Abelhas nativas (Apidae: Meliponina) e seus recursos florais em um fragmento de mata localizada em área urbana

ISSN 2236-4420 Abelhas nativas (Apidae: Meliponina) e seus recursos florais em um fragmento de mata localizada em área urbana Heloísa Amaral Antunes 1 ; Lorena Andrade Nunes 1 ; José Wilson Pereira da Silva 2 ; Luís Carlos Marchini 1 ¹ Departamento de Entomologia e Acarologia. Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiróz, Universidade de São Paulo, ESALQ/USP. Avenida Pádua Dias, 11, São Dimas. Piracicaba, São Paulo, Brasil, CEP 13.418-900. E-mails: heloisa.aantunes@hotmail.com; lorenunes1@yahoo.com.br; lcmarchi@usp.br ² Faculdade de Engenharia Florestal - Universidade Federal do Pará UFPA Rua Coronel José Porfírio, Nº 2515, Altamira, Pará, Brasil, CEP: 68.372-040. E-mail: jwilsonps@ufpa.br Resumo: As abelhas sem ferrão encontram-se entre os principais insetos responsáveis pela polinização da flora brasileira. Faz-se necessária a determinação das espécies de ocorrência em uma dada região assim como de seus recursos florais explorados, pois estes insetos estão sob forte pressão antrópica, que tem causado uma diminuição do número de espécies incidentes em diversas áreas. O objetivo deste estudo foi inventariar as espécies de abelhas sem ferrão de ocorrência no campus da Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz - ESALQ-USP, bem como seus recursos florais visitados e selecionar as espécies passíveis de exploração racional. Encontrou-se sete espécies de abelhas sem ferrão, as quais Tetragonisca angustula e Trigona spinipes foram as mais frequentes e abundantes. Foram encontradas 22 espécies de plantas visitadas por abelhas sem ferrão, distribuídas em 18 famílias. Montanoa grandifolia, Dombeya wallichii, Chamissoa acuminata e Macadamia integrifolia foram as mais visitadas. Estas plantas possuem potencial melífero e polinífero para as abelhas sem ferrão, porém no local há pouca diversidade de espécies e poucas árvores de tronco oco que ajudam na nidificação desses indivíduos. Palavras chave: abelha sem ferrão, Mata Atlântica, diversidade, levantamento. Native bees (Apidae: Meliponina) and their floral resources in a part of a forest located in urban areas Abstract: The indigenous or stingless bees are the major insects responsible for pollination of plants in Brazil. It is necessary to determine the species that occur in a region as well as their exploited floral resources, because these insects are under strong anthropogenic pressure which has caused a decrease in the number of incident species in various areas. The objective of this study was to identify and collect the species of stingless bees in ESALQ-USP as well as their visited flowers and selecting species that can be used rationally. Seven species of stingless bees were found, whereas Tetragonisca angustula and Trigona spinipes were the most frequent and abundant. Twenty-two species of plants visited by stingless bees, belonging to 18 families, were found. Montanoa grandifolia, Dombeya wallichii, Chamissoa acuminata and Macadamia integrifolia were the most visited. These plants have the potential to produce pollen and honey for the stingless bees, however, there is not much diversity of species and very few hollow trees that help in the nesting of these individuals. Key words: stingless bees, Atlantic Forest, diversity, survey. Introdução Além da biodiversidade de espécies vegetais e animais serem pouco conhecidas no Brasil, existe uma constante expansão do uso de diversas áreas para habitação humana e exploração agrossilvipastoril, que leva a uma constante pressão sobre os recursos naturais, ocasionando a degradação e a fragmentação de habitats (Lewinsohn e Prado, 2002 e Mittermeier et al., 2005). A Mata Atlântica é um dos biomas mais diversos do mundo e um dos mais ameaçados pela ação antrópica (Myers et al., 2000). Acreditase até que esteja entre os mais ameaçados do planeta (Galindo-Leal e Câmara, 2005). Sua entomofauna é pouco conhecida em relação aos

