A ORIGEM DAS ORGANELAS

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1 A ORIGEM DAS ORGANELAS Texto adaptado pela Profa. Dra. Sônia Lopes, com base em trechos do capítulo O mundo de RNA e a origem da complexidade da vida, escrito em 2001 pela Profa. Dra. Mariana Cabral de Oliveira e pelo Prof. Dr. Carlos Frederico Martins Menck, ambos da Universidade de São Paulo, e publicado no livro Biologia Molecular e Evolução, Holos Editora, Editor Sérgio Russo Matioli. A fotossíntese baseada em clorofila a é restrita a algumas eubactérias. Os eucariotos fotossintéticos adquiriram essa capacidade por endossimbiose com eubactérias. A clorofila a está presente em todos os organismos que fazem fotossíntese com desprendimento de oxigênio. O surgimento da clorofila, uma molécula complexa, alterou completamente a atmosfera, causando um enorme impacto na história do planeta e redirecionando a evolução dos seres vivos. Com o advento da fotossíntese, o O 2 começou a ser liberado para a atmosfera terrestre e foi se acumulando gradativamente. Por volta de 2,8 a 2,4 bilhões de anos, o oxigênio já deveria estar presente em pequena quantidade (em torno de 0,5%), possibilitando a respiração aeróbia. Nessa época, devem ter-se originado os ancestrais da linhagem que mais tarde iria originar as mitocôndrias. Nesse período, teriam surgido também as primeiras defesas celulares contra os efeitos tóxicos do oxigênio, então um gás letal para a maioria das formas de vida existentes no planeta. Apenas há cerca de 2 bilhões de anos é que o oxigênio deve ter-se acumulado na atmosfera em quantidades suficientes para formar uma camada de ozônio (O 3, a qual diminuiu a incidência de raios ultravioleta sobre a superfície terrestre). Os eucariotos, como conhecemos hoje, isto é, células nucleadas e com organelas, teriam surgido de eventos de endossimbiose (simbiogênese) entre uma célula hospedeira e células procarióticas que deram origem às mitocôndrias e aos cloroplastos. Simbiogênese é o surgimento de uma nova linhagem de organismos como consequência de uma associação simbiótica estável. A principal implicação da simbiogênese é que os eucariotos são, de fato, quimeras produzidas pela combinação de diversos genomas.

2 As evidências que apoiam a simbiogênese das organelas como mitocôndrias e cloroplastos são: (I) as proteínas presentes nas organelas são mais semelhantes aos seus análogos procarióticos do que aos eucarióticos; (2) existem procariotos de vida livre com forte semelhança estrutural, bioquímica e genética com as respectivas organelas; (3) as organelas possuem genoma próprio, com organização semelhante ao genoma procariótico; (4) os RNAs (ribossômico, transportador e mensageiro) das organelas também são mais semelhantes aos de procariotos; (5) as organelas são semi-independentes, com capacidade de replicação; e (6) as organelas e suas funções estão, alternativamente, presentes ou ausentes das células eucarióticas, não sendo encontradas formas intermediárias. Além das características mencionadas, a presença de uma membrana dupla ao redor dessas organelas também é tomada como uma evidência de origem endossimbiótica. A membrana mais interna é de origem procariótica (membrana plasmática do endossimbionte) e a mais externa é de origem eucariótica (membrana do fagossomo da célula hospedeira). Pela criofratura, é possível verificar a orientação das membranas, pois as duas camadas lipídicas têm aparência diferente quando estão voltadas para o interior ou exterior. A membrana mais interna parece estar na orientação "correta", enquanto a membrana mais externa parece estar invertida, indicando uma origem a partir do fagossomo. Uma vez ocorrida a endossimbiose, genes do endossimbionte podem ser transferidos lateralmente para o núcleo da célula hospedeira. Os produtos desses genes devem ser então direcionados às organelas. Mitocôndrias e cloroplastos são, portanto, semi-independentes, já que necessitam dos produtos de alguns genes que agora são codificados no núcleo. Em alguns complexos enzimáticos, uma parte das subunidades é codificada pelo genoma nuclear e uma parte pelo genoma da organela. Transferências de genes entre mitocôndrias e cloroplastos também podem ter ocorrido. A transferência específica de genes entre os compartimentos celulares varia nos diferentes organismos. O mecanismo pelo qual se dá essa transferência lateral no interior das células não está estabelecido. Esses eventos de transferência intensificam a dependência entre organelas e núcleo, e provavelmente são essenciais à manutenção da associação endossimbiótica. Apesar de eventos de transferência e perda de genes ocorrerem provavelmente ao acaso, aparentemente existe uma direcionalidade, já que o núcleo apresenta uma tendência de adquirir genes,

