MONITORAMENTO DO BICHO-FURÃO-DOS-CITROS COM FEROMÔNIO SEXUAL: BASES COMPORTAMENTAIS PARA UTILIZAÇÃO DESSA NOVA ESTRATÉGIA

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1 ENTOMOLOGIA MONITORAMENTO DO BICHO-FURÃO-DOS-CITROS COM FEROMÔNIO SEXUAL: BASES COMPORTAMENTAIS PARA UTILIZAÇÃO DESSA NOVA ESTRATÉGIA JOSÉ MAURÍCIO SIMÕES BENTO (1) ; EVALDO FERREIRA VILELA (2) ; JOSÉ ROBERTO POSTALI PARRA (1) e WALTER SOARES LEAL (3) RESUMO Este artigo apresenta o padrão diário de comportamento e um novo sistema para o monitoramento do bicho- -furão-dos-citros, Ecdytolopha aurantiana (Lepidoptera: Tortricidae) em citros. O sistema é constituído de uma armadilha tipo delta, contendo cola (sticky) mais uma pastilha com o feromônio sexual que atrai os machos da praga. Deve-se colocar uma armadilha no terço superior da planta cítrica, a cada 1 ha (3. a 3.5 plantas), sendo as avaliações semanais, para a contagem do número de machos capturados, o que indica o nível populacional da praga na área amostrada. Devem-se aplicar medidas de controle por produtos químicos e/ou biológicos quando o número de (1) Departamento de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola, ESALQ-USP, Piracicaba (SP). (2) Departamento de Biologia Animal, UFV, Viçosa (MG). (3) Department of Entomology, University of California Davis, Davis-CA, , USA. ARTIGO TÉCNICO

2 352 JOSÉ MAURÍCIO SIMÕES BENTO et al. machos coletados for superior a quatro por semana. Ensaios preliminares em diferentes regiões no Sudeste do Brasil demonstraram o sucesso de tal monitoramento como parte do manejo da praga. Termos de indexação: Ecdytolopha aurantiana, bicho- -furão-dos-citros, biologia, estádios de maturação, bioecologia, danos. SUMMARY MONITORING OF CITRUS FRUIT BORER WITH SEXUAL PHEROMONE: BEHAVIORAL BASE FOR USE OF THIS NEW APPROACH This article shows the daily behavior pattern and a new approach for monitoring the citrus fruit borer Ecdytolopha aurantiana (Lepidoptera: Tortricidae) in citrus. The system comprises a delta-type trap with stick, plus a pellet with sexual pheromone to attract the male individuals. One trap should be placed on the upper portion of citrus tree canopy every 1 hectares and evaluations should be taken weekly. The number of captured males indicates the pest s population level in the area sampled. The pest control using chemical/biological products should be done when the number of males collected is greater than 4 individuals per week. Preliminary assays in different regions of the southern Brazil show that the monitoring is a successful tool for pest management. Index terms: Ecdytolopha aurantiana, citrus fruit borer, biology, maturation stages, bioecology, damage. 1. INTRODUÇÃO O bicho-furão-dos-citros, Ecdytolopha aurantiana (Lima) (Lepidoptera: Tortricidae), é responsável por prejuízos anuais estimados

