Ana Carolina Toscano de Sousa Abelhas visitantes florais de Richardia grandiflora (Rubiaceae) em quatro áreas do município de João Pessoa, Paraíba

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1 Universidade Federal da Paraíba Centro de Ciências Exatas e da Natureza Curso de Bacharelado em Ciências Biológicas Departamento de Sistemática e Ecologia Ana Carolina Toscano de Sousa Abelhas visitantes florais de Richardia grandiflora (Rubiaceae) em quatro áreas do município de João Pessoa, Paraíba João Pessoa 2013

2 Ana Carolina Toscano de Sousa Abelhas visitantes florais de Richardia grandiflora (Rubiaceae) em quatro áreas do município de João Pessoa, Paraíba Monografia apresentada à Coordenação do Curso de Ciências Biológicas, da Universidade Federal da Paraíba, em cumprimento às exigências para obtenção do Grau de Bacharel em Ciências Biológicas. Orientador: Dr. Celso Feitosa Martins Coorientadora: M. Sc. Renata Marinho Cruz João Pessoa 2013

3 Catalogação na publicação Universidade Federal da Paraíba Biblioteca Setorial do CCEN S719a Sousa, Ana Carolina Toscano de. Abelhas visitantes florais de Richardia grandiflora (Rubiaceae) em quatro áreas do município de João Pessoa, Paraíba / Ana Carolina Toscano de Sousa. João Pessoa, p. : il. Monografia (Graduação em Ciências Biológicas) Universidade Federal da Paraíba. Orientador: Prof. Dr. Celso Feitosa Martins. Co-orientadora: Ms. Renata Marinho Cruz. 1. Ruderal. 2. Polinização. 3. Polinizadores. 4. Recursos florais. 5. Apis melífera. I. Título. UFPB/BS-CCEN CDU (043.2)

4 Ana Carolina Toscano de Sousa Abelhas visitantes florais de Richardia grandiflora (Rubiaceae) em quatro áreas do município de João Pessoa, Paraíba Monografia apresentada à Coordenação do Curso de Ciências Biológicas, da Universidade Federal da Paraíba, em cumprimento às exigências para obtenção do Grau de Bacharel em Ciências Biológicas. Aprovado em: / / Dr. Celso Feitosa Martins DSE/UFPB (Orientador) M.Sc. Renata Marinho Cruz DSE/UFPB (Coorientadora) M.Sc. Carolina Nunes Liberal DSE/UFPB (Examinadora titular) Dr. Rodrigo Cesar Azevedo Pereira Farias IESP (Examinador titular) Dr. Antônio José Creão Duarte DSE/UFPB (Examinador suplente)

5 Agradecimentos Ao CNPq/PIBIC/UFPB, pelas bolsas de estudo concedidas. Ao Orientador Prof. Celso Feitosa Martins, pelo apoio ao desenvolvimento deste estudo e pela orientação sempre presente. A Renata Marinho Cruz, coorientadora paciente, sempre presente e companheira de estágio, pela ajuda no desenvolvimento do estudo. A Antonio Meira Leal, diretor da Vila Olímpica Ronaldo Marinho, pela autorização para a realização das observações no espaço. A Creiton Vieira Magalhães, gerente de Administração da Secretaria de Estado da Segurança e da Defesa Social (João Pessoa PB), por consentir a realização do estudo nos jardins da secretaria. Ao Chefe Antonio Alberto Diniz de Medeiros e ao Chefe Adjunto Odívio Francelino de Pontes por consentirem acesso à Estação Experimental de Mangabeira (EMEPA- PB). A Wálter Joaquim de Souza, pela permissão das observações no Sítio Ponta de Gramame. À minha família, especialmente meus pais, Angela Maria Toscano e Rinaldo Toscano e ao meu irmão Rafael Toscano pelo amor, dedicação e apoio durante toda a minha trajetória. Ao meu namorado Alexandre Nicolas Pedrosa Cavalcante, pelo estímulo, companheirismo, carinho e bons momentos compartilhados. Aos amigos do laboratório de entomologia, especialmente a Carolina Nunes Liberal, pelas experiências compartilhadas, companheirismo nas atividades de laboratório e Jean Miguel Alves dos Santos pelo companheirismo. Aos amigos e colegas da turma , pelos momentos de diversão e estudo vivenciados ao longo do curso e a todos os professores do curso de Ciências Biológicas que contribuíram para a minha formação.

6 Resumo Richardia grandiflora (Cham. & Schltdl.) Steud. é uma erva ruderal, pertencente à família Rubiaceae, que apresenta escassez de informações acerca de sua biologia da polinização. Considerando a importância das espécies ruderais na manutenção da abundância e diversidade de polinizadores, o presente estudo objetivou conhecer os visitantes florais de R. grandiflora, registrando a composição de espécies, riqueza, frequência, número e horário de visitas e recursos coletados. O estudo foi desenvolvido em quatro áreas, divididas em urbanas e periurbanas, localizadas no município de João Pessoa-PB, Brasil. As abelhas visitantes florais foram observadas mensalmente, de fevereiro de 2012 a janeiro de As flores de Richardia grandiflora foram atrativas para 24 espécies de abelhas, sendo as subfamílias Apinae e Halictinae as melhores representadas, com 12 e 10 espécies, respectivamente. Apenas uma espécie de Megachilinae e de Andreninae foram observadas. As áreas periurbanas apresentaram uma riqueza maior que as áreas urbanas, devido principalmente às espécies de abelhas não eussociais. Nas áreas urbanas foi observada uma predominância de visitas pela espécie introduzida Apis mellifera. A maioria das espécies coletou ambos os recursos florais (pólen e néctar), destacando-se uma coleta preferencial de néctar. As espécies Frieseomelitta doederleini e Trigona spinipes coletaram exclusivamente pólen. O pico de visitas observado foi mais cedo nas áreas periurbanas em relação às áreas urbanas. Os indivíduos das espécies Apis mellifera, Trigona spinipes, presente em todas as áreas, e Partamona littoralis contataram as estruturas reprodutivas florais em todas as visitas, sendo considerados os principais polinizadores de Richardia grandiflora. As demais espécies de abelhas foram consideradas polinizadores ocasionais. Os indivíduos de R. grandiflora estiveram presentes em floração e frutificação durante todo o período de estudo. Desse modo, Richardia grandiflora é uma fonte de recursos importante para as abelhas e desempenha um relevante papel na manutenção das populações de abelhas nas áreas urbanas e periurbanas. Palavras-chave: ruderal, polinização, polinizadores, recursos florais, Apis mellifera.

