Biologia floral e sistema reprodutivo de Faramea cyanea Müll. Arg. (Rubiaceae), uma. espécie distílica do Cerrado.
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1 Biologia floral e sistema reprodutivo de Faramea cyanea Müll. Arg. (Rubiaceae), uma espécie distílica do Cerrado. Pietro Kiyoshi Maruyama Mendonça 1,2 e Paulo Eugênio Alves Macedo de Oliveira 1 Resumo (Biologia floral e sistema reprodutivo de Faramea cyanea Müll. Arg. (Rubiaceae), uma espécie distílica do Cerrado). Rubiaceae é a família com maior número de espécies distílicas dentro das Angiospermas. Entretanto, a expressão da distilia parece apresentar inúmeras particularidades em cada uma das espécies em relação à sua definição clássica, com eventuais quebras do sistema de incompatibilidade e anisopletia. O presente estudo tem como objetivo descrever a biologia floral e o sistema reprodutivo de Faramea cyanea Müll. Arg, uma espécie arbórea comum nas fisionomias florestais do Cerrado. Faramea cyanea floreceu em outubro e novembro de 2006 e foi visitada principalmente por abelhas. A população estudada apresentou isopletia, com razão entre morfos não significativamente diferente de 1:1. As flores de Faramea cyanea apresentaram um evidente dimorfismo em todas as partes florais mensuradas, exceto na abertura da corola, no tamanho da antera e no tamanho do estigma e não apresentaram hercogamia exatamente recíproca. Os teste de polinizações controladas mostraram que a espécie é auto-incompatível com graus de expressão do sistema de incompatibilidade diferenciada entre os morfos. Apesar de não apresentar todas as características que definem a heterostilia no sentido clássico, Faramea cyanea foi considerada uma espécie distílica pois as variações encontradas parecem não comprometer a funcionalidade do mecanismo e o sucesso reprodutivo da espécie. Palavras-chave: Cerrado, Faramea, heterostilia, Rubiaceae, sistemas de incompatibilidade. Abstract (Floral biology and breeding system of Faramea cyanea Müll. Arg. (Rubiaceae), a distylous species of Cerrado). Rubiaceae is the family with largest number of distylous species among the Angiosperms. However, the expression of the distyly seems to present many particularities in each species in relation to its classic definition, with eventual losses of the incompatibility system and anisoplethy. The present study aimed to describe the floral biology and breeding system of Faramea cyanea Müll. Arg, a common woody species in forest formation of the Cerrado. Faramea cyanea presented flowers in October and November which were visited mainly by bees. The studied population presented isoplety, with between morph ratio not significantly different from 1:1. The flowers of Faramea cyanea presented an evident dimorphism at all floral parts measured, except in the corolla opening, anther and stigma length and they did not present a truly reciprocal herkogamy. Controlled pollinations showed that the species is self-incompatible with different degrees of expression of the incompatibility system between morphs. In spite of does not present all the characteristics that define heterostyly in the classic sense, Faramea cyanea was considered a distylous species because the encountered variations do not seem to affect the functionality of distyly and the reproductive success of the species. Key-words: Cerrado, Faramea, heterostyly, incompatibility systems, Rubiaceae. 1 Universidade federal de Uberlândia, Instituto de Biologia, Caixa Postal 593, Uberlândia, MG, Brasil. 2 Autor para correspondência: pietrokiyoshi@yahoo.com.br