3 enquanto as organelas parecem perder genes redundantes. Uma explicação para essa direcionalidade seria que o núcleo é um ambiente geneticamente mais estável que as organelas. A maioria das linhagens eucarióticas tem mitocôndrias que foram adquiridas por meio de um evento de endossimbiose entre uma célula eucariótica e uma bactéria púrpura, provavelmente há cerca de 2,5 bilhões de anos. O parente atual mais próximo das mitocôndrias é a bactéria Rickettsia, um parasita intracelular causador do tifo, cujo genoma foi sequenciado em As mitocôndrias apresentam duas membranas, a mais externa normalmente lisa e a mais interna com dobramentos, e podem assumir diversas conformações (tubular, vesicular ou lamelar). Apesar da variação de forma, número e tamanho das mitocôndrias, sequências moleculares têm mostrado uma origem monofilética, indicando um único evento de aquisição de mitocôndrias por endossimbiose, seguido de algumas raras perdas secundárias. Existem linhagens eucarióticas que não possuem mitocôndrias e muitas dessas linhagens parecem ter surgido antes da maioria das linhagens atuais de eucariotos. Esses protistas sem mitocôndria foram reunidos no grupo arqueozoa (ameboflagelados, diplomonas, microsporídios e tricomonas), que se acreditava ter divergido antes da aquisição de mitocôndrias. Entretanto, nos últimos anos, têm sido achados genes tipicamente mitocondriais no núcleo de todas essas linhagens, indicando que ocorreu uma perda secundária da mitocôndria. Isso não significa que esses grupos não são basais na evolução dos eucariotos, ou seja, não invalida as árvores filogenéticas propostas, mas apenas altera a interpretação feita sobre a condição do ancestral comum das linhagens atuais de eucariotos. Atualmente não existe um forte candidato a um eucarioto que nunca tenha possuído uma mitocôndria. Muitos dos organismos sem mitocôndria são parasitas internos (por exemplo, Giardia). Isso sugere uma perda da mitocôndria, já que esses ambientes são pobres em oxigênio. Autores argumentam que, se não forem encontrados eucariotos atuais que nunca tiveram mitocôndrias, a ordem dos eventos que levaram à origem da célula eucariótica deveria ser revista. A hipótese tradicional diz que a célula hospedeira, que adquiriu sua mitocôndria, já possuía um núcleo. Alguns autores propõem que uma ordem de origem das estruturas eucarióticas mais lógica seria: primeiro o citoesqueleto,

4 possibilitando a fagocitose, depois a origem da mitocôndria, seguido do sistema de endomembranas e, por fim, o compartimento nuclear. Todos os organismos que possuem cloroplastos também possuem mitocôndrias, o que sugere que as mitocôndrias precederam os plastos. Entretanto, isso também pode indicar que as mitocôndrias são obrigatórias para a manutenção de plastos. A época de origem dos eucariotos tem sido estimada usando o tamanho das células no registro fóssil. A descoberta de um fóssil denominado Grypania spiralis, com idade estimada em 2,1 bilhões de anos, interpretado como uma alga eucariótica fotossintetizante, indica que a origem do cloroplasto por endossimbiose teria ocorrido antes dessa data. A associação simbiótica entre organismos autótrofos e heterótrofos é extremamente comum na natureza. Diversos animais e protozoários apresentam associações com microalgas (como corais, esponjas, ascídias e foraminíferos). Os fungos associam-se às algas, formando os liquens. Em ambientes iluminados e ricos em nutrientes, a fotossíntese tende a ser superprodutiva, a ponto de haver excesso de produção para o organismo hospedeiro. Existem vários tipos de cloroplastos que diferem em sua forma, ultraestrutura e pigmentação. Entretanto, sequências de RNAr e de vários outros genes indicam uma origem monofilética para todos os cloroplastos que teriam surgido a partir de um evento endossimbiótico entre uma célula eucariótica (célula hospedeira) e uma cianobactéria. Esse resultado foi uma surpresa para alguns pesquisadores que consideravam a diversidade pigmentar e estrutural encontrada nos organismos fotossintetizantes atuais como indicação de uma origem polifilética dos cloroplastos. Atualmente, a origem endossimbiótica dos cloroplastos já está plenamente estabelecida, embora ainda exista controvérsia quanto ao número de eventos de endossimbiose que levou à formação dos diferentes tipos de cloroplastos. As árvores filogenéticas indicam um único evento primário de endossimbiose. Entretanto, esses dados também poderiam ser interpretados como eventos múltiplos com um grupo de cianobactérias filogeneticamente próximas. Além do evento de endossimbiose primário, múltiplos eventos de endossimbiose secundários ocorreram nas linhagens eucarióticas fotossintéticas. Um evento de endossimbiose secundário é aquele onde uma célula eucariótica engloba outra célula eucariótica que já contenha um cloroplasto (produto do evento primário). Eventos de endossimbiose secundários