3 MONITORAMENTO DO BICHO-FURÃO-DOS-CITROS em mais de 5 milhões de dólares para a citricultura brasileira (FUNDECITRUS, 2). Em função dessas perdas, é considerada uma das principais pragas da cultura (PRATES e PINTO, 1991, 1995; GARCIA et al., 1998; GARCIA e PARRA, 1999), assumindo esse status especialmente na década dos noventas. Seu controle é efetuado quase que exclusivamente com o uso de inseticidas químicos e/ou biológicos. Entretanto, não existe um método de amostragem apropriado para indicar o melhor momento de tais aplicações. Atualmente, o mais empregado tem sido a avaliação de sintomas visuais nos frutos, determinando a porcentagem dos atacados. Todavia, esse método possui algumas imperfeições, a saber: (1) a fase do inseto amostrada (lagarta) não corresponde àquela que se pretende controlar, ou seja, o adulto ou a lagarta de primeiro ínstar; e (2) ao utilizar os frutos danificados como parâmetro de amostragem, as lagartas que se encontram dentro deles permanecem protegidas da ação dos produtos aplicados, assegurando uma nova geração da praga e a perda dos frutos já atacados. Desse modo, tem sido sugerida a busca de novos métodos alternativos e mais confiáveis para a amostragem de E. aurantiana. Recentemente, demonstrou-se que a amostragem de ovos e lagartas de primeiro ínstar é inviável e de alto custo (GARCIA, 1999). Com isso, os adultos se apresentam como a fase ideal para amostragem, visando antecipar-se à ocorrência de surtos populacionais da praga. Embora alguns citricultores e grandes grupos venham empregando dietas artificiais para acompanhamento do desenvolvimento biológico do bicho-furão em campo, para determinar o momento da emergência e, conseqüentemente, a hora da aplicação, esse método ainda tem limitações, como uma perda inicial de frutos e a dificuldade de amostrar grandes áreas (PARRA (4) ). Assim, este artigo apresenta dados do comportamento do E. aurantiana na cultura dos citros, e um novo método de amostragem por meio de seu feromônio sexual, como forma de tornar o seu controle mais racional e eficiente. (4) Jóse Roberto Postali PARRA. Comunicação pessoal, 21.

4 354 JOSÉ MAURÍCIO SIMÕES BENTO et al. 2. PADRÃO DIÁRIO DE ATIVIDADE Adultos do bicho-furão raramente são observados em campo, principalmente por três razões, a saber: (a) são pequenas mariposas, de cerca de 17 mm de envergadura (FONSECA, 1934); (b) apresentam uma coloração predominantemente marrom-escura (ocrácea), que se mimetiza a um pedaço de casca seca, para reduzir o ataque de inimigos naturais (LIMA, 1927); e (c) permanecem imóveis durante boa parte do dia, o que foi comprovado recentemente mediante estudos de comportamento da praga, como descrito a seguir Atividade diurna Por meio de marcadores fluorescentes de cores variadas para macho e fêmea (Figura 1), BENTO et al. (21) demonstraram que, durante o dia, as mariposas permanecem praticamente imóveis, especialmente sobre o terço inferior e mediano da copa das árvores cítricas (Tabela 1). Do mesmo modo, foi possível determinar que elas permanecem preferencialmente sobre as folhas (89,7%), em vez de nos frutos (1,9%), ramos/tronco (2,%), plantas daninhas (1,1%), ou solo (5,3%) respectivamente (Tabela 2). A baixa mobilidade durante o dia está associada, principalmente, à busca de um refúgio para evitar a exposição às altas temperaturas e à baixa umidade relativa, o que, segundo GARCIA (1999), poderia reduzir a viabilidade e longevidade dos adultos de E. aurantiana Atividade noturna Após o entardecer, aproximadamente 88% dos machos e 75% das fêmeas virgens se deslocam para as folhas no terço superior da copa de citros (Tabela 1). Esse movimento ocorre num curto período, entre as 18 e as 19h (Figura 2).

5 MONITORAMENTO DO BICHO-FURÃO-DOS-CITROS Figura 1. Mariposas de Ecdytolopha aurantiana com marcadores fluorescentes de cores diferentes para observação noturna de cópula (macho à direita e fêmea à esquerda). Foto Heraldo N. Oliveira (Esalq/USP) Adultos movendo-se sobre a planta (%) Adultos movendo-se sobre a planta (%) Hora do dia (h) Figura 2. Padrão diário de movimentação ( ) e acasalamento de adultos ( ) de Ecdytolopha aurantiana em citros. Fêmeas (--o--) e machos (-- --). Setas indicam o horário do nascer e do pôr-do-sol. Médias nos horários de acasalamento seguidas de uma mesma letra não diferem estatisticamente ao nível de 5% pelo teste de Tukey (BENTO et al., 21) b a c Acasalamentos (%) Acasalamentos (%)

