Avifauna em três Florestas Estacionais Deciduais em. Minas Gerais - Brasil

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1 UNIVERSIDADE ESTADUAL DE MONTES CLAROS Centro de Ciências Biológicas e da Saúde CCBS Departamento de Biologia Geral Programa de Pós-graduação em Ciências Biológicas Paulo Ricardo Siqueira Avifauna em três Florestas Estacionais Deciduais em Minas Gerais - Brasil Montes Claros 2013 i

2 Paulo Ricardo Siqueira Avifauna em três Florestas Estacionais Deciduais em Minas Gerais - Brasil Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação Stricto Sensu em Ciências Biológicas da Universidade Estadual de Montes Claros como requisito para obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas. Área de Concentração: Biologia e Conservação. Orientador: Prof. Dr. Lemuel Olívio Leite Montes Claros 2013 ii

3 Paulo Ricardo Siqueira Avifauna em três Florestas Estacionais Deciduais em Minas Gerais - Brasil. Dissertação de mestrado apresentada ao Programa de Pós-Graduação em Ciências Biológicas da Universidade Estadual de Montes Claros, como requisito necessário para a conclusão do curso de Mestrado em Ciências Biológicas, avaliada e aprovada pela banca examinadora. Orientador: Dr. Lemuel Olívio Leite Examinadores: Dr. Rodrigo Oliveira Pessoa Dr. Helder Farias Pereira de Araujo Data de aprovação: / /2013 Montes Claros Minas Gerais iii

4 Dedico à minha mãe, fonte de orgulho e inspiração iv

5 A menos que modifiquemos a nossa maneira de pensar, não seremos capazes de resolver os problemas causados pela forma como nos acostumamos a ver o mundo. (Albert Einstein) v

6 Agradecimentos À minha mãe que sempre me apoiou e fez de tudo para que eu alcançasse meus objetivos. Mãe, obrigado por tudo! Aos meus irmãos, Adriano e André, pelo companheirismo. À minha tia Maria por todo amor e carinho. Ao Lemuel pelos sete anos de orientação, confiança, ensinamentos e também pela oportunidade de crescimento profissional e pessoal. Aos grandes amigos Karen, Hugo, Raissinha, Sarinha (Eco. Evo.), Sarinha (Biotec.), Jannyne e Pat pela ajuda nas correções, pelas noitadas no laboratório, e também por grandes momentos de risadas, especialmente com o Google tradutor. Aos grandes amigos Lucas, Brown e Pedro, pelo apoio nas coletas e também pela amizade. Valeu brothers! Aos amigos do laboratório e a galera das estufas pela amizade, especialmente, Nanda e Fatinha, que me ajudaram na estatística deste projeto. Ao amigo Carlão pela ajuda com os mapas. Aos professores Mário, Yule e Dora por terem disponibilizado os dados sobre a vegetação. À grande amiga Caroll Marinho pela ajuda com Português. À turma do mestrado ( ) que é nota 10! Com certeza a melhor turma! Fiz grandes amigos, e espero que essas amizades sejam duradouras. Aos Professores, Dr. Rodrigo Oliveira Pessoa e Dr. Helder Farias Pereira de Araújo, por terem aceitado o convite para participar da banca de avaliação. vi

7 Ao Wellington, músico de Lagoa Santa, que me emprestou um gravador para eu registrar a vocalização das aves em Santana do Riacho-MG. À turma do facebook pelo envio de alguns artigos. À CAPES, pela concessão de bolsa de estudo e ao CNPq pelo financiamento do projeto. vii

8 SUMÁRIO RESUMO... ix ABSTRACT... x INTRODUÇÃO... 1 MATERIAIS E MÉTODOS... 4 Área de estudo... 4 Amostragem das aves... 6 Amostragem da vegetação... Erro! Indicador não definido. Análises estatísticas... 7 RESULTADOS DISCUSSÃO REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ANEXOS Anexo 1: Anexo 2: viii

9 RESUMO Este trabalho teve como objetivos: I, verificar se há variação da diversidade e da composição de aves entre três áreas de Florestais Estacionais Deciduais (FEDs) em diferentes escalas; II, analisar se o padrão de variação na composição de plantas entre as FEDs é semelhante ao da composição de aves; III, verificar se há correlação positiva entre heterogeneidade e riqueza de aves. Utilizou-se a metodologia de ponto de escuta pra a amostragem das aves em três áreas de Minas Gerais: Parque Estadual Lagoa do Cajueiro e reserva biológica Serra Azul (PELC) e Parque Estadual da Mata Seca (PEMS), ambas no Norte do estado e Santana do Riacho (SRMG), na região central do estado. A variação da riqueza e da abundância de aves entre as áreas foi avaliada através dos modelos lineares generalizados (GLMs). As diferenças na composição de aves entre as áreas e também entre as estações foram verificadas pela análise de escalonamento multidimensional não métrica (NMDS), seguida pelo teste de Tukey. A similaridade na composição de plantas entre as FEDs foi verificada através da análise de sobreposição de nicho de Pianka. A correlação positiva entre heterogeneidade estrutural e riqueza de espécies foi verificada pelos modelos generalizados de efeitos mistos (GLMERs). Os resultados mostraram diferenças significativas na riqueza de espécies entre todas as FEDs, exceto na relação entre as do PEMS e PELC. Já para abundância, todas as FEDs apresentaram diferenças significativas. Na NMDS, a relação entre as FEDs do Norte de MG apresentou a maior similaridade na composição de aves. De acordo com o teste de Tukey, não houve diferença significativa na composição de aves apenas entre a relação das duas áreas do Norte de MG. Entre as estações, a NMDS e o teste de Tukey mostraram que composição de aves não variou significativamente apenas nas relações entre as estações seca e chuvosa de SRMG e estações secas do PELC e PEMS. A composição florística apresentou o mesmo padrão de similaridade observado para a composição de aves entre as FEDs. A maior semelhança na composição de aves entre as FEDs do Norte de MG e também maior riqueza e abundância de aves nestas podem estar relacionadas a fatores históricos e biogeográficos. As diferenças estruturais observadas entre as estações nas FEDs do Norte de MG podem ter sido responsáveis pelas diferenças na composição de aves. A correlação esperada entre a riqueza de aves e medidas de heterogeneidade não apresentou significância. Explicações possíveis para isto são: primeiro, a pequena variação de algumas características estruturais entre as áreas amostradas. Segundo, em ambientes com menor produtividade primária, como as FEDs, são menos influenciados por fatores estruturais da vegetação sobre a diversidade de espécies. Terceiro, as medidas estruturais utilizadas nesse trabalho podem não ser tão importantes na estruturação da comunidade de aves. Concluímos assim, que ocorreu variação na riqueza, abundância e composição de aves nas FEDs nas diferentes escalas, e que fatores biogeográficos e ecológicos, possivelmente foram os principais responsáveis por esta variação. Observamos também a não corroboração da hipótese de que habitas mais heterogêneos apresentam maior riqueza de espécies. Assim, este estudo mostrou a importância da amostragem em escalas diferentes para se entender melhor a diversidade e a distribuição das espécies no ambiente. ix