7 Abstract Richardia grandiflora (Cham. & Schltdl.) Steud. is a ruderal herb belonging to the family Rubiaceae, which has limited information about its pollination biology. Considering the importance of ruderal species in the maintenance of the bee species and the diversity of pollinators, the present study aimed to observe flower visitors of R. grandiflora, recording the species composition, richness, frequency of occurrence, number and time of visits and resources collected. The study was carried out in four areas, divided into urban and suburban areas, located in the city of João Pessoa, Brazil. Bees visitors were observed monthly from February 2012 to January Richardia grandiflora flowers were attractive to 24 species of bees. The subfamilies Apinae and Halictinae were the most represented, with 12 and 10 species, respectively. Only one species of Megachilinae and Andreninae were observed. The suburban areas showed higher richness than urban areas, mainly due to noneusocial species of bees. In urban areas we observed a predominance of visits by the introduced species Apis mellifera. Most species collected both floral resources (nectar and pollen), although nectar was foraged preferentially. Trigona spinipes and Frieseomelitta doederleini foraged only pollen. The peak of visits was observed earlier in suburban areas compared to urban areas. Individuals of the species Apis mellifera, Trigona spinipes, present in all areas and Partamona littoralis contacted floral reproductive structures at all visits, and were considered the main pollinators of Richardia grandiflora. The other species were considered occasional pollinators. Individuals of R. grandiflora were in flowering and fruiting throughout the year. Thus Richardia grandiflora is an important source of resources for bees and plays an important role in the maintenance of bee populations in urban and suburban areas. Keywords: ruderal, pollination, pollinators, floral resources Apis mellifera.

8 Lista de Figuras Figura 1 Localização das quatro áreas de estudo: U1 (Vila Olímpica Ronaldo Marinho/Dede); U2 (Secretaria de Segurança e Defesa Social), P1 (Estação Experimental de Mangabeira), P2 (Sítio Ponta de Gramame). Fonte: Google Earth, Figura 2 Áreas de estudo. (a) U1 - Vila Olímpica Ronaldo Marinho/Dede. (b) U2 - Secretaria de Estado da Segurança e Defesa Social. (c) P1 - Estação Experimental de Mangabeira. (d) P2 - Sítio Ponta de Gramame. Fotos: Renata M. Cruz. 16 Figura 3 Richardia grandiflora. (a) Inflorescência (b) Flor. (c) Cálice e fruto maduro. (d) Corte do ovário. (e) Disco nectarífero. Foto: Carolina Liberal. 17 Figura 4 Figura 5 Quadrados utilizados para a observação dos visitantes florais. (a) Esquema dos quadrados (1 m 2 ) e distância mínima entre eles. (b) Marcação do quadrado em uma área de estudo. Foto: Renata M. Cruz. Abelhas visitantes florais de Richardia grandiflora. (a) Apis mellifera; (b) Augochlora sp.; (c) Callonychium brasiliense; (d) Ceratina sp.; (e) Dicranthidium arenarium; (f) Plebeia flavocincta. Fotos: Renata M. Cruz Figura 6 Riqueza de espécies eussociais e não eussociais obtidas para as áreas urbanas e periurbanas. 23 Figura 7 Boxplots do número de visitas observados por dia em cada área. Letras diferentes indicam diferenças significativas (p<0,05) entre as áreas, de acordo com os testes de Kruskall-Wallis e a posteriori de comparações múltiplas. 23 Figura 8 Boxplots do número de flores por quadrante obtido em cada área. Letras diferentes indicam diferenças significativas (p<0,05) entre as áreas, de acordo com os testes de Kruskall-Wallis e a posteriori de comparações múltiplas. 24

9 Figura 9 Número de visitas obtidas por horário, ao longo da manhã, nas áreas urbanas. 25 Figura 10 Número de visitas obtidas por horário, ao longo da manhã, nas áreas periurbanas. 25 Figura 11 Número de visitas, por espécies de abelhas, registradas ao longo da manhã na área U1. 26 Figura 12 Número de visitas, por espécies de abelhas, registradas ao longo da manhã na área U2. 26 Figura 13 Número de visitas, por espécies de abelhas, registradas ao longo da manhã na área P1. 27 Figura 14 Número de visitas, por espécies de abelhas, registradas ao longo da manhã na área P2. 27 Figura 15 Figura 16 Porcentagem de visitas para coleta de cada recurso floral (pólen/néctar), por espécie de abelhas, na área U1. Porcentagem de visitas para coleta de cada recurso floral (pólen/néctar), por espécie de abelhas, na área U Figura 17 Figura 18 Porcentagem de visitas para coleta de cada recurso floral (pólen/néctar), por espécie de abelhas, na área P1. Porcentagem de visitas para coleta de cada recurso floral (pólen/néctar), por espécie de abelhas, na área P

10 Lista de Tabelas Tabela 1 Espécies de abelhas (Apidae) registradas nas áreas urbanas e periurbanas. 21

11 Sumário 1 Introdução Objetivos Objetivo Geral Objetivos Específicos Metodologia Área de Estudo Richardia grandiflora (Cham. & Schltdl.) Steud Visitantes Florais Análises Estatísticas Resultados Discussão Considerações finais Referências... 35

12 12 1 Introdução Muitas espécies de insetos utilizam as plantas como fonte de alimento, de forma que a evolução das plantas e dos insetos está fortemente ligada. Essa coevolução pode ser observada através do processo de polinização no qual a relação é benéfica para ambos (RUPPERT; BARNES, 1996). De acordo com Baker e Hurd (1968), a diversidade das angiospermas está intimamente relacionada ao aumento na diversidade dos grupos de insetos. A polinização ocorre quando o grão de pólen é levado para o estigma da flor. Esse processo pode ser de forma cruzada, quando a transferência ocorre da antera de uma flor para o estigma de uma flor de outro indivíduo da mesma espécie (STORER, 1998). Para o animal, a polinização é um produto secundário da coleta de um recurso que pode ser pólen, néctar, resina, óleo entre outros, que é oferecido pelas flores, enquanto para as plantas é o modo de se reproduzir e aumentar o fluxo gênico entre os indivíduos (JANZEN, 1980). Esse fluxo gênico proporciona novas combinações e gera um aumento na produção de frutos e sementes (STORER, 1998). É estimado que 90% das 250 mil espécies de angiospermas são polinizadas por animais, principalmente por insetos (BUCHMANN; NABHAN, 1996; RAVEN; EVERT; EICHHORN, 2007). As abelhas, dentre os insetos, são consideradas os principais polinizadores de plantas cultivadas e silvestres (FREITAS; PEREIRA, 2004; KEVAN; IMPERATRIZ-FONSECA, 2002) sendo de grande importância para a manutenção de muitos ecossistemas (STORER, 1998). Além disso, segundo a Organização das Nações Unidas para Alimentação e Agricultura (2004), cerca de 73% das plantas cultivadas são de alguma forma dependentes da polinização, o que torna as abelhas fundamentais para a produção agrícola. Em vista disso, é importante a busca pelo conhecimento acerca da biologia das abelhas, pois a reprodução e o fluxo gênico de inúmeras espécies vegetais são dependentes delas, por conseguinte, a sua preservação (KRUG; ALVES-DOS-SANTOS, 2008). Estudos realizados por Klein et al. (2007) e Kremen et al. (2007) acerca do manejo da paisagem e da importância dos polinizadores para a produção agrícola evidenciaram um declínio na diversidade e abundância de polinizadores. Esse declínio foi sugerido em muitos outros estudos, tornando apropriada a discussão acerca da importância dos polinizadores (BIESMEIJER et al., 2006; KEARNS;

