INFLUÊNCIA DA TEMPERATURA NA PRODUÇÃO DE FRANGOS DE CORTE

Transcrição

1 INFLUÊNCIA DA TEMPERATURA NA PRODUÇÃO DE FRANGOS DE CORTE Renato Luis Furlan Unesp Universidade Estadual Paulista Centro Virtual de Ciência Avícola Departamento de Morfologia e Fisiologia Animal Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias- Campus de Jaboticabal rlfurlan@fcav.unesp.br Introdução O frango de corte comercial é hoje um dos animais com maior eficiência nutricional e rápido desenvolvimento (ganho de peso). No Brasil, a avicultura foi uma das atividades agropecuárias de maior desenvolvimento nas últimas décadas. Este progresso, tanto no número de frangos abatidos como no de ovos produzidos, possibilitou à indústria avícola um notável potencial para prover aos consumidores, uma fonte protéica saudável e a um custo mais baixo. No entanto, a criação de frangos de corte continua apresentando desafios à medida que a atividade atinge novos e mais altos patamares de produtividade. Nos países tropicais, dentre estes desafios tem-se o fator ambiental de alta temperatura e alta umidade dentro do galpão, os quais são limitantes para ótima produtividade. O ambiente pode ser definido como a soma dos impactos dos circundantes biológicos e físicos e constitui-se em um dos responsáveis pelo sucesso ou fracasso do empreendimento avícola. Isto porque, na maioria dos casos, as aves domésticas são confinadas, proporcionando pouca margem de manobra para os ajustes comportamentais necessários para a manutenção da homeostase térmica. Portanto, considerando que na maioria dos sistemas de produção de aves, na América Latina, os fatores climáticos são pobremente manipulados e gerenciados, o microambiente para a produção e bem-estar do frango de corte, nem sempre é compatível com as necessidades fisiológicas dos mesmos. Os efeitos estressores do ambiente podem estar vinculados a: velocidade e temperatura do ar, temperatura radiante, disponibilidade de água, umidade da cama. As variáveis ambientais tanto podem ter efeitos positivos como negativos sobre a produção dos frangos de corte. Assim, altas temperaturas reduzem o consumo de alimento prejudicando o desempenho dos frangos. Já baixas temperaturas, podem melhorar o ganho de peso, mas as custas de elevada conversão alimentar. A condição ambiental deve ser manejada, na medida do possível, para evitar um efeito negativo sobre o desempenho produtivo dos frangos; uma vez que podem afetar o metabolismo (produção de calor corporal em temperaturas baixas e dissipação de calor corporal em temperaturas altas), com conseqüente efeito sobre a produção animal (carne e ovos) e a incidência de doenças metabólicas como a síndrome da hipertensão pulmonar (ascite). 104

2 Assim, para obtermos melhor desempenho produtivo na criação de frangos de corte, devemos estar atentos à interação entre o animal e o ambiente, a fim de que o custo energético dos ajustes fisiológicos seja os menores possíveis. Meio Interno e Homeostase As células são as unidades básicas estruturais e funcionais dos seres vivos que possuem propriedades fundamentais comuns que as mantém vivas. No entanto, certas células têm especificidade, como por exemplo, a excitabilidade da célula nervosa, secreção de hormônios protéicos e transporte de moléculas. As especializações celulares que acontecem durante a diferenciação celular resultam na adaptação de células para desempenhar funções fisiológicas. As células diferenciadas que se arranjam em um mesmo local formam um tecido; os tecidos são combinados para formar um órgão, os quais se reúnem para constituir os sistemas. O organismo das aves pode ser considerado como sendo uma complexa sociedade de células, as quais estão associadas e inter-relacionadas estrutural e funcionalmente em vários meios e têm a finalidade de realizar funções fisiológicas para que o organismo sobreviva como um todo. O efeito das atividades dos sistemas é a de criar dentro, ou no interior do organismo o ambiente necessário para que todas as células funcionem adequadamente. Neste sentido, cada órgão contribui para a manutenção e regulação do meio interno. Os organismos multicelulares somente podem sobreviver de forma adequada quando conseguem manter a composição do meio interno compatível com a sobrevivência das células individuais. O fisiologista francês Claude Bernard, em 1857 foi o primeiro cientista a descrever a importância da manutenção do meio interno para a sobrevivência do organismo. Este conceito de meio interno e sua constância é a idéia mais importante que devemos ter em mente para entendermos as funções e interrelações entre os órgãos. O conceito de meio interno s sua manutenção foi ampliado pelo fisiologista norte-americano W.B. Cannon, que salientou que a estabilidade funcional poderia ser conseguida por meio de processos coordenados, sendo este novo conceito denominado de HOMEOSTASE. Assim, a homeostase está associada às condições de estabilidade resultante das respostas fisiológicas reguladoras. As pequenas alterações da composição do meio interno, obviamente ocorrem, mas as mesmas são mínimas e mantidas dentro de estreitos limites através de vários processos homeostáticos coordenados. Dessa forma, os conceitos de meio interno de Claude Bernard e de homeostase de W.B. Cannon são básicos para o entendimento do significado de conforto ambiental para aves. Princípios do Controle da Temperatura nas Aves O modelo de termorregulação nas aves é baseado em 4 diferentes unidades funcionais: a) receptor, b) controlador c) efetor e d) sistema passivo (Fig. 1). A percepção dos estímulos pelos receptores e sua integração com o sistema nervoso, induz a ativação dos mecanismos controladores da temperatura corporal. A participação dos sistemas efetores, induz as respostas para a manutenção da homeotermia. Neste sentido, podemos dizer que o controle da temperatura nas aves é feito com base no balanço de duas variáveis: uma associada às respostas desencadeadas pelo aumento de temperatura e a outra, devido à redução da 105

3 temperatura. Assim, assume-se a existência de duas populações neuronais no hipotálamo. Os neurônios responsivos ao calor são ativados quando a temperatura corporal aumenta, induzindo o animal a ter respostas de perda de calor; enquanto os neurônios responsivos ao frio são ativados quando a temperatura corporal está baixa e induz a respostas de conservação de calor. Fig. 1. Interação entre ambiente-frango de corte O conceito de set-point termorregulador reside na influência recíproca dos sensores de frio e de calor sobre o sistema controlador da temperatura corporal. Assim, quando as atividades dos neurônios responsivos ao calor e ao frio se igualam, a produção será igual à perda de calor e a temperatura será mantida estável. Este ponto de atividade é denominado de set-point, que no caso das aves domésticas está em torno de 41 C (Fig. 2). Neste sentido, a manutenção da temperatura corporal das aves é função de mecanismos de produção e perda de calor. Portanto, à medida que a temperatura corporal se eleva, durante o estresse calórico, processos fisiológicos são ativados com a finalidade de : a)aumentar a dissipação de calor e b) reduzir a produção metabólica de calor. Já durante o estresse pelo frio é observado efeito oposto com redução na dissipação de calor e aumento na produção de calor. 106