10 ABSTRACT The objective of this work was: I, find variations in birds' composition and diversity in three areas of Seasonally Dry Tropical Forests (SDTFs) in different special e temporal scales; II, analyze if the distribution pattern plant and birds between STDFs are similar; III, evaluate the influence of structural heterogeneity on birds richness and abundance between SDTFs. The birds were sampled in 2012 in three areas of SDTFs, Parque Estadual Lagoa do Cajueiro (PELC) and Parque Estadual da Mata Seca (PEMS), both in a northern region of Minas Gerais state, and in Santana do Riacho (SRMG), in the central region of this state. The avifauna data were obtained with point counts methodology. The differences of birds richness and abundance between different SDTFs, and between wet and dry season, was verified using generalized linear models (GLMs). To verify differences in birds' composition between three areas and also between two seasons, was used non-metric multidimensional scaling analysis (NMDS) and Tukey test. For a verify if the pattern of plants composition is similar of the birds composition, were used Pianka's overlap index. The positive correlation between structural heterogeneity and species richness was verify using generalized linear mixed models (GLMERs). The result of GLMs showed significant differences between all SDTFs, except in the relationship between PEMS and PELC. About the abundance, all areas showed significant differences. The NMDS pointed differences in the bird communities structure between the SDTFs, in which was observed that a relationships between PELC and PEMS showed more greater similarity in the birds composition than all other. For Tukey test, the result was the same observed in the NMDS. For seasonal variations, the NMDS indicate what birds' composition did not show significant differences only in the SRMG, in which there was not significant change in the structure. The largest similarity in birds composition was observed between PELC and PEMS and also the greater richness and abundance of birds, may be due of historical and biogeography factor. The birds composition between seasons showed significant differences, these may be understood by structural changes occurred in habitat between seasons, what further change in the habitat selection by birds. The plant composition showed the same pattern of similarity observed for the birds composition between the STDFs. The GLMERs didn t show difference between birds diversity and measures of structural heterogeneity. Some explanations can be suggested: first, the small variation of some structural characteristics between sampled areas; second, in environments with lowest primary productivity, how the SDTFs, a energetic concentration is one factor that more influence the species diversity; third, the structural measures used in this work may not be so important in structuring the bird community. In summary, there was variation in richness, abundance and composition at different scales, in which biogeographical and ecological factors are probably the main responsible for these variations. The structural heterogeneity do not corroborate, because habitat more heterogeneous do not has higher species richness. Thus, this study showed the importance of study in different scales to better understand the diversity and distribution of species in the environment. x

11 INTRODUÇÃO Estudos sobre a diversidade de espécies têm interessado muitos pesquisadores desde o século passado (e.g. Simpson 1949; MacArthur & MacArthur 1961; Pianka 1966). Esses estudos são de grande importância para entendermos melhor o padrão de diversidade de espécies nos ambientes, como também os fatores ambientais ligados à variação na diversidade biológica. Alguns desses fatores têm sido apontados como responsáveis pela maior diversidade de espécies em certos ambientes, estando ligados principalmente à heterogeneidade do ambiente (e.g. altura das plantas, riqueza plantas), às influências históricas (e.g. variações na formação do relevo), às variações climáticas (e.g sazonalidade) e disponibilidade de energia (Pianka 1966; Roth 1976; Kerr & Parker 1997; Verschuyl et al. 2008; Cintra & Naka 2012). Dos fatores citados acima um dos mais estudados é a heterogeneidade estrutural (Tews et al. 2004). Esta relação foi primeiramente estudada de forma empírica por MacArthur & MacArthur (1961), que elaboraram a hipótese da heterogeneidade estrutural. Esta hipótese prediz que ambientes mais heterogêneos e complexos apresentarão uma maior diversidade de espécies, pois proporcionam maior variedade de microhabitats, locais para nidificação e alimento para o desenvolvimento de vários grupos de espécies (MacArthur & MacArthur 1961; Pianka 1966; Rotenberry & Wiens 1980). A heterogeneidade estrutural, assim como os outros fatores que influenciam a diversidade de espécies, variam de acordo com a escala de estudo, seja ela espacial ou temporal (Wiens et al. 1987; Tews et al. 2004; Rahbek 2005; González-Megías et al. 2007). Na escala espacial, a variação da diversidade em um ecossistema pode ser causada, por exemplo, por variações no relevo, devido à presença de barreiras geográficas, que impedem a dispersão das espécies, como também pela diversificação 1

12 na estrutura do relevo, que proporciona uma maior variedade de condições físicas e de recursos (Werneck et al. 2011; Cintra & Naka 2012). Por outro lado, na escala temporal, a sazonalidade tem sido indicada como um fator de grande influência na variação da diversidade de espécies e de recursos nos ambientes (Murphy & Lugo 1986; Sánchez-Azofeifa et al. 2005). Por exemplo, em um estudo de Gonçalves (2011), realizado em uma área de Floresta Estacional Decidual no Brasil, em duas estações, chuvosa e seca, observou-se diminuição na abundância de artrópodes no período de maior escassez de recursos utilizados por estes, a estação seca. As mudanças nas condições climáticas durante o ano, como por exemplo, na pluviosidade, causam redução do componente arbóreo devido ao maior estresse hídrico em um determinado período do ano, levando a uma queda na produtividade primária do ambiente. Essa redução promoverá diminuição na concentração de recursos como, por exemplo, na concentração de alimento, podendo assim influenciar negativamente a diversidade de espécies (Ricklefs 1966; Karr & Freemak 1983; Neves 2009). As Florestas Estacionais Deciduais (FEDs) possuem características que as tornam-se interessantes para o estudo de padrões de diversidade em diferentes escalas. Isto acontece porque são áreas que estão sob influência da sazonalidade (Murphy & Lugo 1986), e também porque apresentam ampla distribuição geográfica, ocorrendo em todos os continentes, exceto na Europa e Antártica. No Brasil, as FEDs podem ser encontradas tanto contínuas quanto fragmentadas, ou imersas em zonas de transição entre diferentes biomas como o Cerrado, Caatinga, Mata Atlântica e Amazônia (Scariot & Sevilha 2005; Espírito-Santo et al. 2009). Essas características tornam as FEDs distintas entre si, pois fatores como isolamento e fragmentação podem ser forças importantes que atuam na composição, riqueza e abundância de espécies (Pedrali 1997; Hill & Curran 2003; Sekercioglu et al. 2002; Boscolo & Metzger 2009). 2

