura catimbau X SI Psychosaura agmosticha X X SI Apostolepis cearensis X SI Micrurus ibiboboca X X SI Crotalus durissus X X MP Phrynops geoffroanus X SI Enyalius catenatus X SI Copeoglossum arajara X SI Caiman crocodilus X MP Thamnodynastes hypoconia X X SI Chelonoidis carbonarius X SI

8 30 Silva Neta et al.: Herpetofauna da Bacia Hidrográfica do Rio Salgado Resultados A amostragem da Herpetofauna registrada na sub-bacia hidrográfica do rio Salgado compreendeu 55 espécies. Destas, 23 são espécies de anfíbios distribuídas em sete famílias (Bufonidae, Hylidae, Leptodactylidae, Microhylidae, Odontophrynidae, Pipidae e Phyllomedusidae) (Tabela 3, Figura 1). Dentre as áreas amostradas os municípios de Caririaçu (17 spp.) e Mauriti (15 spp.) apresentaram a maior riqueza de anuros seguidos por Lavras da mangabeira (12 spp.), Icó (12 spp.) e Brejo Santo (7 spp.). Encontramos algumas espécies de anfíbios endêmicas da Caatinga que apresentam comportamento de reprodução explosiva, como por exemplo Dermatonotus muelleri, Physalaemus cicada, Proceratophrys aridus, Pleurodema diplolister, Corythomantis greeningi e Dendropsophus soaresi (Freitas, 2011; Protázio et al., 2015). Também foi encontrada a espécie Pipa carvalhoi, que é estritamente relacionada a ambientes aquáticos e raramente utiliza ambientes terrestres (Wells, 2007). Com relação a fauna de anfíbios foi observado a formação de dois agrupamentos, um menor composto pelos pontos Floresta, Curimataú e Serra das Almas com exceção de Serra da Capivara, que apresentou uma composição de espécies diferente dos demais e outro pelos pontos Raso da Catarina, Catimbau, Caririaçu, Médio Rio Jaguaribe, Icó, Lavras da Mangabeira, Mauriti e Brejo Santo (Figura 2). A similaridade na fauna de anfíbios entre as localidades foi correlacionada com a distância geográfica, onde quanto maior a distância geográfica menor a similaridade (r=-0,449, p<0.001). Tabela 3. Anfíbios registrados nas áreas de coleta na Bacia Hidrográfica do Rio Salgado, Ceará: Brejo Santo (BST), Caririaçu (CAR), Icó (ICO), Lavras da Mangabeira (LAV) e Mauriti (MAU). Status de conservação das espécies: MP- Menor peocupação, DD- Dados Deficientes, SI- Sem informação. Espécies Status BST CAR ICO LAV MAU Bufonidae (2 spp.) Rhinella granulosa (Spix, 1824) MP X X X X X Rhinella jimi (Stevaux, 2002) MP X X X X X Hylidae (6 spp.) Corythomantis greeningi (Boulenger, 1896) MP X Dendropsophus nanus (Peters, 1872) MP X X X X

9 Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 40(1) Espécies Status BST CAR ICO LAV MAU Dendropsophus soaresi (Izecksohn, 1965) MP X Hypsiboas raniceps Cope, 1862 MP X X X X X Sinax x-signatus (Spix, 1824) SI X X X X X Trachycephalus atlas Bokermann, 1966 MP X Leptodactylidae (10 spp.) Leptodactylus fuscus (Schneider, 1799) MP X X X X Leptodactylus macrosternum Miranda-Ribeiro, 1926 MP X X X X X Leptodactylus troglodytes A. Lutz, 1926 MP X X X X Leptodactylus vastus A. Lutz, 1930 MP X X X Physalaemus albifrons (Spix, 1824) MP X X X X Physalaemus cicada Bokerman, 1996 MP X X Physalaemus cuvieri (Fitzinger, 1826) MP X Pleurodema diplolister (Peters, 1870) MP X X Pseudopaludicula mystacalis (Cope, 1887) SI X X X Pseudopaludicula pocoto (Magalhães et al., 2014) Microhylidae (2 spp.) SI X Dermatonotus muelleri (Boettger, 1885) MP X X Elachistocleis piauiensis Caramaschi & Jim1983 MP X X X Odontophrynidae (2 sp.) Proceratophrys aridus Cruz, Nunes & Juncá, 2012 Phyllomedusidae (1 sp.) SI X Pithecopus nordestinus (Caramaschi, 2006) DD X X X X Pipidae (1 sp.) Pipa carvalhoi (Miranda-Ribeiro, 1934) MP X Total: 7 famílias / 23 espécies

