Comparação entre Níveis de Inóculo, Épocas de Avaliação e Variáveis para Seleção de Psidium spp. Visando à Resistência a Meloidogyne mayaguensis

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1 ARTIGO Comparação entre Níveis de, Épocas de Avaliação e Variáveis para Seleção de Psidium spp. Visando à Resistência a Meloidogyne mayaguensis Rogério S. Burla, Ricardo Moreira Souza *, Vicente M. Gomes & Fábio M. Corrêa 3 Unidade de Pesquisa e Extensão Agro-Ambiental / Instituto Federal de Educação, Ciência e Tecnologia Fluminense, Rodovia BR-356, km 57, Campos dos Goytacazes (RJ) Brasil. LEF / CCTA / Universidade Estadual do Norte Fluminense Darcy Ribeiro, Av. Alberto Lamego, Campos dos Goytacazes (RJ) Brasil. 3 Departamento de Estatística e Experimentação Agropecuária, Universidade Federal de Lavras, Lavras (MG) Brasil. *Autor para correspondência: ricmsouza@censanet.com.br Editado por Mário Inomoto Recebido em 0 / 07 / 009. Aceito em / 0 / 00 Resumo - Burla, R.S., R.M. Souza, V.M. Gomes & F.M. Corrêa. 00. Comparação entre níveis de inóculo, épocas de avaliação e variáveis para seleção de Psidium spp. visando a resistência a Meloidogyne mayaguensis. Devido às dificuldades para o controle químico e cultural de M. mayaguensis na cultura da goiaba, a resistência genética mostra-se como a melhor estratégia de controle a médio prazo. Não obstante haja seleções (screenings) de Psidium spp. sendo realizadas no Brasil e exterior, não existe padronização metodológica quanto ao nível de inóculo do nematoide, época de avaliação e variável a ser empregados. Neste trabalho, mudas de goiabeira Paluma (suscetível ao nematoide) de quatro pares de folhas foram inoculadas em vasos com litros de substrato Plantmax com,.000, 3., ou 6. ovos de M. mayaguensis e avaliadas,, ou dias após. As variáveis avaliadas foram massa fresca do sistema radicular, população final do nematoide (Pf), fator de reprodução (FR = Pf / inóculo utilizado) e número de ovos + J / grama de raiz. Os ensaios foram conduzidos em casa de vegetação em dois períodos do ano (primavera-verão-outono e invernoprimavera-verão), em delineamento inteiramente casualizado com 0 tratamentos e seis repetições / tratamento. Os dados transformados (log x) foram analisados por ANOVA, teste F a 5 % e regressão múltipla. Em ambos os períodos do ano, a variável massa fresca do sistema radicular não mostrou correlação (P = 0,05) com o nível do inóculo, apenas com a época de avaliação (,, e dias após a inoculação). Para as variáveis Pf e número de ovos + J / grama de raiz, a correlação com os fatores época de avaliação e nível de inóculo foi significativa ou não dependendo do período do ano. Ao contrário, a variável FR mostrou correlação positiva com a época de avaliação e nível de inóculo em ambos os períodos do ano, sendo considerada a melhor variável para screenings de Psidium spp. para resistência a M. mayaguensis. Os resultados indicaram também que níveis de inóculo de 3., e 6. ovos / planta reduzem o FR, podendo gerar resultados falsopositivos (falsa resistência ao nematoide). As melhores combinações nível de inóculo e época de avaliação foram ou.000 ovos / planta e avaliação ou dias após a inoculação com o nematoide. Palavras-chaves: nematoide-da-goiabeira, nematoide-das-galhas, goiabeira. Summary - Burla, R.S., R.M. Souza, V.M. Gomes & F.M. Corrêa. 00. Assessment of inoculum level, evaluation time and variables for screening of Psidium spp. for resistance to Meloidogyne mayaguensis. The difficulty to control M. mayaguensis parasitic on guava through chemical or cultural methods suggests that genetic resistance is the best control strategy at a mid-term. Although there has been screenings of Psidium spp. in Brazil and elsewhere, no study has been conducted to assess the best inoculum level, evaluation time or variable to be used. In this study, guava seedlings of the M. mayaguensis-susceptible cultivar Paluma were grown in substrate Plantmax and, at the stage of four pairs of leaves, they were inoculated with,,000, 3,, 8 Vol. 34() - 00