2 INTRODUÇÃO Como meio para promover a fertilização cruzada, as espécies vegetais podem apresentar mecanismos, tanto fisiológicos quanto morfológicos. Dentre estes mecanismos que impossibilitam a autofecundação (autogamia), o sistema de incompatibilidade heteromórfico ou heterostilia é o mais conhecido entre as Angiospermas (GANDERS 1979, BARRET; RICHARDS 1990, BARRET 1992). A heterostilia é um polimorfismo floral controlado geneticamente, caracterizado pelo posicionamento recíproco das alturas dos estigmas e das anteras em flores de indivíduos de morfos distintos. Este polimorfismo pode apresentar-se em dois (distilia) ou três (tristilia) morfos florais (GANDERS 1979). Nas espécies distílicas, as populações possuem indivíduos com flores com estigma acima do nível das anteras (morfo longistilo ou pin ) e outras com estigma posicionado abaixo do nível das anteras (morfo brevistilo ou thrum ). Este arranjo morfológico é denominado hercogamia recíproca e caracteriza a heterostilia (BARRET 1992). Associadas a estas diferenças, espécies heterostílicas ainda podem apresentar características morfológicas secundárias, tais como: diferença nos comprimentos das corolas, dimorfismo no tamanho do pólen, escultura da exina, quantidade de pólen produzido e estrutura das papilas estigmáticas (BAKER 1956, GANDERS 1979, BARRET; RICHARDS 1990, BARRET et al. 2000). As diferenças morfológicas existentes entre os morfos florais em espécies distílicas podem apresentar-se em graus diferentes nas populações, variando de uma espécie para outra, ou até mesmo entre populações de uma mesma espécie. A variação na condição heterostílica pode originar uma nova condição, como por exemplo, monomorfismo e homostilia (HAMILTON 1990, RICHARDS; KOPTUR 1993, FAIVRE; McDADE 2001, COELHO; BARBOSA 2003, CONSOLARO et al. 2005). Em populações de espécies heterostílicas dimórficas, é esperado um equilíbrio de 1:1 na proporção entre os morfos brevistilo e longistilo (CASTRO; OLIVEIRA 2001), característica chamada de razão isoplética ou isopletia, mas esse equilíbrio pode ser alterado em função de perturbações ambientais e interação com os polinizadores [P1] Comentário: Foi sugerido que esta frase fosse colocada em outro lugar, mas preferi mantê-la aqui. OK
3 3 (SOBREVILA et al. 1983, PEREIRA et al. 2006). A hercogamia recíproca constitui-se num artifício mecânico para promover a polinização cruzada entre indivíduos com diferentes morfos florais, por proporcionar a deposição do pólen em regiões especificas do corpo dos polinizadores (cruzamentos inter-morfo ou legítimos), sendo associada a polinizadores mais especializados, como lepidópteros e beija-flores (GANDERS 1979, GIBBS 1990, BARRET 1992, CASTRO; OLIVEIRA 2002). A heterostilia deve estar acompanhada por mecanismos fisiológicos de autoincompatibilidade, que impossibilitem a ocorrência de autopolinização ou mesmo de cruzamentos entre indivíduos com flores de mesmo morfo (cruzamentos intra-morfo ou ilegítimos) (GANDERS 1979, BAWA; BEACH 1983, BARRET 1992, PASSOS; SAZIMA 1995). O heteromorfismo floral e o sistema de auto-incompatibilidade são fortemente relacionados, atuando de maneira conjunta. Esta relação se deve a uma ligação entre os loci gênicos que os controlam, formando o chamado supergene (GANDERS 1979). Em plantas distílicas, o controle é feito por um locus (S, com dois alelos), que na condição heterozigota origina flores brevistilas e na homozigota recessiva, flores longistilas (GANDERS 1979). Nestas condições genotípicas e através do sistema de incompatibilidade, somente os cruzamentos intermorfos ou legítimos (Ss x ss) têm sucesso, possibilitando a manutenção da razão isoplética dentro da população (SOBREVILA et al. 1983, PAILLER; THOMPSON 1997). A família Rubiaceae possui ampla distribuição geográfica e é a quarta família em número de espécies dentro das Angiospermas, porém, com maior concentração nas regiões tropicais (ROBBRECHT 1988). Na família Rubiaceae existem mais espécies com heterostilia dimórfica do que em qualquer outra família de Angiospermas (28 famílias). Talvez existam mais espécies distílicas dentro das Rubiaceae, do que em todas as outras famílias juntas (VUILLEUMIER 1967). A heterostilia é relatada em pelo menos duas subfamílias de Rubiaceae, Rubioideae e Cinchinoideae, com predominância na subfamília Rubioideae (ROBBRECHT 1988). A família Rubiaceae é bem representada em Matas de Galeria do Brasil Central, sendo particularmente comum no sub-bosque destas áreas de floresta (ARANTES 2002).