8 demais biomas brasileiros (Gonçalves e Brandão, 2008). O município de Piracicaba (São Paulo Brasil) possui diversas formações florestais que passam por acelerada degradação, devido à expansão da fronteira agrícola, principalmente com a cultura cafeeira do início do século e a canavieira do fim do século passado até os dias de hoje, como mostram os trabalhos de Troppmair (1969), Reichmann Neto (1978), Consema (1985) e Rodrigues (1999). Em florestas tropicais, animais polinizadores têm importância destacada, uma vez que a maioria das espécies vegetais de tal paisagem depende deles para troca de pólen, necessária para sua reprodução. Entre estes animais, as abelhas se destacam como um dos principais grupos de polinizadores (Ferrari, 2009). Abelhas indígenas ou sem ferrão, são abelhas genuinamente brasileiras, e conforme Kerr et al. (1994, 1996) são as principais responsáveis pela polinização das plantas brasileiras. Vários fatores contribuem para a redução de abelhas nativas, dentre os quais destaca-se: a destruição de colônias na colheita do mel; desmatamento, principalmente árvores de grande e médio porte que possuem troncos ocos, os quais servem para a sua nidificação; e falta de recursos florais (Maia, 2004). Desta forma, tornase necessário a determinação das espécies de abelhas que ocorrem em uma determinada região, bem como de seus recursos florais explorados para a elaboração de estratégias de conservação. O presente trabalho teve por objetivo inventariar as espécies de abelhas sem ferrão de ocorrência no campus da Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz - USP bem como seus recursos florais visitados e selecionar as espécies passíveis de exploração racional, contribuindo para conhecimento real da população local sobre as espécies importantes no serviço de polinização. Material e Métodos O estudo foi realizado no município de Piracicaba (22 52 33 S; 47 38 30 W, Altitud e: 546m) localizado na região Sudeste de São Paulo, Brasil, na região denominada Zona do Médio Tietê. O local de estudo é um fragmento de Mata Atlântica dentro do campus Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz Universidade de São Paulo ESALQ/USP, por onde passa o Rio Piracicamirim. Para a captura dos indivíduos utilizou-se o método de varredura de Sakagami et al. (1967), percorrendo uma trilha com aproximadamente 1600 m de comprimento, na margem do fragmento de mata. As plantas com flores foram vistoriadas e as abelhas visitantes, coletadas quinzenalmente com auxílio de rede entomológica no período de setembro de 2007 a outubro de 2009, nos horários das 09h às 12h e das 12h às 15h, com intervalo de trinta minutos entre as coletas. As abelhas coletadas foram sacrificadas em câmara mortífera com acetato de etila e posteriormente levadas para o Laboratório de Apicultura da ESALQ/USP, onde foram transfixadas em alfinetes entomológicos, morfotipadas e identificadas com chaves taxonômicas. O material testemunho está depositado na coleção entomológica do Laboratório de Apicultura da ESALQ-USP, em Piracicaba. Foram montadas exsicatas do material floral para identificação e posteriormente foram armazenados no herbário. Foram realizados análise de abundância e diversidade das espécies locais. Resultados e Discussão A vegetação da trilha estabelecida para a coleta de espécies de abelhas nativas presente no campus da ESALQ-USP é composta por várias espécies de plantas arbóreas, herbáceas e trepadeiras. Foram encontradas 22 espécies de plantas visitadas por abelhas sem ferrão, distribuídas em 18 famílias (Tabela 1), dentre as quais muitas são consideradas melíferas, ou seja, são visitadas por abelhas para a coleta de néctar para a produção de mel, e pólen. Em um trabalho similar realizado por Carvalho e Marchini (1999a) foram encontrados em amostras de pólen coletadas por duas espécies de abelhas sem ferrão a representatividade de 29 espécies dentro de 22 famílias de plantas. Essa redução no trabalho atual deve está relacionada com redução da mata nativa, por ser um fragmento com grandes alterações antrópicas, sendo que próximo dele são praticadas diferentes atividades agrícolas para fins didáticos e de pesquisa. Esse fragmento é mantido pelo fato de ser uma Área de Preservação Permanente (APP), pois protege as margens do Rio Piracicamirim que atravessa o campus.