2 Comparação entre Níveis de, Épocas de Avaliação e Variáveis para Seleção de Psidium spp. Visando à Resistência a Meloidogyne mayaguensis 5,000 or 6, eggs. Forty-five,, or days later the following variables were assessed: root system fresh mass, final nematode population (Pf), reproduction factor (RF= Pf / inoculum used) and number of eggs + J / gram of root. The experiment was conducted in greenhouse in two periods of the year (springsummer-fall and winter-spring-summer), in an entirely randomized design with 0 treatments and six replicates (one seedling / pot) per treatment. The transformed (log x) data were analyzed through ANOVA, F test at 5 % and multiple regression. In both periods of the year the variable root system fresh mass showed a positive correlation (P = 0.05) with the evaluation time (,, and days after inoculation), but not with the inoculum level. For the variables Pf and number of eggs + J / gram of root, the correlation with the factors evaluation time and inoculum level was either significant or not depending on the period of the year in which the experiment was conducted. In contrast, the variable RF showed a significant positive correlation with the evaluation time and inoculum level in both periods of the year, hence being considered the best variable for screenings of Psidium spp. for resistance to M. mayaguensis. The results also indicated that high inoculum levels (3, eggs / seedling and above) reduce the RF, what could lead to false positive results for resistance to M. mayaguensis. The best combination of inoculum level and evaluation time was or,000 eggs / seedling and or days after nematode inoculation, respectively. Key words: guava root-knot nematode, guava, root-knot nematode.. Introdução No Brasil, Meloidogyne mayaguensis associa-se a Fusarium solani como agentes etiológicos do declínio da goiabeira (Psidium guajava L.) (Gomes et al., 00b). A área afetada por esta doença em vários Estados supera os hectares e o prejuízo econômico direto à goiabicultura foi calculado em pelo menos R$ milhões (Pereira et al., 009). Além desta cultura, M. mayaguensis apresenta potencial de tornar-se danoso a outra culturas, como hortaliças, fumo e soja (Gomes et al., 008; Almeida et al., 008). Várias estratégias de controle desse nematoide têm sido investigadas, como o controle biológico com fungos, bactéria e nematoides entomopatogênicos, pousio e o uso de nematicidas (Casassa et al., 996; Gueye et al., 997; Duponnois et al., 998; Moreira et al., 00; Brito et al., 004; Carneiro et al., 004; Souza et al., 006; Soares et al., 007; Acevedo, 008). Não obstante Gomes (00) tenha obtido sucesso no convívio com M. mayaguensis em pomares comerciais mediante adubações orgânicas e químicas, a resistência genética deve ser incentivada como a estratégia prioritária. Várias seleções (screenings) de Psidium spp. para resistência a Meloidogyne spp. foram publicadas nos últimos anos, sem que tenham sido definidos parâmetros para tais estudos, como o estádio fenológico das plantas a serem inoculadas, nível de inóculo, época de avaliação (período de tempo após a inoculação), variável(is) a ser(em) mensurada(s) e efeito das condições climáticas, particularmente temperatura ambiente. Como exemplos, Cuadra & Quincosa (98) e Gonzalez & Sourd (99) avaliaram a tolerância de Psidium spp. a Meloidogyne spp. pelo grau de infestação visual. Ao avaliar a resistência de Psidium spp. a Meloidogyne spp., Maranhão et al. (00; 003) inocularam ou 5 mil ovos / planta, e 60, 70 ou dias após eles aferiram os índices de galhas e de massas de ovos, número de ovos / massa de ovos, população final do nematoide (Pf), fator de reprodução (FR= Pf / inóculo) e