6 356 JOSÉ MAURÍCIO SIMÕES BENTO et al. Tabela 1. Proporções (porcentagem) de machos e fêmeas virgens de Ecdytolopha aurantiana em diferentes alturas na copa de árvores cítricas durante o dia e a noite (BENTO et al., 21) Tratamentos Período Altura das observações, m,5-1, 1,1-1,8 1,9-2,5/3, Macho... Dia 34,7 38,9 26,4... Noite 1,4 1,1 88,5 (1) Fêmea virgem... Dia 37,2 42,7 2,1... Noite 2,5 22,3 75,2 (1) Casais em cópula... Noite (2),, 1, (1) Inclui os casais em cópula. (2) Veja Figura 2, para hora. Tabela 2. Proporções (porcentagem média) de machos e fêmeas virgens de Ecdytolopha aurantiana por hora em diferentes locais e partes da planta de citros durante 24 horas (BENTO et al., 21) Local Machos Fêmeas virgens Número total % média Citros Folhas... 88,7 9,8 89,7 Frutos... 2,6 1,2 1,9 Ramos/tronco... 1,8 2,2 2, Plantas daninhas...,7 1,4 1,1 Solo... 6,2 4,4 5,3

7 MONITORAMENTO DO BICHO-FURÃO-DOS-CITROS Através de marcadores fluorescentes (Figura 1), pôde-se constatar que as cópulas ocorrem exclusivamente no terço superior das plantas (Tabela 1), cerca de uma hora após o entardecer, entre as 19 e as 2h, em 64,% dos casos (Figura 2). À noite, após as 2h, a movimentação e o número de cópulas são reduzidos sensivelmente, fazendo com que as mariposas permaneçam de novo em repouso, em especial sobre as folhas, com caminhamentos e vôos esporádicos de curta distância, muitos dos quais associados ao término das cópulas. Aparentemente, os adultos não se alimentam, embora esse dado necessite ser confirmado em futuros estudos, pois, em laboratório, o adulto também não se alimenta, mas necessita da umidade do rolo dental, onde está colocada a solução de mel a 1%, fornecida, muitas vezes, como alimento para outros insetos (PARRA (5) ). Ao amanhecer, ocorre novo pico de movimentação dos insetos (Figura 2), com uma grande proporção de mariposas voando para o interior das plantas de citros, especialmente para as folhas do terço mediano e inferior, restabelecendo o padrão de distribuição do dia anterior Acasalamento De acordo com BENTO et al. (21), mais de 8,% dos acasalamentos de E. aurantiana ocorreram no terceiro e no quarto dia de vida do inseto adulto, sendo que as cópulas duram, em média, 1h 4min, variando entre 3min e 5h12min. O acasalamento é mediado por um feromônio sexual emitido pelas fêmeas, e que atrai os machos a longas distâncias, o qual foi recentemente identificado e sintetizado, e sua formulação será conhecida após sua patente e registro. (5) Jóse Roberto Postali PARRA. Comunicação pessoal, 21.

8 358 JOSÉ MAURÍCIO SIMÕES BENTO et al Postura Assim como o acasalamento, a postura ocorre principalmente durante e logo após o entardecer. Segundo GARCIA (1999), mais de 56% das posturas se dão entre as 18 e as 19h. Outro dado interessante demonstra que as fêmeas, por via de regra, colocam um único ovo por fruto, independentemente da variedade, sendo, no campo, mais de 53% das posturas feitas entre 1, e 2, m de altura da planta cítrica. 3. COMPORTAMENTO X MANEJO Estudos recentes relacionados ao comportamento de acasalamento e oviposição do bicho-furão demonstraram que o horário crepuscular é fundamental no ritmo diário da praga, especialmente o entardecer e as duas horas subseqüentes. A diminuição da luminosidade, associada à queda de temperatura e ao aumento da umidade relativa, características do horário, desencadeiam uma série de eventos fisiológicos que levam ao acasalamento e à postura. De modo geral, enquanto os machos e as fêmeas virgens se deslocam para o terço superior da planta de citros para acasalar, as fêmeas já acasaladas fazem a postura no terço médio da planta. Tal sincronismo faz com que não haja competição de machos por fêmeas acasaladas. Isso poderia interferir na atividade de postura dessas fêmeas no horário, que, do ponto de vista de manejo, poderia ser indicado como o mais adequado à aplicação de produtos químicos, pois os insetos estariam mais expostos à sua ação Feromônio sexual A evidência de que o acasalamento do bicho-furão só ocorre no terço superior da planta de citros foi fundamental para a descoberta do feromônio sexual do inseto. Uma vez determinado o local da cópula, foi possível realizar pesquisas com armadilhas contendo fêmeas virgens, extratos naturais do feromônio e o próprio feromônio sexual sintético em pastilhas (Figura 3).

