Análise faunística e flutuação populacional de Moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae)

1 UNIVERSIDADE FEDERAL DA PARAÍBA CENTRO DE CIÊNCIAS AGRÁRIAS DEPARTAMENTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS CURSO DE AGRONOMIA Análise faunística e flutuação populacional de Moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) JOÁLISSON GONÇALVES DA SILVA Areia-PB Abril/2013

ii JOÁLISSON GONÇALVES DA SILVA Análise faunística e flutuação populacional de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) Trabalho de Graduação apresentado a Universidade Federal da Paraíba, Centro de Ciências Agrárias, Campus II, Areia-PB, como parte integrante dos requisitos para obtenção do Título de Engenheiro Agrônomo. Orientadores: Prof. Dr. Carlos Henrique de Brito Prof. Dr. Jacinto de Luna Batista Areia-PB Abril/2013

iii JOÁLISSON GONÇALVES DA SILVA Análise faunística e flutuação populacional de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae) Trabalho de graduação aprovado em: 05/04/2013 BANCA EXAMINADORA Prof. Dr. Carlos Henrique de Brito Orientador- DCB/CCA/UFPB M.Sc. Flávia Queiroz de Oliveira Examinadora Doutoranda UNESP/Jaboticabal M.Sc. Daniele Lavra Vieira Examinadora Doutoranda PPGA/UFPB Areia-PB Abril/2013

iv Dedico esse trabalho aos meus pais, por incondicional doação de amor, carinho, apoio, confiança e sacrifícios dedicados em função da educação durante toda vida. A toda a minha família, que esteve presente durante essa etapa. DEDICO

v AGRADECIMENTOS A DEUS, pela força em todos os momentos de minha vida; Aos meus Pais, Célia Gonçalves da Silva e José Alves da Silva (In memoriam), que me deram toda a estrutura para que me tornasse a pessoa que sou hoje. Pela confiança e pelo amor que me fortalecem todos os dias; Aos meus irmãos por todo carinho, amizade e apoio: Jocélia, Joéliton e Jocelmo; A minha namorada Thaís por está comigo em todos os momentos; À Universidade Federal da Paraíba (UFPB), pelo apoio institucional e ao CNPQ, pela concessão da bolsa; Ao professor Dr. Carlos Henrique de Brito, pela orientação, confiança, disponibilidade, ensinamentos transmitidos, amizade e pelo exemplo de dedicação; Ao professor Dr. Jacinto de Luna Batista pela orientação e apoio; A todos os professores do Curso de Agronomia pela paciência, dedicação e ensinamentos disponibilizados nas aulas, cada um de forma especial contribuiu para a conclusão desse trabalho e consequentemente para minha formação profissional; Aos estagiários, bolsistas, mestres e doutores dos Laboratórios de Entomologia e Zoologia: Robério, Wennia, Daniele, Geisa, Janaina Paulo, Vinicius, Francisco Caio, Wyara, Jackeline, Mileny, Luana; Ao Dr. Elton Lúcio de Araujo, da Universidade Federal Rural do Semi-Árido, UFERSA, Mossoró, RN, pela identificação dos insetos, alvos da pesquisa; Aos amigos de Graduação da turma 2008.2 em especial aos amigos: Hilderlande, Cristiany, Pâmela, Maria Idaline, José Lucivaldo, José Roberto, Adelaido, Alécio, por sempre esta ao meu lado;

vi Aos meus amigos de longa data que sempre estiveram comigo: Gustavo, Mauricio, Pedro Felipe, Eduardo, Williby, Euclides, Matheus, Fiama; A banca examinadora pelas sugestões no trabalho; trabalho. Enfim, a todos que contribuíram de forma direta ou indireta para a realização desse

vii SUMÁRIO LISTA DE TABELAS... ix LISTA DE FIGURAS... xi RESUMO... xii ABSTRACT... xiii 1. INTRODUÇÃO... 1 2. REVISÃO DE LITERATURA... 3 2.1. Importância econômica... 3 2.2. Moscas-das-frutas... 3 2.3. Biologia de Ceratitis capitata e Anastrepha spp.... 4 2.4. Plantas hospedeiras... 5 2.5. Análise faunística de moscas-das-frutas... 6 2.6. Flutuação populacional de moscas-das-frutas... 7 3. MATERIAL E MÉTODOS... 9 3.1. Área experimental... 9 3.2. Coleta dos frutos e obtenção dos adultos... 10 3.3. Identificação de espécies de moscas-das-frutas e parasitóides... 11 3.4. Parâmetros avaliados com base nas coletas dos frutos (Análise faunística)... 11 3.4.1. Análise faunística... 11 3.4.2. Frequência... 11 3.4.3. Constância (C)... 12 3.4.4. Riqueza (S)... 12 3.4.5. Número de espécies dominantes... 12 3.5. Flutuação populacional... 12 3.6. Parâmetros avaliados com base nas coletas dos frutos (Infestação)... 13 3.6.1. Nível de Infestação... 13 3.6.2. Viabilidade pupal (VP)... 13 3.6.3. Taxa de emergência (E)... 13 3.6.4. Nível de parasitismo (PT)... 13 4. RESULTADOS E DISCUSSÃO... 14 4.1. Levantamento e diversidade de moscas-das-frutas... 14

viii 4.2 Hospedeiros de moscas-das-frutas... 16 4.3. Flutuação populacional de moscas-das-frutas... 19 4.4. Análise faunística de moscas-das-frutas... 23 4.5. Níveis de infestação de moscas-das-frutas... 28 4.6 Moscas-das-frutas e parasitóides... 33 5. CONCLUSÕES... 35 6. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS... 36

ix LISTA DE TABELAS TABELA 1. Locais de coleta dos frutos e suas respectivas coordenadas geográficas. Areia- PB...9 TABELA 2. Número de tefritídeos coletados em frutos de solo e planta no município de Areia, no período de março/2011 a outubro/2012...14 TABELA 3. Número de fêmeas de moscas-das-frutas dos gêneros Anastrepha e Ceratitis, obtidas de frutos (solo e planta) em pomar doméstico de diferentes propriedades, no município de Areia PB, no período de março/2011 a outubro/2012...15 TABELA 4. Número de fêmeas de moscas-das-frutas coletadas em diferentes hospedeiros, no período de março/2011 a outubro/2012, Areia PB...17 TABELA 5. Umidade relativa e precipitação referentes aos meses de março/2011 a outubro/2012, do município de Areia-PB...22 TABELA 6. Análise faunística geral das espécies de moscas-das-frutas obtidas de frutos (solo e planta), em pomar doméstico de diferentes propriedades, no município de Areia PB, no período de março/2011 a outubro/2012...24 TABELA 7. Dominância, frequência e constância das espécies de moscas-das-frutas obtidas de frutos (solo e planta), em pomar doméstico de diferentes propriedades, no município de Areia PB, no período de março/2011 a outubro/2012...25 TABELA 8. Índices faunísticos específicos analisados para seis espécies de moscas-dasfrutas obtidas de frutos (solo e planta), em pomar doméstico de diferentes propriedades, no município de Areia PB, no período de março/2011 a outubro/2012...27 TABELA 9. Peso dos frutos (solo e planta) coletados em diferentes hospedeiros, no período de março/2011 a outubro/2012...28

x TABELA 10. Índices de infestação de moscas-das-frutas no município de Areia PB, no período de março/2011 a outubro/2012...32

xi LISTA DE FIGURAS FIGURA 1. Distribuição geográfica dos pomares domésticos utilizados para as coletas de moscas-das-frutas no município de Areia PB...10 FIGURA 2. Flutuação populacional de moscas-das-frutas do gênero Anastrepha, obtidas de frutos (solo e planta), em pomar doméstico de diferentes propriedades, no município de Areia PB e dados de temperatura, no período de março/2011 a outubro/2012, Areia PB...21 FIGURA 3. Porcentagem dos tefritídeos e parasitóides obtidos de frutos (solo e planta), em pomar doméstico de diferentes propriedades, no município de Areia PB, no período de março/2011 a outubro/2012...33 FIGURA 4. Número de tefritídeos e parasitóides obtidos dos frutos de solo e planta em pomar doméstico de diferentes propriedades, no município de Areia PB, no período de março/2011 a outubro/2012...34