4 4 Faramea cyanea Müll Arg. (subfamília Rubioideae, tribo Coussareae) é uma espécie arbórea muito comum em formações florestais de Cerrado, especialmente nas Matas de Galeria e Matas Mesófiticas (MELO et al. 2003). Em estudos recentes (GOMES 2003) a espécie foi sinonimizada para Faramea hyacinthina Mart. Este trabalho tem como o objetivo caracterizar a biologia reprodutiva de Faramea cyanea, na EEP (Estação Ecológica do Panga), e comparar com outras espécies de Rubiaceae distílicas já estudadas na mesma e outras regiões. MATERIAL E MÉTODOS Área de estudo O presente trabalho foi realizado na Estação Ecológica do Panga (EEP), pertencente à Universidade Federal de Uberlândia, situada no mesmo município cerca de 30 km do centro da cidade. A área é constituída por 403,85 hectares, com posição geográfica que compreende as coordenadas de latitude sul e de longitude oeste. A altitude média é de 800 m e seu clima segundo a classificação de Köppen é do tipo Aw, ou seja, com verão quente e úmido, e inverno frio e seco (SCHIAVINI; ARAÚJO 1989). A região é marcada pela sazonalidade climática com duas estações distintas pelos índices de pluviosidade, onde o verão apresenta maior concentração de chuvas e o inverno é praticamente sem chuvas (ROSA et al. 1991). Fenologia - Para obtenção dos dados fenológicos, foram acompanhados mensalmente 20 indivíduos, a partir de maio de 2006 até fevereiro de Sendo observadas cinco fenofases distintas: caducifólia queda e senescência de folhas; brotação emissão de folhas novas, distinguidas pela diferença de tamanho e coloração; emissão de botões, - emissão de botões florais diferenciados; emissão de flores abertura dos botões florais e produção de frutos formação e presença de frutos, sem distinção de maturidade. As fenofases foram quantificadas pela atribuição de notas que designavam sua intensidade (modificado de COELHO; BARBOSA 2003, FREITAS; OLIVEIRA 2002), variando de 0 a 3, com 0 indicando ausência de fenofase e 1,2 e 3 a presença nos respectivos intervalos: 1% 25%, 26% 75% e 76% 100%. Isopletia populacional - Durante o período de floração, em 2005, foram
5 5 marcados todos os indivíduos em flor (n = 72), para a verificação da estrutura populacional e razão entre os morfos florais na área de estudos, através de observações diretas no campo. Possíveis desvios na isopletia populacional da população de Faramea cyanea estudada foram avaliados pelo teste Qui-quadrado de aderência, proporções esperadas iguais (ZAR 1984). Morfometria Para estudos morfológicos as flores foram fixadas em álcool 70% e, posteriormente, com auxílio de paquímetro com precisão de 0,1mm, foi realizada a análise morfométrica. Foram coletadas 50 flores de cada um dos morfos florais, 10 para cada indivíduo (n = 20), para as análises morfométricas. As principais medidas morfométricas tomadas foram: comprimento do tubo da corola, comprimento da antera, largura mínima e abertura da corola, altura da antera (comprimento do filete somado a 2/3 do comprimento da antera), comprimento do estigma (lobos estigmáticos fechados), altura do estigma (comprimento do estilete somado com comprimento do estigma) e distância estigma-antera (calculada para cada flor como valor absoluto da altura da antera menos altura do estigma), de acordo com Faivre & McDade (2001). Foram realizadas análises estatísticas de comparação entre as médias para verificar o posicionamento recíproco dos órgãos sexuais entre os morfos e também as variações morfológicas em geral. Para os dados que apresentaram distribuição uniforme foram utilizados: o teste t de Student e para os dados que não apresentaram o teste U de Mann-Whitney (ZAR 1984). Visitantes Florais Durante todo o trabalho de campo foram realizadas observação de visitantes florais e possíveis polinizadores. Quando possível, alguns visitantes foram coletados. Sistema reprodutivo - Alguns botões em pré-antese foram isolados com sacos de organza de nylon, para a realização de testes de cruzamentos controlados. Foram realizados os seguintes tratamentos de polinização controlada: polinização cruzada ilegítima (intramorfo), polinização cruzada legítima (intermorfo), e autopolinização, além do grupo controle para a avaliação do sucesso de polinização natural. O sucesso da polinização foi avaliado pela taxa de formação de frutos jovens Algumas flores foram fixadas em FAA 50%, após os vários tipos de tratamentos, depois de 24 horas. Posteriormente os pistilos foram preparados para observação [P2] Comentário: Foi sugerido que se colocasse alguma referência sobre os métodos dos cruzamentos, entretanto a metodologia é típica e creio que não seria necessário colocar referências. Devemos colocar uma referência no artigo final.