9 MONITORAMENTO DO BICHO-FURÃO-DOS-CITROS Figura 3. Detalhe de uma armadilha modelo delta com cola, contendo a pastilha com feromônio e os machos do Ecdytolopha aurantiana capturados.

10 36 JOSÉ MAURÍCIO SIMÕES BENTO et al. O feromônio sexual é uma substância química emitida pelas fêmeas para atrair os machos para o acasalamento, e pode vir a ser um componente importante para o manejo da praga nos citros, por vários motivos: (1) É específico, ou seja, atrai unicamente os machos do bicho-furão e não de outras espécies; (2) Como atrai o adulto, um monitoramento indica o momento adequado para o início de controle, evitando perdas; e (3) Um monitoramento bem conduzido pode reduzir a quantidade final de aplicações de inseticidas, tornando o controle da praga mais racional e econômico, favorecendo, ainda, a preservação de inimigos naturais. Obviamente, o uso do feromônio sexual do bicho-furão exigirá nova mentalidade no seu manejo. Primeiro, a tecnologia demandará uma confiabilidade do produtor em relação ao monitoramento da praga por meio de armadilhas, que é a base de todo o manejo. Segundo, o produtor terá de adotar alguns passos fundamentais para o sucesso do monitoramento, enumeradas a seguir Uma armadilha é capaz de monitorar uma área correspondente a 1 ha de citros ( plantas) Com base em estudos preliminares do raio de ação do feromônio do bicho-furão, ou seja, a distância máxima que o feromônio pode atrair o macho para a armadilha, e tomando-se por base resultados de pesquisa sobre o raio de ação de insetos pertencentes à mesma família Tortricidae, chega-se à conclusão que uma armadilha deva ser utilizada para monitorar uma área correspondente a 1 ha de citros, o que corresponde a plantas As armadilhas devem ser colocadas no terço superior da copa de citros, independentemente da altura da planta Em função de os experimentos desenvolvidos por BENTO et al. (21) terem demonstrado que a atração e cópula do bicho-furão ocorre unicamente no terço superior da planta de citros, a colocação das armadi-

11 MONITORAMENTO DO BICHO-FURÃO-DOS-CITROS lhas deve seguir esse conceito básico. Experimentos posteriores demonstraram que as armadilhas no terço inferior ou mediano reduzem-lhes a eficiência, independentemente da altura da planta As pastilhas que contêm o feromônio sexual devem ser trocadas a cada quatro semanas (28 dias) em média Estudos para avaliar o tempo de atração da pastilha de feromônio sexual em condições de campo demonstraram que a eficácia das pastilhas até com 28 dias de uso foi estatisticamente igual às pastilhas mantidas por 7 dias (Bento et al., dados não publicados) (Figura 4). Por períodos mais longos, ou seja, 35 e 42 dias, a eficiência das capturas foi reduzida em mais de 5%. Portanto, a troca da pastilha na armadilha deve ser realizada a cada quatro semanas, para uma boa eficiência do sistema. Machos/armadilha/semana Machos/armadilha/semana a a a a b b Tempo (dias após abertura do lacre) Figura 4. Ensaio de duração da atratividade do feromônio sexual de Ecdytolopha aurantiana em citros por meio de pastilhas. Médias seguidas de uma mesma letra não diferem estatisticamente ao nível de 5% pelo teste de Tukey