xii SILVA, J. G. Análise faunística e flutuação populacional de moscas-das-frutas (Diptera: Tephritidae). 2013. Monografia (Graduação em Agronomia). Universidade Federal a Paraíba, Centro de Ciências Agrárias. RESUMO O Brasil é o terceiro maior produtor de frutas no ranking mundial, com 43 milhões de toneladas produzidas, ficando atrás apenas da China e da Índia. Porém a atividade de exportação ainda é baixa, devido principalmente ao baixo nível tecnológico utilizado hoje no cultivo de fruteiras. As moscas-das-frutas são as pragas de maior expressão econômica na fruticultura mundial, sua importância está relacionada diretamente aos danos que causam aos frutos. O trabalho objetivou avaliar qualitativamente e quantitativamente a biodiversidade de moscas-das-frutas e a ocorrência de parasitoides associados a pomares domesticos. Os frutos foram coletados em diferentes localidades e transportados em caixas até o Laboratório de Zoologia de Invertebrados, pertencente ao Departamento de Ciências Biológicas do Centro de Ciências Agrárias da Universidade Federal da Paraíba Areia/PB, onde foram individualizados por tipo de fruto, pesados e mantidos em bandejas plásticas teladas com uma camada de 2 cm areia esterilizada. As bandejas foram etiquetadas com os dados de campo e colocadas em casa de vegetação. Os exemplares de moscas-das-frutas foram separados por sexo e apenas as fêmeas foram identificadas. Um total de oito espécies de moscas-das-frutas foi registrada nos pomares domésticos do Município de Areia PB, estando essas espécies nos gêneros Anastrepha e Ceratitis. O gênero Anastrepha e a espécie Ceratitis capitata foram encontradas em todas as família coletadas dos diferentes hospedeiros: Anacardiaceae, Malpighaceae, Myrtaceae, Oxalidaceae e Rutaceae. O nível de parasitismo natural foi considerado baixo. Palavras-chave: Levantamento populacional, Anastrepha spp., Ceratitis capitata

xiii SILVA, J. G. Faunistic analysis and population fluctuation of fruit-flies (Diptera: Tephritidae). 2013. Monografia (Graduação em Agronomia). Universidade Federal a Paraíba, Centro de Ciências Agrárias. ABSTRACT The Brazil is the third largest producer of fruits in the world rankings, with 43 million tons produced, ago only China and India. But the export activity is still low, mainly due to the low level of technology used today in the cultivation of fruit trees. The fruit-flies are pests of greatest economic significance in the fruitculture world, its importance is directly related to the damage they cause to fruits. The study aimed to evaluate qualitatively and quantitatively the biodiversity of fruit-flies and occurrence of parasitoids associated with orchards domestic. The fruits were collected from different localities and transported in boxes to the Laboratory of Zoology of Invertebrates from the Department of Biological Sciences/Center Agricultural Sciences, Federal University of Paraíba - Areia/PB, which were individualized by type of fruit, weighed and screened maintained in plastic trays with a layer of 2 cm sand sterilized. The trays were labeled with field data and placed in greenhouse. The fruit-flies were separated by sex, and only the females were identified. A total of eight species of fruit-flies have been recorded in genus Anastrepha and Ceratitis. The genus Anastrepha and Ceratitis capitata species were found in all family collected from different hosts: Anacardiaceae, Malpighaceae, Myrtaceae, Rutaceae and Oxalidaceae. The level of parasitism was considered low. Key words: Population survey, Anastrepha ssp., Ceratitis capitata

1 1. INTRODUÇÃO O Brasil é o terceiro maior produtor de frutas no ranking mundial, com 43 milhões de toneladas produzidas, ficando atrás apenas da China e da Índia. Cerca de 53% da produção brasileira é destinada ao mercado de frutas processadas e 47% ao mercado de frutas frescas. Do total produzido 28,3 milhões de toneladas são destinadas à exportação. O setor emprega 5,6 milhões de pessoas, equivalendo a 27% do total da mão de obra agrícola no Brasil (REVISTA CIDADANIA E MEIO AMBIENTE, 2009). Porém a atividade de exportação ainda é baixa, devido principalmente ao baixo nível tecnológico utilizado hoje no cultivo de fruteiras, o que facilita o ataque de pragas e doenças. Além disso, os países importadores de frutas frescas possuem normas e regulamentos, impondo barreiras fitossanitárias, o que dificulta ou até impede a exportação. As moscas-das-frutas são as pragas de maior expressão econômica na fruticultura mundial. Sua importância está relacionada diretamente aos danos que causam aos frutos, aos elevados custos necessários ao seu controle e aos prejuízos, que advêm com as restrições fitossanitárias impostas nas relações comerciais internacionais de frutos in natura. No mundo, anualmente são perdidos aproximadamente 1 bilhão de dólares devido aos danos causados por essas pragas (GODOY; PACHECO; MALAVASI, 2011). Os danos diretos são decorrentes da oviposição da fêmea no fruto, onde as larvas passam a se alimentar do seu interior, causando perdas qualitativas e quantitativas. O dano indireto deve-se ao favorecimento da ação de patógenos a partir da punctura das fêmeas para oviposição, depreciando ainda mais os frutos. Como consequência está o impedimento à exportação, já que, os produtos a serem exportados devem ter a Certificação Fitossanitária de Origem, exigidos nas barreiras fitossanitárias. Essa certificação é emitida para evitar que pragas existentes no Brasil sejam transportadas para regiões livres e também para auxiliar o processo de exportação (BRASIL, 2012). A maioria dos estudos sobre dinâmica populacional de tefritídeos no Brasil é feita em pomares comerciais, ignorando-se o que é produzido em pequenos espaços urbanos e rurais e que representam elevada importância para alimentação da população mais pobre das cidades. Estudos em ambientes como estes, permitem registrar ocorrência de uma diversidade de moscas-das-frutas e dos fatores bióticos e abióticos que participam na regulação da populacional. O plantio de frutíferas em pequenas áreas urbanas tem grande importância na complementação alimentar da população mais carente das cidades. Essas áreas, para a

2 população, são definidas como pequenas áreas verdes ao redor da casa, nos quais encontramse frutíferas de diferentes espécies. No entanto, grande parte dessas frutíferas sofre ataques severos de moscas-das-frutas, tornando-as imprestáveis para o consumo, tanto in natura quanto processado. Como o principal sítio de ataque dessa praga é a própria fruta, é necessário conhecer aspectos de sua dinâmica populacional e os principais mecanismos reguladores da flutuação populacional. Estes estudos são fundamentais para subsidiar o planejamento de estratégia de manejo integrado dessa praga. Assim sendo, a presente pesquisa será conduzida visando avaliar qualitativamente e quantitativamente a biodiversidade de moscas-das-frutas e a ocorrência de parasitóides associados a pomares domésticos no município de Areia-PB.

3 2. REVISÃO DE LITERATURA 2.1. Importância econômica As espécies de moscas-das-frutas de importância econômica e quarentenárias no Brasil encontram-se distribuídas em três gêneros: Ceratitis, onde a C. capitata é popularmente conhecida como mosca-do-mediterrâneo, Anastrepha Schiner, 1868, Bactrocera e Rhagoletis (CARVALHO, 2005). A importância econômica das moscas-da-frutas pode variar segundo a região, hospedeiro e época do ano. Mesmo em pequenas populações as moscas-das-frutas causam danos econômicos significativos, o que requer do fruticultor atenção especial. O problema é ampliado na medida em que o foco de infestação se localiza em áreas próximas aos pomares comerciais, ocorrendo a migração e infestação de frutos naqueles locais, dificultando o controle da praga e inviabilizando a comercialização de frutas frescas (CARVALHO et al., 2006). Os danos e perdas provocados por tefritídeos podem ser resumidos em: (1) As perdas diretas podem ser observadas pela diminuição da produção (frutos infestados caem precocemente ao chão), aumento no custo de produção (pelo emprego de medidas de controle como a aplicação de inseticidas, o ensacamento dos frutos), menor valor da produção (as frutas de baixa qualidade tem menor valor comercial), menor tempo de prateleira (as frutas infestadas com moscas-das-frutas apodrecem mais rapidamente). (2) As perdas indiretas estão associadas a questões de mercado (OLIVEIRA et al., 2002). 2.2. Moscas-das-frutas Tephritidae é uma das famílias de dípteros que compõe a superfamília Tephritoidea. Algumas moscas desta família, na fase larval, alimentam-se de frutos de diversas espécies botânicas (ZUCCHI, 2000a; GONÇALVES et al., 2006; GARCIA; NORRBOM, 2011; RONCHI-TELES et al., 2011). Mesmo sendo conhecidas como moscas-das-frutas, algumas espécies desta família podem alimentar-se na fase larval de botões florais, flores, brotos, folhas, sementes e raízes (KHAGHANINIA et al., 2011; SABEDOT-BORDIN et al., 2011). As espécies de moscas-das-frutas mais importantes economicamente para o mercado de frutos pertencem a quatro gêneros: Anastrepha, Bactrocera, Ceratitis e Rhagoletis (ZUCCHI, 2000b). Na região de transição Cerrado-Pantanal tem sido registrada Ceratitis