13 13 INOUYE, 1997; KEVAN; PHILLIPS, 2001; KLEIN et al., 2007; RICKETTS et al., 2008). As possíveis e principais causas dessa redução das populações de polinizadores nativos estariam vinculadas às degradações da paisagem gerada por diversos fatores, como introdução de espécies exóticas, desmatamento, intensificação agrícola, práticas agrícolas predatórias e fragmentação de habitats (KEVAN; PHILLIPS, 2001, KREMEN et al., 2002, STEFFAN-DEWENTER et al., 2002). A redução da vegetação nativa elimina espécies que as abelhas necessitam para sua sobrevivência, restringindo a variedade de plantas em floração em cada período do ano, o que ocorre quando essas áreas são trocadas por monoculturas, que habitualmente florescem por um curto período de tempo (DIAS; RAW; IMPERATRIZ-FONSECA, 1999; KREMEN; WILLIAMS; THORP, 2002). Essas modificações podem afetar a reprodução de plantas endêmicas e consequentemente o desaparecimento dos animais que dependem delas (PINHEIRO-MACHADO; SILVEIRA, 2006). Além disso, a redução na abundância e diversidade de polinizadores vem prejudicando a produção agrícola de diversas culturas (KLEIN et al., 2007). As plantas ruderais, de acordo com o pensamento ecológico, são aquelas adaptadas a áreas onde a vegetação nativa foi intensamente degradada. A função dessas plantas é proteger o solo contra erosão e recriar um ambiente adequado para o processo de sucessão ecológica que levará a restauração da vegetação encontrada antes do processo de degradação. Essas plantas geralmente possuem um crescimento vegetativo rápido, sendo a maioria ervas anuais ou bianuais, com produção rápida de sementes e extensa distribuição geográfica (MATESANZ; VALLADARES, 2009). Muitas vezes são consideradas indesejadas porque competem com espécies cultivadas, sendo classificadas como daninhas ou invasoras, de forma geral, porque não são compatíveis com as atividades humanas (LORENZI, 2008). Os conceitos de ruderal e daninha são diferentes, como destaca Rizzini (1997), contudo é possível ver que existem espécies que pertencem a ambas as categorias. Entretanto, a presença de espécies ruderais também pode ser benéfica, pois elas auxiliam na manutenção dos polinizadores fornecendo recursos durante o ano todo (IMPERATRIZ-FONSECA, 2005; PATRÍCIO et al., 2005). No Brasil, a insuficiência de estudos básicos sobre a ecologia de plantas ruderais já foi ressaltada (BLANCO, 1972), podendo ser encontrados poucos trabalhos que estejam direcionados a essas espécies (ex. PEREIRA 2008, FONSECA et al., 2008,

14 14 MACHADO; LOIOLA 2000, KIILL et al., 2000), o que demonstra a necessidade da obtenção de dados sobre sua biologia e associações com insetos. Considerada a quarta maior família dentro das Angiospermas, a família Rubiaceae compreende aproximadamente espécies e 650 gêneros (STRUWE, 2002) e ocorre principalmente nas regiões tropicais e subtropicais (JUDD et al., 2008). No Brasil, compreende 118 gêneros e 1347 espécies (BARBOSA et al., 2010). No nordeste, foram registrados 66 gêneros e 277 espécies (BARBOSA et al., 1996). Dentro dessa família são encontradas espécies de valor econômico como Coffea arabica L., o conhecido café (COELHO; AGRA; BARBOSA, 2006). Richardia grandiflora (Cham. & Schltdl.) Steud., vulgarmente conhecida como ervanço, poaia ou ipeca-mirim, pertencente à família Rubiaceae é uma erva ruderal que, no Brasil, pode ser encontrada em todas as regiões (PEREIRA; BARBOSA, 2006). Além disso, de acordo com Agra et al. (2007) essa espécie possui indicações farmacológicas. Os estudos realizados com R. grandiflora estão concentrados nas suas características fitoquímicas (PEREIRA, 2011; TOMAZ, 2008; TOMAZ et al., 2008). Referências às abelhas visitantes florais de R. grandiflora podem ser encontrados, em sua maioria, em trabalhos gerais envolvendo levantamentos da flora utilizada por insetos e análises polínicas de mel (BOFF, 2008; KIILL et al., 2000; MOURA, 2008; NASCIMENTO, 2011; PIRES et al., 2009; POTT; POTT, 1986; SANTOS; KIILL; ARAÚJO, 2006; SILVA, 2006; SILVA et al., 2008; VIDAL; SANTANA; VIDAL, 2008). Existe apenas um estudo direcionado à biologia floral, sistema reprodutivo e polinizadores de Richardia grandiflora, realizado por Cruz (2011). Analisando a insuficiência de estudos voltados à biologia das plantas ruderais, como o seu valor na conservação e diversidade dos polinizadores, é imprescindível o estudo das abelhas visitantes florais e polinizadoras de Richardia grandiflora.

15 15 2 Objetivos 2.1 Objetivo Geral Obter informações sobre as abelhas visitantes florais e polinizadoras de Richardia grandiflora (Cham. & Schltdl.) Steud em áreas urbanas e periurbanas do município de João Pessoa. 2.2 Objetivos Específicos Inventariar as abelhas visitantes florais de R. grandiflora nas quatro áreas de estudo; Avaliar a riqueza, frequência e número de visitas das abelhas visitantes florais em cada área; Verificar se existe relação entre o número de visitas e a densidade de flores de R. grandiflora; Registrar o horário de visitação das abelhas visitantes florais de R. grandiflora. Verificar os recursos florais explorados pelas abelhas visitantes florais; Identificar os polinizadores de R. grandiflora.

16 16 3 Metodologia 3.1 Área de Estudo O estudo foi desenvolvido no município de João Pessoa, localizado no estado da Paraíba, Brasil. O clima da região, de acordo com as divisões climáticas de Köppen, está inserido dentro do domínio tropical quente-úmido (As ). Caracteriza-se por apresentar um período chuvoso que se inicia no mês de fevereiro/março e prolonga-se até julho/agosto. O período seco começa no mês de setembro e estende-se até fevereiro. As médias térmicas anuais são de C e as precipitações pluviométricas situam-se em torno de 1500 mm/ano (FELICIANO; MELO, 2003). Foram utilizadas um total de quatro áreas de estudo, distribuídas em duas diferentes categorias (Figura 1 e 2), com intenção de comparação da composição e frequência dos polinizadores, bem como a riqueza e número de visitas das abelhas entre as áreas. Urbana (U) - Duas áreas urbanas do município de João Pessoa, a Vila Olímpica Ronaldo Marinho (7 6'45"S, 34 51'3"W), antigo Dede, localizada no bairro dos Estados, e a Secretaria de Estado da Segurança e Defesa Social (7 9'42"S, 34 50'12"W), localizada no bairro de Mangabeira; Periurbana (P) - Duas áreas periurbanas do município de João Pessoa, a Estação Experimental de Mangabeira (07 11'52"S, 34 48'42"W), pertencente à Empresa Estadual de Pesquisa Agropecuária da Paraíba (EMEPA-PB), e um sítio Ponta de Gramame localizado no bairro de Gramame (7 12'26"S, 34 51'55"W).