4 Fig. 2. Resposta dos neurônios hipotalâmicos frente à variação de temperatura Mecanismos de Produção e Perda de Calor Para aumentar a dissipação de calor dos tecidos, onde ele é produzido, para a superfície do corpo, onde ele é dissipado, a ave utiliza mecanismos de perda de calor sensível e latente. A dissipação de calor sensível ocorre através dos mecanismos não evaporativos, ou seja: radiação, convecção e condução. Assim, a ave para aumentar a dissipação de calor, procura maximizar a área de superfície corporal, agachando, mantendo as asas afastadas do corpo, induz ptiloereção e aumento do fluxo sangüíneo para os tecidos periféricos não cobertos com penas(pés, crista, barbela). Desta forma, a ave faz com que haja uma troca de calor sensível para o meio ambiente, pois o sangue possui, de forma similar a da água, grande capacidade de transportar calor, dos tecidos até a superfície corporal, a fim de que haja troca de calor com meio ambiente. Wolfenson (1983) mostrou que há um aumento das anastomoses arteriovenosas, principalmente nas regiões sem penas, contribuindo de 17 a 83% do fluxo total de sangue na periferia quando a aves estão em ambiente frio ou quente, respectivamente. Richards (1976) variando a temperatura ambiente de 0 a 40 C, encontraram um aumento na temperatura corporal de 40,9 a 43,7 C, respectivamente. Outros estudos têm mostrado a interação entre a temperatura ambiente e a temperatura corporal e da pele. Neste sentido, Zhou & Yamamoto (1997) verificaram um aumento de 3 C (41 a 44 C) na temperatura corporal, enquanto a temperatura da pele 107

5 aumentou 6 C (37 a 43 C) em frangos submetidos ao estresse calórico (36 C/3horas). Richards (1971) observou que o gradiente térmico máximo entre a superfície corporal e o ambiente seria obtida em temperaturas ambientes entre 25 e 27 C. Assim, a variação da temperatura da pele, durante o estresse calórico, evidencia um aumento do fluxo sangüíneo para a superfície da ave para dissipação de calor, o qual é refletido pela maior temperatura da pele. Entretanto, o inverso também é verdadeiro, uma redução no fluxo sangüíneo cutâneo diminui a perda de calor. Neste sentido foi sugerido por Yahav et al. (1998) que com o objetivo de reduzir a perda de calor, aves submetidas a baixas temperaturas ambientes sofrem alterações hemodinâmicas, bem como, vasoconstrição periférica. Neste sentido, foi conduzido em nosso laboratório experimentos utilizando lâmina de água para frangos mantidos em alta temperatura ambiente (35 C/4horas). Os resultados mostraram que as aves mantidas sobre a lâmina de água, apresentaram temperatura retal menor do que os animais controles, e a taquipnéia induzida pelo estresse de calor foi abolida no prazo de 1 minuto. No entanto, o uso da lâmina d água no sistema produtivo de frangos de corte, ainda carece de desenvolvimento tecnológico. Reilly & Harrison (1988) utilizando termografia infravermelha, demonstraram a eficiência da transferência térmica condutiva dos pés de poedeiras em poleiros resfriados. O resfriamento evaporativo respiratório constitui-se em um dos mais importantes meios de perda de calor das aves em temperaturas elevadas. Isto porque, as aves têm a capacidade de aumentar a freqüência respiratória em até 10 vezes e, desta forma aumentar a perda de calor no trato respiratório. É sabido que para evaporar 1 g de água são necessárias 550 calorias; assim, quanto maior a freqüência respiratória do frango, maior quantidade de calor é dissipada para o meio ambiente. No entanto, o aumento na freqüência respiratória gera mais energia pela contração da musculatura, produzindo mais calor, podendo determinar quadros de hipertermia severo para os frangos de corte. Além disso, como conseqüência da elevada freqüência respiratória, o frango pode desenvolver distúrbios do equilíbrio ácido-base chamado de alcalose respiratória (aumento do ph do sangue). Assim, a perda de calor através do processo evaporativo respiratório representa uma importante via de dissipação de calor em altas temperaturas ambientais, pois a perda sensível fica muito reduzida; no entanto, a mesma pode gerar quadros indesejáveis como a alcalose respiratória. Tabela 1. Efeito da temperatura e umidade relativa do ar sobre a dissipação de calor pelo processo evaporativo nos frangos de corte (% do total) Temperatura ( C) Umidade Relativa (%) Perda por Evaporação

6 Zona de Conforto Térmico Poderíamos definir a zona de conforto térmico como sendo aquela faixa de temperatura ambiente onde a taxa metabólica é mínima, e a homeotermia é mantida com menos gasto energético (Fig. 3). Assim, na zona de conforto térmico (ou termoneutra), a fração de energia metabolizável utilizada para termogênese é mínima, e a energia líquida de produção é máxima. Fig. 3. A zona termoneutra é também denominada de zona de conforto térmico, na qual a produtividade é máxima. A temperatura crítica inferior representa a temperatura ambiente abaixo da qual a produção de calor tem que aumentar para manutenção da temperatura corporal estável. Por outro lado, o ponto crítico superior representa a temperatura ambiente, na qual a perda de calor tem de aumentar para manter a homeotermia Representação esquemática da curva metabólica para frangos de corte. A zona termoneutra é também denominada de zona de conforto térmico, na qual a produtividade é máxima. A temperatura crítica inferior representa a temperatura ambiente abaixo da qual a produção de calor tem que aumentar para a manutenção da temperatura retal (corporal) estável. Por outro lado, o ponto crítico superior representa a temperatura ambiente para manter a homeotermia. É evidente que a zona termoneutra depende de uma série de variáveis e, dentre elas, poderíamos citar algumas que são intrínsecas da ave: isolamento interno, isolamento externo, mecanismos autonômicos de vasomotricidade e outros. Fatores extrínsecos também podem alterar as características da zona termoneutra; por exemplo, energia da dieta, ventilação ambiente, características físicas das instalações 109