5 geraram cloroplastos complexos com mais de duas membranas (três ou quatro). Em alguns casos, é ainda possível verificar a presença de um núcleo vestigial (chamado nucleomorfo) entre a segunda e a terceira membranas do cloroplasto. Na endossimbiose secundária, o núcleo da célula englobada sofre o mesmo processo de redução, com perda e transferência lateral de genes para o núcleo da célula hospedeira. O número de membranas ao redor dos cloroplastos é interpretado como indicativo de uma origem primária ou secundária. Os cloroplastos com duas membranas são considerados produto de endossimbiose primária, sendo que a membrana mais interna é de origem procariótica (membrana plasmática) e a mais externa de origem eucariótica (membrana do fagossomo). O cloroplasto secundário, além das duas membranas, possui ainda uma terceira (membrana do eucarioto que foi englobado) e uma quarta (do fagossomo) membranas eucarióticas. Em alguns casos, parece ter ocorrido a perda de uma das membranas, como nas euglenófitas e nos dinoflagelados. Entre os eucariotos fotossintetizantes atuais, reconhecemos três grupos cujo cloroplasto seria produto de um evento primário de endossimbiose: (1) as algas verdes (Chlorophyta) e as plantas terrestres; (2) as algas vermelhas (Rhodophyta); e (3) um pequeno grupo de algas unicelulares flageladas (Glaucocystophyta). Esses grupos, por sua vez, teriam originado os plastos de outras linhagens de eucariotos por meio de eventos de endossimbiose secundária. Essa hipótese baseia-se em evidências de ultraestrutura, bioquímicas e em comparações de sequências moleculares. Por exemplo, as algas vermelhas deram origem aos cloroplastos das algas com clorofila c (heterocontes, haptófitas e dinoflagelados). As algas verdes são apontadas como o grupo que deu origem aos cloroplastos das euglenófitas e, possivelmente, do plasto não fotossintetizante dos apicomplexa, grupo que inclui o Plasmodium (causador da malária) e Toxoplasma (causador da toxopiasmose). A origem endossimbiótica dos plastos e mitocôndrias já está firmemente estabelecida. Entretanto, endossimbiose também tem sido proposta para explicar a origem de praticamente todas as demais organelas das células eucarióticas. Para essas outras organelas, como o sistema relacionado à motilidade (sistema microtubular e flagelo), retículo endoplasmático, peroxissomos, entre outros, não existe evidência molecular ou bioquímica conclusiva de origem endossimbiótica. Ao

6 contrário, os dados existentes favorecem a hipótese de origem autógena, onde essas estruturas teriam se originado e se organizado gradativamente na célula eucariótica. Uma possível presença de DNA e RNA nos centros organizadores de microtúbulos não foi confirmada. Os organismos eucarióticos diversificaram -se em várias linhagens filogenéticas, das quais as principais (chamadas, em inglês, de crown lineages) são os animais (Metazoa, incluindo os animais invertebrados e os vertebrados), os fungos verdadeiros, as plantas (com clorofila a e b, que incluem as algas verdes), as algas vermelhas, os estramenopilas (inclui os oomicetos, labirintulomicetos e as algas heterocontes-pardas, diatomáceas e outras algas com clorofilas a e c) e os alveolados (incluindo os dinoflagelados, ciliados e os apicomplexa). A diversidade molecular e fenotípica encontrada nos estramenopilas e alveolados é equivalente à encontrada nos outros reinos e ambos possuem organismos fotossintetizantes e heterotróficos. A rápida diversificação das principais linhagens dos eucariotos ocorreu em torno de 1 a 1,5 bilhão de anos atrás e pode ter sido ocasionada por diversos fatores, como alterações ambientais, por exemplo, o aumento de oxigênio na atmosfera que pode ter atingido patamares que possibilitaram a ocupação de novos nichos.

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