6 6 de crescimento de tubos polínicos sob microscopia de fluorescência (adaptado de MARTIN 1959). RESULTADOS Fenologia A floração de Faramea cyanea ocorreu em outubro e novembro de 2006, e apenas um indivíduo dos 20 indivíduos acompanhados não apresentou flores. A população estudada apresentou comportamento de floração sazonal e um aspecto sempre verde, com um número pequeno de folhas caindo somente na estação seca. A brotação ocorreu em maio, na estação seca, no final da frutificação anterior, atingindo o ápice em setembro, antes da floração (Figura 1). O início da produção de botões florais ocorreu em setembro, na transição da estação seca para a chuvosa. A abertura das primeiras flores ocorreu em outubro e nesse mesmo mês a população apresentou a maior intensidade de floração, apresentando poucas flores no mês de novembro. A produção dos primeiro frutos começou em novembro, com o seu desenvolvimento nos meses seguintes. Em maio de 2006 ainda foram encontrados alguns frutos maduros, demonstrando um longo tempo para o desenvolvimento dos frutos (Figura 1). No decorrer do estudo foi observada uma grande quantidade de frutos, em várias fases de desenvolvimento, abortados no solo. [P3] Comentário: Sim poderíamos inserir algum climatograma na versão final do artigo, mas não há necessidade agora já que não pretendo publicar o trabalho no revista Horizonte Científico. OK
7 Intensdade das fenofases Mai Jun Jul Ago Set Out Nov Dez Jan Fev Brotação Caducifolia Botão Flor Fruto Figura 1: Intensidade (somatória das notas) das fenofases em Faramea cyanea em 2006, na Mata de Galeria, Estação Ecológica do Panga, Uberlândia MG. Isopletia populacional Durante o período de floração foram encontrados 72 indivíduos em flor, sendo 42 indivíduos do morfo longistilo e 30 do morfo brevistilo, resultando numa razão de 1,4 indivíduos longistilo para cada indivíduo brevistilo. Entretanto esse desvio na razão isoplética não se mostrou estatisticamente significativo (χ 2 =2,000; p=0,157; GL=1). Morfometria (Tabela 1) As flores de Faramea cyanea apresentaram diferenças morfológicas claras entre os morfos (Figura 2A, 2B, 2C). As seguintes medidas apresentaram distribuição normal: comprimento do tubo da corola, altura da antera e distância da antera para o estigma. Por outro lado os demais valores não apresentaram. O comprimento do tubo da corola, a altura da antera e a distância anteraestigma, apresentaram diferenças significativas entre os morfos florais (t=- 8,357 e p=0,000; t=-14,595 e p=0,000; t=-8,726 e p=0,000; respectivamente). A abertura da corola, o tamanho da antera e o tamanho do estigma não apresentaram diferenças significativas entre os morfos longistilo e brevistilo (U=1076,500 e p=0,231; U=1085, 500 e p=0,2568; U=1151,500 e p=0,497; respectivamente). A largura mínima da corola, a altura do filete, a altura do estilete e a altura do estigma apresentaram diferenças significativas (U=387,500 e p=0,000; U=15,000 e [P4] Comentário: Realmente é largura mínima, ou seja, menor diâmetro da corola.