7 (piso, telhado e outras). Assim, é sabido que o pinto de 1 dia de idade necessita de temperatura ambiente de 35ºC, isto é, a sua temperatura termoneutra é de 35ºC, apesar de sua temperatura corporal estar ao redor de 39 a 40º C (Fig. 6) (Van Der Hel et al., 1991). Esta alta temperatura ambiente para o frango de corte está associada ao fato de o pinto apresentar uma grande relação entre área/volume corporal, e com isto ter dificuldade de reter calor. Por outro lado, o pinto tem pequena capacidade de produzir calor, pois apesar do QR de 0,707 evidenciar uma utilização de gordura, a sua reserva energética para termogênese é reduzida. Com o desenvolvimento do frango de corte, e a conseqüente maturação do sistema termorregulador e aumento da reserva energética, a zona de conforto térmico é reduzida de 35ºC para 24ºC, com 4 semanas de idade. E para 21-22ºC com 6 semanas de idade. Neste sentido, os produtores não se preocupam com o estresse calórico no frango de corte até a terceira semana de idade. Produção de calor (metabolismo) de pintos de 1 dia em função da temperatura ambiente. Os dados mostram que a produção de calor se mantém razoavelmente estável até a temperatura ambiente de 37ºC. Acima deste valor o pinto aumenta a produção de calor, e, para a manutenção da homeotermia perde calor pelos processos evaporativos, podendo sofrer desidratação, em função da excessiva perda de água. A definição de conforto baseada apenas no contexto de ambiente, tem sido adotada pelos especialistas em ambiência, quando se analisa a característica do microambiente que oferece conforto térmico, ou se adequa à temperatura do micro-ambiente em função da zona de conforto térmico da espécie. O conforto ambiental assim caracterizado nem sempre é acompanhado de uma análise de variáveis, muitas das quais de difícil controle e que se interagem alterando o meio de forma marcante, como por exemplo: atividade física, densidade populacional, nível energético da dieta, tipo de alimentação (peletizada ou farelada), isolamento térmico e outros. 110

8 Fig. 4. Produção de calor (metabolismo) de pintos de 1 dia em função da temperatura ambiente. Os dados mostram que a produção de calor se mantém razoavelmente estável até a temperatura ambiente de 37 C. Acima desse valor, o pinto aumenta a produção de calor e, para a manutenção da homeotermia, perde calor pelos processos evaporativos, podendo sofrer desidratação em função da excessiva perda de água É muito comum o estudo relacionado a equações ou índices de conforto térmico, tanto para animais domésticos como seres humanos. Os trabalhos que desenvolvem equações de conforto têm como propósitos estabelecer relações entre variáveis como, temperatura do ar, umidade do ar, temperatura média radiante, velocidade do ar e atividade do animal, bem como isolamento térmico dos mesmos, as quais criam ou pressupõem ótimas condições de conforto térmico para as aves. Estas equações têm utilidade prática, pois oferecem parâmetros para a construção de galpões de ambiente controlado. Além disso, são úteis para climas naturais no sentido 111

9 de avaliar condições biometeorológicas e uso de materiais isolantes em condições de calor. Temperatura Ambiente para o Frango de Corte A produtividade, expressa em ganho de peso e conversão alimentar do frango de corte, depende da interação entre variáveis como peso pós-eclosão, nutrientes da dieta, qualidade da água e temperatura ambiente. No entanto, o desenvolvimento do pintainho, em particular na primeira semana de vida é condição relevante para o desempenho futuro do animal, pois processos fisiológicos como hiperplasia e hipertrofia celular, maturação do sistema termorregulador e diferenciação da mucosa gastrintestinal, influenciará de maneira marcante o peso corporal e a conversão alimentar da ave até a idade de abate. Estudo do crescimento do trato alimentar em frangos realizados por Crompton & Walters (1979), mostrou que as maiores alterações nos segmentos do trato digestivo ocorriam durante os primeiros 10 dias após a eclosão. Os autores sugeriram que estas rápidas mudanças pós-eclosão garantiriam as aves um trato com tamanho adequado durante a fase de crescimento rápido. Nitsan et al. (1991) também estudaram o desenvolvimento do trato digestivo e órgãos anexos pós-eclosão. Foi observado que o crescimento alométrico do pâncreas e do intestino delgado foi 4 vezes maior do que o crescimento corporal, mostrando que o desenvolvimento das secreções digestivas, bem como, do trato intestinal pós-eclosão podem ser fatores limitantes na digestão e subseqüente crescimento dos frangos de corte. Baião et al. (1991 a,b,c) também mostraram importantes aspectos relacionados ao manejo do pinto nos primeiros dias de vida. O efeito do intervalo entre nascimento e alojamento das aves não afetou a absorção do saco vitelino. A adição de eletrólitos na água de bebida, no dia do alojamento, não teve efeito marcante sobre o desenvolvimento dos frangos de corte. O tempo de alojamento pós-eclosão também foi investigado, sendo mostrado que pintos alojados 48 horas após a eclosão obtiveram melhor desempenho produtivo do que pintainhos alojados com 24 horas. É fato conhecido que a temperatura termoneutra para pintainhos na primeira semana de vida encontra-se entre 33 e 35 C. Neste sentido, temperaturas acima deste valor podem induzir hipertermia com desidratação, levando a uma redução no consumo de ração e atraso no crescimento(mickelberry et al. 1966); já temperaturas muito abaixo da zona de conforto podem desencadear quadros hipotérmicos, podendo induzir a síndrome da hipertensão pulmonar (ascite) nos frangos de corte (Maxwell & Robertson, 1998). Neste sentido, foi conduzido em nosso laboratório, experimento com pintainhos na primeira semana de vida e criados em temperaturas ambientais de 35, 25 e 20 C. Foi observado que pintainhos criados em temperaturas muito abaixo da zona de conforto (20 C) tiveram consumo de ração menor do que os animais criados em temperaturas de conforto (35 C). Salienta-se também que este efeito foi mais acentuado a partir do 3 dia de idade das aves (Tabela 2). Estes achados mostram que o comportamento alimentar tem importante interação com a temperatura ambiente, pois pintos quando em ambiente de baixa temperatura apresentam respostas comportamentais, tais como agregação, objetivando reduzir a perda de calor para o meio e manter a homeostase térmica. Assim, quanto menor a temperatura ambiente maior será o tempo que os animais permanecerão agregados e, com isto, reduzem o 112

