Insetos galhadores. Introdução. Capítulo 15. G. Wilson Fernandes Marco A. A. Carneiro

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1 Capítulo 15 Insetos galhadores G. Wilson Fernandes Marco A. A. Carneiro Introdução Os primeiros registros de galhas remontam a Hipócrates ( a.c.), Teofrasto ( a.c.) e Plínio (23 79 d.c.). Plínio, o Piedoso, foi o primeiro a usar a palavra galha (galla) para designar a cecídia induzida por uma vespa da família Cynipidae em carvalho, na sua Historia Naturalis XXIV, no século primeiro (MEYER, 1987). Mas, embora eles tenham relatado naquela época a emergência dos insetos, só no século 17, com os trabalhos de Marcello Malpighi ( ), Anthony van Leeuwenhoeck ( ) e Jan Schwammerdam ( ), que o conceito de desenvolvimento da galha foi relacionado à oviposição do inseto. Galhas, cecídias ou tumores vegetais são tecidos ou órgãos de plantas formados por hiperplasia (aumento do número de células) e/ou hipertrofia (aumento do tamanho das células) induzidos por organismos parasitas ou patógenos (MANI, 1964; DREGER- JAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992). Galhas podem ser induzidas por uma grande variedade de organismos (Fig. 1), como vírus, bactérias, fungos, algas, nematóides, rotíferos, copépodos e plantas da família Loranthaceae (popularmente conhecidas como ervasde-passarinho), mas principalmente por insetos (MANI, 1964; RAMAN et al., 2005). Entre os insetos herbívoros, os galhadores são provavelmente os mais sofisticados, pois são capazes de controlar e redirecionar a planta hospedeira em seu benefício (FERNANDES, 1990; SHORTHOUSE et al., 2005). As galhas representam um fascinante fenômeno do mundo natural, reflexo de íntimas interações dos organismos, moldadas ao longo de milhares de anos pela evolução orgânica. O inseto é capaz de modificar os padrões de crescimento da planta hospedeira, alterando a natureza do tecido vegetal e conduzindo o hospedeiro à formação de um alimento rico em nutriente e livre de compostos químicos defensivos bem como de uma estrutura que o isola do meio ambiente. As galhas são também conhecidas e utilizadas por suas propriedades farmacológicas reconhecidas desde a Antigüidade. As galhas de Alepo contêm 50 % a 60 % de ácido galactotânico, além de teores significativos dos ácidos gálico e elágico, substâncias usadas no tratamento de diarréias, inflamações bucais e hemorróidas. z - Miolo-Bioecologia 2.pmd 597

2 598 Bioecologia e nutrição de insetos Base para o manejo integrado de pragas Fotos: G. Wilson Fernandes Fig. 1. Galhas induzidas por diferentes organismos: (A) Galha induzida por inseto; (B) Galha induzida por ácaro; (C) Galha-de-ambrósia (induzida por fungo simbionte de um inseto); (D) Galha (vassoura-de-bruxa) induzida por fungo; (E) Galha induzida por nematóide; e (F) Galha induzida por Loranthaceae (erva-de-passarinho). O aproveitamento comercial das galhas remonta ao século 17 com a extração de substâncias corantes utilizadas para tingir cabelos, tecidos e como tinta para escrita (FERNANDES; MARTINS, 1985). Na China, são extensivamente usadas há mais de anos na medicina, indústria e alimentação humana. Na América do Sul, a população indígena Aguaruna-Jívaro da Amazônia peruana utilizam galhas foliares na z - Miolo-Bioecologia 2.pmd 598