8 8 p=0,000; U=775,000 e p=0,011; U=0,000 e p=0,000; respectivamente). Visitantes florais As flores de Faramea cyanea atraíram uma ampla variedade de visitantes, como abelhas, borboletas, esfingídeos (Aellopus sp), e beija-flores (Amazilia fimbriata e Phaethornis pretrei). Entretanto os visitantes mais freqüentes foram abelhas grandes e pequenas. As abelhas coletadas estão em processo de identificação. Sistema reprodutivo Foram realizados 40 tratamentos manuais de polinização cruzada ilegítima, polinização cruzada legítima e autopolinização para cada um dos morfos florais, totalizando 240 cruzamentos manuais. Também foram marcadas 77 flores brevistilas e 100 flores longistilas, em vários indivíduos, para estimar o sucesso da polinização natural (Tabela 2). As análises do crescimento dos tubos polínicos (n = 10 para cada tratamento), em microscopia de fluorescência, mostraram que após 24 horas, a partir dos tratamentos, alguns tubos já tinham percorrido [P5] Comentário: Essa foi uma opção, a de manter os números de cruzamentos nos resultados, mas posteriormente ela poderá ser colocada nos Mat e Métodos. Tabela 1: Morfometria floral de Faramea cyanea. Parâmetros que apresentaram distribuição normal foram comparados pelo teste t de Student e parâmetros que não apresentaram distribuição normal foram comparados utilizando teste U de Mann-Whitney. (DS Diferença significativa; DN Diferença não significativa). Caracteres Morfométricos Média ± Desvio Padrão cm (n = 50) Longistilo Brevistilo Teste t Teste U Comprimento do tubo da corola 0,958±0,100 1,158±0,136 DS _ Largura mínima do tubo da corola 0,148±0,014 0,131±0,010 _ DS Largura da abertura do tubo da corola 0,235±0,017 0,239±0,018 _ DN Comprimento do filete 0,688±0,086 1,026±0,112 _ DS Comprimento do estilete 0,974±0,124 0,291±0,064 _ DS Comprimento da antera 0,391±0,067 0,401±0,023 _ DN Comprimento do estigma 0,361±0,050 0,386±0,082 _ DN Altura da antera 0,948±0,125 1,294±0,111 DS _ Altura do estigama 1,335±0,151 0,677±0,109 _ DS Distância Antera/Estigma 0,387±0,085 0,617±0,166 DS _
9 Tabela 2: Taxas de frutificação em Faramea cyanea para os diferentes tratamentos de polinização, em área de Mata de Galeria, Estação Ecológica do Panga (o primeiro morfo é aquele doador de pólen; Long = Morfo Longistila e Brev = Morfo Brevistila). Tipo de tratamento N Número de frutos produzidos % Frutos produzidos Long x Brev ,0 Brev x Long ,0 Long x Long ,5 Brev x Brev ,0 Long x Long (Auto polinização) ,0 Brev x Brev (Auto polinização) ,0 Polinização natural Long ,0 Polinização natural Brev ,0 todo o pistilo nos cruzamentos legítimos. Nos cruzamentos ilegítimos foram observadas formações de sítios de incompatibilidade e a interrupção do crescimento dos tubos polínicos ao nível do estigma, após 24 horas a partir do tratamento de polinização manual. (Figura 2D, 2E, 2F, 2G). DISCUSSÃO A floração em Faramea cyanea segue o padrão fenológico do tipo cornucópia, que está associada a grupos com comportamento fenológico sazonal, sendo caracterizada pela produção maciça de flores durante algumas semanas, responsável pela atração de um grande espectro de visitantes florais e potenciais polinizadores (Gentry 1974). Num estudo de frugivoria por aves com a mesma população de Faramea cyanea na área, verificou-se que o pico de oferta dos frutos maduros ocorre em abril e maio, oferecendo um importante recurso para as aves no início da estação seca, em que a disponibilidade de recursos desse tipo são mais escassos (MELO et al. 2003). O período de floração de Faramea cyanea teve uma duração menor (menos de dois meses) do que algumas espécies de Rubiaceae tipicamente distílicas estudadas nas Matas de Galeria da região, Palicourea macrobotrys (COELHO; BARBOSA 2003), Psychotria poeppigiana (COELHO; BARBOSA 2004) e Manettia cordifolia (CONSOLARO et al. 2005), e semelhante a outras como Psychotria carthagenensis (CONSOLARO 2004) e Psychotria deflexa (OLIVEIRA 2005). Essa diferença entre os períodos de floração pode estar relacionadas ao tipo de polinizador associado, já que
10 10 *Para que coubesse num disquete, nessa versão a figura 2 contida nesta página foi subtraída.