porcentagem de redução do FR em relação a um padrão de suscetibilidade. A classificação de suscetibilidade / resistência baseou-se na escala proposta por Moura & Regis (987) para avaliação de genótipos de feijão. Carneiro et al. (007) inocularam 0 mil ovos / planta e oito meses após calcularam o índice de galhas ou massas de ovos e FR. Os genótipos considerados resistentes receberam índice e FR <. Por fim, Burla et al. (007) inocularam Psidium spp. com ovos / planta e quantificaram dias após os números de galhas / sistema radicular e de ovos / grama de raiz. Esses autores consideraram um genótipo de araçá como medianamente resistente por apresentar 6,75 % do número de ovos / g de raiz obtido no padrão de suscetibilidade Paluma. Como ressaltado por Hussey & Janssen (00), é Nematologia Brasileira Piracicaba (SP) Brasil 83

3 importante que haja padronização metodológica em screenings no que concerne às condições ambientais, nível de inóculo e variável(is) analisada(s), permitindo a comparação entre genótipos e entre ensaios conduzidos em diferentes épocas ou por grupos de pesquisa distintos. O objetivo deste trabalho foi, portanto, avaliar diferentes níveis de inóculo de M. mayaguensis, épocas de avaliação e variáveis a serem utilizados em screenings de Psidium spp., tendo-se conduzido os ensaios com a goiabeira Paluma, sabidamente suscetível àquele nematoide. Visando detectar variações de resultados em função da temperatura ambiente, os ensaios foram conduzidos nos períodos de primavera-verão-outono e invernoprimavera-verão. Material e Métodos Mudas de goiabeira Paluma foram produzidas a partir de sementes em substrato Plantmax e transplantadas individualmente para vasos com litros do mesmo substrato. Ao longo dos ensaios, as plantas foram adubadas com a formulação (marca Murer ) e mantidas livres de pragas e doenças com produtos listados no programa SIA. Os ensaios foram conduzidos em casa de vegetação em dois períodos do ano: na primavera-verão-outono (de novembro de 007 a maio de 008) e no invernoprimavera-verão (de agosto de 008 a fevereiro de 009), cujas médias de temperaturas máximas e mínimas, medidas no local, foram de 36,6 e, o C, e de 3,8 e,0 o C, respectivamente. Ao atingirem o estádio de quatro pares de folhas definitivas as plantas foram inoculadas com,.000, 3., ou 6. ovos de M. mayaguensis / planta, os quais foram veiculados em suspensão aplicada em toda a superfície do substrato, em torno das plantas. As avaliações ocorreram aos,, ou dias após a inoculação, perfazendo assim 0 tratamentos (cinco níveis de inóculo e quatro épocas de avaliação), com seis repetições (uma planta / vaso) por tratamento, as quais foram arranjadas de forma inteiramente casualizada. As variáveis analisadas foram massa fresca do sistema radicular em gramas (MFSR), Pf, FR e número de ovos + J / g de raiz (NOJ/G). Para obtenção destas variáveis, as plantas tiveram o seu sistema radicular pesado, e os ovos e J foram extraídos por modificação da metodologia proposta por Cotter et al. (003): o sistema radicular foi agitado manualmente por 3 min. em recipiente de capacidade de litro contendo ml de solução aquosa de água sanitária marca Qboa a 6%. A suspensão foi vertida em peneiras de 00 e mesh e quantificada em três alíquotas de ml. O logaritmo neperiano (Lnx) dos dados foi submetido a ANOVA, teste F a 5 % e análise de regressão múltipla. Resultados e Discussão Como observado na Figura A,B e na Tabela, a variável MFSR não sofreu influência dos níveis de Tabela - Resultados de ANOVA e teste F de variáveis mensuradas em mudas de goiabeira que receberam,.000, 3., ou 6. ovos de Meloidogyne mayaguensis e que foram avaliadas,, ou dias após. O experimento foi conduzido em dois períodos do ano, primavera-verão-outono e inverno-primavera-verão, em casa de vegetação. Fontes de variação GL Variáveis (quadrado médio) e