17 17 Figura 1 Localização das quatro áreas de estudo: U1 (Vila Olímpica Ronaldo Marinho/Dede); U2 (Secretaria de Segurança e Defesa Social), P1 (Estação Experimental de Mangabeira), P2 (Sítio Ponta de Gramame). Fonte: Google Earth, Figura 2 Áreas de estudo. (a) U1 - Vila Olímpica Ronaldo Marinho/Dede. (b) U2 - Secretaria de Estado da Segurança e Defesa Social. (c) P1 - Estação Experimental de Mangabeira. (d) P2 - Sítio Ponta de Gramame. Fotos: Renata M. Cruz.

18 Richardia grandiflora (Cham. & Schltdl.) Steud. Richardia grandiflora (Cham. & Schltdl.) Steud. possui inflorescência do tipo glomérulo capituliforme (Figura 3a), contornadas por 4 brácteas foliares involucrais (Figura 3b). Os frutos são esquizocarpos, que se separam em três mericarpos indeiscentes quando maduros (Figura 3c). As flores de são andróginas, diperiantadas, heteroclamídeas e possuem um cálice hexâmero, soldado na base. A Corola é infundibuliforme, branca e lilás, hexâmera, com um anel de tricomas na porção inferior interna. Androceu com 6 estames, homodínamos, excertos, presos na fauce; anteras ditecas, dorsifixas, com deiscência longitudinal. Ovário ínfero, gamocarpelar, trilocular, cada lóculo com um único óvulo (Figura 3d); estigma trífido. Foi observada a presença de um disco nectarífero na base da corola (Figura 3e). As flores de R. grandiflora iniciam a antese aproximadamente às 7h, permanecendo atrativas próximo ao meio dia. Durante o período da tarde as flores se encontram com aparência murcha, e apresentam duração de apenas um dia. O estigma se encontra receptivo no momento de abertura da flor e se mantem deste modo em todos os horários observados da mesma forma e há disponibilidade polínica assim que a flor abre. Experimentos de polinização controlada evidenciaram que R. grandiflora necessita de polinização cruzada e que esta depende da ação de vetores bióticos de pólen (CRUZ, 2011). a b e Figura 3 Richardia grandiflora. (a) Inflorescência (b) Flor. (c) Cálice e fruto maduro. (d) Corte do ovário. (e) Disco nectarífero. Foto: Carolina Liberal.

19 Visitantes Florais O diagnóstico dos visitantes florais foi realizado mensalmente de fevereiro de 2012 a janeiro de Em cada área, as observações foram realizadas em três grupos de 50 flores. Cada grupo estava contido dentro de um quadrado de 1 m 2 e distando, no mínimo, 3 m do outro (Figura 4). As observações das flores foram realizadas das 7h00min às 12h00min, durante 15 min a cada meia hora, sendo 5 min em cada grupo de flores. Dessa forma, foi obtido um total de 30 min de observação por hora, totalizando 2h30min por dia de observação. Através das observações foi possível obter informações acerca da riqueza, frequência de visitantes e horário de visitação. O comportamento dos visitantes quanto à coleta de recursos florais e a ocorrência de contato com os estigmas foram verificados através das observações visuais e análise de fotografias. Além disso, o número total de flores presentes nos quadrados foram contabilizados para relacionar ao número de visitas obtidas. Após cada período de observação, exemplares das abelhas visitantes florais foram coletados, com rede entomológica e frascos coletores, para identificação em laboratório. Em seguida, foram colocados em câmara mortífera contendo acetato de etila, montados e depositados na Coleção Entomológica do Departamento de Sistemática e Ecologia da Universidade Federal da Paraíba. a b Figura 4 Quadrados utilizados para a observação dos visitantes florais. (a) Esquema dos quadrados (1 m 2 ) e distância mínima entre eles. (b) Marcação do quadrado em uma área de estudo. Foto: Renata M. Cruz.

20 20 No processo de identificação, foi utilizada a chave taxonômica de Silveira et al. (2002) para gêneros de abelhas que ocorrem no Brasil. O nível específico foi atingido através do auxílio de chaves taxonômicas de grupos específicos e comparação com a coleção de referência da Universidade Federal da Paraíba. Foi utilizada a classificação proposta por Melo & Gonçalves (2005) e seguida por Moure et al. (2007), na qual todas as abelhas então agrupadas na família Apidae. Nessa classificação, as famílias consideradas por Michener (2007) e Silveira et al. (2002) são tratadas como subfamílias. 3.3 Análises Estatísticas Os cálculos foram realizados utilizando o pacote estatístico R (versão ). Para verificar se houve diferença entre o número de flores/quadrado obtidos em cada área, bem como o número visitas registrados por área, foi utilizado o teste de Kruskal-Wallis, seguido do teste a posteriori Kruskalmc. A aceitação ou rejeição da hipótese nula foi realizada adotando o nível de significância p = 0,05 (Siegel & Castellan Jr., 2006). Por fim, a correlação de Spearman foi aplicada para verificar se há relação entre o número de flores e o número de visitas obtidas por quadrante.

21 21 3 Resultados As observações realizadas revelaram que as flores de Richardia grandiflora atraem abelhas, as quais utilizaram néctar e/ou pólen como recurso floral. Foi registrado um total de 24 espécies de abelhas, pertencentes a 14 gêneros e quatro subfamílias (Tabela 1). As subfamílias Apinae e Halictinae foram as melhores representadas, com 12 e 10 espécies, respectivamente. Paras as subfamílias Megachilinae e Andreninae foi encontrada uma espécie para cada. Dentre as espécies observadas, apenas duas foram registradas nas quatro áreas, Apis mellifera (Figura 4a) e Trigona spinipes. Dez espécies foram registradas apenas em uma única área: Augochlora (Augochlora) cf. esox, Augochlora (Augochlora) sp. 2 (Figura 5b), Augochloropsis sp., Ancylocelis apiformis, Ceratina (Ceratinula) (Figura 5d), Dialictus sp. 1, Exomalopsis (Exomalopsis) cf. analis, Exomalopsis (Exomalopsis) sp., Frieseomelitta doederleini, Partamona littoralis. As áreas urbanas apresentaram uma riqueza menor que as áreas periurbanas, com 3 espécies observadas na U1, 7 espécies na área U2, 20 espécies na área P1 e 17 espécies na área P2. Considerando separadamente os grupos de abelhas, percebeu-se que a riqueza de espécies eussociais como a Plebeia flavocincta (figura 5f), Trigona spinipes, Frieseomelitta doederleini e Partamona littoralis variou pouco entre as áreas (Figura 6), com o menor valor obtido para a área U2 (2 espécies) e o maior para as áreas P1 e P2 (4 espécies). Por outro lado, a riqueza de espécies de abelhas não eussociais como Dicranthidium arenarium (Figura 5e), Dialictus sp, Augochlora (Augochlora) cf. esox, Callonychium brasiliensis (Figura 5c), Exomalopsis (Exomalopsis) cf. analis e Melissoptila uncicornis foi superior nas áreas periurbanas, sendo encontradas 9 espécies na área P1 e 7 na área P2. Analisando o número de visitas obtido por dia em cada área (Figura 7), é possível observar um maior valor para a área U1. Entretanto, de acordo com teste de Kruskal-Wallis, foi verificada uma diferença estatisticamente significativa apenas entre as áreas U1 e U2 (p < 0,05). Para o número de flores por quadrante pode ser observada diferença entre as áreas (Figura 8). Contudo, o teste de Kruskall-Wallis apontou diferenças significativas entre algumas áreas (ex. U1 e U2). Não foi observada nenhuma correlação significativa entre o número de flores por quadrado e o número total de visitas obtido em cada área. Da mesma forma, não