9 Tabela 1 - Famílias e espécies de plantas melíferas visitadas por abelhas sem ferrão no campus da Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz Piracicaba, SP. Famílias Espécies Nomes Populares Annonaceae Annona reticulata Anona-vinho-tinto Asclepiadaceae Asclepias curassavica Algodãozinho-do-campo Asteraceae Montanoa grandiflora Vernonia scorpioides Artemisia absinthium Margarida-de-maio Erva-de-São-Simão Absinto Amaranthaceae Chamissoa acuminata Mofungo-rabudo Balsaminaceae Impatiens walleriana Beijo-turco Bignoniaceae Pyrostegia venusta Cipó-de-São-João Caricaceae Carica papaya Mamão Convolvulaceae Ipomoea grandiflora Boa noite Euphorbiaceae Fabaceae Ricinus communis Senna hirsute Caesalpina pulcherrima Mamona Fedegoso Flamboyant-mirim Lamiaceae Leonurus sibiricus Rubim Malpighiaceae Malpighia glabra Cereja-das-antilhas Malvaceae Malvaviscus penduliflorus Hibiscus rosa sinensis Chapéu-de-turco Hibisco Musaceae Musa sp Pacova Proteaceae Macadamia integrifólia Macadâmia Rubiaceae Pentas lanceolata Estrela-do-Egito Solanaceae Solanum erianthum Fumo-brabo Sterculiaceae Dombeya wallichii Astrapéia Verbenaceae Duranta repens Pingo-de-ouro As espécies vegetais melíferas são muito importantes para a manutenção da entomofauna local por atraírem diversos insetos, além de serem necessárias para manutenção das colônias de abelhas, com provimentos dos recursos necessários como néctar e pólen. As abelhas são insetos importantíssimos na manutenção da biodiversidade em ecossistemas tropicais, pois são responsáveis por 80% da polinização (Andrena et.al., 2002). A polinização cruzada realizada por esses polinizadores é muito importante para a manutenção da variabilidade genética, sendo fundamental para a reprodução de plantas dioicas, tanto em ambientes naturais quando em agro ecossistemas, sendo ainda responsáveis

10 pelo aumento da produtividade e fertilidade de plantas que dependem da polinização cruzada (Proni, 2000). Na área em estudo foi verificado uma melitofauna composta por Tetragonisca angustula, Trigona spinipes, Scaptotrigona depilis, Plebeia droryana, Trigona hyalinata, Nannotrigona testaceicornis e Tetragona clavipes. A partir das análises realizadas observou-se que as espécies com maior densidade populacional e constância de visitação floral foram T. spinipes (48%) e T. angustula (29%). Essas duas espécies de abelhas são comumente encontradas em muitas regiões do país, inclusive em remanescentes de Mata Atlântica, como observado por Andrade et al. (2009) na Bahia; na Bacia do Rio Tibagi, no Paraná (Proni, 2000); em uma área de Cerrado no Triângulo Mineiro, (Vilhena e Augusto, 2007), o que pode-se dizer que são potenciais agentes polinizadores em biomas importantes do país. Essa característica de estar presente em diversos locais se deve à facilidade de adaptação e nidificação em ambientes diversos. Foi constatado por Carvalho e Marchini (1999b) em um levantamento de ninhos de abelhas nativas realizado no campus da ESALQ/USP em Piracicaba, que a maior freqüência de ninhos encontrados foi de T. angustula isso deve está relacionada com a quantidade de indivíduos coletados neste trabalho. Segundo estes autores essa abundância está relacionada com a facilidade de adaptação e nidificação desta espécie, os ninhos foram encontrados em caixas de força, fendas em construções de concreto, tubos plásticos da fiação elétrica e em fendas de árvores. Uma característica peculiar da espécie T. spinipes é a presença em grande quantidade de indivíduos na visitação às espécies Montanoa grandifolia (Margarida-de-maio), Macadamia integrifólia (Macadâmia) e Dombeya wallichii (Astrapeia), e pouco observada visitando a espécie Chamissoa acuminata (Mofungo-rabudo) (Figura 1). As demais espécies de abelhas nativas encontradas neste levantamento tiveram uma visitação intensiva em C. acuminata. Outra observação interessante é a quantidade elevada de indivíduos de S. depilis e T. clavipes visitando a planta C. acuminata, o que não ocorreu em nenhuma outra espécie de planta. Essa característica de visitação é muito importante, pois pode auxiliar na implantação de um campo floral quando o objetivo for atrair essas abelhas para aquele ambiente. Foi possível observar que as abelhas T. angustula e T. spinipes visitam uma maior diversidade de plantas (14 e 16, respectivamente) comparado com as demais abelhas (Figura 2), visto que as mesmas são generalistas, visitando assim, diferentes plantas para obtenção de recursos. Do total de 20 plantas, 10 espécies foram visitadas por ambas as abelhas. Esse resultado corrobora com o encontrado por Carvalho et al. (1999), que verificaram uma maior diversidade de número de fontes florais utilizadas por T. angustula. Observa-se na Figura 3 que M. grandifolia (12%), D. wallichii (17%), C. acuminata (22%) e M. integrifolia (27%) foram as mais visitadas, sendo que a espécie de planta C. integrifolia foi a que recebeu maior frequência e diversidade de abelhas visitantes. Algumas plantas são mais atrativas para as abelhas do que outras por apresentarem em suas flores características ideais para a polinização, como cores fortes, cheiro agradável, alta quantidade de pólen e néctar, etc. A espécie M. integrifolia apresenta um florescimento profuso, com panículas de cerca de 100 a 500 flores hermafroditas e brancas, com consideráveis quantidades de pólen e néctar, altamente atrativas aos insetos polinizadores (Paulino e Marchini, 1998). Contudo sua disponibilidade de pólen e néctar variam ao longo do dia, sendo menor durante a tarde (Stace,1986), o que diminui a incidência de abelhas. A espécie M. grandifolia possui característica arbustiva, com grandes inflorescências capituladas, contendo uma alta quantidade de pólen e de óleo essencial (Pérez- Amador et al., 2006). A espécie D. wallichii é muito utilizada em arborização urbana, tem característica arbustiva, com grandes inflorescências rosa claro e oferecimento de pólen e néctar. Estudos mostram grande incidência dos polinizadores T. spinipes e T. angustula nas suas flores durante o período do outono e inverno no biótipo urbano de Curitiba (Taura e Laroca, 2001). Foi possível verificar uma intensidade de visitação das abelhas às plantas nos meses entre maio e outubro (Figura 4), que marca o período de frio e estiagem na região do estudo. Embora seja um período frio, essa maior visitação floral ocorre porque é a época de floração das espécies destas plantas.

11 Figura 1 - Visitantes florais e plantas visitadas em um fragmento de mata no campus da Escola Superior de Agrucultura Luiz de Queiroz -USP. Figura 2 - Diversidade de plantas visitadas por Trigona spinipes e Tetragonisca angustula no fragmento de mata da Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz - USP.

12 Figura 3 - Número de visitantes de abelhas sem ferrão em flores de plantas avaliadas no período de dois anos no fragmento de mata da Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz - USP. Figura 4 - Intensidade de visitantes florais por mês nos dois anos de avaliação no fragmento de mata da Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz - USP.