4 capitata e cerca de 30 espécies de Anastrepha (UCHÔA et al., 2002, 2003; RODRIGUES et al., 2006; CANESIN e UCHÔA, 2007; UCHÔA e NICÁCIO, 2010). Até o ano de 2000, segundo Zucchi (2000b), tinham sido registradas 90 espécies de Anastrepha para o Brasil, no entanto, apenas A. grandis (Macquart), A. fraterculus (Wied.), A. obliqua (Macquart), A. sororcula Zucchi, A. striata Schiner, A. pseudoparallela (Loew) e A. zenildae Zucchi possuíam importância agrícola. As três primeiras espécies de tefritídeos estão entre as sete espécies que possuem importância econômica para a fruticultura mundial (ALUJA, 1994). Já Rhagoletis é representada por quatro espécies (R. adusta, R. blanchardi, R. ferruginea e R. macquarti) sem expressão econômica para a fruticultura brasileira. Os gêneros Bactrocera e Ceratitis são representados por uma única espécie cada; B. carambolae que foi introduzida no continente americano e que teve seu registro no Oiapoque (AP) e C. capitata, uma espécie exótica que está presente em praticamente todas as áreas quente do mundo (ZUCCHI, 2000b). A identificação das espécies de Bactrocera e Ceratitis para o Brasil é feita praticamente apenas pelo reconhecimento do gênero, já que apenas uma espécie de cada gênero apresenta importância agrícola no país. Já Anastrepha, por possuir diversas espécies sinônimas é necessário realizar a identificação pelas suas características taxonômicas. Normalmente as fêmeas são utilizadas para a identificação da espécie, pois o principal caráter taxonômico deste gênero é o acúleo, parte final do ovipositor (ZUCCHI, 2000b). Estes insetos estão presentes tanto em cultivo convencional como no protegido (CHAVARRIA et al., 2009) e em alguns locais esta praga pode ocasionar perda total das frutas, inviabilizando a prática da fruticultura (CARVALHO, 2005). 2.3. Biologia de Ceratitis capitata e Anastrepha spp. O adulto de C. capitata é uma mosca que mede de 4-5 mm de comprimento por 10 a 12 mm de envergadura, corpo amarelado, parte superior escura com desenhos brancos, olhos castanhos-violáceos e as asas são de transparência rosada com listras amarelas e sombreadas. O ciclo inicia-se com o acasalamento, depois as fêmeas se alimentam de substâncias protéicas e carboidratos até alcançarem a maturidade dos ovos (11 dias), após isso procuram o fruto hospedeiro e o melhor local para oviposição. Em seguida, ovipositam de 1 a 10 ovos no mesmo orifício. Os ovos são alongados, possuem 1 mm de comprimento, cor branca em forma de banana. O período de incubação é de 2 a 6 dias, eclodindo a larva, esta faz galerias em direção ao centro do fruto. Possui aproximadamente 8 mm de comprimento quando

5 totalmente desenvolvida, é de coloração branco-amarelada, afilada na parte anterior, truncada e arredondada na parte posterior. O período larval varia de 9 a 13 dias. Após este período abandona o fruto e empupa no solo a uma profundidade de 1 a 10 cm. A pupa possui o formato de um barril, mede cerca de 5 mm e possui a coloração marrom-escura. O período pupal dura em torno de 10-12 dias, no verão, e até 20 dias no inverno. Acabando o período pupal emerge o adulto. A fêmea inicia a postura após 12 dias do acasalamento. O ciclo evolutivo completo dura aproximadamente 31 dias. As fêmeas podem viver até 10 meses, ovipositando até 800 ovos durante este período. Os machos são diferenciados das fêmeas por possuírem dois apêndices filiformes terminados em forma de espátula na fronte e entre os olhos (GALLO et al., 2002). Os ovos de Anastrepha spp., no geral, possuem forma elíptica e a coloração é uma variação da cor branca-creme. As larvas possuem a coloração semelhante aos ovos, são ápodas e com a cabeça retrátil. Os adultos possuem uma grande variação fenotípica (SALLES, 2000). O ciclo é semelhante ao de C. capitata, porém o período das fases pode variar bastante devido ao grande número de espécies. São poucos os estudos que disponibilizam dados sobre a biologia das diferentes espécies. Um exemplo da diferença que pode ocorrer entre as espécies é o período de sobrevivência, como verificado por Joachim- Bravo et al. (2003), cujas fêmeas de A. zenildae viveram até 265 dias, A. sororcula viveram até 240 dias e A. fraterculus viveram no máximo 190 dias, nas mesmas condições. 2.4. Plantas hospedeiras A identificação dos hospedeiros primários é fundamental para o monitoramento e a implementação do manejo integrado de moscas-das-frutas. Por exemplo, C. capitata tem como hospedeiros primários, frutos de espécies frutíferas introduzidas ou exóticas. Já as espécies nativas pertencentes ao complexo Anastrepha, possuem como hospedeiros primários espécies de fruteiras silvestres (CARVALHO, 2005). Carvalho (2005) cita ainda que as moscas-das-frutas ainda possuem hospedeiro secundário, que é a fruta que serve como hospedeiro alternativo na eventualidade da ausência do hospedeiro primário. Um exemplo típico de hospedeiro secundário de moscas-das-frutas são as frutas cítricas. Os danos observados nas plantas cítricas são ocasionados normalmente por populações de moscas-das-frutas que tiveram origem em hospedeiros primários. Rotineiramente é necessário se determinar que espécie ocorra em um dado país e em quais hospedeiros, para assim poder realizar um controle efetivo (ZUCCHI, 2000b).

6 Ha registros de plantas hospedeiras para apenas 39% das espécies de Anastrepha. Além disso, aproximadamente 70% dos registros de hospedeiros correspondem as sete espécies importantes economicamente (NORRBOM, 1985). Registros posteriores ao ano de 2000 indicam que foram descobertos 45 novos registros de hospedeiros para Anastrepha no Brasil, dos quais destacam as primeiras associações com espécies de igual número de famílias de plantas: A. atrigona Hendel, 1914 e A. fumipennis Lima, 1934 em Apocynaceae; A. fraterculus e A. turpiniae Stone, 1942 em Caricaceae; A. coronilli Carrejo; Gonzalez, 1993 em Dileniaceae e Memecylaceae; e A. nascimentoi Zucchi, 1979 em Olacaceae (URAMOTO; ZUCCHI, 2007). Zucchi (2007) relata que as larvas de Anastrepha, no Brasil se desenvolvem em espécies de hospedeiros de 35 famílias de plantas, sendo que a maior diversidade dessas espécies ocorre nos hospedeiros das famílias Myrtaceae, Sapotaceae, Anacardiaceae e Passifloraceae. Entretanto, em 20 espécies de Anastrepha, se conhece apenas um hospedeiro para cada uma delas. Anastrepha fraterculus é a espécie que apresenta uma polifagia muito ampla, já que está associada com 76 espécies de hospedeiros em 20 famílias botânicas (ZUCCHI, 2007). 2.5. Análise faunística de moscas-das-frutas Estudos de comunidades de insetos têm sido observados mais frequentemente nos últimos anos, dentre eles, os estudos de análise faunística, que são considerados um dos principais métodos para caracterizar e delimitar comunidades (SILVEIRA NETO et al., 1976; SOUTHWOOD, 1995; PINTO-COELHO, 2000). Segundo Uramoto (2004), o número total de indivíduos amostrados em uma determinada área e a análise quantitativa da diversidade têm sido bastante empregados em estudos faunísticos. A mesma autora afirma que no Brasil existem poucos estudos sobre análise faunística, entretanto todos apresentam resultados semelhantes aos trabalhos realizados em outros países. Campus (1995) constatou, em trabalho realizado em Mazomba, distrito de Itaguaí (RJ), que as espécies A. fraterculus, A. obliqua, A. sororcula e C. capitata foram frequentes, constantes e dominantes. Entretanto, A. fraterculus foi muito abundante e as demais espécies capturadas foram comuns em relação ao índice de abundância. Em estudo feito em três locais do norte do Espírito Santo, Martins et al. (1996) calcularam os índices de diversidade, frequência e dominância das espécies de moscas-das-

7 frutas coletadas em armadilhas, e verificaram diferenças entre os pomares estudados, porém A. fraterculus e C. capitata mostraram-se como as espécies principais. Em trabalhos conduzidos em Porto Alegre, RS, em pomares de três cultivares de pêssegos (Prunus persica), Garcia e Corseuil (1998) concluíram, com base em análise faunística, que A. fraterculus é muito abundante no período de frutificação das três cultivares, enquanto C. capitata só foi abundante na época de maturação da cultivar Marli. A. grandis foi rara em todo o período de coleta. A. fraterculus foi constante e frequente, C. capitata e A. grandis caracterizaram-se como acessória e acidental, respectivamente. Bomfim et al. (2007) estudando a biodiversidade de moscas-das-frutas em matas nativas e pomares domésticos de dois municípios do Estado do Tocantins, encontraram na determinação dos índices faunísticos, das 19 espécies coletadas, A. obliqua e A. distincta como constantes e dominantes. Estudos de análise faunística de moscas-das-frutas, conduzidos em diferentes estados brasileiros, mostraram que apenas uma ou duas espécies são predominantes, particularmente em pomares comerciais homogêneos onde normalmente constituem as pragas-chave, embora uma diversidade alta de espécies de moscas-das-frutas possa ser encontrada nesses pomares em função dos agroecossistemas adjacentes ou vegetação nativa do entorno (NASCIMENTO et al. 1983, KOVALESKI, 1997; CANAL et al. 1998a, GARCIA et al. 2003a, FERRARA et al. 2005, URAMOTO et al. 2005). 2.6. Flutuação populacional de moscas-das-frutas Flutuação populacional é o estudo da variação populacional de um organismo ao longo de um período mínimo de um ano, permitindo estabelecer a época de maior ocorrência desses organismos e seus picos populacionais (SILVEIRA NETO, 1990). O monitoramento populacional permite o acompanhamento da flutuação da praga em certa área, ou a detecção de espécies exóticas ou quarentenárias. Assim, o monitoramento permite caracterizar a população dos tefritídeos do ponto de vista qualitativo e quantitativo (MALAVASI et al., 2000). A flutuação populacional de adultos de mosca-das-frutas não obedece a um padrão. Há enormes variações de toda ordem, quer seja entre anos, regiões ou locais. Acredita-se que dois fatores sejam básicos para tais variações: presença do hospedeiro alternativo multiplicador e clima, principalmente relativo a temperatura e chuvas durante a primavera (SALLES, 1995).