22 22 foram obtidas correlações significativas entre a densidade de flores e as visitas por grupos de abelhas (Apis mellifera, eussociais nativas e não eussociais). Tabela 1 Espécies de abelhas (Apidae) registradas nas áreas urbanas e periurbanas. ANDRENINAE Espécies de abelhas (Apidae) U1 U2 P1 P2 Calliopsini Callonychium brasiliense (Ducke, 1907) APINAE Apini Apina Apis mellifera Linnaeus, 1758 Meliponina Frieseomelitta doederleini (Friese, 1900) Partamona littoralis Pedro & Camargo, 2003 Plebeia flavocincta (Cockerell, 1912) Trigona spinipes (Fabricius, 1793) Emphorini Ancyloscelis apiformis (Fabricius, 1793) Eucerini Melissoptila uncicornis (Ducke, 1910) Exomalopsis (Exomalopsis) cf. analis Spinola, Exomalopsini 1853 Xylocopini Exomalopsis (Exomalopsis) sp. Ceratinina Ceratina (Ceratinula) manni Cockerell, 1912 HALICTINAE Ceratina (Crewella) sp. 1 Ceratina (Crewella) sp. 2 Halictini Dialictus opacus (Moure, 1940) Dialictus sp. 1 Dialictus sp. 2 Augochlorini Augochlora (Augochlora) cf. esox (Vachal, 1911) MEGACHILINAE Augochlora (Augochlora) sp. 1 Augochlora (Augochlora) sp. 2 Augochlora (Oxystoglosella) sp. 1 Augochlora (Oxystoglosella) sp. 2 Augochlora (Oxystoglosella) sp. 3 Augochloropsis sp. Anthidiini Dicranthidium arenarium (Ducke, 1907)

23 23 a b c d e f Figura 5 Abelhas visitantes florais de Richardia grandiflora. (a) Apis mellifera; (b) Augochlora sp.; (c) Callonychium brasiliense; (d) Ceratina sp.; (e) Dicranthidium arenarium; (f) Plebeia flavocincta. Fotos: Renata M. Cruz.

24 24 Figura 6 Riqueza de espécies eussociais e não eussociais obtidas para as áreas urbanas e periurbanas. Figura 7 Boxplots do número de visitas observados por dia em cada área. Letras diferentes indicam diferenças significativas (p<0,05) entre as áreas, de acordo com os testes de Kruskall-Wallis e a posteriori de comparações múltiplas.

25 25 Figura 8 Boxplots do número de flores por quadrante obtido em cada área. Letras diferentes indicam diferenças significativas (p<0,05) entre as áreas, de acordo com os testes de Kruskall-Wallis e a posteriori de comparações múltiplas. As visitas tiveram início entre 07h00 e 07h10 da manhã, sendo registrado um maior número de visitas no intervalo entre 08h30 e 10h30 nas áreas urbanas e 07h30 e 08h30 nas áreas periurbanas. A partir desses horários as visitas diminuíram, com os menores valores registrados às 11h30 (Figura 9 e 10). Nas áreas urbanas (U1 e U2) foi observada uma predominância de visitas pela espécie introduzida Apis mellifera na maioria dos horários (Figuras 11 e 12). Na área U1 as visitas por A. mellifera corresponderam a 95% do total e 76% na área U2. Na área periurbana P1 os indivíduos de A. mellifera também foram os mais frequentes com 42% do total de visitas e predominaram na maioria dos horários observados. Diferentemente, na área periurbana P2 Apis mellifera apresentou uma porcentagem inferior a 1% e as espécies predominantes foram Augochlora spp. (44%) e Partamona littoralis (28%), ocorrendo em todos os horários observados (Figura 13 e 14).

26 26 urbanas. Figura 9 Número de visitas obtidas por horário, ao longo da manhã, nas áreas periurbanas. Figura 10 Número de visitas obtidas por horário, ao longo da manhã, nas áreas

27 27 Figura 11 Número de visitas, por espécies de abelhas, registradas ao longo da manhã na área U1. Figura 12 Número de visitas, por espécies de abelhas, registradas ao longo da manhã na área U2.

28 28 Figura 13 Número de visitas, por espécies de abelhas, registradas ao longo da manhã na área P1. Figura 14 Número de visitas, por espécies de abelhas, registradas ao longo da manhã na área P2.

29 Porcentagem de coletas (%) Abelhas Visitantes Florais de Richardia grandiflora (Rubiaceae) em quatro áreas do município de João Pessoa, Paraíba. 29 A maioria das espécies coletou ambos os recursos florais (pólen e néctar). Dentre essas espécies grande parte coletou preferencialmente néctar. Os indivíduos das espécies Frieseomelitta doederleini e Trigona spinipes coletaram exclusivamente pólen, enquanto os de Augochloropsis sp., Dicrantidium arenarium, Exomalopsis spp. e Partamona littoralis coletaram apenas néctar, em todas as áreas em que ocorrem (Figura 15, 16, 17 e 18) A. mellifera P. flavocincta T. spinipes Pólen Néctar Figura 15 Porcentagem de visitas para coleta de cada recurso floral (pólen/néctar), por espécie de abelhas, na área U1. Figura 16 Porcentagem de visitas para coleta de cada recurso floral (pólen/néctar), por espécie de abelhas, na área U2.

30 30 Figura 17 Porcentagem de visitas para coleta de cada recurso floral (pólen/néctar), por espécie de abelhas, na área P1. Figura 18 Porcentagem de visitas para coleta de cada recurso floral (pólen/néctar), por espécie de abelhas, na área P2.

31 31 Todas as espécies de abelhas foram observadas tocando as anteras e estigmas. Entretanto, os indivíduos da espécie Apis mellifera merecem destaque, porque estiveram presentes em todas as áreas e foram os mais frequentes em três delas (U1, U2 e P1), contatando as estruturas reprodutivas florais em todas as visitas. Os indivíduos da espécie Trigona spinipes também devem ser destacados, pois, da mesma forma que A. mellifera, estiveram presentes em todas as áreas. Por fim, embora as demais espécies de abelhas também tenham sido observadas tocando as estruturas reprodutivas florais, devido ao menor tamanho, a frequência de contato possivelmente foi menor do que as observadas para A. mellifera, T. spinipes e P. littoralis, sendo consideradas como polinizadores ocasionais.