10 32 Silva Neta et al.: Herpetofauna da Bacia Hidrográfica do Rio Salgado

11 Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 40(1) Figura 2. Dendrograma de análise de agrupamento utilizando o Índice de Similaridade de Jaccard entre anfíbios e répteis. R. CATARINA- Raso da Catarina (Garda et al., 2013), CATIMBAU (Pedrosa et al., 2014), CARIRIAÇU (presente estudo), M. JAGUARIBE- Medio Jaguaribe (Santana et al., 2015), ICÓ (presente estudo), LAVRAS- Lavras da Mangabeira (presente estudo), MAURITI (presente estudo), B. SANTO- Brejo Santo (presente estudo), FLORESTA (Borjes-Nojosa & Santos, 2003), CURIMATAÚ (Arzabe et al., 2005), S. ALMAS- Serra das Almas (Borjes-Nojosa et al., 2005), S. CAPIVARA- Serra da Capivara (Cavalcanti et al., 2014). Figura 1. Anuros registrados na Bacia Hidrográfica do Rio Salgado. A- Rhinella granulosa, B- Rhinella jimi, C- Corythomantis greeningi, D- Proceratophrys aridus, E- Dendropsophus nanus, F- Dendropsophus soaresi G- Hypsiboas raniceps, H- Pithecopus nordestinus, I- Scinax x-signatus, J- Leptodactylus fuscus, K- Leptodactylus macrosternum, L- Leptodactylus troglodytes, M- Leptodactylus vastus, N- Physalaemus albifrons, O- Physalaemus cicada, P- Physalaemus cuvieri, Q- Pleurodema diplolister, R- Pseudopaludicola mystacalis, S- Pseudopaludicola pocoto, T- Dermatonotus muelleri, U- Pipa carvalhoi, V- Elachistocleis piauienses, X - Trachycephalus atlas. Fonte: Oliveira, H. F.

12 34 Silva Neta et al.: Herpetofauna da Bacia Hidrográfica do Rio Salgado Foram identificadas 34 espécies de répteis, pertencentes a 15 famílias (Kinosternidae; Gekkonidae, Gymnophthalmidae, Iguanidae, Mabuyidae, Phyllodactylidae, Polychrotidae, Teiidae, Tropiduridae, Amphisbaenidae, Boidae, Colubridae, Elapidae, Dipsadidae e Viperidae). Houve maior registro de espécies de répteis nas localidades de Lavras da Mangabeira e Mauriti (21 e 18 spp., respectivamente), os demais municípios evidenciaram riqueza mais baixa sendo, Caririaçu (13 spp.), Icó (13 spp.) e Brejo Santo (9 spp.) (Tabela 4, Figuras 3 e 4). Répteis endêmicos e com distribuição relictual na Caatinga incluem Phyllopezus periosus que teve sua ocorrência expandida em três municípios do estado, estes foram, Brejo Santo, Icó, Mauriti (Silva-Neta et al., 2015) e o lagarto Colobosauroides cearensis (Rodrigues, 1986; Freitas & Silva, 2007, Cunha et al., 1991) consta um novo registro para o município de Mauriti no sul do Ceará. A maioria das espécies registradas têm ampla distribuição, ocorrendo em diferentes biomas, como os lagartos Ameiva ameiva e Salvator merianae (Péres Jr., 2003; Mendes-Pinto & Miranda 2011), o quelônio Kinosternon scorpioides (Castro, 2006) e a anfisbena Amphisbaena alba (Santos, 2013). Através da análise de agrupamento de répteis foi possível observar a formação de dois grupos principais, um formado por Lavras da Mangabeira, Serra da Capivara, Mauriti, Curimataú, Serra das Almas e Floresta e outro formado pelos municípios Icó, B. Santo e Caririaçu, com exceção do Raso da Catarina e Catimbau que apresentaram a herpetofauna diferenciada (Figura 2). Não houve correlação entre a similaridade na fauna de répteis entre as localidades e a distância geográfica (r=-0.11, p=0.248). A herpetofauna amostrada não apresentou nenhum representante inserido nas listas oficiais de espécies ameaçadas de extinção (ICMBio, 2014; IUCN, 2016). Tabela 4. Répteis registrados nas áreas de coleta na Bacia Hidrográfica do Rio Salgado, Ceará: Brejo Santo (BST), Caririaçu (CAR), Icó (ICO), Lavras da Mangabeira (LAV) e Mauriti (MAU). Status de conservação das espécies: MP- Menor peocupação, DD- Dados deficientes, SI- Sem informação Espécies Status BST CAR ICO LAV MAU Chelonia Kinosternidae Kinosternon scorpioides (Linnaeus,1766) MP X Amphisbaenidae Amphisbaena alba Linnaeus, 1758 MP X