13 Algumas hipóteses têm sido propostas para tentar explicar a formação fragmentada e isolada de muitas FEDs na América do Sul e no Brasil, e assim permitir o melhor entendimento da distribuição das espécies e também da diversidade nestas áreas (Prado & Gibbs 1993; Pennington et al. 2000; Werneck & Colli 2006; Caetano et al. 2008; Werneck et al. 2011). A hipótese mais difundida é a do Arco do Pleistoceno, proposta por Prado & Gibbs (1993) e Pennington et al. (2000). Esta propõe que a ocorrência disjunta das FEDs atualmente é vestígio de um bioma extenso e contínuo, que na America do Sul se estendia por Brasil, Argentina, Paraguai, Bolívia, Equador, Colômbia e Venezuela. Esta maior extensão ocorreu no Pleistoceno, período este marcado pela última grande extinção em massa devido a ocorrência de grandes glaciações. No Holoceno, época após o Pleistoceno, essas FEDs retraíram-se resultando no formato fragmentado, no qual grandes áreas estão restritas em alguns grandes núcleos: 1, Caatinga, nordeste do Brasil; 2, Missiones, Norte da Argentina e leste do Paraguai; 3, Piedmont, sudoeste da Bolívia e noroeste da Argentina; 4, região do Chiquitanos, leste da Bolívia e parte do Mato Grosso do Sul no Brasil (Pennington et al. 2000). Um grupo de animais bastante utilizado para estudos de hipóteses que visam o melhor entendimento do padrão de distribuição das espécies no ambiente, seja por efeitos biogeográficos ou ecológicos, são as aves (e.g. MacArthur & MacArthur 1961). Em um estudo de revisão na literatura de trabalhos que apresentavam como objetivo testar a relação entre heterogeneidade e diversidade de aves, Tews e colaboradores (2004) verificaram que 93% dos trabalhos publicados de 1960 a 2003 apresentaram correlação positiva entre heterogeneidade do habitat e diversidade de aves. Essa grande utilização das aves para trabalhos ecológicos é, possivelmente devido ao grande conhecimento que se tem sobre a distribuição geográfica e taxonomia das suas espécies, 3

14 como também por apresentarem grande conspicuidade nas cores das plumagens e/ou vocalizações, que facilitam a visualização e identificação (Rahbek & Graves 2001; Sick 2001; Paillinson et al. 2002; Sekercioglu 2006). Outro motivo para a utilização das aves em trabalhos de diversidade é a grande sensibilidade às alterações da estrutura do habitat, no qual apresentam rápida resposta a estas alterações devido especialmente ao grande número de espécies residentes e territorialistas apresentados por este grupo (Pearson 1975; Aleixo & Vielliard 1995; Lawton et al. 1998). Assim, diante do que foi exposto, os objetivos desse trabalho foram: I, aumentar o conhecimento sobre a diversidade de espécies e também da composição de aves das FEDs; II, verificar se há diferenças na riqueza, abundância e composição de aves entre as três áreas de FEDs; III, averiguar se há influência da sazonalidade sobre a composição de aves; IV, verificar se há similaridade entre os padrões composição de plantas e de aves nas FEDs; V, averiguar se há correlação positiva entre heterogeneidade e riqueza de aves MATERIAIS E MÉTODOS Área de estudo O estudo foi realizado no ano de 2012 em quatro áreas de Florestas Estacionais Deciduais com vegetação primária no estado de Minas Gerais e Paraíba. As áreas de Minas Gerais localizam-se nas cidades de Matias Cardoso, no Parque Estadual Lagoa do Cajueiro e na reserva biológica Serra Azul (PELC); em Manga, no Parque Estadual da Mata Seca (PEMS), ambos na região Norte do estado; e em Santana do Riacho (SRMG), em fragmentos de FEDs em afloramentos calcários, na região central do estado (Figura 1). Todas as áreas de coleta em Minas Gerais estão localizadas no vale do médio São Francisco. Na Paraíba, as amostragens serão conduzidas na Fazenda 4

15 Tamanduá, situada no município de Santa Terezinha (PAPB), próximo a cidade de Patos, no Nordeste do Brasil. A fazenda Tamanduá possui mais de 900 hectares preservados, perto de um terço da sua área, entre a reserva legal e uma Reserva Particular do Patrimonio Natural (RPPN) de 325 hectares. A distância entre as duas áreas de FEDs do Norte de MG amostradas é de cerca de 15 km. Por outro lado as FEDs do Norte de MG e as de SRMG estão distantes cerca de 500km. Quando relacionadas as FEDs da Paraíba essa distância é ainda maior, com as áreas do Norte de MG apresentando um distância próxima à 1200 Km, e as da SRMG em torno de 1600 Km (Figura 1) Figura 1: Mapa da distribuição das Florestas Estacionais Deciduais (FEDs) nas regiões central e norte de Minas Gerais, e também as FEDs da Paraíba, com destaque para as áreas amostradas. O circulo vermelho indica as duas áreas amostradas de FEDs do norte de Minas Gerais e o circulo preto as FEDs amostradas em Santana do Riacho. PELC: Parque Estadual Lagoa do Cajueiro e reserva biológica Serra Azul; PEMS: Parque Estadual da Mata Seca; SRMG: FEDs em Santana do Riacho-MG; PAPB: FEDs em Patos-PB. O Norte de Minas Gerais apresenta cobertura vegetal composta por formações distintas, com a predominância de vegetação caducifólia, inserindo-se na ampla faixa 5

