IDENTIFICAÇÃO DA ENTOMOFAUNDA CO-HABITANTE EM NINHOS DE CUPINS EPÍGEOS DE CAMPINAS E REGIÃO

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1 IDENTIFICAÇÃO DA ENTOMOFAUNDA CO-HABITANTE EM NINHOS DE CUPINS EPÍGEOS DE CAMPINAS E REGIÃO Nina Maria Ornelas Cavalcanti Faculdade de Ciências Biológicas Centro de Ciências da Vida nina.moc@puccamp.edu.br Luciane Kern Junqueira Biodiversidade e uso de código de barra de DNA na identificação das espécies de cupins Centro de Ciências da Vida lkjunque@puc-campinas.edu.br Resumo: Existem diversas interações reconhecidas entre cupins e os organismos co-habitantes que compartilham um mesmo ninho, que podem variar de comensalismo, inquilinismo e mutualismo. O presente trabalho teve por objetivo Identificar a fauna de cupins em ninhos arborícolas e epígeos em uma área de pastagem em Campinas, São Paulo. Para tanto, em uma área de m, em Sousas, Campinas, São Paulo, foram geroreferenciados e coletados 68 ninhos de cupins, totalizando 117 amostras. As amostras foram transferidas para o Laboratório de Ecologia da PUC-Campinas e triadas. Os cupins coletados foram acondicionados em álcool 80% e identificados de acordo com as chaves dicotômicas disponíveis para o grupo na literatura. Dos 68 ninhos amostrados 15% estavam abandonados, 24% continham apenas co-habitantes, 29% apenas cupins e 32% cupins e co-habitantes. Dentre os cupins identificados 40% foram da espécie Cornitermes cumulans, 21% do gênero Diversitermes sp., 18% do gênero Nasutitermes sp., 7% do gênero Grigiotermes sp., 5% da espécie Rynchotermes nasutissimus, 3% da espécie Heterotermes longilabius, 3% da subfamília Apicotermitinae sp.1, 1% do gênero Subulitermes sp. e 2% de amostras não identificadas Palavras-chave: Cupins, Co-habitantes, Sousas. Área do Conhecimento: Ciências Biológicas - Ecologia Aplicada - CNPq. 1. INTRODUÇÃO Os cupins são insetos eusociais pertencentes a ordem Isoptera comumente encontrados em áreas tropicais e subtropicais sendo a região neotropical a segunda maior riqueza de cupins [4]. Atualmente existem aproximadamente espécies de cupins descritas, das quais aproximadamente 300 podem ser encontradas no Brasil [7]. Estes animais tem como hábito a construção de ninhos que podem ser em madeira, subterrâneos, de montículos (epígeos) ou em árvores (arborícolas) [2]. Os co-habitantes são aqueles que ocorrem simultaneamente com outra espécie em um mesmo ninho [10]. Estes por sua vez podem ser divididos em inquilinos e termitófilos. Inquilinos são outras espécies de cupins, que não os construtores do ninho [4] e termitófilos são outros animais encontrados coabitando em cupinzeiros [6]. Estudos realizados por Jaffe, Ramos e Issa [11] já elucidavam a relação entre formigas e cupins quanto a interação entre as espécies em um cupinzeiro. A partir de testes de comportamento realizados com uma espécie de cupim (Nasutitermes corniger) e três espécies de formigas (Azteca sp., Pheidole sp. e Monacis bispinosa) foi possível afirmar que os insetos evitam contato fisco, habitando locais distintos do ninho, porém estes locais não eram isolados, permitindo, portanto, o contato direto entre os insetos. Em um trabalho realizado por Cristaldo et al. [8] foram analisados os aspectos que geram a cohabitação de termitófilos e inquilinos em ninhos de Constrictotermes cyphergaster. Os autores encontraram uma relação positiva entre o volume do ninho e a presença destes co-habitantes. As espécies de inquilinos encontradas foram Inquilinitermes microcerus e Heterotermes longiceps e os termitófilos foram quatro espécies de estafilinídeos. Florencio et al. [10] estudaram a fauna interna de cupinzeiros de uma região de Minas Gerais próximo à Sete Alagoas. Os autores encontraram duas espécies contrutoras, Constrictotermes cyphergaster e Velocitermes heteropterus, ambas da subfamília Nasutitermitinae. Foram encontrados 29 inquilinos pertencentes as subfamílias Rhinotermitinae, Termitinae, Syntermitinae, Apicotermitinae e outros Nasutitermitinae. Para Velocitermes heteropterus, foi pos-