12 362 JOSÉ MAURÍCIO SIMÕES BENTO et al As armadilhas devem ser vistoriadas semanalmente e os machos capturados nesse período devem ser quantificados Pelo fato de uma pastilha de feromônio simular uma fêmea que irá atrair o macho para cópula, deve-se considerar que essa pastilha compete com as fêmeas na atração dos machos em condições de campo. Além disso, em função de o período de acasalamento ser restrito a pouco mais de duas horas diárias (sob condições climáticas adequadas), a vistoria diária da armadilha seria injustificada e de alto custo, já que o número de machos capturados por armadilha é relativamente pequeno (dependente da população de inseto na área). Para tanto, a avaliação semanal tem-se mostrado a mais indicada, levando-se em conta o custo/benefício do sistema A captura de quatro machos por armadilha numa única semana indica a necessidade de adoção de medidas de controle (produtos químicos e/ou biológicos) O objetivo do sistema de monitoramento por feromônio não é controlar o bicho-furão pela captura dos machos na armadilha (coleta massal), mas servir de um indicativo da população da praga na área amostrada. Desse modo, o número de insetos capturados durante a semana é o parâmetro principal a ser considerado na recomendação de controle. Para se chegar a esse número, vários aspectos foram considerados. Além dos dados comportamentais do item anterior, alguns parâmetros biológicos e a correlação entre a captura na armadilha e o nível de dano na cultura também foram observados. A proporção sexual do bicho-furão é de cerca de 1:1 (macho:fêmea) (GARCIA e PARRA, 1999); cada macho capturado, portanto, corresponde a uma fêmea livre no campo. Outro aspecto importante é que uma única fêmea possui alta capacidade reprodutiva, chegando a produzir cerca de 2 ovos durante sua fase adulta, e que, normalmente, é colocado um único ovo por fruto (GARCIA e PARRA, 1999). O conjunto dessas informações, associado ao relato de outras espécies da mesma família Tortricidae (HOWELL, 1995), sugeriram que a adoção de quatro machos/armadilha/semana é o número ideal para a tomada de decisão para o controle desta praga.

13 MONITORAMENTO DO BICHO-FURÃO-DOS-CITROS Machos/armadilha Machos/armadilha Machos/armadilha Machos / armadilha Machos / armadilha Machos / armadilha A mach/armad. med.fruto Fev Mar Abr Mai Jun,4 Mês B Fev Mar Abr Mai Jun Mês,4 C Fev. Março Abril Maio Jun. Mês Figura 5. Monitoramento do bicho-furão, Ecdytolopha aurantiana, por meio de armadilhas contendo feromônio sexual em três áreas de 1 ha (A, B e C), demonstrando a captura de machos/armadilha/semana e o número médio de frutos atacados (as setas indicam o momento de aplicação de inseticidas). Araraquara (SP), janeiro a junho de 2.,7,6,5,4,3,2,1,3,2,1,3,2,1 Média de frutos atacados / planta Média de frutos atacados / planta Média de frutos atacados / planta Média de frutos atacados/planta Média de frutos atacados/planta Média de frutos atacados/planta

14 364 JOSÉ MAURÍCIO SIMÕES BENTO et al. Para comprovar esse número, ensaios foram desenvolvidos em áreas de 6 a 12 ha, em várias regiões do Sudeste do Brasil: três no Estado de São Paulo (Araraquara, Gavião Peixoto e Mogi-Guaçu) e uma no Sul de Minas Gerais (Frutal). Além de quantificar, semanalmente, a captura de machos do bicho-furão, correlacionou-se o nível de dano nos frutos (número médio de frutos atacados por planta, ou a porcentagem de frutos atacados) na área amostrada. Dados preliminares de cinco meses de monitoramento, fevereiro a junho de 2 (BENTO et al., dados não publicados), demonstraram a eficiência desse método para manter a população da praga abaixo do nível de dano econômico. Na região de Araraquara, adotando-se o sistema, o número médio máximo de frutos atacados foi de,2 fruto/planta durante todo o período amostrado. A média geral foi de,1 fruto atacado/planta (Figura 5). Na região do Sul de Minas Gerais, a porcentagem média máxima de frutos atacados foi de 1% dos frutos/área e a média geral de,6% dos frutos atacados/área. Embora o monitoramento ainda continue em andamento, o sistema tem-se mostrado adequado para reduzir o número de aplicações na área total, com diminuição dos custos e perdas de frutos atacados e conseqüente aumento nos ganhos de produção Reconhecimento de que o inseto capturado se trata realmente do bicho-furão Em virtude de o número de machos capturados na armadilha por semana ser relativamente baixo para a tomada de decisão de medidas de controle, é necessário um correto reconhecimento da mariposa do bicho- -furão. Assim, um erro de interpretação dessa informação pode levar a uma amostragem malfeita e, conseqüentemente, a falhas de controle, seja pela recomendação desnecessária de um produto, o que poderá causar desequilíbrios, seja pela não-recomendação de químicos, que poderá levar a grandes perdas. Essa observação é importante, pois, embora o feromônio seja específico, eventualmente, outras mariposas podem ser atraídas, confundindo a amostragem.