11 11 Palicourea macrobotrys, Psychotria poeppigiana e Manettia cordifolia são polinizadas principalmente por beijaflores e Psychotria carthagenensis e Psychotria deflexa são polinizadas principalmente por abelhas assim como Faramea cyanea. Talvez o maior número de espécies melitófilas nas fisionomias florestais do Cerrado possa explicar o comportamento fenológico diferenciado entre os grupos. (Vamos incluir referências como sugerido) Apesar de terem sido encontrados mais indivíduos longistilos do que brevistilos, o desvio na razão isoplética não se mostrou significativo. Como alterações na razão isoplética têm sido associados a problemas reprodutivos ou distúrbios ambientais (SOBREVILA et al. 1983, ENDELS et al. 2002, CONSOLARO 2004), a isopletia encontrada indica que o ambiente em que a espécie se encontra oferece condições relativamente estáveis. Entretanto, estudos realizados com outras espécies de Rubiaceae na região, especificamente na EEP, Palicourea macrobotrys (COELHO & BARBOSA 2003) e Psychotria carthagenensis (CONSOLARO 2004) mostraram variações na isopletia em gêneros tipicamente heterostílicos, sendo a homostilia na primeira espécie e monomorfismo longistilo na segunda, as variações encontradas. Populações pequenas, quebra do sistema de incompatibilidade e dificuldades de polinização em plantas de sub-bosque talvez expliquem a ocorrência de anisopletia nas espécies mencionadas antriormente (BARRETT 1992, ENDELS et al. 2002, CONSOLARO 2004). Como Faramea cyanea é uma árvore de maior porte e apresenta populações com muitos indivíduos, talvez os problemas reprodutivos decorrentes das condições do habitat não sejam tão importantes. Faramea cyanea pode ser considerado uma espécie dimorfica, pois apresenta diferenças morfológicas claras em várias partes florais. Não foram observadas diferenças evidentes entre os morfos para tamanho da abertura da corola, da antera e do estigma. A falta de dimorfismo nessas partes florais contrasta com alguns estudos realizados em rubiáceas distílicas. Em várias espécies de Rubiaceae e outros grupos distílicos o tamanho dos lobos estigmáticos varia entre os morfos florais (DULBERGER 1992, CASTRO et al. 2004, PEREIRA et al. 2006), porém a diferença no comprimento dos lobos estigmáticos entre os morfos florais nem sempre existe
12 12 (RICHARDS; KOPTUR 1993, PAILLER; THOMPSON 1997, CASTRO et al. 2004). O tamanho da antera, que também não variou para Faramea cyanea nesse estudo, é um outro dimorfismo que pode ocorrer nas plantas distílicas (PAILLER; THOMPSON 1997, COELHO; BARBOSA 2004) e pode estar associado a dimorfismo do grão de pólen e na sua quantidade produzida (DULBERGER 1992), entretanto não constitui uma regra geral (RICHARDS; KOPTUR 1993, CASTRO et al. 2004, PEREIRA et al. 2006). O fato da distância da antera para o estigma mostrar diferenças significativas entre os morfos, faz com que esta espécie não apresente a hercogamia exatamente recíproca, o que constitui um fator importante para a definição de heterostilia (RICHARDS; KOPTUR 1993). Entretanto várias outras espécies distílicas podem apresentar desvios da condição heterostílicas nesse aspecto (HAMILTON 1990), sem apresentar a hercogamia exatamente recíproca entre os morfos. Os resultados das polinizações controladas indicam que Faramea cyanea é uma espécie auto-incompatível (SI), como a maior parte das Rubiaceae heterostílicas estudadas até o momento (e.g. BAWA; BEACH 1983, CASTRO et al 2004). O fato de formar alguns frutos nos cruzamentos ilegítimos no morfo longistilo indica que possivelmente o sistema de incompatibilidade atue de maneira mais branda nos cruzamentos intramorfos do que nas autopolinizações que não formaram nenhum fruto. Essa atuação diferenciada do sistema de incompatibilidade nos cruzamentos intramorfos e autopolinizações também é descrita para outras espécies distílicas (HAMILTON 1990). Ao que parece, entre as espécies distílicas, cada espécie pode apresentar aspectos reprodutivos particulares como formas de variação do padrão geral do mecanismo de incompatibilidade (veja HAMILTON 1990, CASTRO et al. 2004). Em ambos os morfos a inibição do crescimento dos tubos polínicos, decorrentes de autopolinização, ocorreu ao nível do estigma, se assemelhando a várias outras espécies de Rubiaceae distílicas. Entretanto a posição dos sítios de incompatibilidade pode variar dependendo da espécie e também dentro da espécie, de acordo com o morfo floral ( veja BAWA; BEACH 1983, CASTRO et al. 2004,PEREIRA et al. 2006). Apesar de não apresentar dimorfismos em todas as partes florais, [P6] Comentário: Sim a hercogamia recíproca é no mínimo muito importante para a definição da heterostilia.