32 32 5 Discussão No presente estudo, observou-se que as flores de Richardia grandiflora foram uma importante fonte de recurso e atrativas para diversas espécies de abelhas, as quais utilizaram néctar e/ou pólen como recursos florais. Outros estudos também corroboraram que Richardia grandiflora atrai grande quantidade de visitantes que em sua maioria é constituído por abelhas (CRUZ, 2011). Dentre as abelhas visitantes, estão inseridas tanto espécies solitárias, Callonychium brasiliense (SILVEIRA; MELO; ALMEIDA, 2002), quanto eussociais, como Apis mellifera, Frieseomellita doederleini, Plebeia flavocincta e Trigona spinipes (SILVEIRA; MELO; ALMEIDA, 2002; VELTHUIS, 1997). Indivíduos de Richardia grandiflora em floração foram encontrados durante todo o período de estudo. Essa espécie é referenciada na literatura como uma erva anual e ou bianual de ciclo de vida curto, rápidas taxas de crescimento, alta produção de sementes e de ampla distribuição geográfica (MATESANZ; VALLADARES, 2009). Assim, essa planta ruderal disponibiliza recursos durante o ano inteiro, desempenhando uma importante função na conservação de espécies de abelhas solitárias e sociais. As espécies Apis mellifera, Callonychium brasiliense, Frieseomelitta doederleini e Trigona spinipes, além de espécies dos gêneros Augochloropsis, Ceratina, Dialictus e Exomalopsis, encontradas neste estudo, já foram referidas em estudos sobre plantas melitófilas utilizando recursos florais de Richardia grandiflora (BOFF, 2008; MOURA, 2008; PINHEIRO et al., 2008; PIRES et al., 2009; POTT; POTT, 1986; SANTOS; KIILL; ARAÚJO, 2006; SCHLINDWEIN, 2003; SILVA, 2006; SILVA et al., 2008; VIDAL; SANTANTA; VIDAL, 2008). Além disso, com exceção de Ancyloscelis apiformis, Ceratina (Ceratinula) manni, Dicranthidium arenarium e Partamona littoralis, todas as demais espécies de abelhas foram mencionadas como visitantes florais no estudo sobre polinização de Richardia grandiflora, realizado por Cruz (2011). As áreas urbanas apresentaram uma riqueza de espécies menor que as áreas periurbanas. A riqueza de abelhas eussociais pouco se alterou entre as áreas urbanas e periurbanas, possivelmente por possuírem grande capacidade de localizar e armazenar alimento, o que pode fazer com que elas tenham um melhor sucesso

33 33 em áreas onde os recursos são insuficientes, como as áreas urbanas (TAURA; LAROCA, 1991, VELTHUIS, 1997, ZANETTE et al., 2005). Diferentemente, as abelhas não eussociais apresentaram maior riqueza nas áreas periurbanas. Essas espécies não formam colônias numerosas e com alto grau de organização interna, como as eussociais, além de apresentarem requerimentos mais específicos para nidificação que possivelmente são mais escassos nas áreas urbanas. Os visitantes florais de R. grandiflora que apresentaram a maior frequência relativa das visitas, em quase todas as áreas, foram os indivíduos da espécie Apis mellifera. De acordo com Dyer (2002), essa espécie apresenta uma capacidade de recrutar muitos indivíduos e em direção a fontes abundantes de recursos florais. Além disso, os indivíduos da espécie A. mellifera entraram em contato com as anteras e estigmas em todas as visitas e, por isso, podem ser indicados como os principais polinizadores de R. grandiflora. Ainda que seja uma espécie introduzida, em muitos estudos A. mellifera é considerada polinizadora de várias espécies vegetais (ALVES, FREITAS, 2007; FREITAS; PAXTON, 1998; FREITAS; OLIVEIRA, 2002; JACOBI; DEL SARTO, 2007; MEDEIROS, 2001; NADIA; MACHADO; LOPES, 2007; SANTOS; MACHADO; LOPES, 2005; SIQUEIRA, 2007), sendo frequentemente utilizada em culturas com desígnio de aumentar a produção (KEARNS; INOYVE, 1997). A espécie Trigona spinipes também merece destaque, pois, assim como A. mellifera, esteve presente em todas as áreas. T. spinipes é uma espécie generalista, que constrói ninhos aéreos, sendo frequentemente encontrada em ambientes urbanos (ZANETTE et al., 2005). Outra espécie que deve ser destacada é Partamona littoralis, por ter apresentado a maior frequência relativa na área periurbana P2. Da mesma forma que A. mellifera, os indivíduos de T. spinipes e P. littoralis foram observados frequentemente tocando as estruturas reprodutivas florais, permitindo que também sejam apontados como importantes polinizadores de R. grandiflora. As demais espécies observadas, devido ao menor tamanho corporal, tocaram anteras e estigmas com uma frequência menor, possivelmente atuando como polinizadoras ocasionais. Entretanto, seria necessária a realização de testes específicos de eficiência de polinização. A maioria das espécies coletaram pólen e néctar como recursos florais. Dentre essas espécies, grande parte coletou preferencialmente néctar. Todas as espécies de abelhas observadas são de pequeno e médio porte (sensu SILVEIRA;

34 34 MELO; ALMEIDA, 2002), o que permite a entrada na flor e alcance do néctar na base da corola. Tipos polínicos de Richardia foram encontrados em diagnósticos de mel da espécie Apis mellifera como dominantes, acessórios ou isolados, com predominância, sobretudo, nos período chuvosos (BASTOS; SILVEIRA; SOARES, 2003; NASCIMENTO, 2011; SILVA, 2006; SODRÉ et al., 2007; SODRÉ et al., 2008). Além disso, grãos de pólen de espécies do gênero Richardia aparecem em análise de mel de meliponíneos, como dominantes nas amostras de Tetragonisca angustula e Nanotrigonna testaceicornis, assim sendo consideradas fontes importantes de néctar para essas duas espécies de abelhas (CARVALHO; NASCIMENTO; PEREIRA, 2006). Segundo Barth (1989), plantas utilizadas pelas abelhas para coleta de néctar são reconhecidas através da análise polínica do mel. Assim, espécies do gênero Richardia podem ser apontadas como importantes para a manutenção das colônias da espécie introduzida Apis mellifera e espécies nativas. No presente estudo não foi observada nenhuma correlação significativa entre o número de visitas e o número de flores por quadrante. Diversos estudos mostraram uma relação entre o número de flores observado e o número de visitas de abelhas e vespas (MACEDO; MARTINS, 1999; GONÇALVES et al., 2012, MOURA et al., 2007). Para uma melhor eficiência e menor gasto energético no forrageio, visitantes florais preferem utilizar plantas que disponibilizem maiores quantidades de recursos florais em um mesmo local (GONÇALVES et al., 2012).