época do experimento Massa fresca do Pf Número de ovos FR sistema radicular (g) + J / g raiz Primavera-verão-outono Época de avaliação 3 3,88* 5,98* 6,9* 5,3* Nível do inóculo 4 0,09 0,098 0,7 5,70* Época x Nível 0,076*,39*,305*,39* Resíduo 00 0,040 0,65 0,76 0,65 Inverno-primavera-verão Época de avaliação 3 0,4976*,338* 0,389,334* Nível do inóculo 4 0,40 0,665*,063* 9,679* Época x Nível 0,960* 0,5* 0,467* 0,53* Resíduo 00 0,05 0,65 0,6 0,65 População final do nematoide extraída das raízes Fator de reprodução = Pf / nível de inóculo utilizado. *Valores indicados por asterisco são significativos a 5 % de probabilidade pelo teste F. 84 Vol. 34() - 00

4 Comparação entre Níveis de, Épocas de Avaliação e Variáveis para Seleção de Psidium spp. Visando à Resistência a Meloidogyne mayaguensis A 5,0 4,5 4,0 3,5 3,0 Log [peso raíz (g)],5,0, B 5,0 4,5 4,0 Log [peso raíz (g)] 3,5 3,0,5,0, Figura - Variação da massa fresca do sistema radicular de mudas de goiabeira em função do nível de inóculo (número de ovos / muda) de Meloidogyne mayaguensis e da época de avaliação. Os ensaios foram conduzidos em dois períodos do ano, primavera-verãooutono (A) e inverno-primavera-verão (B), em casa de vegetação. Dados foram transformados (log x) a partir de médias de seis repetições (uma muda / vaso) para cada nível de inóculo e época de avaliação. Nematologia Brasileira Piracicaba (SP) Brasil 85

5 inóculo testados, mas apenas da época de avaliação, em ambos os períodos do ano (primavera-verãooutono e inverno-primavera-verão). A Tabela mostra os modelos de regressão múltipla e R referentes às Figuras a 3. Na primavera-verão-outono, a variável Pf sofreu influência apenas da época de avaliação (Figura A,B). Já no inverno-primavera-verão, houve influência também do nível de inóculo. Esta variação em relação aos períodos do ano ocorreu também com a variável NOJ/G. Na primavera-verão-outono, essa variável sofreu influência da época de avaliação, ao passo que no inverno-primavera-verão a influência foi do nível de inóculo. Esta variável não apresentou ajuste matemático de regressão múltipla com R significativo. Em comparação, a variável FR mostrou comportamento semelhante em ambos os períodos do ano, sofrendo significativa influência dos níveis de inóculo e das épocas de avaliação testados, tendo ocorrido também interação significativa entre esses fatores. Esta consistência estatística sugere que a variável FR é superior às demais para avaliações de resistência de Psidium spp. a M. mayaguensis. Em ambos os períodos do ano houve uma clara tendência de obtenção de maiores FR a partir dos menores níveis de inóculo e nas épocas de avaliação mais tardias (Figura 3A,B). Conclui-se portanto, com base na cultivar suscetível Paluma, que as melhores combinações de nível de inóculo e época de avaliação para screenings de Psidium spp. visando a detecção de resistência a M. mayaguensis são ou.000 ovos / planta e avaliação ou dias após a inoculação. A utilização de um nível de inóculo elevado, como os a.000 ovos / planta normalmente citados na literatura, poderá reduzir o FR obtido e produzir resultados falsos-positivos, nos quais genótipos suscetíveis serão considerados como resistentes. A inoculação de goiabeiras em estádio fenológico posterior aos quatro pares de folhas definitivas empregados neste estudo não justificaria o emprego de níveis de inóculo acima de.000 ovos / planta. De fato, é sabido que goiabeiras continuam o seu desenvolvimento vegetativo mesmo quando mantidas em pequenos sacos plásticos ou vasos. Tais plantas chegam a crescer até cerca de 80 cm de altura, mas com sistema radicular reduzido, o qual não forneceria sítios de infecção suficientes para níveis de inóculo elevados, reduzindo portanto o FR. Como citado anteriormente, diferentes autores utilizaram o FR tanto em sua forma absoluta (FR < = resistência) quanto em sua forma