3 Capítulo 15 Insetos galhadores 599 espécie Licania cecidiophora (Chrysobalanaceae) na confecção de colares (BERLIM; PRANCE, 1978). A importância recente das galhas tem aumentado por causa do seu uso como agentes de controle biológico de plantas invasoras e até como bioindicadores da qualidade e da saúde ambiental (FERNANDES, 1987; JULIÃO et al., 2005). Além disso, diversos autores sugeriram que o sistema planta-inseto galhador-parasitóides é ideal para o teste de hipóteses sobre relações ecológicas e no desenvolvimento do conhecimento em Ecologia (FERNANDES; PRICE, 1988; PRICE, 2003). A utilização de insetos galhadores como organismos-modelo reflete suas facilidades metodológicas, muitas delas decorrentes do seu hábito séssil. Comunidades de insetos galhadores são freqüentemente compostas por muitas espécies de diferentes ordens; as galhas são estruturas conspícuas, persistentes na planta, fáceis de serem observadas e coletadas; e as interações entre o inseto indutor e outros organismos podem ser facilmente manipuladas (FERNANDES; PRICE, 1988; STONE; SCHÖNROGGE, 2003). Insetos herbívoros Guildas de insetos herbívoros Insetos herbívoros ou fitófagos são os que consomem partes vivas de vegetais e compreende a maior parte das espécies de organismos existentes. Cerca de 50 % de todos os organismos herbívoros são insetos (GULLAN; CRANSTON, 2005). Insetos herbívoros são encontrados nas ordens: Phasmatodea, Orthoptera, Thysanoptera, Hemiptera, Coleoptera, Diptera, Lepidoptera e Hymenoptera (TRIPLEHORN; JONHSON, 2005). Diante da grande diversidade de espécies, diferentes classificações podem ser utilizadas para diferenciar formas de utilização e distribuição de insetos e suas plantas hospedeiras. Na maioria das vezes, essas classificações se prestam apenas a fins didáticos porque não são suficientes para englobar a grande variabilidade das interações entre os organismos, ou porque os limites não são precisos entre as diferentes classes de interações. Insetos herbívoros podem ser agrupados quanto à variação do número de táxons de plantas hospedeiras utilizadas. Dessa forma, insetos monófagos são aqueles que utilizam um único táxon de planta; oligófagos utilizam poucos táxons de planta, geralmente próximos filogeneticamente, ou seja, de um mesmo gênero ou família; e polífagos utilizam uma ampla variedade de espécies de plantas hospedeiras não relacionadas filogeneticamente (PRICE, 1997). Os insetos podem também ser separados em grupos funcionais de acordo com o tipo e a forma de utilização de um determinado recurso. Esses grupos são chamados de guildas (ROOT, 1967), isto é, são formados por um conjunto de espécies que exploram a mesma classe de alimentos (ou outro tipo de recurso) de maneira semelhante, podendo ou não ser filogeneticamente relacionados (e geralmente não são). z - Miolo-Bioecologia 2.pmd 599