13 A partir dos resultados obtidos, puderamse identificar as espécies da flora preferidas pelas abelhas sem ferrão no campus da ESALQ-USP, o que contribui para manutenção da biodiversidade do campus, além de fornecer subsídios para a implantação de um meliponário associado a recursos florais e assim interagir com a sociedade local. Conclusões No fragmento estudado foram encontradas plantas com potencial melífero e polinífera para as abelhas sem ferrão. Porém no local há pouca diversidade de espécies e poucas árvores de tronco oco uma vez que essas espécies têm preferência de nidificação nesse tipo de substrato, o que pode ter resultado na ausência da tribo Meliponini nas coletas. As abelhas pertencentes a tribo Trigonini predominaram na região devido à alta plasticidade e facilidade de nidificação. Agradecimentos CNPq Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico, pela bolsa concedida ao primeiro autor. Referências ANDRENA, S.R. A comunidade de abelhas (Hymenoptera: Apoidea) de uma área de cerrado (Corumbataí-SP) e suas visitas às flores. 2002. 240 f. Dissertação (Mestrado em Entomologia) - Universidade de São Paulo, USP, Ribeirão Preto. ANDRADE, M. A. P.; LYRA, C. V.; OLIVEIRA. F. F. Levantamento de colônias de abelhas na área construída no 19 Batalhão de caçadores, Cabula, Salvador, Bahia. Magistra, Cruz das Almas, v. 21, p.83-83, 2009. CARVALHO, C. A. L. de; MARCHINI, L.C. Abundância de ninhos de Meliponinae (Hymenoptera: Apidae) em biótopo urbano no município de Piracicaba-SP. Revista de Agricultura, Piracicaba, v. 74, n. 1, p. 35-44, 1999b. CARVALHO, C.A. L. de; MARCHINI, L.C. Tipos polínicos coletados por Nannotrigona testaceicornis e Tetragonisca angustula (Hymenoptera, Apidae, Meliponinae). Scientia Agricola, Piracicaba, v. 56, n. 3, p. 717-722, 1999a. CARVALHO, C. A. L. de; MARCHINI, L.C.; ROS, P.B. Fontes de pólen utilizadas por Apis mellifera L. e algumas espécies de Trigonini (apidae) em Piracicaba (SP). Bragantia, Campinas, v. 58, n. 1, p. 49-56, 1999. CONSELHO ESTADUAL DO MEIO AMBIENTE - CONSEMA. Áreas naturais do Estado de São Paulo. São Paulo, 1985. p. 215-217. FERRARI, B. R. Estudo preliminar da fauna de abelhas Euglossini (Hymenoptera, Apidae) de um fragmento florestal em uma área urbana, Londrina, PR. In: CONGRESSO DE ECOLOGIA DO BRASIL, 9. 2009, São Lourenço MG. Anais... São Lourenço, MG: SEB, 2009. GALINDO-LEAL, C.; CÂMARA, I. G. Mata Atlântica: biodiversidade, ameaças e perspectivas. São Paulo: Fundação SOS Mata Atlântica, 2005. GONÇALVES, R. B. ; BRANDÃO, C. R. F. Diversidade de abelhas (Hymenoptera, Apidae) ao longo de um gradiente latitudinal na Mata Atlântica. Biota Neotropica, v.8, n.4, p.51-61, 2008. KERR, W. E.; CARVALHO, G. A.; NASCIMENTO, V. A. Abelha Uruçu: biologia, manejo e conservação. Belo Horizonte-MG : Acangaú, 1996. 144 p. (Coleção Manejo da vida silvestre, 2) KERR, W. E.; NASCIMENTO, V. A.; CARVALHO, G. A. Há salvação para os meliponínios? In: ENCONTRO DE ABELHAS DE RIBEIRÃO PRETO, 1., 1994, Ribeirão Preto-SP. Anais... Ribeirão Preto: APACAME, 1994. p.60-65. LEWINSOHN, T.M.; PRADO, P. I. Biodiversidade brasileira: síntese do estado atual do conhecimento. São Paulo: Contexto, 2002. 176p. MAIA, G. N. Caatinga: árvores e arbustos e suas utilizadas. São Paulo: D&Z Computação Gráfica e Editora, 2004. 413 p.

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