10 número de idas ao comedouro. Considerando que até o 3 dia de vida, os pintainhos têm reserva contidas no saco vitelino, os efeitos da temperatura sobre o consumo de ração é mais evidentes a partir do 4 dia de vida. Os mesmos efeitos são verificados para o consumo de água (Tabela 2). Aumento no consumo de ração e de água são refletidos no crescimento dos pintainhos nos primeiros sete dias de idade. Nosso experimento, mostrou que não houve diferença no ganho de peso entre as aves criadas a 35 e 25 C; no entanto, este foi superiores às aves criadas a 20 C. Estes dados evidenciam que os animais criados a 25 C são capazes de ganhar peso e manter a homeotermia. No entanto, este fato tem um custo energético mais elevado, pois o consumo de ração é superior àquele observado para os pintainhos criados na zona de conforto (35 C) após o 4 dia de vida (Tabela 2). Tabela 2. Valores médios de consumo de ração e de água, ganho de peso acumulado (GPA) de acordo com a temperatura ambiente e idade dos pintainhos Temp. ( o C) Idade(dias) Mortalidade Cons. Ração 35 (g/ave) Cons. água (ml/ave) GPA (g) 1-1,51 16,25 0, ,94 18,06 8, ,68 28,57 21, ,16 40,82 39, ,20 46,34 53, ,89 57,14 71, ,15 65,00 102,01 Total ,53 272, ,47 18,75-0,72 2-6,94 18,33 11, ,98 23,44 21, ,39 34,78 36, ,42 38,16 51, ,56 60,00 78, ,41 55,88 101,68 Total ,17 249, ,64 8,13 0, ,07 13,33 4, ,64 19,67 19, ,02 31,91 31, ,03 33,33 46, ,31 42,31 56, ,06 41,67 79,16 Total ,77 190,35-113

11 Temperatura Ambiente e o Turnover de Água A água é o mais importante nutriente para qualquer espécie animal. É possível sobreviver vários dias sem alimentação, mas não sem água. A água é distribuída no organismo da aves basicamente em dois compartimentos: o intracelular (água contida dentro das células) e o extracelular (água presente fora das células). Este último compartimento pode ser subdividido em intersticial (água presente entre as células e o plasmático (componente aquoso do sangue). Macari (1996) relatou que o volume de água na ave representa aproximadamente 65% do peso corporal da ave adulta (Tabela 3). No entanto, é importante salientar que quanto maior ou mais pesada a ave, menor é o turnover de água no organismo, ou seja, a troca de água do organismo é tanto maior quanto menor é a ave. Assim, em pintainhos, o turnover de água é mais acentuado do que no frango adulto. Em poedeiras, os dados da Tabela 4 mostram que quanto mais leve e mais jovem a ave, maior é a porcentagem de água no organismo. Tabela 3. Porcentagem de água em relação ao peso corporal das aves Espécie Peso (kg) % Água Galinha 1,8 61 Frango Macho 2,6 64 Fêmea 1,7 62 Codornas Macho 0, Fêmea 0, Dados adaptados de Sturkie (1986) Pesquisas mostraram que a quantidade de água ingerida pelas aves aumenta com a elevação da temperatura ambiente (Tabela 5) Portanto, o consumo de água durante o estresse calórico parece ser limitante para a taxa de crescimento e sobrevivência, isto porque, durante o estresse calórico a água tem papel fundamental nos mecanismos refrigeradores envolvidos na termorregulação das aves. Assim sendo, são necessários cuidados especiais de manejo durante o estresse, principalmente os associados com a qualidade e a temperatura da água, uma vez que as evidencias sugerem que o aumento no consumo de água beneficia a ave, ao atuar como um tampão de calor. De acordo com Macari et al.(1994), quando em situações de estresse, a temperatura da água deve estar ao redor de 20 C, para auxiliar na redução da temperatura corporal. Teeter (1994) mostrou que quando administrada a frangos de corte sob estresse calórico, a água (30 ml/kg de peso vivo) aquecida até a temperatura corporal, não apresentou nenhum impacto sobre a temperatura corporal; ao passo que foi obtida uma diminuição de 1 C na temperatura corporal quando a água administrada tinha uma temperatura de 12,7 C (Tabela 6). Considerando que a ave dissipa calor ao consumir água, esta deverá apresentar-se com temperaturas inferiores à temperatura corporal, sendo mais eficiente quanto maior for esta diferença. Neste sentido, cuidados devem ser tomados para que o reservatório de água seja colocado em local fresco. No entanto, muitas vezes é deixado em segundo plano o tipo de proteção que é dado aos reservatórios, bem como, ao sistema de distribuição de água. Uma medida que pode surtir bons resultados em dias críticos de altas temperaturas é a adição de gelo ao reservatório; no entanto, há custos para este tipo de manejo. 114

12 Tabela 4. Porcentagem de água em função da idade das poedeiras Idade (semanas) Peso (kg) 1,77 1,99 2,03 2,05 2,04 Água (%) Dados adaptados de Sturkie (1986) Muitos estudos mostram a capacidade que a ave tem de igualar ou sobrepujar, através da ingestão, o volume de água perdido no estresse calórico. Neste sentido, a temperatura da água assume grande importância nas trocas térmicas. Estes estudos mostram também, que durante o estresse calórico agudo o frango tem um acentuado aumento na ingestão de água (Tabela 7), a qual é seguida pela excreção renal (Macari, 1995). No entanto, a relação entre a quantidade de urina formada pela quantidade de água ingerida não é alterada durante o período de estresse. Estas descobertas mostram que o equilíbrio hídrico é bem regulado no estresse, desde que assegurada à disponibilidade de água. Tabela 5. Ingestão diária (litros/1000 aves) de água em diferentes temperaturas e tipos de aves Ave Idade (semanas) Temperatura Ambiente ( C) Franga Leghorn Poedeiras 50% Produção % Produção % Produção Frangos de corte Adaptado de Leeson & Summers (1991) O aumento do consumo da água pode também ser obtido através da utilização de aditivos como o bicarbonato de sódio e cloreto de potássio. Estudo de Branton et al. (1986) mostrou que o uso de 6,25 g de bicarbonato/litro (0,63%) na água de beber de frangos submetidos ao estresse calórico severo, resultou em um aumento de 20% no consumo de água e uma redução na mortalidade. No entanto, devemos ter cuidado na utilização do bicarbonato. A adição de altos níveis deve ser evitada, pois, como demonstrou o trabalho de Bottje & Harrison (1985) a adição de 2% de bicarbonato pode induzir uma alcalose metabólica, acentuando o problema da alcalose respiratória, característica das aves estressadas pelo calor. Alta concentração pode ser contraposta aos efeitos benéficos do bicarbonato, devido à toxicidade do produto. A adição de 5 a 24 g/litro de bicarbonato de sódio na água pode determinar aumento na ingestão de água, fezes moles e problemas viscerais no frango de corte (Macari, 1995). Smith & Teeter (1987), observaram que os efeitos benéficos também poderiam ser obtidos com cloreto de potássio (KCl). Assim, quando a água de beber foi suplementada com 0,36% de KCl, o consumo da água, taxa de crescimento e a conversão alimentar exibiram melhora significativa. A utilização de aditivos (NH 4 CL, KCl, K 2 SO 4 ) também pode 115