13 Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 40(1) Espécies Status BST CAR ICO LAV MAU Gekkonidae Lygodactylus klugei (Smith, Martin & Swain, 1977) SI X X X Hemidactylus agrius (Vanzolini, 1978) SI X X Hemidactylus brasilianus (Amaral, 1935) SI X Hemidactylus mabouia (Moreau de Jonnès, 1818) Gymnophthalmidae SI X Colobosauroides cearensis (Cunha, Lima-verde & lima, 1991) SI X Micrablepharus maximiliani Reinhardt & Luetken, 1862) SI X Vanzosaura multiscutata (Boulenger, 1902) SI X X Iguanidae Iguana iguana (Linnaeus, 1758) X X X X X Mabuydae Brasiliscincus heathi (Schmidt & Inger, 1951) SI X Phyllodactylidae Gymnodactylus geckoides Spix, 1825 SI X X X X X Phyllopezus periosus (Rodrigues, 1986) SI X X X Phyllopezus pollicaris (Spix, 1825) SI X X X X X Polychrotidae Polychrus acutirostris Spix, 1825 SI X Teiidae Ameiva ameiva (Linnaeus, 1758) SI X X Ameivula ocellifera Spix, 1825) SI X X X X X Salvator merianae Duméril & Bibron, 1839 MP X X Tropiduridae Tropidurus hispidus (Spix, 1825) SI X X X X X Tropidurus semitaeniatus (Spix, 1825) MP X X X X Boidae Boa constrictor (Linnaeus,1758) SI X

14 36 Silva Neta et al.: Herpetofauna da Bacia Hidrográfica do Rio Salgado Espécies Status BST CAR ICO LAV MAU Colubridae Chironius flavolineatus (Jan, 1863) SI X Oxybelis aeneus (Wagler, 1824) SI X Leptophis ahaetulla (Linnaeus, 1758) SI X X Dipsadidae Leptodeira annulata (Linnaeus,1758) MP X X Lygophis dilepis Cope, 1862 MP X X Oxyrhophus trigeminus Duméril, Bibron & Duméril, 1854 SI X X X Philodryas nattereri Steindachner, 1870 SI X X Philodryas olfersii (Liechtenstein, 1823) SI X X Pseudoboa nigra (Duméril, Bibron & Duméril, 1854 SI X X Psomophis joberti (Sauvage, 1884) SI X Thamnodynastes sp. SI X Xenodon merremii (Wagler in Spix, 1824) SI X Elapidae Micrurus ibiboboca (Merrem, 1820) SI X Viperidae Bothrops erythromelas MP X Total: 15 famílias/ 34 espécies Figura 3. Répteis registrados na Bacia Hidrográfica do Rio Salgado. Testudine, A- Kinosternon scorpioides. Lagartos, B- Amphisbaena alba - C- Lygodactylus klugei, D- Hemidactylus agrius, E- Hemidactylus brasilianus, F- Hemidactylus mabouia, G- Micrablepharus maximiliani, H- Vanzosaura rubricauda, I- Colobosauroides cearensis, J- Iguana iguana, K- Brasiliscincus reathi, L- Gymnodactylus geckoides, M- Phyllopezus periosus, N- Phyllopezus pollicaris, O- Polychrus acutirostris, P- Ameiva ameiva, Q- Ameivula ocellifera, R- Salvator merianae, S- Tropidurus hispdus, T- Tropidurus semitaeniatus. Fonte: Oliveira, H. F.