relativa a um padrão suscetível, como empregado por Moura & Régis (987). Como estas versões do FR podem gerar classificações distintas quanto à resistência / suscetibilidade a M. mayaguensis, ensaios futuros irão compará-las estatisticamente. Devido ao inverno ameno da região na qual este estudo foi conduzido, não se detectaram diferenças relevantes entre os períodos primavera-verão-outono e inverno-primavera-verão. É recomendável que nematologistas e melhoristas localizados em regiões de invernos frios ajustem o protocolo de screenings para esta estação ou os conduza sob temperatura ambiente controlada. Como ressaltado por, dentre outros, Trudgill (99) e Roberts (00), o status de suscetibilidade / Tabela - Modelos de regressão múltipla e R de variáveis mensuradas em mudas de goiabeira que receberam,.000, 3., ou 6. ovos de Meloidogyne mayaguensis e que foram avaliadas,, ou dias após. O experimento foi conduzido em dois períodos do ano, primavera-verão-outono e inverno-primavera-verão, em casa de vegetação. Variáveis Período do ano e modelos R Primavera-verão-outono Massa fresca do sistema radicular (g) 0,89 + 0,0774x - 0, y 0,94 Pf 5,93 + 0,05589x - 0,00055x + 0, y 0,8 FR 0, ,0586x,54E-4x,006E-3y + 8,638E-8y 0,88 Inverno-primavera-verão Massa fresca do sistema radicular (g),99 + 0,074x - 0,000036x - 0,000004y 0,76 Pf 8, ,0089x 0, y 0,7 FR,98 + 0,0088x - 0, y + 0, y 0,84 População final do nematoide extraída das raízes Fator de reprodução = Pf / nível de inóculo utilizado 86 Vol. 34() - 00

6 Comparação entre Níveis de, Épocas de Avaliação e Variáveis para Seleção de Psidium spp. Visando à Resistência a Meloidogyne mayaguensis A Log (população final),5,0 0,5 0,0 9,5 9,0 8,5 8,0 7, B,5,0 0,5 Log (população final) 0,0 9,5 9,0 8,5 8,0 7, Figura - Variação da população final de Meloidogyne mayaguensis extraída das raízes de mudas de goiabeira em função do nível de inóculo (número de ovos / muda) e da época de avaliação. Os ensaios foram conduzidos em dois períodos do ano, primavera-verãooutono (A) e inverno-primavera-verão (B), em casa de vegetação. Dados foram transformados (log x) a partir de médias de seis repetições (uma muda / vaso) para cada nível de inóculo e época de avaliação. Nematologia Brasileira Piracicaba (SP) Brasil 87

7 A 6 5 Log (fator de reprodução) B 6 5 Log (fator de reprodução) Figura 3 - Variação do fator de reprodução (FR = população final extraída das raízes / inóculo utilizado) de Meloidogyne mayaguensis em mudas de goiabeira em função do nível de inóculo (número de ovos / muda) e da época de avaliação. Os ensaios foram conduzidos em dois períodos do ano, primavera-verão-outono (A) e inverno-primavera-verão (B), em casa de vegetação. Dados foram transformados (log x) a partir de médias de seis repetições (uma muda / vaso) para cada nível de inóculo e época de avaliação. 88 Vol. 34() - 00

8 Comparação entre Níveis de, Épocas de Avaliação e Variáveis para Seleção de Psidium spp. Visando à Resistência a Meloidogyne mayaguensis resistência de um genótipo deve ser definido com base na reprodução do nematoide somente, pois a relação desta com outras variáveis (índices de galhas e de massas de ovos, por exemplo) precisa ser comprovada experimentalmente. Em cafeeiros, por exemplo, a relação entre reprodução de M. exigua e índice de galhas e de massas de ovos ainda é matéria de discussão entre os cientistas (Muniz, 007). Por fim, é importante que nematologistas e melhoristas adotem a terminologia proposta por, dentre outros, Trudgill (99) e Roberts (00), na qual o status das plantas quanto ao parasitismo por nematoides é expressa numa escala que vai da suscetibilidade à resistência, sem o uso do termo tolerância. Como comprovado experimentalmente para algumas interações nematoide-planta, existem genes e mecanismos fisiológicos distintos que regulam suscetibilidade-resistência e