Tabanidae (Insecta: Diptera) do Parque Nacional do Jaú. II.
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- Nelson Lacerda Balsemão
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1 CAPÍTULO 9 Tabanidae (Insecta: Diptera) do Parque Nacional do Jaú. II. Augusto Loureiro Henriques Resumo. Foram realizadas três expedições ao Parque Nacional do Jaú (PNJ) para coletas de tabanídeos, nas Janelas Seringalzinho (abril e agosto de 2001) e Floresta (junho de 2001). Armadilhas de Malaise e suspensas foram implantadas em vários ambientes. Foram capturados indivíduos de 54 espécies e uma variedade. Quatro espécies são novos registros para o PNJ: Eutabanus pictus, Tabanus discifer, T. fortis e T. occidentalis var. dorsovittatus. O PNJ apresenta uma das maiores riquezas em espécies de tabanídeos do mundo (73 espécies e uma variedade), ficando atrás apenas da Reserva Ducke em Manaus com 84 espécies. Os resultados das três expedições demonstraram maior riqueza de espécies e abundância de tabanídeos na época de estiagem na região (36 espécies, indivíduos) do que na época de chuvas (28 espécies, 939 indivíduos). A floresta densa de terra firme apresentou maior riqueza de espécies em comparação com outros ambientes, embora o número de indivíduos capturados tenha sido maior em áreas abertas.
2 Introdução Os tabanídeos, vulgarmente conhecidos como mutucas, são moscas da subordem Brachycera, com mais de espécies distribuídas em todo o mundo, com exceção de locais de altas latitudes e regiões de cordilheiras com neves eternas. O comportamento hematófago das fêmeas as tornam potenciais pragas aos animais domésticos e ao homem. Krinsky (1976) e Foil (1989) apresentaram uma revisão mundial com mais de 30 enfermidades possivelmente transmitidas por tabanídeos. Também são considerados de importância econômica pelo incômodo causado pelas suas picadas. Quando muito abundantes não permitem que o homem rural trabalhe, afastam os freqüentadores de locais de veraneio e causam grande estresse aos animais domésticos, prejudicando sua alimentação e descanso. Tabanídeos adultos variam de 5 a 25 mm de comprimento. Na região Neotropical habitam quase todos os hábitats possíveis desde manguezais, praias oceânicas até a linha de neve dos Andes, e os desertos extremos da costa do Peru e do Chile até as florestas da América Central às encostas orientais dos Andes. Com exceção de cerca de uma dúzia de espécies comuns e de larga distribuição, que parecem preferir os hábitats mais abertos e modificados criados pelas atividades agrícolas humanas, a maioria possui preferências definidas de hábitats (Fairchild 1981). As larvas, geralmente carnívoras, podem ser encontradas em uma grande variedade de hábitats. A maioria das espécies é aquática ou semi-aquática, vivendo em águas paradas ou correntes, águas contidas em buracos de árvores ou nas bainhas das folhas de Bromeliaceae. Outras vivem no solo úmido ou troncos caídos em decomposição. Umas poucas parecem capazes de se desenvolver na ausência de umidade aparente. O tempo de desenvolvimento larval varia de poucos meses a um ano e meio, enquanto o período de pupa varia de cerca de alguns dias a poucas semanas (Fairchild 1981). A duração de vida dos adultos, segundo estudos com idade fisiológica de algumas espécies da Amazônia central, pode variar entre um e dois meses (Rafael e Charlwood 1980). Na região Neotropical existem mais de espécies descritas em 65 gêneros. O conhecimento da tabanofauna da América Central e do Sul é basicamente representado pela descrição das