15 MONITORAMENTO DO BICHO-FURÃO-DOS-CITROS CONSIDERAÇÕES FINAIS A adoção das medidas descritas nos itens a é fundamental para o sucesso do sistema de monitoramento do bicho-furão-dos- -citros, E. aurantiana. Entretanto, a maior vantagem do feromônio sexual é indicar o nível populacional da praga na área amostrada, sugerindo apenas a aplicação de produtos químicos quando for atingido o nível de controle (quatro machos/armadilha/semana). Essa informação, por si só, permite ao produtor reduzir sensivelmente o número de aplicações de inseticidas na cultura de citros, pois, muitas das aplicações eram feitas de forma preventiva ou em momentos inadequados. Outra grande utilidade do sistema de monitoramento por feromônio é que, uma vez constatado o limite de quatro machos/armadilha/semana, a aplicação de inseticidas se concentra exclusivamente na área amostrada (1 ha ou 3. a 3.5 plantas), reduzindo a aplicação em outras áreas onde não há risco de dano econômico da praga, evitando o gasto desnecessário de produtos e reduzindo os custos. Essas medidas, definindo a época de controle, são fundamentais para evitar explosões populacionais da praga. AGRADECIMENTOS Ao Fundo de Defesa da Citricultura (Fundecitrus), pelo suporte financeiro ao programa de pesquisa com o bicho-furão-dos-citros. REFERÊNCIAS BENTO, J.M.S.; PARRA, J.R.P.; VILELA, E.F.; WALDER, J.M.; LEAL, W.L. Sexual behavior and daily activity of citrus borer moth Ecdytolopha aurantiana (Lepidoptera: Tortricidae). Journal of Chemical Ecology, 21. No prelo.

16 366 JOSÉ MAURÍCIO SIMÕES BENTO et al. FONSECA, J.P.da. Combate a lagarta das laranjas Gymnandrosoma aurantianum Costa Lima. Chácaras e Quintais, v.5, p , FUNDECITRUS: Tecnologia contra o bicho-furão. Revista do FUNDECITRUS, v.96, p.8-1, 2. GARCIA, M.S. Bioecologia e potencial de controle biológico de Ecdytolopha aurantiana (Lima, 1927) (Lepidoptera: Tortricidae), o bicho-furão-doscitros, através de Trichogramma pretiosum Riley, p. Tese (Doutorado) - Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz, Piracicaba. GARCIA, M.S.; PARRA, J.R.P. Comparação de dietas artificiais, com fontes protéicas variáveis, para a criação de Ecdytolopha aurantiana (Lima) (Lepidoptera: Tortricidae). Anais da Sociedade Entomológica do Brasil, v.28, p , GARCIA, M.S.; PARRA, J.R.P.; IAROSSI, A.R.; KASTEN-JR., P. Bioecologia do bicho-furão e perspectivas de controle. Laranja, v.19, p , HOWELL, J.F. Tortricid pests: their biology, natural enemies and control. Amsterdam: Elsevier, p. LIMA, A.C. Sobre um novo microlepidoptero, cuja lagarta é praga das laranjeiras no Distrito Federal. Chácara e Quintais, v.36, p.33-35, PRATES, H.S.; PINTO, W.B.S. Bicho-furão, um grave problema para a citricultura paulista. Laranja, v.12, p , PRATES, H.S.; PINTO, W.B.S. Ocorrência do bicho-furão nas principais regiões citrícolas paulistas. Laranja, v.16, p , 1995.