2 sível definir diferença no padrão de alimentação entre a espécie construtora e a inquilina, permitindo assim, a co-habitação. Contudo, pode-se sugerir que estudos de cohabitação em ninhos de cupins ainda são reduzidos, mas há fortes indícios de que há relações interespecíficas, porém, ainda não estão esclarecidas quais seriam estas relações. recolhidos e acondicionados separadamente em sacos plásticos, numerados e transportados para o Laboratório de Ecologia da Pontifícia Universidade Católica de Campinas. 2. OBJETIVOS Identificar a fauna de cupins em ninhos arborícolas e epígeos em uma área de pastagem em Campinas, São Paulo. 3. MATERIAL E MÉTODOS 3.1. Área de estudo As coletas foram realizadas no distrito Sousas na cidade de Campinas, São Paulo, em um terreno íngreme utilizado como área de pastagem para bovinos. A área amostral foi definida através do traçado de um polígono com m de área interna (Figura 1). Figura 2. Mensurações realizadas no cupinzeiro representando a altura (h0) e o diâmetro superior médio e inferior respectivamente de acordo com as indicações DS, DM e DI (Foto: Figura 1. Vista aérea da área amostral onde foram coletados os cupinzeiros epígeos e arborícolas no distrito de Sousas, Campinas, São Paulo (Fonte: Google Earth) Coletas As coletas foram realizadas no interior da área amostral demarcada. Todos os ninhos (epígeos e arborícolas) foram numerados, georreferenciados, fotografados e medidos em altura e comprimento da circunferência das porções inferior, média e superior (Figura 2). Em seguida, todos os ninhos foram quebrados nas três diferentes porções e os fragmentos 3.4 Triagens O material coletado em campo foi transportado para o Laboratório de Ecologia da Pontifícia Universidade Católicas de Campinas para triagem. O conteúdo referente a cada porção do ninho foi despejado separadamente em uma bandeja e, com pincéis e pinças, os animais presentes foram recolhidos e colocados em uma placa de petri e depois armazenados em frasco de vidro do tipo tampa batoque, ambos com álcool 80%. O frasco foi identificado externamente com uma etiqueta contendo o número do ninho e a porção da amostra (superior, média ou inferior) e, internamente, foram colocadas etiquetas de papel vegetal com porção e número do ninho. Todos os frascos, contendo as amostras, foram armazenados no freezer para posterior identificação dos animais. O material já armazenado em frascos no freezer, foi retirado e, em placa de petri, sob estereomicroscópio, foi novamente analisado. Como cada porção do ninho correspondia aos insetos que estavam ar-

3 mazenados em um único vidro, os insetos foram novamente triados em placa de petri e separados de acordo com a morfologia. O banco de dados (em planilha Excel) foi organizado em formato digital, com todos os dados obtidos e observações realizadas. 3.6 Identificação As amostras foram identificadas taxonomicamente através do uso de chaves dicotômicas de identificação [2], [3], [4] e [8]. As identificações foram confirmadas em visitas ao laboratório de Termitologia do Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo. 4. RESULTADOS Ao final das coletas em campo, foi possível realizar a contagem de 68 ninhos. Destes 15% estavam abandonados. Dos ninhos habitados, 24% continham apenas co-habitantes, por exemplo, formigas, besouros, aranhas, anelídeos, entre outros. Em 29% dos ninhos foram encontrados apenas cupins e 32% estavam presentes cupins e co-habitantes (Figura 3). Os ninhos arborícolas corresponderam a 9% do total, destes, 66% continham somente cupins em seu interior, 17% somente co-habitantes e 17 % continham cupins e co-habitantes. Não houve ninhos abandonados. Já os ninhos epígeos corresponderam a 91% do total, destes, 26% continham somente cupins, 24% somente co-habitantes, 34% continham cupins e co-habitantes e 16% estavam abandonados (Figura 3). três subfamílias: Nasititermitinae, Syntermitinae e Apicotermitinae. Destas, a subfamília Nasutitermitinae foi a mais abundante com três gêneros registrados, Diversitermes sp., Nasutitermes sp. e Subulitermes sp.. Na subfamília Syntermitinae foram encontradas duas espécies, Cornitermes cumulans e Rynchotermes