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16 38 Silva Neta et al.: Herpetofauna da Bacia Hidrográfica do Rio Salgado Figura 4. Répteis registrados na Bacia Hidrográfica. do Rio Salgado. Serpentes, A- Boa constrictor, B- Chironius flavolineatus, C- Oxybelis aeneus, D- Leptophis ahaetulla, E- Leptodeira annulata, F- Lygophis dilepis, G- Oxyrhophus trigeminus, H- Philodryas nattereri, I- Philodhyas olfersii, J- Pseudoboa nigra, K- Psomophis joberti, L- Thamnodynastes sp., M- Epictia borapeliotes, N- Micrurus ibiboboca. O - Bothrops erythromelas. Fonte: Oliveira, H. F.

17 Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 40(1) Discussão As espécies registradas nas áreas de estudo também foram constatadas em outras áreas de Caatinga (Ribeiro et al., 2012; Garda et al., 2013; Souza et al.,2013; Cavalcanti et al., 2014; Santana et al., 2015). A riqueza de espécies de anfíbios encontrada é semelhante à compilação realizada por Pereira et al. (2015), e superior à registrada na região do médio rio Jaguaribe, no estado do Ceará (Santana et al., 2015), e em estudos realizados no Cariri Paraibano no município de Cabaceiras, estado da Paraíba (Protázio et al., 2015). No entanto, é menor que a registrada por Ribeiro et al. (2012) e por estudos realizados em Unidades de Conservação (Garda et al., 2013; Cavalcanti et al., 2014; Pedrosa et al., 2014; Magalhães et al., 2015; Roberto & Loebmann, 2016; Vechio et al., 2016). A predominância das famílias Hylidae e Leptodactylidae é o padrão mais amplamente reportado nos trabalhos de anfíbios da Caatinga (Borges- Nojosa et al., 2010; Ribeiro et al., 2012; Roberto et al., 2013; Santana et al., 2015). Os anuros Corythomantis greeningi e Dendropsophus soaresi foram encontrados em uma única campanha no período chuvoso, corroborando as informações apontadas por Pereira et al. (2015), que caracterizaram essas espécies como raras e de comportamento reprodutivo do tipo explosivo. Corythomantis greeningi está distribuida ao longo de regiões xéricas e subúmidas do nordeste brasileiro, geralmente associada ao domínio Caatinga (Jared et al., 1999). Pleurodema diplolister também é caracterizada como uma espécie de reprodução explosiva e pode ser encontrada nas zonas de transição Cerrado e Cerrado Caatinga (Cardoso & Arzabe, 1993; Santos et al., 2003). Foi possível observar diferença quanto ao número de espécies de anuros entre os municípios de Mauriti (15 spp.) e Brejo Santo (7 spp.), embora tais localidades sejam geograficamente próximas, a dissimilaridade na riqueza pode ser explicada pelo maior aporte de chuvas durante os dias de campanha no município de Mauriti. Segundo Duellman & Trueb (1999), a ocorrência e atividade reprodutiva de grande parte das espécies de anuros de regiões tropicais, é determinada principalmente pelo volume pluviométrico. A formação do agrupamento maior, bem como a similaridade na composição de anfíbios pode ser relacionada com a proximidade geográfica entre as localidades. De acordo com Nekola & White (1999), quanto maior a proximidade entre áreas amostrais, maior a similaridade na composição de espécies devido as semelhanças de clima e ambiente, formando gradientes de condições ambientais. Azevedo et al., (2016) descreveu a constituição de padrões biogeográficos compartilhados para anfíbios e répteis e que estes estão correlacionadas com domínios fitogeográficos.