8 Os picos populacionais das moscas-das-frutas ocorrem logo após o período de maior disponibilidade de frutos hospedeiros, sendo esse parâmetro o mais importante na determinação da flutuação (VELOSO, 1997). Levantamentos das espécies de moscas-das-frutas, suas plantas hospedeiras e seus parasitóides enquadram-se entre os estudos fundamentais para uma melhor compreensão desse grupo de insetos. A tendência é que esses estudos tornem-se mais importantes devido ao Mercosul, pois rotineiramente é preciso saber se determinada espécie ocorre neste ou naquele país e em quais hospedeiros. Do ponto de vista agrícola apenas C. capitata e sete das espécies de Anastrepha são moscas-das-frutas economicamente importantes no Brasil (ZUCCHI, 2000). Um dos primeiros trabalhos sobre sucessão hospedeira e dinâmica populacional de moscas-das-frutas no Brasil foi realizado por Puzzi e Orlando (1965). Estes autores consideraram a frequência de hospedeiros como o principal componente responsável pelas mudanças na flutuação populacional de moscas-de-frutas, sendo que a interrupção desta sucessão constituiu-se no único fator natural capaz de interferir na sua densidade, além da presença de frutíferas da mesma espécie florescendo em diferentes épocas. Malavasi e Morgante (1981) determinaram a flutuação populacional de adultos, através de armadilhas tipo McPhail modificada, e de larvas de A. fraterculus, relacionando com a disponibilidade de frutos hospedeiros, no período de 1975 a 1977, em Itaquera-SP. Segundo esses autores, o pico de população de adultos sobre cada hospedeiro ocorreu cinco semanas após o pico populacional de larvas. Jiron e Hedstrom (1991) observaram que as moscas-das-frutas apresentaram uma tendência de sincronização com determinada família de planta hospedeira, e que sua população acusou um crescimento durante a estação de frutificação principal. Soto-Manitiu e Jirón (1989) estudaram a dinâmica populacional de moscas-das frutas associadas a manga na Costa Rica, observando que a maioria dos adultos capturados em armadilhas eram de A. serpentina seguida por A. obliqua, A. striata e A. balloui, e que os meses de maior ocorrência populacional coincidiam com o período de frutificação de seus hospedeiros. Todas as espécies de tefritídeos coletados em frutos infestados eram A. obliqua, ocorreu em maior abundância no início da estação chuvosa. Canal Daza (1997) estudou a flutuação populacional de moscas-das-frutas em seis localidades do estado de Minas Gerais e concluiu que a presença de tefritídeos é influenciada principalmente pela presença de frutos hospedeiros.

9 As flutuações populacionais de tefritídeos em Limeira, Jundiaí e Piracicaba, SP, foram maiores nos meses de outubro a dezembro e que os picos populacionais coincidiram com a época em que os frutos estavam desenvolvidos e maduros (Arrigoni, 1984). No Brasil, Zahler (1991) estudando a flutuação populacional de moscas-dasfrutas em dois pomares de manga, através de armadilhas (tipo Melpan), observou que A. obliqua foi a mais freqüente em um dos pomares, sendo que no outro, esta espécie predominou juntamente com A. sororcula. A maior densidade populacional ocorreu no período de maturação dos frutos. Este autor ainda ressaltou que devido ao maior espaçamento entre as plantas, os fatores ambientais não tiveram nenhuma influência na variação da população. 3. MATERIAL E MÉTODOS 3.1. Área experimental A área de estudo situa-se na Mesorregião do Agreste Paraibano e Microrregião do Brejo Paraibano no Município de Areia PB (Tabela 1) (Figura 1). O levantamento populacional de moscas-das-frutas foi realizado de março/2011 a outubro/2012, em propriedades com pomares livres de qualquer uso de agrotóxicos, uma vez que o produtor adotou o cultivo orgânico. A finalidade das frutas nestas propriedades é para consumo doméstico e comercial. Tabela 1. Locais de coleta dos frutos e suas respectivas coordenadas geográficas. Areia-PB. Localidade Coordenadas Geográficas USINA S 06º 57 01.1 W 035º 40 01.0 ENGENHO BUJARI S 06º 57 39.5 W 035º 44 08.8 ASSENTAMENTO MANOEL JOAQUIM S 07º 00 10.4 W 035º 44 56.4 ENGENHO TRIUNFO S 06º 59 22.5 W 035º 44 02.2 SÍTIO DONA LIA S 06º 58 16.9 W 035º 42 42.8

10 Figura 1. Distribuição geográfica dos pomares domésticos utilizados para as coletas de moscas-das-frutas no município de Areia PB. 3.2. Coleta dos frutos e obtenção dos adultos A aquisição dos frutos foi por meio de coletas quinzenais em pomares nas localidades descritas na tabela 1 coletando-se preferencialmente frutos maduros ou em início de maturação, diferenciando frutos do solo e da planta. O número de frutos coletados variou de acordo com o período de frutificação. Após a coleta foram transportados em caixas até o Laboratório de Zoologia de Invertebrados, pertencente ao Departamento de Ciências Biológicas do Centro de Ciências Agrárias da Universidade Federal da Paraíba Areia/PB, onde foram contados, individualizados por tipo de fruto, pesados e mantidos em bandejas plásticas teladas com uma camada de 2 cm areia esterilizada. As bandejas foram etiquetadas com os dados de campo e colocadas em casa de vegetação. Decorrido um período de 10-13 dias, os frutos já em estágio de decomposição, foram examinados a fim de localizar larvas de 3º instar. E os frutos posteriormente foram descartados. Os recipientes foram examinados periodicamente e os pupários coletados e armazenados em placas de petri com areia, sendo cobertos por voil e mantidos no laboratório até a emergência das moscas e/ou parasitóides.

11 3.3. Identificação de espécies de moscas-das-frutas e parasitóides Os exemplares de moscas-das-frutas foram separados por sexo e apenas as fêmeas foram identificadas, através dos acúleos presentes no ovipositor, uma vez que os machos não apresentam os caracteres diagnósticos para a identificação específica (URAMOTO, 2002). Para tal utilizou se chaves de identificação (ZUCCHI, 2000). O acúleo das fêmeas foi extrovertido, destacado da membrana eversível e montado em glicerina entre lâmina e lamínula e examinados sob lupa e microscópio óptico. O exame do acúleo foi realizado ao microscópio óptico sob aumento de 20X ou 40X. A confirmação da identificação das espécies do gênero Anastrepha foi realizada pelo Dr. Elton Lucio de Araujo, do Laboratório de Moscas-das-frutas, Universidade Federal Rural do Semi-Árido, UFERSA, Mossoró, RN. Os espécimes foram depositados na coleção de insetos do Setor de Fitossanidade da UFERSA, Mossoró RN, e na coleção de insetos do Laboratório de Invertebrados, do Setor de Biologia Animal da Universidade Federal da Paraíba, Areia PB. 3.4. Parâmetros avaliados com base nas coletas dos frutos (Análise faunística) 3.4.1. Análise faunística Os dados obtidos através das coletas quizenais, referentes aos adultos de Anastrepha spp., e Ceratitis capitata foram utilizados nos estudos da análise faunística visando caracterizar e procurando delimitar cada uma das comunidades. A análise faunística das espécies de moscas-das-frutas foi elaborada com base em Silveira Neto et al., (1976) e Uramoto et al., (2005). 3.4.2. Frequência A frequência indica a proporção de indivíduos de uma espécie em relação ao total de indivíduos da amostra. Foi calculada de acordo com a fórmula:

12 Onde: n i : número de indivíduos da espécie i e N: total de indivíduos da amostra. 3.4.3. Constância (C) Porcentagem de amostras em que uma determinada espécie esteve presente sendo calculada de acordo com a fórmula: Onde: p: número de amostras com a espécie e N: número total de amostras tomadas. Classificação das espécies quanto à constância: - Espécie constante (w): presente em mais de 50% das amostras - Espécie acessória (y): presente em 25-50% das amostras - Espécie acidental (z): presente em menos de 25% das amostras 3.4.4. Riqueza (S) Registrou-se o número total de espécies observadas na comunidade. 3.4.5. Número de espécies dominantes Uma espécie é tida como dominante quando apresenta frequência superior a 1/S, onde S é o número total de espécies na comunidade. 3.5. Flutuação populacional Os levantamentos de espécies de Anastrepha para estudo das flutuações populacionais foram realizados por meio das espécies presentes nos frutos coletados no solo e na planta. A flutuação populacional foi baseada no número total de adultos fêmeas de Anastrepha por mês, sendo analisada em relação às variáveis climáticas: temperatura, umidade relativa do ar e precipitação pluviométrica. Os dados climáticos foram obtidos da Estação Experimental da UFPB, Areia PB.