nasutissimus. Para a subfamília Apicotermitinae foram encontrados o gênero Grigiotermes sp. e outra espécie que foi denominada como sp.1. Ao todo foram geradas 117 amostras das quais 40% representam a espécie Cornitermes cumulans, 21% o gênero Diversitermes sp., 18% o gênero Nasutitermes sp., 7% o gênero Grigiotermes sp., 5% a espécie Rynchotermes nasutissimus, 3% a espécie Heterotermes longilabius, 3% a subfamília Apicotermitinae sp.1, 1% o gênero Subulitermes sp. e 2% de amostras não identificadas (Figuras 4 e 5). Figura 4. Riqueza e abundância das espécies de cupins coletados no Distrito de Sousas na cidade de Campinas, São Paulo. Somente cupins Somente cohabitantes Cupins e cohabitantes Ninhos abandonados Figura 3. Diferentes categorias de ocorrência das espécies encontradas nos ninhos arborícolas em azul, e em ninhos epígeos em vermelho. As famílias encontradas foram Termitidae e Rinotermitidae. Da família Termitidae foram encontradas

4 Anais do XIX Encontro de Iniciação Científica ISSN rica do Sul, destacando que o gênero Cornitermes sp. é o mais comum em ambientes de pastagem, mas também podem ser encontrados outros gêneros como Nasutitermes sp. [11]. a b c d e g f h Figura 5. Imagens da riqueza de cupins encontrados na área de Sousas. a) Apicotermitinae sp.1, b) Grigiotermes sp., c) Cornitermes cumulans, d) Diversitermes sp., e) Heterotermes longilabius, f) Nasutitermes sp., g) Rynchotermes nasutissimus e h) Subulitermes sp. (Fotos: Nina Cavalcanti). 6. DICUSSÃO As pastagens são comuns no Brasil, no entanto a maioria é implantada em solos pobres e sem nenhuma manutenção, facilitando a ocorrência de pragas, como por exemplo, os cupins. Estes insetos são comuns nas pastagens e se caracterizam pela arquitetura de seus ninhos de montículos ou epígeos [11]. Como a área de pastagem estudada possui troncos de árvores cortadas, puderam ser observados também ninhos arborícolas, sugerindo-se que a área em questão pode ter sido ocupada por cupins devido ao desequilíbrio gerado pelo desmatamento da mesma. As amostras encontradas pertencem a duas famílias de cupins mais comuns no Brasil [1]. A espécie mais abundante foi Cornitermes cumulans, que é comum nas regiões de florestas tropicais e cerrados da Amé- A espécie Cornitermes cumulans foi encontrada em 20 ninhos diferentes dos quais 17 continham somente cupins desta espécie e os outros três compartilhados com os gêneros Nasutitermes sp., Diversitermes sp. e os táxons Apicotermitinae sp.1, Heterotermes longiceps e Rynchotermes nasutissimus. Estas informações podem sugerir que a espécie Cornitermes cumulans é muito eficiente na defesa do território. O segundo gênero mais abundante foi Diversitermes sp., que ocorre na América do sul e é normalmente encontrado em ninhos de outros cupins [4], no entanto foi possível observar que este gênero foi encontrado em dez ninhos diferentes, sendo que em seis ninhos foram exclusivos. Nos quatro restantes, compartilhavam o ninho com outros cupins tais como, Grigiotermes sp., Apicotermitinae sp.1, Heterotermes longiceps, Rynchotermes nasutissimus, Cornitermes cumulans e Subulitermes sp.. As amostras do gênero Nasutiermes sp. foram encontradas em sete ninhos sendo que cinco deles foram arborícolas e dois epígeos. Em quatro dos cinco ninhos arborícolas foram encontrados somente indivíduos de Nasutitermes sp., sugerindo que este gênero pode ter comportamento territorialista em ninhos arborícolas. Nos ninhos epígeos e arborícolas, ocorreu uma baixa frequência deste gênero, algumas vezes compartilhando o ninho com outras espécies. tais como Cornitermes cumulans e Heterotermes longiceps. Este gênero é comum em vários habitats brasileiros e os ninhos são geralmente arborícolas, porém podem ser epígeos em regiões de cerrado [4]. Os representantes do gênero Grigiotermes sp. foram encontrados em cinco ninhos diferentes, um deles continha apenas cupins deste gênero e nos outros quatro o ninho era compartilhado com, Apicotermitinae sp1, Diversitermes sp., Heterotermes longiceps e Rynchotermes nasutissimus. Estas informações corroboram o relatado por Constantino [4], que diz que o gênero Grigiotermes sp. pode ser encontrado em ninhos de outros cupins mas também constrói seu próprio ninho. A espécie Rynchotermes nasutissimus foi encontrada em três ninhos, mas nunca sozinha. Os indivíduos desta espécie foram encontrados compartilhando o ninho com Cornitermes cumulans, Grigiotermes sp., Apicotermitinae sp.1, Diversitermes sp. e Heteroter-