13 auxiliar no combate ao distúrbio do equilíbrio ácido/básico (alcalose respiratória) induzidos pelo estresse calórico. Foi verificado por Teeter et al., (1985) que com o desenvolvimento da alcalose, provocada pelo estresse calórico, ocorria uma redução no consumo de alimento e na velocidade de crescimento. Bottje & Harrison (1985), também observaram uma redução no ganho de peso, ingestão de alimento e na conversão alimentar quando da alcalose respiratória induzida pelo estresse de calor. Tabela 6. Efeito da temperatura da água sobre o ganho de peso, consumo de água e temperatura corporal de frangos de corte mantidos em estresse calórico Temperatura da água ( C) Ganho de Peso (g) Consumo de água ml/dia Temperatura Corporal ( C) 12,7 55, ,8 31,1 50, ,1 42,2 47, ,3 Teeter (1994) Pesquisas têm mostrado que a perda de água, em virtude de altas temperaturas, é crítica para os pintainhos, pois perdas excessivas podem ocasionar a desidratação e a morte ou refugagem dos animais. Por exemplo, é usual no manejo, a utilização de campânulas de aquecimento nos primeiros dias de vida do frango. Este fato está associado à deficiência do sistema termorregulador do pinto. Porém, com o desenvolvimento do frango de corte, e conseqüente maturação do sistema termorregulador, a zona de conforto térmico é reduzida de 35 C para 24 C, com 4 semanas de idade. Neste sentido, os produtores raramente se preocupam com o estresse calórico no frango de corte até a terceira semana de idade. No entanto, pintainhos de um dia alojados por 24 horas em temperatura de 30,8 C, perdem 3,5 g/dia de peso, e quando alojados a 38,8 C, a perda eleva-se para 5,7 g/dia. A perda de água dos pintos, quando a temperatura ambiente elevou-se de 30,8 para 38,8 C, subiu de 1,4 para 4,4 g/dia (Tabela 8). Tabela 7. Efeito da idade e temperatura ambiente sobre o consumo de água em frangos (ml/ave/dia) (North, 1984) Temperatura ( C) Idade (semanas) 21,1 26,7 32,2 37, Estudos de nosso laboratório da FCAV de Jaboticabal mostraram que a perda de peso, e conseqüentemente a perda de água, são tanto maior quanto menor o tamanho do frango de corte, quando da exposição ao estresse calórico. Pintainhos de 7 dias perderam até 12% de peso corporal. Já, frangos de corte com 42 dias, a perda foi ao redor de 4,5% do peso corporal, quando submetidos ao estresse calórico agudo. Estes dados só reforçam a tese da necessidade de cuidados especiais que devem ser tomados quando do alojamento dos pintainhos, pois o excesso de calor, através das 116

14 campânulas, pode provocar desidratação com aumento da taxa de mortalidade ou refugagem do lote (Macari, 1995). Tabela 8. Perda de peso (%), de água (g) e do saco vitelino (%) em pintos de 1 dia, quando expostos a diferentes ambientes Temperatura Ambiente ( C) Perda Total de Peso (%) Perda de água (g) Perda do saco vitelino (%) 30,8 8,2 1,82 4,50 33,5 7,3 1,05 4,80 35,1 9,6 2,21 5,0 36,8 13,7 3,46 5,20 38,8 13,8 4,35 3,40 Adaptado de Van der Hell et al. (1991) "Turnover" de Água e Umidade da Cama O aumento da densidade populacional em galpões avícolas, tem como implicação óbvia, o aumento da quantidade total de água ingerida e, como conseqüência, excretada pelos frangos de corte. É sabido que a quantidade de água ingerida pelo frango de corte aumenta com a idade e com as condições ambientais de criação (Tabela 9). Por outro lado, a quantidade de água existente no organismo do frango tem proporção determinada pelo equilíbrio hidroeletrolítico, correspondendo a aproximadamente 65-70% do peso corporal da ave. Neste sentido, em condições de calor, quando a água é utilizada pela ave como tampão térmico, o turnover de água aumenta, ou seja, a relação entre a quantidade de água ingerida: quantidade de água excretada aumenta, podendo aumentar em até 5 vezes ou mais, dependo do grau de estresse pelo calor. A implicação deste turnover de água aumentado, está relacionado com a qualidade da cama dos frangos, pois com o aumento da quantidade de água excretada ocorre deterioração da cama, tanto do ponto de vista de isolante térmico quanto sanitário. A importância da cama no aspecto sanitário de uma criação de frangos de corte expressa-se pelo seu potencial em atenuar impactos negativos impostos às aves na avicultura industrial, principalmente pela criação em alta densidade. Altas densidades geram um ambiente desfavorável ao bem estar do lote (Jorge et al., 1997). Com o aumento da quantidade de água na cama, há também o aumento de temperatura propiciando maior atividade de microorganismos e formação de amônia. Tabela 9. Consumo de água em frangos de corte em condições de ambiente termoneutro ou de estresse de calor agudo (temperatura ambiente entre o C) Temp. ambiente Idade (semanas) Volume de água ingerido (ml/24 h) Termoneutro* Estresse de calor * Temperatura termoneutra de acordo com a idade das aves Os materiais a serem usados como cama devem apresentar algumas características, tais como maciez, compreensão, serem absorventes, isotérmicos, livres de fungos e não tóxicos, baixo custo e disponibilidade. Vários são os materiais utilizados como cama, entre eles fenos de gramíneas, maravalha de madeira, palhadas 117