16 transicional entre os domínios do Cerrado, Caatinga e Mata Atlântica. Segundo a classificação de Koppen, o tipo de clima predominante na região é o Aw, caracterizado pela existência de uma estação seca bem acentuada no inverno. Neste tipo climático, existe pelo menos um mês com precipitação inferior a 60 mm e a temperatura média do mês mais frio é superior a 18 C. A temperatura média anual é de 24,4 C e o índice pluviométrico é de 871 mm (Antunes 1994). Já a área da SRMG está inserida na porção sul da Cadeia do Espinhaço e é dominada por vegetação de Cerrado e Campos Rupestres. O clima é mesotérmico (Cwb na classificação de Koppen), com inverno seco e verão chuvoso, a precipitação anual média é de 1500 mm, com temperatura anual media de 17,4 C. Na Paraíba, área de estudo esta localizada no sertão das Espinharas, a 7 Sul do equador e a 400 km do litoral e do ponto mais oriental do continente sul americano, a uma altitude media de 240 metros. O seu clima e característico das regiões tropicais semiáridas, com chuvas anuais medias de 800 mm, concentradas num curto período de dois a seis meses, seguidas por um longo período de estiagem, que pode durar de oito à 12 meses Amostragem das aves Os dados de riqueza e abundância da avifauna foram obtidos através da metodologia ponto de escuta (Blondel et al. 1970, Bibby et al. 1992, Ralph et al. 1993), que permite apurar dados tanto qualitativos quanto quantitativos (Ralph et al. 1995, Aleixo & Vielliard 1995). Seguindo essa metodologia foram estabelecidos 20 pontos em cada área de coleta (PELC, PEMS, SRMG e PAPB), sendo dez na estação chuvosa e dez na estação seca. Cada ponto foi amostrado tanto pela manhã (do amanhecer até às 9:30 hs) quanto à tarde (das 6:00 hs até o crepúsculo), sendo o tempo de amostragem de 20 minutos para cada turno, totalizando 40 minutos por ponto. Só foram incluídas nas 6

17 amostragens as aves observadas em um raio de até 50 metros em cada ponto. As distâncias definidas entre os pontos de uma mesma área variaram entre 125 e 200 metros. A amostragem não foi realizada na presença de chuva, a fim de se evitar a influência deste fator na estimativa de abundância. A identificação visual das aves foi auxiliada por binóculo 10x50, bibliografia especializada (Ridgely & Tudor 1994a, 1994b), enquanto a identificação das vocalizações foi auxiliada por guias sonoros (e.g. Vielliard 1995), além de base de dados pessoais. A nomenclatura foi de acordo com o Comitê Brasileiro de Registros Ornitológicos (CBRO 2011). Análises estatísticas Para verificar se as aves amostradas pela metodologia utilizada neste trabalho representaram uma parcela significativa das aves existentes nos locais, utilizou-se um estimador de riqueza de espécies, o estimador Jackknife de primeira ordem. Este estimador mostrou-nos os valores esperados de espécies em cada ponto, e assim foi possível calcular a curva de acumulação de espécies foram obtidos no software EstimateS A diferença na riqueza e abundância de aves entre as áreas de coleta foi avaliada através dos modelos lineares generalizados (GLMs), com distribuição de erros Poisson. Nesses modelos, a riqueza e a abundância de aves foram utilizadas como variáveis respostas, e as três FEDs foram as variáveis explicativas. Para a obtenção do modelo mínimo adequado (MMA) nessa análise, verificou-se a existência de diferenças significativas entre os níveis da variável explicativa através da análise de contraste. O software utilizado para a realização dessa análise foi R (R Development Core Team 2008). Para observar graficamente a ordenação da comunidade de aves entre as FEDs, como também entre as estações seca e chuvosa, foram realizadas análises de 7

18 escalonamento multidimensional não métrica (NMDS). Estas ordenações foram realizadas utilizando dados de abundância (dados quantitativos) das aves amostradas, nas quais o índice de similaridade adotado foi o de Morisita. Todas essas análises foram realizadas no software PAST 2.17b (Hammer el al. 2001). Depois deste procedimento, os escores gerados na NMDS em cada ponto foram utilizados para a realização de um teste de analise de variância, teste de Tukey, para verificar a existência de diferenças significativas na composição de aves, tanto entre as áreas quanto entre as estações. O teste de Tukey foi realizado no software R (R Development Core Team 2008). Neste trabalho, realizou-se uma análise de espécies indicadoras para determinar quais das espécies foram mais características às determinadas áreas e estações, e consequentemente contribuíram mais para a dissimilaridade entre elas. O teste utilizado nesta análise foi o de Monte Carlo. Este teste atribui um valor de significância estatística para cada espécie, sendo indicadoras de determinada área ou estação as que apresentarem o P<0.05. O software utilizado para a realização da análise de espécie indicadora foi o PC-ORD versão 6.0. As comparações das semelhanças na composição de plantas entre as FEDs amostradas, com o intuito de verificar se o padrão da composição de plantas e de aves apresentam semelhanças entres estas áreas, foram realizadas através da análise de sobreposição de nicho no software Ecosim 7.7. Estas comparações foram calculadas pelo índice de sobreposição de nicho de Pianka. Este índice varia entre 0 e 1, sendo que 0 indica ausência de sobreposição e 1 sobreposição total. Para testar se as diferenças entre as FEDs foram significativas ou não, utilizou-se o teste de Monte Carlo. Neste, comparou-se a média dos dados observados no estudo com dados construídos por randomizações. Os dados simulados foram construídos a partir de 1000 permutações, 8