espécies. Poucos trabalhos abrangem o conjunto regional de espécies com chaves de identificação e diagnoses. Exceções são os trabalhos de revisão de alguns gêneros, que fornecem algum alicerce para a identificação e o conhecimento de distribuição e ecologia. Na Amazônia, a maior reserva de floresta tropical do mundo, este quadro pode ser considerado ainda mais crítico. Durante séculos a maioria das espécies foi descrita por pesquisadores estrangeiros que nunca visitaram o local, apenas as descreviam a partir de material depositado em coleções ou enviado por coletores profissionais. Atualmente existem pelo menos 250 espécies de tabanídeos registradas na Amazônia. Determinados locais, relativamente bem amostrados, revelam as mais altas riquezas de espécies no mundo: Reserva Tambopata (Peru), com 73 espécies (Wilkerson e Fairchild 1985), Reserva Ducke (Manaus, Brasil), com 84 espécies (Henriques e Rafael 2002) e Parque Nacional do Jaú (Brasil), com 73 espécies (presente estudo). Em complementação ao trabalho de Henriques e Rafael (1999), uma lista atualizada dos tabanídeos do Parque Nacional do Jaú (PNJ) é apresentada e os dados de três expedições são discutidos. Área de Estudo e Métodos A descrição da área de estudo está indicada em Henriques e Rafael (1999) TABANÍDEOS DO PARQUE NACIONAL DO JAÚ
3 Duas expedições para a Janela Seringalzinho (abril - estação chuvosa, e agosto - início de estiagem e vazante dos rios) e uma para a Janela Floresta (junho - final da estação chuvosa) foram realizadas em 2001 para a coleta geral de insetos, totalizando 16 amostragens diferentes em diversos ambientes (fig. 1, tabela 1). Os ambientes foram classificados seguindo um gradiente decrescente de exposição à luz solar, ou seja, do mais aberto ao mais fechado, na Janela Seringalzinho: 1. rio, 2. campina arbustiva, 3. campinarana aberta, 4. campinarana, 5. dossel da floresta e 6. solo da floresta; e na Figura 1. Pontos de amostragem para inventário de tabanídeos no Parque Nacional do Jaú. Janela Seringalzinho: RioJ=01 o S 61 o W (rio Jaú), FD=01 o S 61 o W (dossel da mata de terra firme), FS=01 o S 61 o W (solo da mata de terra firme), CP=01 o S, 61 o W (campinarana), CPab=01 o S 61 o W (campinarana aberta), CA=01 o W 61 o W (campina arbustiva). Janela Floresta: RioP=02 o S 62 o W (rio Papagaio), IgV=02 o S 62 o W (igarapé do veado), FD=02 o S 62 o W (dossel da mata de terra firme), FS=02 o S 62 o W (solo da mata de terra firme). Tabela 1. Número de espécies (Nsp) e indivíduos (Nind) por amostra de tabanídeos coletados no Parque Nacional do Jaú (RioJ=rio Jaú, CA=campina arbustiva, CPab=campinarana aberta, CP=campinarana, FD=mata de terra firme (dossel), FS=mata de terra firme (solo), RioP=rio Papagaio, IgV=igarapé do Veado). Seringalzinho Seringalzinho Floresta abril 2001 agosto 2001 junho 2001 Hábitat (armadilha) Nsp (n=28) Nind (n=939) Nsp(n=36) Nind (n=5733) Hábitat (armadilha) Nsp (n=25) Nind (n=1677) RioJ (suspensa na RioP (suspensa lâmina d água) na lâmina d água) CA (Malaise) IgV (suspensa na lâmina d água) CPab (Malaise) FD (suspensa a 20m) 2 5 CP (Malaise) FS (Malaise) FD (suspensa a 20m) FS (Malaise) HENRIQUES - 145