15 de feijão e de arroz, bagaço de cana, casca de café, entre outros. Alguns desses materiais são vulneráveis à formação de placas superficiais compactas, compostas de fibras e fezes, sendo que a compactação dificulta a difusão de umidade da cama e impõe às aves intenso e prolongado contato direto com as próprias fezes, podendo assim, ocorrer necroses cutâneas e calo de peito (Jorge et al., 1997). A umidade excessiva da cama, quando não associada à diarréia das aves, freqüentemente relaciona-se a pouca espessura do substrato e ao derramamento de água, criando condições favoráveis para a produção de amônia e propiciando o crescimento de agentes patogênicos. Como alternativa, recomenda-se revolver a cama, principalmente nas áreas próximas aos bebedouros e comedouros, a fim de melhorar a aeração da cama e favorecer a evaporação da umidade excedente. Outra recomendação é o aumento na espessura da cama, isto porque a temperatura média da cama varia em função da densidade e da espessura da cama. O contato entre as aves adultas em repouso e a cama proporciona uma alta transferência de calor, elevando a temperatura da cama. Porém, o resfriamento da mesma é mais lento, pois a transferência de calor entre o ar e a cama é baixa e depende da velocidade do ar (van Beek e Beeking, 1995). Boshouwersm (1996) observou que a temperatura da cama de uma criação de frangos de corte a partir do 19º dia de idade foi 7º C superior à temperatura ambiente. Segundo este mesmo autor, este aumento na temperatura da cama pode contribuir, juntamente com o calor gerado pelas aves e aquecedores, e pelo fluxo de calor entre a instalação e o ambiente externo, para um aumento na temperatura interna dos galpões e como uma carga adicional de calor para as aves. Assim, poderia haver uma redução na ingestão de alimentos pelas aves, com conseqüente efeito sobre a taxa de crescimento. O aumento na espessura da cama também melhora a capacidade de retenção de água do substrato, mantendo-se a cama macia e isotérmica e com menor propensão à produção excessiva de amônia. Além dos materiais utilizados na cama, o aumento da densidade populacional também é fator determinante na deterioração da qualidade da cama. Neste sentido, temos recomendado que a altura da cama seja alterada em função da densidade de criação. A Tabela 10 mostra o efeito da altura da cama, densidade de criação e idade das aves sobre a umidade da cama, em condições verão. Tabela 10. Diferentes alturas de cama, densidade e idade dos frangos de corte sobre a umidade da cama em condições de verão Idade das aves (dias) Umidade da cama(%) 20,2C 28,9B 29,3B 34,0B 33,2B 42,4A Densidade (aves/m 2 ) Umidade da cama(%) 28,1B 32,5A 33,3A Altura da cama (cm) Umidade da cama(%) 34,8A 29,9B 29,0B * Médias seguidas de letras iguais nas linhas, para cada variável, não diferem entre si (Tukey, 5%) Sabe-se que a presença e o metabolismo de microrganismos presentes na cama são acompanhados por produção de calor, liberação de CO 2 e formação de amônia. A espessura da cama influencia a concentração de oxigênio e a sua capacidade de aquecimento (Van Beek e Beeking, 1995). A espessura recomendada é 118

16 de 5 a 10cm, dependendo da densidade de criação, de forma que, no final da criação, a umidade esteja entre 20 e 35% (Jorge et al., 1997). Considerando que a amônia produzida na cama é função da temperatura e quantidade de substrato, os dados da Tabela 11 mostram a potencialidade de produção de amônia pela cama, quando em diferentes alturas e densidades populacionais no verão. Este potencial de produção foi obtido in vitro através do uso de amostragens de cama. Tabela 11. Potencialidade de produção de amônia pela cama de frangos, com diferentes alturas e densidades populacionais Densidade (aves/m 2 ) Altura da cama(cm) Amônia(g/100 g cama) 05 13, ,2 15 8, , , , , , ,7 Os dados da Tabela 12 mostram o potencial de produção de amônia em condições de inverno Tabela 12. Efeito da altura da cama e da densidade populacional sobre o potencial de produção de amônia em condições de inverno Altura da cama (cm) Produção de Amônia (g/100 g cama) 5 19, , ,0 Densidade populacional (aves/m 2 ) 10 8, , ,0 Temperatura Ambiente e Desempenho do Frango de Corte Como é sabido, o consumo de alimento (energia) durante o verão é significativamente menor em comparação com o inverno. Este efeito sobre o consumo alimentar está relacionado, ao ajuste na ingestão de energia que as aves fazem para atender às exigências de mantença de acordo com a temperatura ambiente (Tabela 13). Tabela 13. Exigência diária de EM (Kcal/ave/dia) em situação de diferentes temperaturas ambientais Idade Semanas Peso (g) Ganho (g/dia) Emg (kcal) EMm EM total 15 C 25 C 15 C 25 C Como os requerimentos de energia para mantença decrescem com o aumento da temperatura, as aves precisam ingerir menos para satisfazer suas necessidades 119