13 3.6. Parâmetros avaliados com base nas coletas dos frutos (Infestação) 3.6.1. Nível de Infestação O nível de infestação foi calculado através do número médio de pupários por quilo de fruto (ARAUJO & ZUCCHI, 2003). NI = Número de pupários Kg de fruto 3.6.2. Viabilidade pupal (VP) O índice de viabilidade pupal expresso em porcentagem, foi calculado através da fórmula de Castro Portilla (2002). VP% = (Número de parasitóides emergidos + Número de moscas) x 100 Número de pupários 3.6.3. Taxa de emergência (E) Calculou-se de acordo com Castro Portilla (2002). E% = Número de moscas emergidas x 100 Número de pupários 3.6.4. Nível de parasitismo (PT) O nível de parasitismo, expresso em porcentagem, foi calculado de acordo com Castro Portilla (2002). PT% = Número de parasitóides emergidos x 100 Número de moscas emergidas + Número de parasitóides

14 4. RESULTADOS E DISCUSSÃO 4.1. Levantamento e diversidade de moscas-das-frutas No período de amostragem, foram capturados um total de 1.953 espécimes de moscasdas-frutas coletados do solo e da planta sendo, 987 machos e 774 fêmeas pertencentes ao gênero Anastrepha e 90 machos e 102 fêmeas pertencentes ao gênero Ceratitis (Tabela 2). Tabela 2. Número de tefritídeos coletados em frutos de solo e planta no município de Areia, no período de março/2011 a outubro/2012. Indivíduos Gêneros Machos Fêmeas Total Anastrepha 987 774 1.761 Ceratitis 90 102 192 A maioria das espécies de moscas-das-frutas no Brasil pertence ao gênero Anastrepha. Norrbom (1985) relacionou preliminarmente 193 espécies no mundo, das quais 78 ocorriam no Brasil. Hoje, já são descritas 212 espécies válidas, baseando-se na morfologia dos adultos (ZUCCHI, 2007). Dentre estas, 99 espécies são assinaladas no Brasil, ocorrendo em todos os Estados brasileiros, com exceção de Sergipe (ZUCCHI, 2007). Trinta e três espécies são exclusivamente brasileiras (ZUCCHI, 2007). Malavasi et al. (1980) assinalam que as espécies de Anastrepha desenvolvem-se preferencialmente em frutos nativos, funcionando como repositório natural, tanto pelo alto índice de infestação como pela ampla distribuição geográfica. E a Ceratitis por espécies introduzidas, embora evidenciassem existir adaptação de Ceratitis para nativas e de Anastrepha spp. para as introduzidas. Segundo os autores, a Ceratitis tem-se estabelecido neste país e é reconhecida como uma das principais pragas da fruticultura. Bragança et al. (1998) mencionaram que ambientes naturais apresentam maior estabilidade e heterogeneidade na vegetação, expressando elevada riqueza de espécies e maior equitabilidade na distribuição dos indivíduos das diferentes espécies. A ocorrência de fêmeas de moscas-das-frutas dos gêneros Anastrepha e Ceratitis (Tabela 3), foi bastante equilibrada em relação às localidades de obtenção dos frutos, onde,

15 verificou-se que a maior incidência de moscas do gênero Anastrepha foi observada nas propriedades Sitio Dona Lia, Engenho Triunfo e Engenho Bujari apresentando respectivamente 263, 236 e 161 fêmeas. No entanto foi nas propriedades Engenho Triunfo, Engenho Bujari e Sitio Dona Lia que obtiveram as maiores incidências do gênero Ceratitis 30, 25, 18 respectivamente (Tabela 3). O gênero Anastrepha foi predominante em relação aos demais nas capturas, sendo a espécie A. obliqua com maior número de indivíduos coletados 354, das sete espécies coletadas (Tabela 3). Tabela 3. Número de fêmeas de moscas-das-frutas dos gêneros Anastrepha e Ceratitis, obtidas de frutos (solo e planta) em pomar doméstico de diferentes propriedades, no município de Areia PB, no período de março/2011 a outubro/2012. Localidades Espécie Assentamento Sítio Dona Engenho Engenho Usina Manoel Joaquin Lia Triunfo Bujari A. obliqua 37 118 92 32 75 A. fraterculus 13 87 94 23 50 A. sororcula 1 29 47 5 32 A. zenildae -- 3 2 2 2 A. antunesi -- 26 1 1 -- A. bahiensis -- -- -- -- 1 A. distincta -- -- -- -- 1 C. capitata 15 18 30 14 25 Total 66 281 266 77 186 Das 7 espécies de moscas-das-frutas importantes do ponto de vista econômico, devido aos prejuízos que causam nas plantas frutíferas, quatro espécies foram capturadas: A. obliqua, A. fraterculus, A. sororcula e C. capitata.

16 4.2 Hospedeiros de moscas-das-frutas As espécies botânicas identificadas como hospedeiras de moscas-das-frutas foram pertencentes às famílias: Myrtaceae, Anacardiaceae, Rutaceae, Malpighacea e Oxalidaceae. A espécies A. obliqua (354), A. fraterculus (267) e C. capitata (102) mostrou-se presente em todas as famílias das espécies botânicas estudadas. A. sororcula (114) foram encontradas nas famílias de hospedeiros Myrtaceae, Anacardiaceae, Rutaceae e A. antunesi (28), foi encontrada nas espécies botânicas Anacardiaceae e Malpighaceae. A. zenildae (9), A. distincta (1), e A. bahiensis (1), foram encontradas em menor número nas Myrtaceae e Anacardiaceae (Tabela 4). Buscando determinar a composição do gênero Anastrepha e verificar a associação das espécies de plantas hospedeiras, Uramoto et al. (2004) verificaram que A. fraterculus infestou maior diversidade de frutos e que os hospedeiros preferidos de A. obliqua foram as espécies da família Anacardiaceae. Esses autores registraram pela primeira vez A. fraterculus em sapoti (Achras sapota L.) no Brasil. Uramoto (2002), em estudos conduzidos em Piracicaba/SP, também evidenciou a preferência de A. fraterculus em Rutaceae (laranja e tangerina) e em conformidade Kovaleski (2007) concluiu que esta espécie, em estudos conduzidos em Vacaria/RS, foi predominante e representou mais de 80% do total dos insetos capturados. A espécie A. obliqua tem registro como hospedeiro em 16 espécies da família Myrtaceae, além de espécies pertencentes a outras quatro famílias. Segundo Zucchi (2000b), no Brasil, tem registro de A. fraterculus como hospedeiro de espécies de plantas pertencentes a 17 famílias, porém, as espécies mais comum pertencem à família Myrtaceae. A espécie C. capitata foi também bastante frequente. Este elevado percentual de C. capitata não causa admiração, pois esta espécie é extremamente polífaga e cosmopolita (MALAVASI et al., 2000). Espécies de Anastrepha utilizam as frutas tropicais como hospedeiros primários. A. fraterculus e A. sororcula tem nas frutas da família Myrtaceae os seus hospedeiros preferenciais, enquanto A. obliqua utiliza preferencialmente as da família Anacardiaceae (MORGANTE, 1991).