4 Janela Floresta: 1. rio, 2. igarapé, 3. dossel da floresta e 4. solo da floresta. Foram utilizadas em cada expedição 10 armadilhas para captura dos insetos: duas armadilhas grandes de interceptação de vôo tipo Malaise, quatro armadilhas pequenas tipo Malaise e quatro armadilhas suspensas. Quando mais de uma armadilha do mesmo tipo foi instalada em um mesmo tipo de ambiente, foi considerado o equivalente a apenas uma armadilha (tabela 1). A armadilha grande de Malaise (Gressit e Gressit 1962), posicionada ao nível do solo, consiste de uma grande tenda de tecido de 6 m de comprimento por 3 m de altura, com dois copos plásticos coletores, um em cada extremidade (fig. 2A). A armadilha pequena de Malaise (Townes 1972), também é constituída de tecido e posicionada ao nível do solo, possui 2 m de comprimento por 1,90 m de altura no nível do único copo coletor e 70 cm na outra extremidade (fig. 2B). A armadilha suspensa (Rafael e Gorayeb 1982) pode ser erguida desde o nível do solo até os galhos mais altos das árvores, e para isso uma corda é arremessada no ponto desejado para o seu posicionamento (fig. 2C). Também é constituída de tecido, com armação de canos de PVC, formando uma pirâmide com contraste de cor (foi utilizado branco e preto), sendo que o copo coletor fica na parte mais alta da armadilha. Os insetos com características de geotropismo negativo e/ou fototropismo positivo ao serem interceptados pelos septos das armadilhas, voam para a parte superior ficando presos no copo coletor e por fim morrendo por ação de veneno. O material coletado está depositado na Coleção Entomológica do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), Manaus. A análise da distribuição das espécies nos diferentes ambientes de coleta foi feita através de ordenação direta da freqüência das espécies ao longo do gradiente de exposição à luz solar (Gauch 1982). A Figura 2. A: Armadilha de Malaise com dois copos coletores e seis metros de comprimento, modelo Gressitt e Gressitt (1962); B: Armadilha de Malaise com um copo coletor e dois metros de comprimento, modelo Townes (1972); C: Armadilha suspensa (Rafael e Gorayeb 1982). Fotos: J. A. Rafael B C TABANÍDEOS DO PARQUE NACIONAL DO JAÚ
5 Resultados e Discussão Foram capturados indivíduos de 54 espécies e uma variedade. Previamente, eram conhecidas para o PNJ, 70 espécies de tabanídeos, capturadas em nove expedições (Henriques e Rafael 1999). Com essas três últimas coletas advieram mais três registros novos de espécies e um de uma variedade. Portanto o Parque possui 73 espécies e uma variedade registradas (anexo), igualando à Reserva Tambopata, no Peru, assumindo o segundo lugar mundial em riqueza de tabanídeos. As espécies mais abundantes foram: Stenotananus bequaerti (4.490 indivíduos - 53,8% do total), Tabanus trivittatus ( ,1%), Tabanus occidentalis (767-9,2%) e Diachlorus pechumani aitkeni (387-4,6%). Os quatro novos registros para a área do PNJ foram: Eutabanus pictus Kröber, Tabanus discifer Walker, Tabanus fortis Fairchild e Tabanus occidentalis variedade dorsovittatus Macquart. E. pictus até então havia sido registrada apenas para regiões com rios de água branca, sendo este o primeiro registro para uma região com rios de água preta. T. discifer é exclusivamente amazônica com ampla distribuição, ocorrendo com mais freqüência no final da época chuvosa. T. fortis tem hábitos crepusculares e tem distribuição confinada, mas ampla, na Amazônia. T. occidentalis var. dorsovittatus (sensu Fairchild 1983) é encontrada em áreas abertas, inclusive por efeito antrópico. Na Janela Seringalzinho, em abril (estação chuvosa), foram capturados 939 indivíduos de 27 espécies e uma variedade, sendo três novos registros para o PNJ. Na Janela Floresta, em junho (início da estiagem e vazante dos rios), foram capturados indivíduos de 25 espécies, das quais 12 não haviam sido capturadas na primeira expedição. Na Janela Seringalzinho, em