19 através do algoritmo de randomização RA3. A partir disso, se a média dos dados observados for 95% menor que os dados simulados, as diferenças são significativas. Para verificar se as FEDs que apresentaram diferenças significativas na composição de aves entre as estações seca e chuvosa, também apresentam diferenças na abertura do dossel, utilizou-se GLMs, no qual se comparou à abertura do dossel nas FEDs entre as duas estações. A abertura do dossel foi a variável resposta e as estações foram as variáveis explicativas, sendo que a distribuição de erros assumida foi Gaussian. Esta análise foi executada no software R (R Development Core Team 2008). Já para verificar o efeito da heterogeneidade estrutural sobre a riqueza de aves, utilizou-se os modelos generalizados de efeitos mistos (GLMERs), nos quais as características da vegetação medidas nesse trabalho, riqueza, abundância, altura média e área basal das plantas foram as variáveis explicativas e a riqueza de aves a variável resposta. As distribuições de erros utilizadas para esses modelos foram Poisson e Gaussian. Outra variável explicativa usada para verificar o efeito da heterogeneidade sobre a riqueza de aves foi índice de complexidade de Holdrigde (HCI) (Holdrigde 1967). O HCI (apenas para árvores) é calculado em cada parcela a partir da fórmula: HCI= (altura média x abundância de plantas x área basal (m²) x número de espécies) / Este índice é usado como uma medida de complexidade estrutural, e consequentemente de heterogeneidade estrutural. A distribuição de erros utilizada para esta análise foi Gaussian. As análises para esta relação também foram executadas no software R (R Development Core Team 2008). A escolha dos métodos de análise e das distribuições de erros utilizadas para essas análises, como também para todas executadas neste software, foram realizadas de acordo com o proposto por Crawley (2007). 9

20 RESULTADOS Neste estudo foi observado um total de 119 espécies de aves e 2660 indivíduos nos 60 pontos amostrados, com um esforço amostral de minutos de observação (Anexo 1). As três espécies mais abundantes em todas as áreas reunidas foram Aratinga cactorum, Tolmomyias flaviventris, Thamnophilus pelzelni, respectivamente. As Florestas Estacionais Deciduais do PELC apresentaram a maior riqueza e abundância, com 74 espécies de aves e 1197 indivíduos, seguida pelas FEDs do PEMS, com 69 espécies e 964 indivíduos, e das FEDs de SRMG, que apresentou uma riqueza de 65 espécies e uma abundância de 500 espécimes. Nas FEDs do PELC, as duas espécies mais abundantes foram Aratinga cactorum e Thamnophilus pelzelni. Já nas do PEMS as espécies mais abundantes foram Aratinga cactorum e Tolmomyias flaviventris. Por outro lado, nas de SRMG as espécies mais abundantes foram Basileuterus flaveolus e Tolmomyias suphurescens. As curvas de acumulação de espécies para as FEDs estudadas mostraram que ainda não ocorreu estabilização no número de espécies em nenhuma das áreas amostradas (Figura 2). De acordo com essa análise, para as duas FEDs do Norte de MG amostrou-se em torno de 80% das aves esperadas. Já para as FEDs de SRMG, observou-se uma amostragem de 73% do total de espécies esperadas nesta área. 10

21 Figura 2: Gráfico mostrando as curvas de acumulação de espécies obtidas nas três Florestas Estacionais Deciduais. PELC: Parque Estadual Lagoa do Cajueiro e reserva biológica Serra Azul; PEMS: Parque Estadual da Mata Seca; SRMG: Santana do Riacho-MG. O resultado do GLM mostrou que a riqueza de espécies variou significativamente entre todas as FEDs (P<0,05), exceto entre as FEDs das áreas do PEMS e PELC (Figura 3). A riqueza média de espécies por ponto foi maior na FEDs do PELC e menor nas de SRMG. Já em relação à abundância de aves, todas as relações foram significativamente diferentes (P<0,05) (Figura 3). Para a abundância média por ponto, o padrão foi o mesmo observado para a riqueza média por ponto. 11

22 Figura 3: Gráficos obtidos a partir dos modelos lineares generalizados no software R, nos quais mostra a relação entre riqueza (esquerda) e abundância (direita) das aves entre as três áreas de Florestas Estacionais Deciduais amostradas. Barras com diferentes cores mostram as relações que apresentaram diferenças significativas. PELC: Parque Estadual Lagoa do Cajueiro e reserva biológica Serra Azul; PEMS: Parque Estadual da Mata Seca; SRMG: Santana do Riacho-MG. A NMDS mostrou diferenças na estrutura da comunidade de aves entre as FEDs. Observou-se que as do Norte de MG apresentaram maior semelhança na composição de aves do que quando comparadas com as de SRMG (Figura 4). A análise de variância, através do teste de Tukey, mostrou diferenças significativas na composição entre as FEDs, exceto para a relação entre as do PELC e PEMS que apresentou P=0.10. Os valores da significância (P) para as duas outras relações (SRMG e PELC, e SRMG e PEMS) foram iguais à

23 Figura 4: Gráfico com o resultado da análise de escalonamento multidimensional não-métrico (NMDS) das aves amostradas nas três áreas de Florestas Estacionais Deciduais. A NMDS foi baseada na distância da matriz obtida a partir do índice de Morisita. : Parque Estadual Lagoa do Cajueiro e reserva biológica Serra Azul; : Parque Estadual da Mata Seca; : Santana do Riacho-MG. Stress: Em relação às espécies indicadoras de cada FED, as que estiveram mais relacionadas à área do PELC foram Myrmochilus strigilatus e Furnarius leucopus (Tabela 1). Nas FEDs do PEMS as espécies Primolius maracana, Sittasomus griseicapillus, Lepidocolaptes wagleri e Polioptila plumbea foram as mais características desta área (Tabela 1). Já para as FEDs de SRMG, as espécies indicadoras foram Brotogeris chiriri, Basileuterus flaveolus e Basileuterus hypoleucus (Tabela 1)

24 259 Tabela 1: Espécies selecionadas como mais características a cada uma das três áreas de Florestas Estacionais Deciduais, de acordo com a análise de espécies indicadoras. PELC: Parque Estadual Lagoa do Cajueiro e reserva biológica Serra Azul; PEMS: Parque Estadual da Mata Seca; SRMG: Santana do Riacho-MG. Espécies PELC PEMS SRMG Brotogeris chiriri Primolius maracana Myrmochilus strigilatus Sittasomus griseicapillus Lepidocolaptes wagleri Furnarius leucopus Polioptila plumbea Basileuterus flaveolus Basileuterus hypoleucus Patagioenas picazuro Myiarchus tyrannulus Hemithraupis guira Lepidocolaptes squamatus Troglodytes musculus Euphonia chlorotica Lathrotriccus euleri Myiarchus ferox Hylopezus ochroleucus Crypturellus noctivagus Thamnophilus caerulescens Columbina squammata 0.01 Formicivora melanogaster 0.01 Sakesphorus cristatus 0.01 Phyllomyias fasciatus 0.01 Myiopagis caniceps 0.01 Tolmomyias sulphurescens 0.02 Aratinga leucophtalma 0.03 Campylorhamphus trochilirostris 0.03 Hemitriccus margaritaceiventer 0.03 Myiopagis viridicata 0.03 Myiarchus swainsoni 0.03 Tangara sayaca 0.03 Lepidocolaptes angustirostris 0.04 Camptostoma obsoletum 0.04 Gnorimopsar chopi