17 Tabela 4. Número de fêmeas de moscas-das-frutas coletadas em diferentes hospedeiros, no período de março/2011 a outubro/2012, Areia PB. Espécies Família Nome Científico Nome comum Número de fêmeas Procedência Spondias purpurea Seriguela 153 E Anacardiaceae Spondias mombim Cajá 80 N Spondias sp. Umbu-Cajá 7 E Mangífera indica Manga 19 E A. obliqua Malpighaceae Malpighia emarginata Acerola 1 E Myrtaceae Psidium guajava Goiaba 64 E Eugenia uniflora Pitanga 2 N Oxalidaceae Averrhoa carambola Carambola 1 E Rutaceae Citrus reticulata Tangerina 27 E Total ------ ------ ------ 354 ------ Myrtaceae Psidium guajava Goiaba 223 E A. fraterculus Anacardiaceae Psidium sp. Goiaba branca 1 E Spondias purpurea Seriguela 14 E Spondias mombim Cajá 3 N Spondias sp. Umbu-cajá 1 E Mangifera indica Manga 12 E Malpighaceae Malpighia emarginata Acerola 2 E Oxalidaceae Averrhoa carambola Carambola 2 E Rutaceae Citrus reticulata Tangerina 9 E Total ------ ------ ------ 267 ------ A. sororcula Myrtaceae Psidium guajava Goiaba 108 E Spondias purpurea Seriguela 3 E Anacardiaceae Mangifera indica Manga 2 E Rutaceae Citrus reticulata Tangerina 1 E Total ------ ------ ------ 114 ------ A. zenildae Myrtaceae Psidium guajava Goiaba 9 E Total ------ ------ ------ 9 ------ A. antunesi Anacardiaceae Spondias sp. Umbu-Cajá 6 E

18 Spondias mombim Cajá 20 N Mangifera indica Manga 1 E Malpighaceae Malpighia emarginata Acerola 1 E Total ------ ------ ------ 28 ------ A. bahiensis Myrtaceae Psidium guajava Goiaba 1 E Total ------ ------ ------ 1 ------ A. distincta Anacardiaceae Spondias purpurea Seriguela 1 E Total ------ ------ ------ 1 ------ Spondias purpurea Seriguela 20 E Anacardiaceae Spondias mombim Cajá 1 N Spondias sp. Umbu-Cajá 4 E Mangífera indica Manga 7 E C. capitata E (Exótico), N (Nativa) Malpighaceae Malpighia emarginata Acerola 1 E Psidium guajava Goiaba 58 E Myrtaceae Eugenia uniflora Pitanga 1 N Oxalidaceae Averrhoa carambola Carambola 3 E Rutaceae Citrus reticulata Tangerina 7 E Total ------ ------ ------ 102 ------

19 4.3. Flutuação populacional de moscas-das-frutas A flutuação populacional de Anastrepha sp., durante todo período de coleta está representado na Figura 2. Os maiores picos populacionais da mosca-das-frutas do gênero Anastrepha foi observado nos meses de março a maio/11, sendo a espécie A. obliqua a que apresentou maiores índices populacionais no período de março a abril/11, havendo um declínio no mês de maio. As espécies A. fraterculus e A. sororcula apresentaram o maior pico populacional no mês de abril/11 constatando-se um declínio gradativo nos meses subsequentes. A espécie A. antunsesi foi encontrada apenas nos meses de abril/11 e maio/12. A espécie A. zenildae esteve presente nos meses de março/11 e junho/11. Constatou-se que dentre as sete espécies identificadas, A disticta e A. bahiensis, foram as que apresentaram os menores índices populacionais, sendo encontrada apenas nos meses de maio e junho/12 respectivamente. As espécies A. obliqua e A. fraterculus foram às únicas que estiveram presentes em quase todos os meses de coleta, exceto no mês de junho/11 (A. obliqua) e agosto/11 (A. fraterculus). O mês de setembro/11 foi o único mês que não foi encontrada nenhuma espécie de Anastrepha sp., isso pode ser devido a pouca disponibilidade de frutos. A flutuação populacional de adultos de moscas-das-frutas não obedece a um padrão e isso se deve as variações de toda ordem: épocas (anos, meses), regiões ou locais. Basicamente dois fatores são responsáveis por tais variações: plantas hospedeiras multiplicadoras e clima, (SALLES, 1995a). Na identificação dos espécimes de moscas do gênero Anastrepha foi constatado que a maioria dos tefritídios capturados nos locais pertencem as espécies A. obliqua e A. fraterculus, o que está coerente com as informações de Hickel (1993) e Salles (1995a), que citam estas espécies, como sendo as mosca-das-frutas mais abundante no Brasil. A maior incidência de A. fraterculus em relação as outras espécies também foi verificado por Garcia et al. (2003a), Chiaradia et al. (2004), Garcia; Lara (2006) e Mendes et al. (2007). Cruz et al. (1980) verificaram, em Itaguaí (RJ), que as espécies de maiores frequências em fevereiro, nos pomares de laranja Natal, foram a A. fraterculus, A. obliqua e A. sororcula. Em julho coletaram-se ainda as espécies A. distincta e A. pseudoparallela. Neste mesmo município, Menezes e Ogawa (1987) observaram maiores infestações de A. fraterculus, em goiaba comercial.

20 De acordo com Nascimento e Carvalho (2000), em pomares comerciais, onde predomina um único hospedeiro, a maior densidade populacional coincide com a época de maior disponibilidade de frutos maduros. Ronchi-Teles e Silva (2000; 2005) em levantamento feito no Amazonas, capturaram 13 espécies: A. striata, A. obliqua, A. leptozona, A. serpentina, A. distincta, A. bahiensis, A. antunesi, A. coronilli, A. furcata, A. atrigona, A. flavipennis, A. zernyi e Anastrepha sp., e concluiram que o fator mais importante na determinação da população de moscas-das-frutas é a disponibilidade de frutos hospedeiros. Segundo Uramoto (2002), a disponibilidade de frutos hospedeiros é mais importante na determinação do tamanho das populações das espécies mais abundantes de Anastrepha do que as variáveis meteorológicas. Garcia e Lara (2006), em estudo realizado em Dionísio Cerqueira, município da região oeste do Estado de Santa Catarina, verificaram o pico populacional de A. fraterculus nos meses de março e abril, associando à época de maturação do cultivar Rubi. Souza et al. (2008b) concluíram em estudos realizados em Fortaleza (CE), que o crescimento populacional das moscas-das-frutas se dava à medida que havia elevada quantidade de frutos no pomar e que o índice de infestação das diferentes frutas por Anastrepha variaram de acordo com a época.

Numero de fêmeas Temperatura 21 140 120 A. obliqua A. fraterculus A. sororcula A. antunesi A. zenildae A. bahiensis A. distincta 25 24 100 23 80 22 60 21 40 20 20 19 0 18 Figura 2. Flutuação populacional de moscas-das-frutas do gênero Anastrepha, obtidas de frutos (solo e planta), em pomar doméstico de diferentes propriedades, no município de Areia PB e dados de temperatura, no período de março/2011 a outubro/2012, Areia PB.

22 Os dados de umidade relatados variaram de 78,0% a 89,8% de março/2011 a março/2012, e abril/2012 a outubro/2012 a umidade variou de 76,0% a 89,0%. Assim como a precipitação que variou de 13,8 mm a 462,1 mm de março/2011 a março/2012, e abril/2012 a outubro/2012 a precipitação variou de 6,7 mm a 302,2 mm. (Tabela 5). No entanto, estas variáveis mesmo com tamanhas amplitudes, não influenciaram na população dos insetos. Tabela 5. Umidade relativa e precipitação referentes aos meses de março/2011 a outubro/2012, do município de Areia-PB. Meses Ano Umidade (%) Precipitação (mm) Março 2011 79,5 82,6 Abril 2011 86,5 280,2 Maio 2011 89,5 462,1 Junho 2011 87,6 181,4 Julho 2011 89,8 363,0 Agosto 2011 84,9 156,9 Setembro 2011 84,5 19,9 Outubro 2011 83,0 13,8 Novembro 2011 81,0 48,3 Dezembro 2011 78,0 29,9 Janeiro 2012 87,0 183,3 Fevereiro 2012 86,0 154,8 Março 2012 84,0 34,5 Abril 2012 84,0 34,5 Maio 2012 83,0 102,5 Junho 2012 89,0 302,2 Julho 2012 89,0 163,3 Agosto 2012 83,0 25,9 Setembro 2012 76,0 6,7 Outubro 2012 78,0 13,9 Fonte: Estação meteorológica da UFPB

23 Dentre os principais fatores abióticos que atuam sobre o ciclo de vida dos tefritídeos destacam-se a umidade, temperatura e precipitação (BATEMAN, 1972; MORGANTE, 1991). Para Lopes et al. (2008) os fatores climáticos, principalmente temperatura e umidade afetam a biologia dos insetos, sobretudo a duração das fases do ciclo biológico, a viabilidade e a fecundidade dos adultos. Bleicher et al. (1978b) estudando a flutuação populacional de A. fraterculus no município de Videira SC, constataram que a temperatura foi o fator que teve correlação linear significativa em relação ao número de moscas coletadas mensalmente. As inversões populacionais para Anastrepha sp. e C. capitata estão relacionadas com fatores climáticos, como a temperatura e regime de chuva (PAVAN, 1978). 4.4. Análise faunística de moscas-das-frutas Os índices faunísticos foram calculados apenas para as fêmeas identificadas de Anastrepha e Ceratitis. No período de 20 meses de amostragem, considerando todas as coletas realizadas, foram capturadas 8 espécies de moscas-das-frutas, sendo sete do gênero Anastrepha e apenas uma do gênero Ceratitis. A partir dos resultados foi registrado o parâmetro de Riqueza (S=8) para determinar a diversidade destas espécies na região e destas, três foram consideradas dominantes e cinco não-dominantes, além de verificarmos que três espécies são consideradas constante, uma acessória e quatro acidentais (Tabela 6). As oito espécies de moscas-das-frutas capturadas em pomares domésticos no município de Areia, correspondem ao índice de diversidade de 1,417, valor este relativamente baixo. Esse valor é próximo ao encontrado por Alberti (2008) ao estudar moscas-das-frutas em pomar de pessegueiro em Iraceminha SC, e superior ao índice de Garcia e Lara (2006), que obtiveram o índice de diversidade de 1,09 em pomar cítrico no município de Dionísio Cerqueira SC.