agosto (estiagem), foram capturados indivíduos de 36 espécies, das quais um registro novo para o Parque e mais 14 que não haviam sido capturadas nas duas expedições anteriores. Os ambientes e respectivos períodos de coleta com maior número de espécies foram (tabela 1): floresta densa de terra firme, mês de agosto no Seringalzinho (23 espécies); campinarana aberta, mês de agosto no Seringalzinho (23 espécies); campinarana, mês de agosto no Seringalzinho (21 espécies); campina arbustiva, mês de agosto no Seringalzinho (19 espécies); e floresta densa de terra firme, mês de junho no Floresta (17 espécies). Os ambientes e respectivos períodos de coleta com maior número de indivíduos foram (tabela 1): rio Jaú, mês de agosto no Seringalzinho (4.656 indivíduos); floresta densa de terra firme, mês de junho no Floresta (695 indivíduos); rio Papagaio, mês de junho no Floresta (688 indivíduos); e campinarana, mês de agosto no Seringalzinho (572 indivíduos). O resultado de um número maior de indivíduos e espécies para o segundo semestre do ano, que coincide com o início da estiagem e vazante dos rios, já é conhecido para a Amazônia (Gorayeb 1985, Henriques e Rafael 1999). Este fato ocorre pela associação que os imaturos dos tabanídeos possuem com o meio aquático. Quando este meio é reduzido pela vazante dos rios, os adultos da maioria das espécies emergem para realizar o repasto sangüíneo e a reprodução. Em geral, as coletas ao nível do solo em floresta densa de terra firme nas duas Janelas e em campinarana, campinarana aberta e campina na Janela Seringalzinho, aparentemente, resultaram em maior riqueza de espécies, se comparadas às coletas em lâmina d água e no dossel da floresta (tabela 2). Por outro lado, o número de indivíduos capturados nas duas expedições à Janela Seringalzinho foi substancialmente maior no hábitat de maior exposição à luz, ou seja, no rio Jaú (tabela 2). HENRIQUES - 147
6 A análise da freqüência dos indivíduos de cada uma das espécies de tabanídeos em relação ao tipo de ambiente revelou uma porcentagem alta de espécies especialistas, ou seja, que ocorrem em um determinado ambiente (figs. 3 e 4). Por outro lado, algumas espécies podem ser consideradas como generalistas, por ocorrerem em todos ou quase todos os ambientes amostrados. Na Janela Floresta, a floresta densa ao nível do solo foi de longe o ambiente mais diverso e com espécies exclusivas (52%), Tabela 2. Riqueza de espécies e abundância de tabanídeos por hábitat nas Janelas Seringalzinho (dados acumulados das duas expedições) e Floresta, Parque Nacional do Jaú (RioJ=rio Jaú, CA=campina arbustiva, CPab=campinarana aberta, CP=campinarana, FD=mata de terra firme (dossel), FS=mata de terra firme (solo), RioP=rio Papagaio, IgV=igarapé do Veado). Seringalzinho Floresta N RioJ CA CPab CP FD FS RioP IgV FD FS Espécies Indivíduos Figura 3. Ordenação da freqüência acumulada das espécies de tabanídeos na Janela Seringalzinho, segundo a exposição aos raios solares do ambiente. Coletas em abril e agosto de 2001 (RioJ=rio Jaú, CA=campina arbustiva, CPab=campinarana aberta, CP=campinarana, FD=dossel da floresta densa, FS=solo da floresta densa) TABANÍDEOS DO PARQUE NACIONAL DO JAÚ