4 600 Bioecologia e nutrição de insetos Base para o manejo integrado de pragas Os insetos herbívoros são divididos em cinco guildas principais: mastigadores, sugadores, minadores, broqueadores e galhadores (PRICE, 1997). As duas primeiras guildas, os mastigadores e os sugadores, são formadas por insetos que se alimentam externamente sobre a planta hospedeira, e por isso são chamados de insetos herbívoros de vida livre ou exofíticos. Os insetos mastigadores apresentam peças bucais do tipo mastigador e consomem partes de tecidos de raízes, caules, folhas, flores e frutos. São encontrados nas ordens Orthoptera, Coleoptera, Lepidoptera e Hymenoptera. Os insetos sugadores possuem peças bucais do tipo sugador e consomem a seiva dos vasos ou o conteúdo líquido das células vegetais. Esses insetos podem se alimentar da seiva bruta, conteúdo dos vasos que constituem o xilema (vasos que levam nutrientes e sais minerais do solo para a planta), da seiva elaborada, conteúdo dos vasos que constituem o floema (vasos que distribuem os carboidratos e os aminoácidos para os tecidos da planta) ou do conteúdo intracelular das células vegetais de diferentes órgãos da planta hospedeira. Insetos sugadores são encontrados nas ordens Hemiptera (percevejos e cigarrinhas). Muitos insetos mastigadores e sugadores são alimentadores especializados em sementes, um recurso nutritivamente muito rico em nutrientes comparados a outros tecidos da planta, é comumente referido como predadores de sementes. Insetos predadores de sementes são encontrados nas ordens Hymenoptera, Coleoptera, Hemiptera e Lepidoptera. Entre os coleópteros uma das subfamílias mais importantes é representada pelos Bruchinae (Chrysomelidae) que atacam principalmente espécies de plantas da família Fabaceae. As três guildas restantes, os insetos formadores de minas e de brocas e os indutores de galhas são formados por insetos cujas larvas se alimentam internamente dos tecidos da planta, e por isso são chamados de insetos endofíticos. Os insetos formadores de minas são aqueles cuja fase larval vive e se alimenta dos tecidos vegetais entre as camadas da epiderme (DEMPEWOLF, 2005). De acordo com essa definição, insetos minadores geralmente se alimentam do parênquima de folhas, frutos e do córtex de ramos, mas não incluem alimentadores de tecidos medulares ou profundos. À medida que o inseto se locomove e se alimenta forma um túnel característico e visível externamente, chamado de mina, semelhante a uma faixa esbranquiçada nas folhas. As minas são definidas como canais de alimentação formados pelos insetos dentro do parênquima ou tecido epidérmico da planta, cujas paredes externas permanecem intactas. Esses canais podem assumir uma série de formas diferentes de acordo com a espécie de inseto formador da mina (DeCLERCK; SHORTHOUSE, 1985). O tecido mais consumido é o parênquima paliçado do mesófilo, mas muitas espécies podem também consumir preferencialmente algum outro tipo de tecido (DeCLERCK; SHORTHOUSE, 1985). Os insetos formadores de minas são encontrados nas ordens Lepidoptera, Hymenoptera, Coleoptera e Diptera (DEMPEWOLF, 2005). Os insetos formadores de brocas são diferenciados dos indutores de galhas por não induzirem a formação de um tecido modificado, e dos formadores de minas por viverem mais internamente, alimentando-se profundamente dentro do tecido vegetal, formando uma cavidade chamada de galeria. Os broqueadores podem se alimentar de tecido vivo ou morto. Galerias podem ser formadas em caules (com maior z - Miolo-Bioecologia 2.pmd 600

5 Capítulo 15 Insetos galhadores 601 freqüência), botões florais, raízes, frutos e sementes. Insetos formadores de brocas são encontrados nas ordens Coleoptera, Lepidoptera e Hymenoptera (COULSON; WITTER, 1984). Finalmente, os insetos indutores de galhas são muito abundantes, mas ecologicamente e taxonomicamente são ainda pouco conhecidos, ou seja, a maioria das suas espécies é nova para a ciência (ESPÍRITO-SANTO; FERNANDES, 2007). De maneira geral, indutores de galhas são definidos como uma guilda alimentar de insetos herbívoros que, para completar o seu ciclo de vida, obrigatoriamente desenvolve uma modificação patológica no tecido da planta hospedeira (galha), em decorrência da hipertrofia e/ou hiperplasia do tecido vegetal, que surge da interação entre o inseto e a planta hospedeira (WEIS et al., 1988). Os insetos indutores de galhas são encontrados em todas as ordens de insetos herbívoros (Hemiptera, Thysanoptera, Coleoptera, Hymenoptera, Lepidoptera e Diptera), com exceção da ordem Orthoptera (Fig. 2). Fotos: G. Wilson Fernandes Fig. 2. Ordens de insetos com espécies indutoras de galhas: (A) Galha induzida por Diptera: Cecidomyiidae (Paradasineura admirabilis Maia) na planta da espécie Erythroxylum suberosum (Erythroxylaceae); (B) Hemiptera: Psyllidae (Baccharopelma dracunculifoliae Burkhardt) na planta hospedeira Baccharis dracunculifolia (Asteraceae); (C) Galha induzida por Lepidoptera (espécies desconhecidas) em Macairea radula (Melastomataceae); (D) Galha induzida por Hymenoptera: Cynipidae (espécie desconhecida) na planta Quercus turbinela (Fagaceae); (E) Galha induzida por Thysanoptera (espécie desconhecida) na planta hospedeira (não identificada); e (F) Galha induzida por Coleoptera: Brentidae: Apioninae na planta hospedeira Diospyrus hispida (Ebenaceae). z - Miolo-Bioecologia 2.pmd 601