25 Das 119 espécies encontradas neste estudo, apenas 21 espécies foram compartilhadas entre as três áreas (Anexo 1). As FEDs que apresentaram maior quantidade de espécies em comum foram as duas do Norte de MG, as quais compartilharam 32 espécies, com a presença de espécies endêmicas e ameaçadas de extinção (Anexo 1). As relações entre FEDs das áreas do PELC e SRMG, e do PEMS e SRMG apresentaram nove e sete espécies compartilhadas, respectivamente, com nenhuma espécie endêmica e/ou em perigo de extinção. Por outro lado, em relação às espécies que ocorreram em apenas uma área, observou-se 30 espécies para as FEDs de SRMG, nas quais apenas três espécies são características e/ou endêmicas do Cerrado (Anexo 1) e grande parte são espécies de habitat não florestal. Já as do PELC apresentaram 13 espécies exclusivas, das quais apenas três espécies foram dependentes florestais. As FEDs do PEMS apresentaram nove espécies exclusivas, sendo duas espécies endêmicas da Caatinga e apenas uma espécie de área não florestal (Anexo 1). A riqueza total de espécies das três áreas de FEDs juntas, tanto na estação chuvosa quanto na seca, foi a mesma, sendo este número de 95 espécies. Já em relação à abundância, houve diferença entre as estações, sendo que a estação seca apresentou maior número de indivíduos, 1497, em comparação com a chuvosa, que apresentou Em relação à riqueza e abundância entre as estações em cada área, a estação chuvosa do PELC apresentou a maior riqueza de espécies (61) e também a maior abundância de indivíduos (609) (Tabela 2). Esta mesma estação do PELC apresentou um maior número de espécies exclusivas, sendo este número de 30 espécies. O resultado da NMDS entre as estações indicou uma similaridade na composição de aves entre as estações chuvosas das FEDs das duas áreas do Norte de MG, entre as duas estações secas destas mesmas áreas e entre as estações chuvosa e seca das FEDs de SRMG (Figura 5). O teste de Tukey mostrou que todas as relações par 15

26 a par entre as estações em áreas distintas apresentaram diferenças significativas em relação à composição (P<0.05), exceto as relações entre as estações chuvosa e seca das FEDs de SRMG (P=0.99) e entre as estações seca das FEDs do PELC e PEMS (P=0.36), que não apresentaram diferenças significativas. Tabela 2: Riqueza de espécies, abundância de indivíduos e número de espécies exclusivas de aves nas Florestas Estacionais Deciduais nas respectivas estações do ano. PELCC: Parque Estadual da Lagoa do Cajueiro e reserva biológica Serra Azul na estação chuvosa; PELCS: Parque Estadual da Lagoa do Cajueiro e reserva biológica Serra Azul na estação seca; PEMSC: Parque Estadual da Mata Seca na estação chuvosa; PEMSS: Parque Estadual da Mata Seca na estação chuvosa; SRMGC: Santana do Riacho-MG na estação chuvosa; SRMGS: Santana do Riacho-MG na estação seca. PELCC PELCS PEMSC PEMSS SRMGC SRMGS Riqueza de espécies Abundância de indivíduos Espécies exclusivas Para a análise de espécies indicadoras, que nos informa quais espécies ocorrem especialmente em determinadas estações, observou-se que nas FEDs de SRMG a estação chuvosa apresentou apenas uma espécie indicadora, Basileuterus hypoleucus (Tabela 3). Já na estação seca esse número subiu para nove espécies, sendo as espécies Turdus leucomelas, Brotogeris chiriri, Lathrotriccus euleri (P=0.0002) as mais representativa nessa estação (Tabela 3). Nas do PELC foram 16 espécies que apresentaram significativa representatividade, sendo 11 na estação chuvosa, com destaque para a espécie Hemithraupis guira e Columbina squammata (P=0.0002), e cinco na estação seca, na qual destaca-se a espécie Myrmochilus strigilatus (P=0.0002) (Tabela3). Já nas do PEMS foram 11 espécies indicadoras, das quais três na estação chuvosa, sendo a principal a espécie Myiopagis viridicata (P=0.0004), e oito na estação seca, das quais as principais foram Crypturellus noctivagus e Lepidocolaptes wagleri (P=0.0002) (Tabela 3). 16

27 Figura 5: Gráfico mostrando o resultado da análise de escalonamento multidimensional não-métrico (NMDS) para as aves amostradas nas três áreas de Florestas Estacionais Deciduais, no qual cada área foi amostrada na estação chuvosa e seca. Δ, e : estação chuvosa de Parque Estadual Lagoa do Cajueiro e reserva biológica Serra Azul (PELC), Parque Estadual da Mata Seca (PEMS) e Santana do Riacho-MG (SRMG), respectivamente;, e : estação seca da PELC, PEMS e SRMG respectivamente. 17

28 1 Tabela 3: Espécies selecionadas como mais características a cada uma das estações nas três Florestas Estacionais Deciduais, de acordo com a análise de espécies indicadores. PELCC: Parque Estadual da Lagoa do Cajueiro e reserva biológica Serra Azul na estação chuvosa; PELCS: Parque Estadual da Lagoa do Cajueiro e reserva biológica Serra Azul na estação seca; PEMSC: Parque Estadual da Mata Seca na estação chuvosa; PEMSS: Parque Estadual da Mata Seca na estação chuvosa; SRMGC: Santana do Riacho-MG na estação chuvosa; SRMGS: Santana do Riacho-MG na estação seca. Espécies PELCC PELCS PEMSC PEMSS SRMGC SRMGS Turdus Leucomelas Crypturellus noctivagus Hemithraupis guira Myrmochilus strigilatus Brotogeris chiriri Lathrotriccus euleri Columbina squammata Lepidocolaptes wagleri Myiopagis viridicata Furnarius leucopus Hemitriccus margaritaceiventer Veniliornis passerinus Lepidocolaptes squamatus Pachyramphus polychopterus Lanio pileatus Conirostrum speciosum Paragioenas picazuro Dendrocolaptes platyrostris Gnorimopsar chopi Euphonia chlorotica Nystalus maculatus Myiopagis caniceps Phyllomyias fasciatus Myiarchus ferox Amazilia lactea Piaya cayana 0.01 Thamnophilus caerulescens 0.01 Hylophilus amaurocephalus 0.01 Troglodytes musculus 0.01 Basileuterus hypoleucus 0.01 Leptotila verreauxi 0.02 Celeus flavescens 0.02 Polioptila plumbea 0.02 Tangara cayana 0.02 Pitangus sulphuratus 0.04 Turdus amaurochalinus 0.04 Camptostoma obsoletum