7 Figura 4. Ordenação da freqüência das espécies de tabanídeos na Janela Floresta, segundo a exposição aos raios solares. Coleta em junho/2001 (RioP=rio Papagaio, IgV=igarapé do Veado, FD=dossel da floresta densa, FS=solo da floresta densa). provavelmente pelo esforço maior de amostragem e pela utilização dos recursos tanto de hospedeiros naturais como os variados ambientes de procriação. Os tabanídeos coletados nessas três expedições totalizaram cerca de 1/4 do total de insetos capturados, sendo o grupo mais abundante, e podendo chegar a 40% da biomassa de captura com armadilha Malaise (Penny e Arias 1982). Com a possibilidade de identificação de 100% das espécies, este grupo pode ser considerado como grupoalvo para estudos de impacto ambiental e monitoramentos de áreas de preservação principalmente por apresentar hábitat específico para sua procriação e deslocamento. Finalmente, a seleção de áreas no PNJ segundo a diversidade de hábitats e características geomorfológicas proposta pelo Projeto Janelas para a Biodiversidade parece adequar-se aos métodos de inventário de tabanídeos. Todavia, todas as Janelas devem ser amostradas em seus variados ambientes com um esforço padronizado para cada grupo taxonômico, para que as áreas possam ser comparadas em suas composições faunísticas. No caso de grupos com forte sazonalidade, como os tabanídeos, várias épocas do ano deverão ser amostradas para que tenhamos uma aproximação da real riqueza de espécies de cada área. Agradecimentos A João Vidal e Alexandre da Silva pelo apoio nas coletas de campo. A Flávia Costa pelas sugestões e auxílio na ordenação das espécies. Referências Fairchild, G. B Tabanidae. p In: S. H. Hulbert, G. Rogríguez e N. D. Santos (eds.) Aquatic biota of tropical South America, Part 1: Arthropoda. San Diego, California. Fairchild, G. B Notes on Neotropical Tabanidae (Diptera) XIX. The Tabanus lineola complex. Entomol. Soc. Am. 57:1-51. Foil, L. D Tabanids as vectors of disease agents. Parasitology Today 5(3):88-96+addendum: Gauch, H. G Multivariate analisys in comunity ecology. Cambridge University Press. Cambridge. Gorayeb, I. S Tabanidae (Diptera) da Amazônia oriental: sazonalidade, ataque e estratificação HENRIQUES - 149
8 arbórea. Tese de doutoramento. INPA/FUA, Manaus. Gressit, J. H. e M. K. Gressit An improved Malaise trap. Pac. Insects 4(1): Henriques, A. L. e J. A. Rafael Tabanidae (Diptera) from Parque Nacional do Jaú, Amazonas, Brazil, with description of two new species of Diachlorus Osten Saken, p In: J. F. Burger (ed.) Contributions to the knowledge of Diptera. A collection of articles on Diptera commemorating the life and work of Graham B. Fairchild. Associated Publishers, Florida, Memoirs on Entomology, International, Gainesville v.14. Henriques, A. L. e J. A. Rafael Ocorrência sazonal de tabanídeos (Diptera: Tabanidae) na Reserva Florestal Adolpho Ducke, Amazônia central, Brasil. p.189. In: Resumos do 19o. Congresso Brasileiro de Entomologia. Krinsky, W. L Animal disease agents transmitted by horse flies and deer flies (Diptera: Tabanidae). J. Med. Entomol. 13(3): Penny, N. D. e J. R. Arias Insects of Amazon forest. New York, Columbia Univ. Press. Rafael, J. A. e D. Charlwood Idade fisiológica, variação sazonal e periodicidade diurna de quatro populações de Tabanidae (Diptera) no campus universitário, Manaus, Brasil. Acta Amazonica 10(4): Rafael, J. A. e I. S. Gorayeb Tabanidae da Amazônia. I. Uma nova armadilha suspensa e primeiros registros de mutucas de copas de árvores. Acta Amazonica 12(1): Townes, H A lightweight Malaise trap. Ent. News 83: Wilkerson, R. C. e G. B. Fairchild A checklist and generic key to the Tabanidae (Diptera) of Peru with special reference to the Tambopata Reseved Zone, Madre de Dios. Rev. Per. Entomol. 27: TABANÍDEOS DO PARQUE NACIONAL DO JAÚ