35 35 6 Considerações finais Este estudo confirma que Richardia grandiflora é uma fonte importante de recursos, néctar e pólen, para os visitantes florais, principalmente abelhas em áreas urbanas e periurbanas. As flores de Richardia grandiflora foram atrativas para 24 espécies de abelhas e atuaram como importantes fontes de recursos, pois estiveram em floração durante todo o período experimental, oferecendo pólen e néctar. As visitas ocorreram durante toda a manhã com picos de visitação variando entre as áreas e sendo reduzidas no final da manhã no mesmo horário. Todas as espécies de abelhas foram observadas tocando anteras e estigmas e, portanto, podem atuar como polinizadoras de Richardia grandiflora. Os indivíduos da espécie Apis mellifera merecem destaque, porque ocorreram nas quatro áreas estudadas, apresentaram a maior frequência relativa na maioria delas e tocaram as estruturas reprodutivas florais em todas as visitas, sendo apontados como principais polinizadores de Richardia grandiflora. Além disso, as espécies Trigona spinipes, presente em todas as áreas, e Partamona littoralis, a mais frequente na área periurbana P2, tocaram com frequência nas anteras e estigmas, também podendo ser destacadas como importantes polinizadoras de R. grandiflora. Por fim, os indivíduos pertencentes às demais espécies de abelhas tocaram as estruturas reprodutivas florais com uma menor frequência, sendo apontados como polinizadores ocasionais. Os recursos alimentares para as abelhas são escassos nas áreas urbanas. Nas áreas periurbanas a época da floração das culturas pode ser bastante efêmera, tornando necessária a manutenção de fontes alternativas de recursos para os polinizadores durante o período fora do florescimento. Dessa forma, admite-se que as plantas ruderais, como Richardia grandiflora, desempenham importante papel na manutenção das populações de abelhas nas áreas urbanas e periurbanas. Além disso, essas espécies podem ser utilizadas no manejo de habitats cultivados e no seu entorno como uma alternativa para garantir recursos alimentares abundantes e diversificados durante todo o ano.

36 36 Referências AGRA, M. F.; FREITAS, P. F.; BARBOSA-FILHO, J. M. Synopsis of the plants known as medicinal and poisonous in Northeast of Brazil. Brazilian Journal of Pharmacognosy, v. 17, n. 1, p , ALVES, J. E.; FREITAS, B. M. Requerimentos de polinização da goiabeira. Ciência Rural, v. 37, n. 5, p , BARBOSA, M. R.; ZAPPI, D.; TAYLOR, C.; CABRAL, E.; JARDIM, J. G.; PEREIRA, M. S.; CALIÓ, M. F.; PESSOA, M. C. R.; SALAS, R.; SOUZA, E. B.; DI MAIO, F. R.; MACIAS, L.; ANUNCIAÇÃO, E. A.; GERMANO FILHO, P Rubiaceae. In: Lista de Espécies da Flora do Brasil. Jardim Botânico do Rio de Janeiro. Disponível em: < Acesso em: 06 junho BARBOSA, M. R. V.; MAYO, S. J. ; CASTO, A. A. J. F.; FREITAS, G. L.; PEREIRA, M. S.; GADELHA N. P. C.; MOREIRA, H. M. Checklist preliminar das angiospermas. In: SAMPAIO, E. V. S. B.; MAYO, S. J. ; BARBOSA, M. R. V (eds.). Pesquisa botânica nordestina: progresso e perspectivas. Recife: Sociedade Botânica do Brasil/Seção Regional de Pernambuco, BARTH, O. M. O pólen no mel brasileiro. Rio de Janeiro: Gráfica Luxor, BAKER, H. G.; HURD, P. D, JR. Intrafloral ecology. Annual Review of Entomology, v.13, p BASTOS, E. M. A. F.; SILVEIRA, V. M.; SOARES, A. E. E. Pollen spectrum of honey produced in cerrado areas of Minas Gerais state (Brazil). Brazilian Journal of Biology, v. 63, n. 4, p , BIESMEIJER, J. C.; ROBERTS, S. P. M.; REEMER, M.; OHLEMULLER, R.; EDWARDS, M.; PEETERS, T. ; SCHAFFERS, A. P.; POTTS, S. G.; KLEUKERS, R.; THOMAS, C. D.; SETTELE, J.; KUNI, W. E. Parallel declines in pollinators and insect-pollinated plants in Britain and the Netherlands. Science, v. 313, p , BLANCO, H. G. A importância dos estudos ecológicos nos programas de controle de plantas daninhas. O Biológico, v.38, p , BOFF, S. V. Flora de capões e Hymenoptera (abelhas e vespas) visitantes florais de flores no pantanal do Miranda-abobral Dissertação (Mestrado em Biologia Vegetal) Universidade Federal de Mato Grosso do Sul, BUCHMANN, S. L.; NABHAN, G. P. The forgotten pollinators. Washington: Island Press, CARVALHO, C. A. L.; NASCIMENTO, A. S.; PEREIRA, L. L. Plantas utilizadas por abelhas sem ferrão no Recôncavo Baiano. In: CONGRESSO BRASILEIRO DE APICULTURA, 16., 2006, Aracajú. Resumo Expandido... Aracajú: Confederação Brasileira de Apicultura, 2006.

37 37 COELHO, V. P. M.; AGRA, M. F.; BARBOSA, M. R. V. Estudo farmacobotânico das folhas de Tocoyena formosa (Cham. & Schltdl.) K. Schum. (Rubiaceae). Revista Brasileira de Farmacognosia, v. 16, p , CRUZ, R. M. Biologia floral e visitantes florais de Richardia grandiflora (Rubiaceae). Monografia (Graduação em Ciências Biológicas). Universidade Federal da Paraíba. 53p DIAS, B. S. F.; RAW, A.; IMPERATRIZ-FONSECA, V. L. International pollinators initiative: the São Paulo declaration on pollinators. Organisers: Brazilian Ministry of the Environment, University of Sao Paulo, Brazilian Corporation for Agricultural Research, DYER, F. C. The biology of the dance language. Annual Review of Entomology., v. 47, p , FAO (FOOD AND AGRICULTURE ORGANIZATION). Conservation and management of pollinators for sustainable agriculture - the international response, p In: Freitas, B. M. & Portela, J. O. B. (Eds.). Solitary bees: conservation, rearing and management for pollination. Imprensa Universitária/UFC. 285p FELICIANO, M. L. M.; MELO, R. B. (Org.). Atlas do Estado da Paraíba: Informação para gestão do patrimônio natural (mapas). 1. ed. João Pessoa: SEPLAN/IDEME, FREITAS, B. M.; PEREIRA, J. O. P. (eds). Solitary bees: conservation, rearing and management for pollination. Fortaleza: Imprensa Universitária/UFC, FREITAS, B. M.; PAXTON, R. J. A comparison of two pollinators: the introduced honey bee Apis mellifera and an indigenous bee Centris tarsata on cashew Anacardium occidentale in its native range of NE Brazil. Journal Applied Ecology, v. 35, p , FREITAS, C. V.; OLIVEIRA, P. E. Biologia reprodutiva de Copaifera langsdorffii Desf. (Leguminosae, Caesalpinioideae). Revista Brasileira de Botânica, v. 25, n. 3, p , FONSECA, L. C. N.; ALMEIDA, E. M.; ALVES, M. A. Fenologia, morfologia floral e visitantes de Psychotria brachypoda (Müll. Arg.) Britton (Rubiaceae) em uma área de Floresta Atlântica, Sudeste do Brasil. Acta bot. bras. v. 22, n. 1, p , GONÇALVES, B. B.; SILVA NETO, C. M.; CARNEIRO, V. A. estratégia de forrageamento de polinizadores em Galactia peduncularis (Benth.) Taub. (leguminosae: papilionoidea) no parque estadual da serra de caldas novas (GO). GEOAMBIENTE ON-LINE. Jataí-GO, n. 19, Disponível em: <www2.jatai.ufg.br/ojs/index.php/geoambiente> Acessado em: 22 de agosto de IMPERATRIZ-FONSECA, V. L. Conservação e uso de polinizadores no cenário mundial e no brasileiro. In: REUNIÃO ANUAL DA SBPC, 57., 2005, Fortaleza. Anais eletrônicos... São Paulo: SBPC/UFCE, v. 57. Disponível em: <