29 Em relação à florística, as três FEDs juntas apresentaram 133 espécies de plantas e 1263 indivíduos (Anexo 2). Analisando separadamente cada uma, as FEDs do PELC apresentaram uma riqueza de 41 espécies de plantas e abundância de 413. As do PEMS apresentaram 56 espécies de plantas e uma abundância de 519. Já as FEDs de SRMG obtiveram uma riqueza de 61 espécies e abundância de 332 indivíduos. Quanto à composição, as três áreas apresentaram apenas uma espécie em comum, Myracrodruon urundeuva, uma planta da família Anacardiaceae, popularmente conhecida por aroeira. As FEDs de SRMG compartilharam apenas esta espécie de planta com o PEMS e nove espécies com as do PELC. As duas FEDs do Norte de MG compartilharam 17 espécies de plantas. O resultado da análise de sobreposição de nicho de Pianka entre a composição de plantas das áreas mostrou a ocorrência de uma baixa similaridade, sendo 7.4% de similaridade entre as FEDs da PEMS com as da SRMG. Já as FEDs da PELC e da SRMG compartilharam nove espécies, e o valor do índice de Pianka para essa relação foi de 18.6% de semelhança na composição. As FEDs do norte de MG apresentaram uma maior similaridade na composição, 41.2%, com 17 espécies compartilhadas. Todas as relações foram significativamente diferentes, pois a média dos valores observados foi menor do que 95% dos valores aleatorizados. A análise da estrutura do dossel mostrou uma maior abertura nas FEDs do Norte de MG, tanto na estação chuvosa quanto na estação seca em comparação com as FEDs de SRMG (Tabela 4). As FEDs do PEMS apresentaram a maior variação entre as estações (Tabela 4). Os resultados dos GLMs mostraram que todas as relações entre as estações, chuvosa e seca, em cada área apresentaram diferenças significativas (P<0.05) (Figura 6). 19

30 1 Tabela 4: Dados de cobertura do dossel em porcentagem obtidos das três Florestas Estacionais Deciduais amostradas nas estações chuvosa e seca. PELC: Parque Estadual Lagoa do Cajueiro e reserva biológica Serra Azul; PEMS: Parque Estadual da Mata Seca; SRMG: Santana do Riacho-MG. Estação Chuvosa Estação Seca PELC PEMS SRMG Para todas as variáveis relacionadas à vegetação mensuradas neste estudo, as FEDs do PELC apresentaram os menores valores, exceto para a abundância de plantas, que foi menor nas FEDs de SRMG (Tabela 5). Porém, estas apresentaram maior altura média, riqueza de árvores e HCI. Já as FEDS do PEMS apresentaram maior área basal e abundância de plantas (Tabela 5). As análises realizadas com os GLMERs para verificar a existência de correlação positiva entre riqueza de espécies de aves com as medidas de heterogeneidade estrutural não foram significativas para nenhuma das relações, ou seja, todas apresentaram P>

31 Figura 6: Gráficos obtidos a partir dos modelos lineares generalizados, nos quais mostram a relação entre a porcentagem de abertura do dossel entre as estações chuvosa e seca nas três áreas de Florestas Estacionais Deciduais amostradas. Barras com diferentes cores mostram as relações que apresentaram diferenças significativas. PELC: Parque Estadual Lagoa do Cajueiro e reserva biológica Serra Azul; PEMS: Parque Estadual da Mata Seca; SRMG: Santana do Riacho-MG. Tabela 5: Valores das medidas de estrutura da vegetação e do índice de complexidade de Holdridge (HCI) obtidos nas três Florestas Estacionais Deciduais. A altura: medida em metros (m); área basal: m² / há; riqueza: número de espécies arbóreas/0.1 há; abundância: número de indivíduos arbóreos/0.1 ha. PELC: Parque Estadual Lagoa do Cajueiro e reserva biológica Serra Azul; PEMS: Parque Estadual da Mata Seca; SRMG: Santana do Riacho-MG. Área Altura Média Área basal Riqueza Abundância HCI PELC PEMS SRMG

32 DISCUSSÃO As diferenças observadas na composição, riqueza e abundância de aves entre as áreas podem estar ligadas a fatores históricos e biogeográficos. As Florestas Estacionais Deciduais de SRMG adquiriram um formato fragmentado e isolado dos grandes núcleos de FEDs, como a caatinga (Werneck et al. 2011). Já as FEDs do PELC e do PEMS, além de terem adquirido um formato mais continuo do que as anteriores, não se encontram isoladas, pois se inserem no núcleo caatinga. Assim, acredita-se que estes eventos tenham proporcionado uma menor riqueza e abundância de aves, especialmente devido à fragmentação, nas FEDs de SRMG, e também diferenças na composição de espécies entre estas e as FEDs do Norte, como efeito do isolamento, pois estes influenciam diretamente as taxas de dispersão como também na distribuição espacial das espécies (Mac Arthur & Wilson 1967 Apud Uezu et al. 2008; Fahrig 2003; Hewitt 2004; Werneck et al. 2011). Nesse trabalho, a possível influência destes dois fatores, fragmentação e isolamento, na distribuição das espécies é observada pela ausência de muitas espécies que são típicas de FEDs do núcleo caatinga nas FEDs de SRMG, como também pela menor abundância de aves apresentada por estas. Além disso, os tipos de habitat que estão no entorno das FEDs podem também influenciar a composição de aves. Muitos autores têm encontrado em seus trabalhos que diferentes tipos de habitat de entorno podem influenciar distintamente a composição de aves nos ambientes fragmentados (Stouffer & Bierregaard 1995; Antongiovanni & Metzger 2005; Kennedy et al. 2011). Por exemplo, em um trabalho com FEDs no vale do Paranã, no estado do Tocantins, as quais estão bem fragmentadas e isoladas dos grandes núcleos de FEDs, Pacheco & Olmos (2006) observaram influência do bioma Cerrado, que é o bioma de entorno destas florestas, na composição da comunidade de aves destas FEDs. No presente trabalho, este fato pode ser observado pela presença nas 22