9 ANEXO. Lista atualizada de registros de tabanídeos para o Parque Nacional do Jaú. Tribo/Espécie Tribo/Espécie (cont.) Tribo Pangoniini Leucotabanus janinae Fairchild Fidena freemani Barretto Leucotabanus pauculus Fairchild Fidena loricornis Kröber Phaeotabanus cajennensis (Fabricius)* Tribo Chrysopsini Phaeotabanus fervens (Linnaeus)* Chrysops ecuadorensis Lutz Phaeotabanus innotescens (Walker)* Chrysops formosus Kröber Phaeotabanus nigriflavus (Kroeber)* Chrysops incisus Macquart* Phaeotabanus prasiniventris (Kröber)* Chrysops laetus Fabricius* Philipotabanus stigmaticalis (Kröber)* Chrysops latitibialis Kröber* Stenotabanus (Cretotabanus) cretatus Fairchild Chrysops leucospilus Wiedemann* Stenotabanus (Stenochlorops) bequaerti Rafael, Fairchild Chrysops variegatus (DeGeer)* & Gorayeb* Chrysops sp. Stibasoma festivum (Wiedemann) Tribo Diachlorini Stibasoma fulvohirtum (Wiedemann) Acanthocera fairchildi Henriques & Rafael Stypommisa captiroptera (Kröber)* Acanthocera gorayebi Henriques & Rafael* Stypommisa glandicolor (Lutz) Acanthocer marginalis Walker* Stypommisa modica (Hine)* Catachlorops (Catachlorops) halteratus Kröber* Tribo Tabanini Catachlorops (Catachlorops) rufescens (Fabricius)* Poeciloderas quadripunctatus (Fabricius)* Catachlorops (Psalidia) rubiginosus (Summers)* Tabanus amapaensis Fairchild Catachlorops (Psarochlorops) difficilis (Kröber)* Tabanus amazonensis (Barretto)* Chlorotabanus inanis (Fabricius)* Tabanus angustifrons Macquart* Chlorotabanus leucochlorus Fairchild* Tabanus antarcticus Linnaeus* Diachlorus bicinctus (Fabricius)* Tabanus callosus Macquart* Diachlorus curvipes (Fabricius)* Tabanus claripennis (Bigot) Diachlorus fairchildi Henriques & Rafael* Tabanus crassicornis Wiedemann Diachlorus falsifuscistigma Henriques & Rafael* Tabanus discifer Walker** Diachlorus. fuscistigma Lutz* Tabanus discus Wiedemann* Diachlorus jobbinsi Fairchild* Tabanus fortis Fairchild** Diachlorus leticia Wilkerson & Fairchild* Tabanus importunus Wiedemann* Diachlorus pechumani aitkeni Fairchild* Tabanus lineifrons Lutz* Diachlorus scutellatus (Macquart)* Tabanus nematocallus Fairchild* Diachlorus xynus Fairchild* Tabanus occidentalis Linnaeus* Dichelacera amazonensis Henriques Tabanus occidentalis var. dorsovittatus Macquart** Dichelacera cervicornis (Fabricius) Tabanus piceiventris Rondani* Dichelacera trisulca Fairchild & Philip Tabanus pungens Wiedemann Dichelacera villavoensis Fairchild & Philip* Tabanus sannio Fairchild* Eutabanus pictus Kröber** Tabanus sextriangulus Gorayeb & Rafael Lepiselaga crassipes (Fabricius)* Tabanus trivittatus Fabricius* Leucotabanus albovarius (Walker) Tabanus xuthopogon Fairchild* Leucotabanus exaestuans (Linnaeus)* *espécies coletadas nas três expedições. **espécies com novos registros para o PNJ. HENRIQUES - 151
10 TABANÍDEOS DO PARQUE NACIONAL DO JAÚ Os tabanídeos, popularmente conhecidos como mutucas, são moscas cujas fêmeas são hematófagas e potenciais pragas para os animais domésticos e o homem. O Parque Nacional do Jaú apresenta uma das maiores diversidades de espécies de mutucas do mundo, com 73 espécies registradas. Existe uma grande variabilidade temporal (entre estações) e espacial (entre hábitats) na comunidade de mutucas do Parque. Tabanus occidentalis Linnaeus. Chorotabanus inanis (Fabricius). Tabanus amazonensis (Barretto). Poeciloderas quadripunctatus (Fabricius). Phaeotabanus nigriflavus (Kröber). Chrysops formosus Kröber. Phaeotabanus cajennensis (Fabricius). Tabanus antarcticus Linnaeus. Fotos: J. A. Rafael TABANÍDEOS DO PARQUE NACIONAL DO JAÚ
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