38 38 Acesso em: 08 maio JACOBI, C. M.; del SARTO, M. C. L. Pollination of two species of Vellozia (Velloziaceae) from high-altitude quartzitic grasslands, Brazil. Acta Botanica Brasilica, v. 21, n. 2, p , JANZEN, D. H. Ecologia vegetal nos trópicos. São Paulo: EPU/USP, JUDD, W. S.; CAMPBELL, C. S.; KELLOGG, E. A.; STEVENS, P. F.; DONOGHUE, M. J. Plant systematic: a phylogenetic approach. 3. ed. Sunderland: Sinauer Associates, KEARNS, C. A.; INOUYE, D. W. Pollinators, flowering plants, and conservation biology. BioScience, v. 47, n. 5, p , KEVAN, P. G.; PHILLIPS, T. P. The economic impacts of pollinator declines: an approach to assessing the consequences. Conservation Ecology, v. 5, n. 1, KEVAN, P.; IMPERATRIZ-FONSECA, V. L. (Eds). Pollinating Bees: the conservation link between agriculture and nature. Brasília: Ministério do Meio Ambiente, KIILL, L. H. P.; HAJI, F. N. P.; LIMA, P. C. F. Visitantes florais de plantas invasoras de áreas com fruteiras irrigadas. Scientia Agricola, v. 57, n. 3, p , KLEIN, A. M.; VAISSIÈRE, B. E.; CANE, J. H.; STEFFAN-DEWENTER, I.; CUNNINGHAM, S. A.; KREMEN, C.; TSCHARNTKE, T. Importance of pollinators in changing landscapes for world crops. Proceedings of the Royal Society B- Biological Sciences, v. 274, p , KREMEN, C.; WILLIAMS, N. M.; THORP, R.W. Crop pollination from native bees at risk from agricultural intensification. Proceedings of the National Academy of Science of the U.S.A., v. 99, p , KREMEN, C.; WILLIAMS, N. M.; AIZEN, M., GEMMILL-HERREN, B. et al. Pollination and other ecosystem services produced by mobile organisms: a conceptual framework for the effects of land-use change. Ecology Letters v.10, p , KRUG, C.; ALVES-DOS-SANTOS, I. A. The Use of Different Methods to Sample the Bee Fauna (Hymenoptera: Apoidea), a Study in the Mixed Temperate Rainforest in Santa Catarina State. Neotropical Entomology, v. 37, n 3, p , LORENZI, H. Árvores Brasileiras. Manual de identificação e Cultivo de Plantas Arbóreas Nativas do Brasil. 5. Ed. Nova Odessa SP: Instituto Plantarum, vol.1, 384p, MACEDO, J. F.; MARTINS, R. P. ECOLOGIA, COMPORTAMENTO E BIONOMIA A Estrutura da Guilda de Abelhas e Vespas Visitantes Florais de Waltheria americana L. (Sterculiaceae). An. Soc. Entomol. Brasil. v. 28, n.4, p. 617, 2007.

39 39 MACHADO; I. C.; LOIOLA, M. I. Fly pollination and pollinator sharing in two synchronopatric species: Cordia multispicata (Boraginaceae) and Borreria alata (Rubiaceae). Revista Brasileira de Botânica, São Paulo, v. 23, n.3, p , MATESANZ, S; VALLADARES, F. Plantas ruderales. Investigación y Ciencia, n. 390, p , MEDEIROS, P. C. R. Polinização de Turnera subulata Smith (Turneraceae) uma espécie ruderal com flores distílicas Dissertação (Mestrado em Biologia Vegetal) - Universidade Federal de Pernambuco, Recife, MELO, G. A. R.; GONÇALVES, R. B. Higher-level bee classifications (Hymenoptera, Apoidea, Apidae sensu lato). Revista Brasileira de Zoologia, v. 22, n.1; p MICHENER, C. D. The bees of the world. 2 ed. Johns Hopkins University Press. 953p MOURA, D. C. Interações entre plantas e abelhas na matas ciliares do rio São Francisco Tese (Doutorado em Biologia Vegetal) Universidade Federal de Pernambuco, Recife, MOURA, D. C.; MELO, J. I. M.; SCHLINDWEIN, C. Visitantes Florais de Boraginaceae A. Juss. no Baixo Curso do Rio São Francisco: Alagoas e Sergipe. Nota científica. Revista Brasileira de Biociências, Porto Alegre, v. 5, supl. 1, p , Moure, J. S.; Urban, D. & Melo, G. A. R. Catalogue of Bees (Hymenoptera, Apoidea) in the Neotropical Region. Sociedade Brasileira de Entomologia. 1058p NADIA, T. L.; MACHADO, I. C.; LOPES, A. V. Polinização de Spondias tuberosa Arruda (Anacardiaceae) e análise da partilha de polinizadores com Ziziphus joazeiro Mart. (Rhamnaceae), espécies frutíferas e endêmicas da caatinga. Revista Brasileira de Botânica, v. 30, n.1, p NASCIMENTO, A. S. Caracterização botânica e geográfica do mel de Apis mellifera L. produzido no território do Recôncavo da Bahia Dissertação (Mestrado em Ciências Agrárias) Universidade Federal do Recôncavo da Bahia, Cruz das Almas, PATRÍCIO, G. B.; GOMIG, E. G.; PRATA, E. M. B.; FERREIRA, B.; VILLAS-BOAS, J. K.; SASAKI, D. L.; FANG, H. S.; SOUZA, E. S. S. Identificação de fontes alternativas e avaliação da disponibilidade de recursos alimentares para polinizadores de tomates. In: CONGRESSO DE ECOLOGIA DO BRASIL, 7.,2005, Caxambú - MG. Resumos... Caxambú: CEB, Disponível em: < Acesso em: 08 abr PEREIRA, M. S.; BARBOSA, M. R. V. A família Rubiaceae na Reserva Biológica Guaribas, Paraíba, Brasil. Subfamília Rubioideae. Acta Botanica Brasilica, v.20, n.2, p , 2006.