17 energéticas (Daghir, 1995). Contudo, esta relação é verdadeira somente dentro da zona termoneutra, pois em temperaturas mais baixas há um aumento no consumo e em altas temperaturas uma redução no consumo de alimento. Acima de 30 C, o consumo decresce rapidamente e as exigências energéticas aumentam, devido à necessidade das aves em eliminar calor. Portanto, este menor consumo de alimento e o gasto de energia para manutenção da homeostase térmica, levam a uma redução no desempenho das aves criadas em altas temperaturas. Bertechini et al. (1991) observaram que frangos mantidos em diferentes temperaturas ambiente (17,1 o C, 22,2 o C, e 27,9 o C) recebendo rações com 2800, 3000 e 3200 Kcal EM/kg, reduziram o consumo de ração e, conseqüentemente, o ganho de peso, à medida que a temperatura foi elevada (Tabela 14). Keshavarz & Fuller (1989) estudando a variação de temperatura verificaram que o ganho de peso corporal foi menor para aves mantidas em temperatura quente (Tabela 15). Tabela 14. Ganho de peso (g) de frangos de corte de acordo com o nível de energia da ração e a temperatura ambiente no período de 29 a 49 dias EM Ração (Kcal/kg) Temperatura ( C) , , ,9 0,872 0, Dados adaptados de Bertechini et al. (1991) Tabela 15. Efeito da temperatura ambiente sobre o desempenho e eficiência energética de frangos Temperatura Fria Termoneutra Quente Variável Ganho de peso (g) Conversão alimentar (g/g) 2,76 2,49 2,42 2,63 Produção de calor (% do consumo de 70,3 66,0 72,1 69,0 energia) Ganho de energia (% do consumo de 28,8 34,3 32,3 31,1 energia) Dados adaptados de Kerhavarz & Fuller (1989) As perdas econômicas provocadas pelo calor são especialmente importantes, pois ocorrem freqüentemente quando os frangos estão próximos de serem comercializados. Devido à expansão da produção da produção de frangos e ao aumento nos custos de construção, na década de 70 já se observava um interesse crescente no aumento do número de aves por m 2, a fim de proporcionar a maximização da produção por área, porém, sem expandir o número de galpões ( Proudfoot et al., 1979). No Brasil, tradicionalmente, cria-se 10 frangos/m 2, enquanto que em outros países, como no Japão, as lotações populacionais chegam até 20 frangos/m 2. O aumento da lotação pode resultar em problemas de cama, aumento no teor de amônia, menor velocidade de crescimento (Goldfus, 1994). Portanto, a instalação deve proporcionar condições satisfatórias para a criação do frango de corte. Devido às divergências nas indicações do número de aves alojadas por unidade de área, causada principalmente pelas diferenças genéticas das aves, pelas condições de manejo e de ambiente de criação, vários pesquisadores têm estudado o efeito das diferentes densidades populacionais sobre o desempenho das aves, mas 120

18 não sobre os parâmetros termorreguladores. Em geral, os autores encontram resultados com uma tendência à redução no consumo alimentar e no ganho de peso corporal com o aumento da taxa de lotação. Porém, observam um aumento no peso total de carne/m 2 de área de piso (Quimones et al., 1984; Briceno et al., 1987; Al- Shaddedl e Muhklis, 1988). Um dos maiores problemas no alojamento de frangos é a elevada temperatura ambiente que, associada com as características físicas e fisiológicas das aves limita a máxima produtividade. Furlan et al. (2000) trabalhando com diferentes densidades e temperaturas observaram um efeito significativo (P<0,01) da densidade de alojamento, sendo observado uma elevação linear na temperatura corporal dos frangos com o aumento na densidade de alojamento (Fig. 5). Analisando o efeito da temperatura ambiente (Fig. 6), podemos verificar que até a temperatura ambiente de 25 C as aves foram capazes de manter a homeostase térmica (± 41,1 C), no entanto, à temperatura de 35 C, os frangos não mantiveram a temperatura corporal, entrando em estado de estresse calórico, com temperatura acima de 42 C. Em outro estudo Campos (1985 ) verificou que a perda de calor por irradiação mostrou-se diferente para os frangos em função da idade, período do dia e energia da ração. Temperatura corporal ( C) 42, ,7 41,4 41,1 40,8 40, Temperatura ambiente ( C) Fig. 5. Efeito da densidade de alojamento sobre a temperatura corporal dos frangos Temperatura corporal ( C) 41,6 41,5 41,4 41,3 41,2 41, Densidade de alojamento (aves/m2) 121

19 Fig. 6. Efeito da temperatura ambiente sobre a temperatura corporal dos frangos Temperatura Ambiente e o Empenamento das Aves Dentre as diversas especializações tegumentárias que ocorreram nas aves durante o processo de evolução, as penas podem ser consideradas uma das mais importantes características, tendo em vista que estas estruturas estão estritamente confinadas às aves, distinguindo-as de todas as demais classes de vertebrados. As penas possuem um importante papel termorregulatório e proporcionando uma eficiente cobertura externa aumenta o isolamento externo e possibilitando às aves manter sua temperatura corporal em regiões frias. No entanto, em climas quentes, a cobertura de penas diminui a taxa de dissipação de calor e, conseqüentemente, contribui para aumentar a temperatura corporal dos frangos. A dissipação de calor sensível ocorre através dos mecanismos não evaporativos ou seja: condução, radiação e convecção. Nestes mecanismos é interessante ressaltar que a variável que mais interfere nos processos de perda de calor, é a diferença de temperatura entre a pele do frango e a temperatura ambiente. Como sabemos, as penas possuem um importante papel termorregulatório, proporcionando uma eficiente cobertura corporal, possibilitando às aves manter sua temperatura corporal em regiões frias. No entanto, em temperaturas elevadas, esta cobertura de penas dificulta a dissipação de calor e conseqüentemente aumenta a temperatura corporal dos frangos. Assim, a ave para aumentar a dissipação de calor, procura maximizar a área de superfície corporal, agachando, mantendo as asas afastadas do corpo, induz ptiloereção e aumento do fluxo sangüíneo para os tecidos periféricos não cobertos com penas(pés, crista, barbela). Nestas áreas sem penas, ocorrem variações na temperatura superficial de até 20 C devido a vasodilatação; enquanto que em áreas cobertas com penas, essa variação é de apenas 2 a 5 C (Esmay, 1978). Desta forma, a ave faz com que haja uma troca de calor sensível para o meio ambiente, pois o sangue possui, de forma similar a da água, grande capacidade de transportar calor, dos tecidos até a superfície corporal, a fim de que haja troca de calor com meio ambiente. Wolfenson (1983) mostrou que há um aumento das anastomoses arterio-venosas, principalmente nas regiões sem penas, contribuindo de 17 a 83% do fluxo total de sangue na periferia quando a aves estão em ambiente frio ou quente, respectivamente. Alguns trabalhos têm mostrado uma relação entre o empenamento e a temperatura ambiente. Cooper & Washburn (1998) verificaram uma redução significativa na cobertura das penas em frangos de corte mantidos em altas temperaturas. Cahaner et al. (1993) haviam mostrado que frangos com gene Na (pescoço pelado), que expressa menor intensidade de empenamento, apresentavam um melhor desempenho em altas temperaturas ambiente. Em outro estudo, Cahaner et al. (1992) usando linhagem com gene Na (pescoço pelado), encontraram que a redução no empenamento melhorava o ganho de peso em cerca de 3% em temperatura ambiente e apresentavam uma superioridade de quase 3 vezes mais em temperaturas elevadas. Machos de linhagens de frango de corte com alta taxa de crescimento, mostraram a maior redução no ganho de peso em temperatura ambiente constante de 32 C (Cahaner & Leenstra, 1992). Pode ser hipotetizado portanto, que quanto maior a capacidade dos frangos em ganhar peso, maior será o benefício da redução do empenamento, uma vez que com menor isolamento externo, possibilitará 122