13 13 pode se dizer que Faramea cyanea é uma espécie dimorfica com os morfos florais longistilos e brevistilos bem distintos. Além disso, o fato de apresentar um sistema de incompatibilidade intramorfo e uma isopletia populacional permite enquadra-la como sendo uma espécie claramente distílica. As variações da condição heterostílica típica apresentada em Faramea cyanea não são incomuns em família Rubiaceae (HAMILTON 1990, RICHARDS; KOPTUR 1993, PAILLER; THOMPSON 1997, FAIVRE; McDADE 2001). A ausência de hercogamia exatamente recíproca parece não prejudicar, de maneira significativa, a reprodução de espécie, pois o fato de possuir o sistema de incompatibilidade intramorfo e ainda assim produzir frutos a taxas razoáveis, demonstra que a espécie obtém sucesso no processo de polinização cruzada, o que provavelmente ocorre devido à eficiência dos seus polinizadores. AGRADECIMENTOS Ao Instituto de Biologia da Universidade Federal de Uberlândia; a FAPEMIG pela bolsa de iniciação científica; a Estevão Alves da Silva e Tiago Massochini Frizzo pelo auxílio no trabalho de campo; ao Seu Zé do Panga pela presteza; ao biólogo Felipe Wanderley Amorim pela colaboração essencial no desenvolvimento desse trabalho e a todas as pessoas que de alguma maneira me ajudaram. REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ARANTES, A. A., Florística, fitossociologia e fenologia do estrato herbáceo-arbustivo de um gradiente florestal no Triângulo Mineiro. Tese (Doutorado em Ciências Biológicas) Instituto de Biociências, Universidade Estadual Paulista, Rio Claro-SP. BAKER, H. G., Pollen dimorphism in the Rubiaceae. Evolution, 10 (1): BARRET, S. C. H.; RICHARDS, J. H., Heterostyly in the tropical plants. Memories of the New York Botanical Garden, 55: BARRET, S. C. H., Heterostylous genetic polymorphisms: model systems for evolutionary analysis. In: BARRET, S. C. H. (ed.) Evolution and function of heterostyly. Monographs on theorical and applied genetics. Springer-Verlag. Berlin. p BARRET, S. C. H.; WILKEN, D.H.; COLE, W. W Heterostyly in [P7] Comentário: Ao meu ver essa frase não precisa ser modificada. OK, revemos na versão final.
14 14 the Lamiaceae: The case of Salvia brandegeei. Plant Systematics and Evolution, 223: BAWA, K. S.; BEACH, J. H Selfincompatibility systems in the Rubiaceae of a tropical lowland wet forest. American Journal of Botany, 70 (9): CASTRO, C. C.; OLIVEIRA, P.E Reproductive biology of the protandrous Ferdinandusa speciosa Pohl. (Rubiaceae) in southeasten SE Brazil. Revista Brasileira de Botânica, 24: CASTRO, C. C.; OLIVEIRA, P.E Pollination biology of distylous Rubiaceae in the Atlantic Rain Forest, SE Brazil. Plant Biology, 4: CASTRO, C. C.; OLIVEIRA, P. E. A. M.; ALVES, M. C Breeding system and floral morphometry of distylous Psychotria L. species in the Atlantic Rain Forest, SE Brazil. Plant Biology, 6: COELHO, C. P.; BARBOSA, A. A Biologia reprodutiva de Palicourea macrobotrys Ruiz & Pavon (Rubiaceae): um possível caso de homostilia no gênero Palicourea Aubl. Revista Brasileira de Botânica, 26 (3): COELHO, C. P.; BARBOSA, A. A Biologia reprodutiva de Psychotria poeppigiana Mull. Arg. (Rubiaceae) em mata de galeria. Acta botanica brasilica, 18 (3): CONSOLARO, H, N Biologia Reprodutiva de duas espécies de Rubiaceae de mata de galeria do Triângulo Mineiro MG. Dissertação (Mestrado em ecologia e Conservação de Recursos Naturais) Instituto de Biologia, Universidade Federal de Uberlândia, Uberlândia MG. CONSOLARO, H. N.; SILVA, E. B.; OLIVEIRA, P.E Variação floral e biologia reprodutiva de Manettia cordifolia Mart. (Rubiaceae). Revista Brasileira de Botânica, 28 (1): DULBERGER, R Floral dimorphisms and their functional significance in the heterostylous syndrome. In: BARRET, S. C. H. (ed.) Evolution and function of heterostyly. Monographs on theorical and applied genetics. Springer-Verlag. Berlin. p
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