24 Tabela 6. Análise faunística geral das espécies de moscas-das-frutas obtidas de frutos (solo e planta), em pomar doméstico de diferentes propriedades, no município de Areia PB, no período de março/2011 a outubro/2012. Parâmetros Riqueza 8 Índice de Simpson 0,712 Índice de Shannon 1,417 Número de espécies Dominantes 3 Não-dominantes 5 Número de espécies Constante 3 Acessória 1 Acidentais 4 De acordo com Canal et al. (1998) nos estudos sobre análise faunística, de modo geral, a espécie predominante tem sido a mesma em todos os locais, porém, a importância da presença destas espécies varia em cada local devido a fenologia das plantas e o período em que ocorre maior captura. A. obliqua, A. fraterculus, A. sororcula e C. capitata foram às espécies mais abundantes, e frequentes, porém apenas as espécies A. obliqua, A. fraterculus e C. capitata foram constantes e A. obliqua, A. fraterculus e A. sororcula dominantes, podendo estas serem consideradas como predominantes no município de Areia (Tabela 7). Esse resultado pode estar relacionado à polifagia destas espécies que atacam vários hospedeiros, pertencentes a diversas famílias (ZUCCHI, 2000b). As demais espécies (A. antunesi, A. zenildae, A. bahiensis, A. distincta) foram pouco frequentes, raras, não-dominantes e acidentais, devido à pequena quantidade de espécimes capturados, e presentes em apenas algumas coletas (Tabela 7). Garcia et al. (2003a) em estudo sobre análise faunística na região oeste de Santa Catarina também chegaram a mesma classificação para espécie A. fraterculus, nos pomares estudados. Nascimento e Zucchi (1981) em estudo de dinâmica populacional de moscas-dasfrutas no Recôncavo Baiano em diversas frutíferas constataram que A. fraterculus, A. obliqua,

25 A. sororcula, A. distincta e A. serpentina são as espécies mais frequentes. A. sororcula foi à espécie acessória, sendo também considerada dominante em relação a outras espécies (Tabela 7). Nascimento et al. (1983) em estudo de análise faunística de moscas-das-frutas concluíram que as espécies predominantes foram A. fraterculus, A. obliqua e A. sororcula no Recôncavo Baiano. Tabela 7. Dominância, frequência e constância das espécies de moscas-das-frutas obtidas de frutos (solo e planta), em pomar doméstico de diferentes propriedades, no município de Areia PB, no período de março/2011 a outubro/2012. Espécies N Dominância* Amostras** Frequência Constância A. obliqua 354 D 29 40,41 87,88 W A. fraterculus 267 D 27 30,48 81,82 W A. sororcula 114 D 13 13,01 39,39 Y A. antunesi 28 N 4 3,20 12,12 Z A. zenildae 9 N 4 1,03 12,12 Z A. bahiensis 1 N 1 0,11 3,03 Z A. distincta 1 N 1 0,11 3,03 Z C. capitata 102 N 24 11,64 72,73 W N = Total de fêmeas coletas; w = constante, y = acessória, z = acidental *d = dominante, n = não dominante ** número de amostras com a espécie Para riqueza especifica verificou-se que não houve variação entre os locais estudados, sendo (S = 6), exceto para Assentamento Manoel Joaquim que obteve (S = 4) (Tabela 8). Isso pode ter se dado pela pouca diversificação de hospedeiros. Segundo Aluja et al. (1996), os pomares localizados em área com maior diversidade vegetal apresentam maior riqueza de espécies. Em pomares comerciais, onde predomina uma única espécie hospedeira, normalmente duas a três espécies de moscas-das-frutas são predominantes (NASCIMENTO et al., 1982; ALUJA et al., 1996; KOVALESKI, 1997). As propriedades do Sitio Dona Lia e Engenho Triunfo, obtiveram-se os maiores índices de frequência (Tabela 8), verificou-se que, embora a diversidade de espécies fosse similar nos locais estudados, as frequências das espécies foram diferentes de um local para outro.

26 Os valores elevados dos índices de Simpson (0,595; 0,651; 0,711; 0,699; 0,646) refletem a probabilidade de que dois indivíduos escolhidos ao acaso numa comunidade pertençam à mesma espécie. Em levantamento realizado em 6 municípios do estado do Amazonas, Ronchi-Teles (2000), observou índices de Simpson mais baixos, com valores que variaram entre 0 e 0,568. Já os valores baixos dos índices de Shannon (1,045; 1,210; 1,345; 1,365; 1,158), indicam o menor grau de incerteza em prever que as espécies amostradas pertencerá um individuo escolhido ao acaso. Esses índices (Simpson e Shannon) refletem tanto na frequência como na riqueza específica nas comunidades.

27 Tabela 8. Índices faunísticos específicos analisados para seis espécies de moscas-das-frutas obtidas de frutos (solo e planta), em pomar doméstico de diferentes propriedades, no município de Areia PB, no período de março/2011 a outubro/2012. Localidades A. A. A. A. A. A. A. C. obliqua fraterculus sororcula antunesi zenilde bahiensis distincta capitata pi S λ H' Assentamento Manoel Joaquim 37 13 1 -- -- 15 7,53 4 0,595 1,045 Sítio Dona Lia 118 87 29 26 3 -- -- 18 32,08 6 0,651 1,210 Engenho Triunfo 92 94 47 1 2 -- -- 30 30,37 6 0,711 1,345 Usina 32 23 5 1 2 -- -- 14 8,79 6 0,699 1,365 Engenho Bujari 75 50 32 -- 2 1 1 -- 18,38 6 0,646 1,158 Índices: Pi = frequência, S = riqueza específica, λ = Índice de Simpson, H' = Índice de Shannon.

28 4.5. Níveis de infestação de moscas-das-frutas No geral, os maiores índices de infestação foram observados nos períodos de frutificação dos hospedeiros de moscas-das-frutas, estando as maiores e menores infestações associadas à fenologia dos frutos. O período de coleta dos frutos ocorreu de março/2011 a outubro/2012. A quantidade de frutos coletados do solo foi maior que o número de frutos coletados da planta, com 113, 508 Kg e 90,559 Kg de frutos, respectivamente. Durante as coletas foi possível observar que nos pomares domésticos a quantidade de plantas de goiabeira, foi maior que as demais plantas, repercutindo também na quantidade de frutos coletados com cerca de 53,743 Kg e 31,382 Kg de frutos, solo e planta, respectivamente. Em contra partida a pitanga foi a espécie com menos quantidade de frutos, cerca de 0,835 Kg e 0,405 Kg (Tabela 9). (ZUCCHI, 2000). Empiricamente, este fator está relacionado à disponibilidade de frutos dessa espécie no pomar, já que a mesma frutifica apenas uma vez ano. Tabela 9. Peso dos frutos (solo e planta) coletados em diferentes hospedeiros, no período de março/2011 a outubro/2012. Nome Científico Nome comum Massa de frutos (kg) Solo Planta Total Anacardiaceae Spondias purpurea Seriguela 13,067 12,236 25,303 Spondias mombim Cajá 6,025 -- 6,025 Spondias sp. Umbu-caja 2,518 -- 2,518 Mangífera indica Manga 19,538 10,668 30,206 Myrtaceae Psidium guajava Goiaba 53,743 31,382 85,125 Psidium sp. Goiaba branca 1,437 -- 1,437 Eugenia uniflora Pitanga 0,835 0,405 1,240 Oxalidaceae Averrhoa carambola Carambola 0,847 -- 0,847 Rutaceae Citrus sinensis Laranja 1,007 2,564 3,571 Citrus reticulata Tangerina 11,873 9,050 20,923 Malpighaceae Malphigia emarginata Acerola 2,618 1,997 4,615