tolerância-intolerância, não se devendo misturar estas características em uma mesma escala. Agradecimentos Os autores agradecem ao Viveiro Itamudas pela cessão das mudas de goiabeira. Literatura Citada ACEVEDO, J.P.M Interações entre o fitonematoide Meloidogyne mayaguensis (Tylenchyida: Meloidogynidae) e o complexo nematoides entomopatogênicos (Rhabditida:Steinernematidae e Heterorhabditidae) e suas bactérias simbiontes (Tese de Doutorado). Universidade Estadual do Norte Fluminense Darcy Ribeiro, Campos dos Goytacazes (RJ), 04 p. ALMEIDA, E.J., P.L.M. SOARES, A.R. SILVA & J.M. SANTOS Novos registros sobre Meloidogyne mayaguensis no Brasil e estudo morfológico comparativo com M. incognita. Nematologia Brasileira, 3 (3): BRITO, J.A., R. CETINTAS, J.D. STANLEY, J.F. PRESTON & D.W. DICKSON Attachment and development of Pasteuria penetrans in Meloidogyne mayaguensis. In: ANNUAL MEETING OF THE SOCIETY OF NEMATOLOGISTS, XLII. Proceedings, p. 58. BURLA, R.S., R.M. SOUZA, E. GONÇALVES Jr. & F.O.M. PEREIRA Reação de acessos de Psidium spp. a Meloidogyne mayaguensis. Nematologia Brasileira 3 (): 7-8 (Resumo). CARNEIRO, R.M.D.G., M.S. TIGANO, C.L. JORGE, A.C.O. TEIXEIRA & M.C. CORDEIRO Selection and polymorphism of Pasteuria penetrans isolates in relation to Meloidogyne spp. from coffee. Nematology, 6: CARNEIRO, R.M.D.G., P.A. CIROTTO, A.P. QUINTANILHA, D.B. SILVA & R.G. CARNEIRO Resistance to Meloidogyne mayaguensis in Psidium spp. accessions and their grafting compatibility with P. guajava cv. Paluma. Fitopatologia Brasileira 3 (4): CASASSA, A.M., J.M. MATHEUS, R. CROZZOLI & A. CASANOVA Control químico de Meloidogyne spp. em el cultivo de guayabo (Psidium guajava, L.) en el municipio Mara del Estado Julia, Venezuela. Rev. Fac. Agronomia 3: COTTER, H.V.T., C.B. HICKS & J.A. SIMMONS Multiple egg harvests from Meloidogyne-infested tomato root systems. Journal of Nematology, 35 (3): 33. CUADRA, R. & A. QUINCOSA. 98. Comportamiento de diferentes especies de Psidium como patrones para guayabos resistentes a Meloidogyne (Nematoda: Heteroderidae). Ciencias de la Agricultura 3: 9-6. DUPONNOIS, R., A.M. BA & T. MATEILLE Effects of some rhizosphere bacteria for the biocontrol of nematodes of the genus Meloidogyne with Arthrobotrys oligospora. Fundamental and Applied Nematology, : GOMES, V.M., R.M. SOUZA, F.M. CORRÊA, & C. DOLINSKI. 00a. Management of Meloidogyne mayaguensis in commercial guava orchards with chemical fertilization and organic amendments. Nematologia Brasileira 34: GOMES, V.M., R.M. SOUZA, V. MUSSI-DIAS, S.F. SILVEIRA & C. DOLINSKI. 00b. Guava decline: a complex disease involving Meloidogyne mayaguensis and Fusarium solani. Journal of Phytopathology, 58: -6. GOMES, C.B., M.E.O. COUTO & R.M.D.G. CARNEIRO Registro de ocorrência de Meloidogyne mayaguensis em goiabeira e fumo no Sul do Brasil. Nematologia Brasileira, 3 (3): GONZALEZ, G. & SOURD, D. 99. Ensayo de tres especies de Psidium y su tolerancia a los nematodos. Revista Ciencias Tecnicas Agropecuarias, 5: 3-5 GUEYE, M., R. DUPONNOIS, P.I. SAMB & T. Mateille Study on three strains of Arthrobotrys oligospora: biological characterization and effects on Meloidogyne mayaguensis parasitic on tomato in Senegal. Tropicultura, 5: HUSSEY, R.S. & G.J.W. JANSSEN. 00. Root-knot nematodes: Meloidogyne species. In: STARR, J.L, R. COOK & J. BRIDGE (ed). Plant Resistance to Parasitic Nematodes. CABI, Wallingford-UK, p MARANHÃO, S.R.V.L., R.M. MOURA & E.M.R. PEDROSA. 00. Reação de indivíduos segregantes de goiabeira a Meloidogyne incognita raça e M. mayaguensis. Nematologia Brasileira, 5 (): MARANHÃO, S.R.V.L., R.M. MOURA & E.M.R. PEDROSA Reação de indivíduos segregantes de araçazeiro a Meloidogyne incognita raça, M. javanica e M. mayaguensis. Nematologia Brasileira, 7 (): Nematologia Brasileira Piracicaba (SP) Brasil 89

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