18 40 Silva Neta et al.: Herpetofauna da Bacia Hidrográfica do Rio Salgado O número de espécies de répteis observado neste estudo é similar a riqueza inventariada para outras áreas de Caatinga no Nordeste (Floresta Nacional de Negreiros 31 spp.), Município de Batalha (31 spp.). Muitas espécies são comumente encontradas na Caatinga (Garda et al., 2013; Cavalcanti et al., 2014), com exceção de algumas, como os lagartos Colobosauroides cearensis e P. periosus que tiveram sua distribuição geográfica expandida para outras localidades durante o presente trabalho (Silva-Neta et al.,2015). Colobosauroides cearensis é um gimnoftalmídeo restrito ao ecossistema da Caatinga associada a enclaves de florestas, possui registros no Ceará para o maciço de Baturité, Serra do Maranguape, Serra da Aratanha e Planalto da Ibiapaba, inclusive em áreas periféricas da cidade de Fortaleza (Cunha et al., 1991; Borges-Norjosa, 2003). Phyllopezus periosus é uma espécie endêmica das Caatingas semiáridas (Gamble et al., 2011), sendo encontrada nos seguintes estados: Paraíba (PB), Pernambuco (PE), Rio Grande do Norte (RN) e Alagoas (AL) (Freire et al., 2000) com distribuição ainda pouco definida no estado do Ceará. A única espécie de quelônio registrada, Kinosternon scorpioides, foi encontrada habitando uma área degradada nas redondezas de um açude próximo as residências no município de Icó. Schumacher (1996) comenta que esta espécie é comumente observada ocupando áreas que demonstram alto nível de desmatamento e antropização. Dentre as localidades amostradas, Mauriti apresentou a maior riqueza de lagartos (12), esses valores são inferiores aos registrados por Sousa et al. (2013) e Pereira et al. (2015) para o domínio da Caatinga. Esta diferença pode estar relacionada ao curto período de coleta do presente estudo, ao tamanho das áreas amostradas e ao uso de metodologias alternativas durante as amostragens (por ex. pitfall) (Freitas, 2011). Porém, a Bacia hidrográfica do Rio salgado apresentou riqueza de 18 espécies de lagartos semelhantes a outras pesquisas com os mesmos esforços de amostragem em áreas de Caatinga (Garda et al., 2013; Cavalcanti et al., 2014). A análise de agrupamento dos répteis indicou um grupo formado pelos pontos de Icó e Brejo Santo, que provavelmente se mantiveram unidos devido à baixa representatividade de serpentes em muitos estudos. A mesma razão pode ser a causa da ausência de correlação entre a similaridade de répteis entre as localidades e a distância geográfica. Normalmente a maioria das espécies de serpentes apresenta densidades populacionais relativamente baixas e podem passar por longos períodos de inatividade, sendo mais difíceis de capturar quando comparadas a outros grupos de vertebrados (Secor, 1994; Oliveira & Martins, 2001). O Ceará está inteiramente localizado dentro do domínio da Caatinga

19 Bol. Mus. Biol. Mello Leitão (N. Sér.) 40(1) (Sensu Ab Sáber, 1973). Os dados da literatura sobre distribuição de anfíbios e répteis nesse domínio ainda são incipientes, e a maioria dos estudos realizados são dentro de áreas protegidas e /ou em áreas de grande altitude (Camardelli & Napoli, 2012; Garda et al., 2013; Cavalcanti et al., 2014; Magalhães et al., 2015; Vechio et al., 2016). A riqueza da herpetofauna amostrada na Bacia Hidrográfica do Rio Salgado foi menor do que em outros estudos realizados no Ceará. Porém esses inventários foram desenvolvidos principalmente em ambientes de mata úmida, conhecidos como Brejos de altitude (Borges-Nojosa & Cascon, 2005; Borges-Nojosa, 2007; Loebmann & Haddad, 2010; Ribeiro et al., 2012) e em áreas costeiras (Borges-Nojosa et al., 2010; Borges-Leite et al., 2014). Neste estudo, a região amostrada do Rio Salgado contempla exclusivamente fitofisionomias de regiões mais centrais nos domínios da Caatinga, fora dos limites de unidades de conservação no estado do Ceará. Algumas espécies amostradas no presente estudo não são encontradas nos limites das UC s presentes na região amostrada (FLONA Araripe-Apodi e APA Chapada do Araripe; Ribeiro et al., 2015), como os lagartos Colobosauroides cearensis e P. periosus, o que reforça a importância de amostragem fora de Unidades de Conservação. Ainda, grande parte das espécies encontradas no presente estudo não apresentam informações sobre seu status de conservação (IUCN, 2017), sendo a distribuição geográfica componente essencial para avaliar o risco de extinção e estado de conservação das espécies (IUCN, 2012). A herpetofauna da bacia hidrográfica apresentou 30% das espécies registradas para o Ceará, melhorando a compreensão sobre a distribuição de anfíbios e répteis da Caatinga e na redução de lacunas de amostragem na região. O conhecimento acerca da composição da fauna de uma determinada região é um dos requisitos indispensáveis para a conservação da biodiversidade local, pois pode auxiliar a tomada de decisões sobre quais áreas são prioritárias para a conservação, prevenindo alterações no habitat das espécies incluindo aquelas menos carismáticas, tais como os répteis e anfíbios (Moura et al., 2014; Ribeiro et al., 2015). Agradecimentos À Fundação Cearense de Apoio ao Desenvolvimento Científico e Tecnológico - Diretoria Científica e Tecnológico pelo auxílio financeiro e bolsa concedida a RWA (Processo BP /12). Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pela Bolsa de Produtividade em Pesquisa concedida a RWA (processo /2015-6).