5 mes longiceps. De acordo com Constantini [3], a espécie Rynchotermes nasutissimus tem ampla distribuição no estado de São Paulo. Apesar de ser uma espécie monomórfica, é possível ocorrer variações entre os soldados de uma mesma amostra, tais variações podem são registradas na parte interna da mandíbula ou no formato da cabeça. Os indivíduos de Apicotermitinae sp.1 são provavelmente do gênero Anoplotermes sp. no entanto, esta subfamília apresenta sérios problemas de classificação, pois muitos cupins da subfamília Apicotermitinae são colocados erroneamente neste gênero, sendo portanto, uma área carente de estudos e revisões. Estes cupins foram encontrados em quatro ninhos diferentes, mas nunca sozinhos, eles compartilhavam o ninho com Rynchotermes nasutissimus, Cornitermes cumulans, Grigiotermes sp., Diversitermes sp. e Heterotermes longiceps. A espécie Heterotermes longiceps ocorre em todas as regiões do Brasil, em ninhos na madeira ou no solo [3]. As amostras desta espécie foram registradas em três ninhos compartilhados com Rynchotermes nasutissimus, Cornitermes cumulans, Grigiotermes sp., Diversitermes sp., Apicotermitinae sp.1 e uma espécie não identificada devido à ausência de soldados. O gênero Subulitermes sp. Foi registrado em um único ninho compartilhado com Diversitermes sp.. Estes cupins são descritos em literatura como inquilinos, podendo viver também no solo [3] AGRADECIMENTOS Agradecemos à Pontifícia Universidade Católica de Campinas pela bolsa concedida e ao laboratório de Termitologia do Museu da Universidade de São Paulo pelo auxílio na identificação das amostras. REFERÊNCIAS [1] Bandeira, A. G. (1979), Ecologia de cupins (Insecta: Isoptera) da Amazônia Central: efeitos do desmatamento sobre as populações, ACTA AMAZONICA, vol. 3, n. 9, p [2] Bignell, D. E.; Eggleton, P. (2000), Termites: Evolution, Sociality, Symbioses, Ecology. 1 rd ed., Kluwer Academic Publishers, Netherlands. [3] Constantini, J. P. (2013), Revisão taxonômica do gênero Rynchotermes HOLMGREN 1912 (ISOPTERA, TERMITIDAE SYNTERMITINAE), Tese de Mestrado, Museu de Zoologia da Universidade de SãoPaulo, Brasil. [4] Constantino, R. (1999). Chave ilustrada para identificação dos gêneros de cupins (insecta: isoptera) que ocorrem no Brasil. São Paulo: Papéis avulsos de zoologia, v.40, n.25, p [5] Constantino, R. (2001). Key to the soldiers os South American Heterotermes with a new species from Brazil (Isoptera: Rhinotermitidae).Insect Systematics & Evolution. Copenhagen, vol. 31 p [6] Constantino, R.; Acioli, A.N.S. (2006). Termite Diversity in Brazil, In: Moreira, F.M.S., Siqueira, J.O, Brussaard, L. (org.). Soil Biodiversity in Amazonian and other Brazilian Ecosystems. Wallingford: CABI publishing. p [7] Constantino, R., Site Termitologia UNB, capturado online em 18/06/2014 de < [8] Cristaldo, P. F. Rosa C. S.; Florencio, D. F.; Martins, A.; De Souza, O.(2012), Termitarium volume as a determinat of invasioon by obligatory termitophiles and inquilines in nests of Constrictotermes cyphergaster (Termitidae, Nasutitermitinae), Insectes Sociaux. [9] Emerson, A. E. (1952). The Neotropical Genera Procornitermes and Cornitermes (Isoptera, Termitidae). Bulletin of the American Museum of Natural History, New York, USA, vol. 99, n. 8. [10] Florencio, D. F.; Martins, A.; Rosa, C. S.; Cristaldo, P. F.;Araújo, P. A.; Silva, O. R.; De Souza, O. (2013). Diet Segregation between Cohabiting Builder and Inquiline Termite Species. Plos one, vol.8, n. 6, p [11] Fontes, L. R.; Filho, E. B.(1998). Cupins, o desafio do conhecimento. 1rd ed., Goiás, Brasil. [12] Jaffe, K.; Ramos, C.; Issa, S.(1995), Trophic Interactions Between Ants and Termites that Share Commom Nests. Ecology and Population Bioloy. Venezuela.