33 FEDs de SRMG de espécies características e/ou endêmicas do Cerrado, que é o bioma de entorno destas FEDs, como a Cyanocorax cristatellus, Ramphastos toco, Elaenia cristata e Antilophia galeata (esta última foi observada fora dos pontos de coleta). Outro fator que pode ter contribuído para a menor riqueza e abundância nas FEDs de SRMG, e também para a diferença na composição desta área em relação às outras duas é a pressão antrópica. Em um estudo em uma área de Floresta Atlântica no estado de São Paulo, Aleixo (1999) encontrou que a mudança na cobertura do subbosque e na altura do dossel, provocada por atividades antrópicas, contribuiu para a redução das populações de 21 espécies de aves. Nas FEDs de SRMG a possível influência dessas atividades (principalmente a agropecuária) sobre a diversidade de aves pode também ser constatada pela ausência de muitas espécies endêmicas, raras e com dependência florestal como, por exemplo, algumas espécies da família Dendrocolaptidae (Anjos & Soares 1999). Outro fator que pode nos indicar o efeito antrópico nesta área é a presença de espécie de área aberta, que apresentam menor sensibilidade às alterações ambientais e são independentes de floresta. Nas FEDs de SRMG observamos 14 espécies que se incluem nesta categoria (Anexo 1) (ver Silva 1995). Nas FEDs do Norte de MG, a pressão antrópica também é bem intensa, pois nestas há presença de grandes projetos de irrigação, como o Projeto Jaíba. Apesar disso, observa-se que no Norte de MG ainda existem áreas de FEDs bem preservadas, como as amostradas nesse estudo. Isto é evidenciado pela presença de espécies raras/endêmicas e também que apresentam alta dependência florestal, como Hylopezus ochroleucus (torom-do-nordeste) Xiphocolaptes falcirostris (arapaçu-do-nordeste) e Lepidocolaptes wagleri (arapaçu-de-wagler), que recebem atualmente o status de ameaçadas de extinção (Silva 1995; Machado et al. 2005; IUNC 2009; CBRO 2011). 23

34 Algumas características intrínsecas de cada área como a presença de um rio, também pode contribuir para diferenças na composição de espécies, como foi observado por Blake (2007). Este autor, em um trabalho com aves em floresta Amazônica no Peru e Equador, observou que áreas próximas a rios apresentaram diferenças na composição de aves em relação às áreas mais distantes destes. No presente trabalho, observamos que uma maior proximidade das FEDs de SRMG a um rio, distantes a cerca de 300 metros deste, em relação às FEDs do Norte de MG que estão a mais de três quilômetros de um rio (rio São Francisco), pode ter contribuído para a presença de algumas espécies características de matas ciliares (do bioma Cerrado) nas FEDs de SRMG. Estas espécies são Lanio penicillatus, Arremon flavirostris, Corythopis delalandi e Synallaxis ruficapilla. A presença destas possivelmente contribuiu para a diferença significativa encontrada na composição de aves entre as FEDs de SRMG e as do Norte de MG. As duas FEDs do Norte de MG que apresentaram a maior semelhança na composição de aves estão separadas pelo rio São Francisco, no qual apresenta em torno de 500 metros de largura de uma margem à outra. Segundo alguns autores, os rios podem impedir a dispersão dos indivíduos e, assim, seriam barreiras ao fluxo gênico, causando diferenças populacionais, que podem levar ao processo de especiação (Sick 2001; Silva et al. 2004; Cabanne et al. 2008; Cabanne et al. 2011). Diante disso, era esperada a existência de diferenças significativas na composição de espécies entre essas duas áreas. No entanto, observou-se uma alta similaridade na composição de espécies, com a restrição de ocorrência de apenas duas espécies. Estas foram Lepidocolaptes wagleri, que é restrita ao lado esquerdo do rio São Francisco, e Lepidocolaptes squamatus, que apresenta distribuição limitada apenas à margem direita deste. Desta forma, nesse estudo, o rio São Francisco parece não ser uma barreira para avifauna destas duas FEDs. 24

35 Nas FEDs do Norte de MG, como também nas de SRMG, era esperado encontrar maior riqueza e abundância de aves na estação chuvosa. Uma maior oferta de recursos alimentares nesta estação, principalmente os que são mais utilizados pelas aves, como artrópodes (Janzen & Schoener 1968), pode ser a causa da maioria das aves, sejam elas migratórias ou residentes, escolherem esta época como a reprodutiva (Sick 2001). Para a riqueza, esse padrão foi observado apenas nas FEDs do Norte de MG, já para abundância apenas para as FEDs do PELC. A presença de algumas espécies migratórias, Myiopagis viridicata, Myiopagis caniceps, Vireo olivaceus e Pachyramphus polychopterus (Ridgely & Tudor 1994a, 1994b), na estação chuvosa foi um fator que contribuiu para o aumento da riqueza e/ou da abundância nas FEDs do Norte, especialmente nas do PELC. Em um estudo em FEDs no Norte de MG, Neves (2009) e Pezzini e colaboradores (2008) encontraram maior concentração de artrópodes e frutos zoocóricos, respectivamente, na estação chuvosa, o que pode indicar, junto com os resultados deste trabalho, uma relação diretamente proporcional entre recurso alimentares e a ocorrência de espécies migratórias. Algumas espécies não seguiram o padrão esperado de abundância, o qual era maior número de indivíduos na estação chuvosa, e contrariamente, apresentaram abundância maior na estação seca. Nas FEDs do Norte de MG, estas espécies foram Aratinga cactorum, Tolmomyias flaviventris, Formicivora melanogaster, Sakesphorus cristatus, Myrmochilus strigilatus, enquanto nas FEDs de SRMG foram Aratinga leucophtalma e Brotogeris chiriri. A maior abundância de indivíduos destas espécies na estação seca pode estar relacionada a um aumento na movimentação das mesmas nesta estação, devido à maior dificuldade para encontrarem presas, necessitando, assim, de um maior tempo de procura por alimento, como também a necessidade de explorarem 25