20 42 Silva Neta et al.: Herpetofauna da Bacia Hidrográfica do Rio Salgado Literatura Citada Albuquerque, U. P.; Araújo, E. L.; El-Deir, A. C. A.; Lima, A.L.A.; Souto, A.; Bezerra, B.M.; Ferraz, E. M. N.; Freire, E. M. X.; Sampaio, E. V. B.; Las-Casas, F. M. G.; Moura, G. J. B.; Pereira, G. A.; Melo, J. G.; Ramos, M. A.; Rodal, M. J. N.; Schiel, N.; Lyra-Neves, R. M.; Alves, R. R. N.; Azevedo-Júnior, S. M. A.; Telino Júnior, W. R. & Severi, W Caatinga Revisited: Ecology and Conservation of an Important Seasonal Dry Forest. The Scientific World Journal, 2012:1-19. Ab Sáber A. N Domínios morfolclimáticos e províncias fitogeográficas do Brasil. Orientação, n.3. Ab Sáber, A. N O domínio morfoclimático das caatingas brasileiras. São Paulo, Instituto de Geografia, USP, Geomorfologia, n. 4 Ab Sáber, A. N O domínio morfoclimático semi-árido das caatingas brasileiras. Geomorfologia, São Paulo, 43, p Arzabe, C. G.; Skuk, G. G.; Santana, F. R.; Delfim, Y. C. C.; Lima, Y. & Abrantes, S. H. F Herpetofauna da Área de Curimataú, Paraíba. Pp In: F. S. Araújo, M. J. N. Rodal, and M. R. V. Barbosa (eds.), Ministério do Meio Ambiente, Secretaria de Biodiversidade e Florestas. Brasília. 446p. Azevedo, J.A.R.; Valdujo, P.H. & Nogueira, C.C Biogeography of anurans and squamates in the Cerrado hotspot: coincident endemism patterns in the richest and most impacted savanna on the globe. Journal of Biogeography, 43(12): Borges-Nojosa, D.M. & U. Caramaschi Composição e Análise Comparativa da Diversidade e das Afinidades Biogeográficas dos Lagartos e Anfisbenídeos (Squamata) dos Brejos Nordestinos, p In: Leal, I. R.; Tabarelli, M. & Silva, J. M. C. (Eds). Ecologia e conservação da caatinga. Recife: Editora Universitária da UFPE. 828 p. Borges-Nojosa, D. M. & Santos, E. M Herpetofauna da área de Betânia e Floresta, Pernambuco, p In: Araújo, F. S.; Rodal, M. J. N.; Barbosa, M. R. de V. (Org.).In: Análise das variações da biodiversidade do bioma caatinga: suporte a estratégias regionais de conservação. Ministério do Meio Ambiente, Secretaria de Biodiversidade e Florestas. Brasília. 446p. Borges-Nojosa, D. M. & Cascon, P Herpetofauna da área reserva da Serra das Almas, Ceará, p In: Araújo, F. S.; Rodal, M. J. N.; Barbosa, M. R. de V. (Org.).In: Análise das variações da biodiversidade do bioma caatinga: suporte a estratégias regionais de conservação. Ministério do Meio Ambiente, Secretaria de Biodiversidade e Florestas.

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