20 uma melhor troca térmica. Resultados de Cahaner et al. (1993) mostraram que a vantagem associada à redução das penas aumentava com o tamanho do frango e a temperatura ambiente. O empenamento e a temperatura ambiente pode ainda interferir com o metabolismo energético das aves. Trabalho de Peguri & Coon (1993) mostraram o efeito da cobertura de penas (0, 50 e 100%) em galinhas alojadas em diferentes temperaturas (12,8, 23,9, 33,9 C). Foi observado que a exigência de energia metabolizavel para mantença nas aves mantidas em temperatura fria com 0% de penas foi 2 vezes maior do que as necessidades das aves mantidas em altas temperaturas e 0% de penas. Sob condições de estresse calórico, a redução na intensidade do empenamento pode aumentar a temperatura crítica das aves e manter uma menor produção de calor (Horst & Mathur, 1994). Podemos assim observar a importância em manter a cobertura de penas em aves mantidas em temperaturas fria e o benefício de um menor empenamento em temperatura quente. Sob condições de estresse calórico, a redução na intensidade do empenamento pode aumentar a temperatura crítica superior das aves e manter uma menor produção de calor (Tabela 16) (Horst & Mathur, 1994). Tabela 16. Temperatura crítica de galinhas com genótipo Na (pescoço pelado) e F (crespo) Genótipo Temperatura Ambiente C Temperatura crítica C Produção de calor (kj/w/d) na/na f/f (normal) ± ± 20 Na/na f/f (pescoço pelado) ± ± 14 na/na F/f (crespo) ± ± 17 Na/na F/f (pescoço pelado-crespo) Fonte: Horst e Mathur (1994) ± ± 15 Técnicas de Manejo Como definida anteriormente a zona de conforto térmico é a faixa de temperatura ambiente onde a taxa metabólica é mínima, e a homeotermia é mantida com menos gasto energético. No entanto, a zona termoneutra depende de uma série de variáveis, dentre elas, poderíamos citar algumas intrínsecas da ave como: isolamento interno, mecanismos autonômicos de vasomotricidade e, outras que são extrínsecas como: temperatura ambiente, energia da dieta, ventilação do ambiente, características físicas das instalações. Neste sentido, serão feitas algumas considerações sobre alternativas de manejo para variáveis extrínsecas para reduzir o impacto do estresse nas aves. Temperatura Ambiente O ambiente a que são submetidas às aves, é considerado como um dos principais aspectos no sucesso ou fracasso do empreendimento avícola. Dentre os fatores ambientais, as condições térmicas representadas pela temperatura, umidade e 123

21 movimentação do ar, são aqueles que afetam diretamente as aves, pois comprometem a manutenção da homeotermia (Tinôco, 1996). No Brasil, existem poucas granjas com ambiente controlado e falar sobre temperatura ambiente na criação de frangos de corte, implica dizer que devemos considerar as variações climáticas do País, bem como a variação circadiana de temperatura. Neste sentido, não é surpreendente o grande número de investigações e aconselhamentos para os produtores, sendo que, em muitos casos, fica difícil uma tomada de decisão definitiva, pois se tornam fundamentais as considerações de outras variáveis como microclima regional, idade, peso, tipo de ração, manejo, histórico das aves e tipo de construção utilizada na granja. Na fase inicial, estudos mostraram que flutuações de temperatura ambiente não superiores a 6 C não tem influência no desempenho do frango, mas flutuações acima de 10 C parecem interferir no desempenho das aves. Atualmente, devido ao melhoramento genético do frango de corte (maior taxa de crescimento), as flutuações de temperatura ambiente parecem estar relacionadas ao aparecimento de doenças metabólicas, como ascite e síndrome da morte súbita (Macari & Gonzales, 1990, Shlosberg et. al., 1992). Diante do exposto, torna-se de extrema importância, o controle ambiental dos aviários, a fim de se evitar o estresse ocasionado pelas alterações de temperatura. A localização do aviário representa um dos maiores problemas para a criação de frangos de corte em épocas quentes. A falta de planejamento resulta em um erro, que muitas vezes, torna-se irreversível e compromete toda a produção durante os meses quentes. Neste sentido, Bond et al., (1954) verificaram que o meio mais econômico para que as aves mantenham um balanço térmico ideal é controlando a taxa de radiação que incide sobre as instalações. Portanto, uma boa instalação deve ser construída de forma a minimizar a radiação solar que nela penetra. O galpão deve ter um posicionamento leste-oeste, com projeção de telhado (beirais) suficiente para impedir que a luz solar direta penetre nas instalações, de uma maneira geral recomenda-se beirais de 1,5 a 2,5 metros ; a cobertura deve ser de material que apresente temperaturas superficiais amenas (isocobertura poliuretano, telha de barro); a distância entre galpões deve ser no mínimo 35 a 40 metros; largura do galpão entre 8 e 14 metros, com pé direito de 2,80 a 4,90 metros (Tinôco, 1996). A utilização de material isolante sob as telhas pode contribuir na redução da transferência de calor para o interior da instalação, formando uma camada de ar junto à cobertura e atuando como uma barreira física. Oliveira et al. (1997) utilizando material isolante sob o telhado relataram uma redução de 1 C ao nível das aves durante as horas mais quentes e uma menor variação da temperatura no decorrer do dia, proporcionando às aves melhor desempenho e menor mortalidade. Pode ser utilizada também, a aspersão de água diretamente sobre o telhado, nas horas mais quentes do dia, com o objetivo de reduzir a temperatura da telha. No entanto, deve se evitar umedecer os arredores do galpão (uso de calhas), pois a água na terra quente pode irradiar calor. Este sistema só é viável em granjas que possuam água em abundância próxima à criação. Apesar da pintura externa dos telhados não ser uma prática muito utilizada pelos nossos avicultores, ela pode contribuir para amenizar os efeitos da incidência dos raios solares. Brown citado por Teeter (1990) verificou que em uma instalação com apenas 1,80 metros de altura, sofreu aquecimento excessivo durante as tardes, e as temperaturas internas do galpão foram maiores do que a temperatura externa. A 124