29 Quanto aos índices de infestação em frutos (Tabela 10), constatou-se que dos onze hospedeiros estudados, em dez ocorreu infestação por tefritídeos: seriguela, cajá, umbu-caja, manga, goiaba, goiaba branca, tangerina, pitanga, carambola e acerola. A goiaba foi à espécie hospedeira que apresentou maior número de pupários (5.252), representando o maior número de adultos emergidos (1.068), onde segundo vários estudos realizados no Brasil demonstram que a goiaba é atacada principalmente por A. fraterculus, sendo um dos hospedeiros mais infestados por esta espécie (MALAVASI e MORGANTE, 1980). Dos frutos amostrados, foram obtidos 10.706 pupários sendo que deste total emergiram 1.952 adultos pertencentes ao gênero Anastrepha e Ceratitis. Deste total, os frutos de cajá apresentaram a maior viabilidade pupal com 37,43%, seguido dos frutos de acerola com 29,05%. A maior infestação de pupários/kg foi obtida em cajá com índice de infestação de 144,56. Em outras regiões do Brasil também foi observado que a infestação em espécies do gênero Spondias é bastante elevada. Em uma área de reserva natural da Vale do Rio Doce, em Linhares-ES, foi detectada infestação de 470 pupários/kg de fruto em Spondias venulosa e Spondias cf. macrocarpa (URAMOTO; MARTINS; ZUCCHI, 2008). Já no Semi-árido do Rio Grande do Norte, obteve-se 32,3; 21,9; 8,8 e 15,7 pupários/kg de fruto de Anastrepha spp. em frutos de cajarana, cajá, seriguela e umbu (Spondias tuberosa), respectivamente (ARAÚJO et al., 2005). Em contrapartida, constatou-se o menor índice de infestação foi em Laranja apresentando 3,36 pupários/kg respectivamente (Tabela 10). Levantamentos realizados por Feitosa et al. (2007), mostraram diferentes índices de infestação em frutos de carambola em três municípios no estado do Piauí (Altos, Teresina e Parnaíba), obtendo 3,66, 2,18 e 0,016 moscas/fruto de C. capitata para cada local, respectivamente. Em estudos que objetivam conhecer a infestação de uma determinada praga em uma espécie de hospedeiro, devem descrever as culturas presentes na área, para que assim se tenha conhecimento se a variação de infestação ocorreu devido a características de cada região ou devido à competição da espécie-praga estudada por outro hospedeiro. SÁ et al. (2008) ao realizarem coletas de 21 espécies de frutos nativos e exóticos no Pólo de fruticultura em Anagé-BA de 2004 a 2005 encontraram maiores índices de infestação (pupários/kg de fruto) em seriguela (Spondias purpurea L.) (Anacardiaceae) com 61,3, juá (Ziziphus joazeiro L.) (Rhamnaceae), 38,3 e umbu (Spondias tuberosa L.) (Anacardiaceae), 33,1, os quais foram considerados hospedeiros primários de A. fraterculus e A. obliqua (Macquart). A infestação também pode variar dependendo das variedades de uma espécie de fruto ou em diferentes espécies pertencentes a um mesmo gênero frutífero. Ferreira et al. (2003) ao

30 avaliarem a infestação em diferentes variedades de manga no estado de Goiás, obtiveram 15,3 pupários/ fruto e 73,611 pupários/kg de frutos na variedade Imperial, em Goiânia, e 7,0 pupários/fruto e 17,503 pupários/kg de frutos na variedade Tommy Atkins, no município de Orizona. Raga et al. (2004), coletaram diferentes espécies de citros no período de 1998 a 2000 23 no estado de São Paulo. Tangerina cravo (Citrus reticulata) e Laranja azeda (Citrus aurantium) apresentaram os maiores índices de infestação, 3,4 e 2,4 pupários/fruto, respectivamente. As maiores taxas de emergência de tefritídeos foram constatados em cajá, acerola, carambola e goiaba (25,95%; 23,33%; 20,45% e 20,30%) (Tabela 10), as outras espécies vegetais apresentaram baixo índice de emergência de tefritidios em relação aos frutos citados. A baixa taxa de emergência pode ser influenciada pela temperatura e umidade, por ser esse um fator que tem muita influência sobre o desenvolvimento das moscas-das-frutas, (SALLES, 2000). O baixo número de adultos emergidos dos pupários, neste trabalho, possivelmente se deve ao fato de que os frutos quando trazidos do campo, permaneceram em casa de vegetação, cuja temperatura é superior a do pomar. Esses dados apresentam semelhança com os resultados obtidos nos frutos das mesmas espécies coletados em uma área de Mata Atlântica no município de Presidente Tancredo Neves, BA, em que também houve predominância da espécie M. emarginata (acerola) com taxa de emergência de 88,68%, seguida da espécie P. guajava (goiaba) com taxa de emergência de 10,53% (CARVALHO et al., 2004). Em frutos de umbu-cajá ocorreu o maior nível de parasitismo com 51,32% dos pupários parasitados (Tabela 10). A porcentagem de parasitismo é uma forma direta de se conhecer a taxa de mortalidade de moscas-das-frutas. Podendo observar que essa porcentagem tem variações de acordo com a região e com o fruto hospedeiro da mosca-dasfrutas. O parasitismo pode ser influenciado por diversos fatores como cor, tamanho e espessura da casca do fruto (AGUIAR & MENEZES, 2000). Um dos obstáculos para o controle biológico de tefritídeos com parasitoide larval é o fato dos frutos grandes servirem de refúgio para as larvas, dificultando o alcance do ovipositor nas larvas que estão em maior profundidade (PARANHOS; NASCIMENTO; WALDER, 2009). Em frutos menores, com polpa e casca fina, o índice de parasitismo é maior, pela facilidade que o parasitóide encontra em localizar as larvas da mosca-das-frutas no interior do fruto (CARVALHO; NASCIMENTO; MATRANGOLO, 2000). O parasitismo natural de moscas-das-frutas é

31 afetado pelo inseto praga e o fruto hospedeiro, pelo local e pela época de coleta (CANAL; ZUCCHI, 2000). Araújo e Zucchi (2002) obtiveram o maior nível de parasitismo em larvas de moscasdas-frutas em cajarana Spondias sp. por apresentar características físicas que favorecem o parasitismo, ou seja, é um fruto pequeno e leve. Foi possível também associar o maior nível de parasitismo ao período de maior índice de infestação. Na região de Mossoró/Assu, RN, a maior taxa de parasitismo (11,3) ocorreu em larvas de Anastrepha spp. em frutos de cajarana (Spondias sp.) (Anacardiaceae) (ARAÚJO e ZUCCHI, 2002).

32 Tabela 10. Índices de infestação de moscas-das-frutas no município de Areia PB, no período de março/2011 a outubro/2012. Nome científico Nome comum Nº de pupários Nº de adultos Viabilidade Pupal (%) Níveis de infestação Pupários Taxa de (Kg) emergência Nível de parasitismo Anacardiaceae Spondias purpurea Seriguela 2649 392 18,16 104,69 14,80 18,50 Spondias mombim Cajá 871 226 37,43 144,56 25,95 30,67 Spondias sp. Umbu-caja 266 37 28,57 105,64 13,91 51,32 Mangífera indica Manga 721 77 13,87 23,87 10,68 23,00 Myrtaceae Psidium guajava Goiaba 5252 1066 20,68 61,70 20,30 1,84 Psidium sp. Goiaba branca 45 2 4,44 31,32 4,44 0,00 Eugenia uniflora Pitanga 83 12 14,46 66,94 14,46 0,00 Oxalidaceae Averrhoa carambola Carambola 44 9 20,45 51,95 20,45 0,00 Rutaceae Citrus sinensis Laranja 12 0,00 0,00 3,36 0,00 0,00 Citrus reticulata Tangerina 553 82 14,83 26,43 14,83 0,00 Malpighiaceae Malphigia emarginata Acerola 210 49 29,05 45,50 23,33 19,67 Total 10.706 1.952

33 4.6 Moscas-das-frutas e parasitóides Do total de frutos coletados, foram obtidos 10.706 pupários, dos quais emergiram 1.953 adultos (1.077 fêmeas e 876 machos) de tefritídeos e 283 parasitóides. Todos os tefritídeos que emergiram pertencem ao gênero Anastrepha e Ceratitis. O parasitismo natural foi representado por 12,66% o que corresponde a uma baixa taxa de parasitismo (Figura 3). O parasitismo natural de tefritídeos, no Brasil, é realizado normalmente por himenópteros pertencentes às famílias Braconidae, Figitidae e Pteromalidae e estas são diferenciadas pela venação alar. No geral, os braconídeos são os parasitóides coletados com maior frequência em todo território brasileiro (CANAL e ZUCCHI, 2000). O sucesso do parasitismo é influenciado pelo tamanho do ovipositor e do fruto (LÓPEZ et al., 1999; SIVINSKI et al., 1997, 2001; OVRUSKI et al., 2008); e pelo estado de maturação do fruto, pois frutos maduros liberam voláteis que podem auxiliar no direcionamento do parasitóide (GUIMARÃES e ZUCCHI, 2004; SILVA et al., 2007). Segundo Canal e Zucchi (2000), o nível de parasitismo natural de moscas-das-frutas raramente ultrapassa 50%, sendo este valor considerado baixo. Entretanto, estes mesmos autores afirmam que apesar dos baixos índices de parasitismo natural de moscas-das-frutas, o controle biológico pode ser muito eficiente em programas de manejo integrado destes insetos através de liberações inundativas de parasitóides. 12,66% Parasitóides Tefritídeos 87,34% Figura 3. Porcentagem dos tefritídeos e parasitóides obtidos de frutos (solo e planta), em pomar doméstico de diferentes propriedades, no município de Areia PB, no período de março/2011 a outubro/2012.