6 602 Bioecologia e nutrição de insetos Base para o manejo integrado de pragas Táxons dos insetos galhadores Em todo o mundo são conhecidas cerca de espécies de insetos cecidógenos, o que representa cerca de 2 % do número total de insetos (DREGER- JAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992; RAMAN et al., 2005). Contudo, as estimativas recentes extrapolam esses valores para cerca de espécies de galhadores (ESPÍRITO- SANTO; FERNANDES, 2007). O hábito de induzir galhas em plantas evoluiu várias vezes e independentemente entre os insetos fitófagos (ROSKAM, 1992; GULLAN et al., 2005), ocorrendo em pelo menos 51 famílias distribuídas em seis ordens diferentes (Fig. 3) e são encontrados em todas as regiões biogeográficas. Todavia, alguns grupos parecem ser mais ricos em espécies em algumas regiões do que em outras. Por causa da grande diversidade de insetos indutores de galhas e suas plantas hospedeiras, e também da grande variabilidade dessas estruturas, apresentamos a seguir algumas generalizações sobre a história natural, biologia e a ecologia desses organismos. Informações mais detalhadas sobre cada grupo poderão ser encontradas na recente revisão realizada por Raman et al. (2005). 1. Ordem Hemiptera Subordem Heteroptera Família Tingidae Subordem Sternorrhyncha Família Psyllidae Família Aleyrodidae Família Aphididae Família Phylloxeridae Família Adelgidae Família Eriococcidae Família Kermisidae Família Asterolecaniidae Família Coccidae Família Diaspididae 2. Ordem Thysanoptera Subordem Tubulifera Família Phlaeotripidae Subordem Terebrantia Família Thripidae 3. Ordem Coleoptera Subordem Polyphaga Família Cerambycidae Família Chrysomelidae Família Brentidae Família Curculionidae Família Buprestidae Família Mordellidae Família Nitidulidae Família Scolytidae Continua... z - Miolo-Bioecologia 2.pmd 602

7 Capítulo 15 Insetos galhadores Ordem Hymenoptera Subordem Symphyta Família Tenthredinidae Subordem Apocrita Família Agaonidae Família Pteromalidae Família Erytomidae Família Cynipidae 5. Ordem Lepidoptera Família Nepticulidae Família Heliozelidae Família Prodoxidae Família Cecidosidae Família Bucculatricidae Família Gracillariidae Família Yponomeutidae Família Ypsolophidae Família Glyphipterigidae Família Elachistidae Família Oecophoridae Família Coleophoridae Família Cosmopterigidae Família Gelechiidae Família Sesiidae Família Tortricidae Família Alucitidae Família Pterophoridae Família Crambidae Família Thyrididae 6. Ordem Diptera Subordem Nematocera Família Cecidomyiidae Subordem Cyclorrhapha Família Tephritidae Família Chloropidae Família Agromyzidae Família Anthomyzidae Família Clythiidae Fig. 3. Ordens e famílias de insetos que apresentam espécies indutoras de galhas. Fonte: Raman et al. (2005). Hemiptera A ordem Hemiptera apresenta grande número de espécies de insetos galhadores distribuídos em 11 famílias, principalmente na Subordem Sternorrhyncha (SCHAEFER, 2005). Na subordem Heteroptera são conhecidas menos de uma dúzia de espécies de insetos galhadores, todos da família Tingidae (SCHAEFER, 2005). z - Miolo-Bioecologia 2.pmd 603

8 604 Bioecologia e nutrição de insetos Base para o manejo integrado de pragas A superfamília Psylloidea apresenta cerca de espécies descritas, encontradas principalmente nas regiões tropicais e temperadas do Hemisfério Sul, principalmente na Ásia Tropical e na Região Australiana (GULLAN et al., 2005). Na Região Neotropical esse táxon ainda é pouco estudado, mas, provavelmente, representa a região mais rica em espécies de psilídeos galhadores (BURCKHARDT, 2005). Os Psylloidea induzem galhas de formas variadas e conspícuas em espécies de plantas das famílias Asteraceae, Myrtaceae, Melastomataceae, Fabaceae, Lauraceae, Polygonaceae, Moraceae e Salicaceae. Como exemplo, Ferreira et al. (1990) relatam a biologia e a história natural de Euphaleurus ostreoides Crawford em uma espécie de Fabaceae, enquanto Lara e Fernandes (1994) e Espírito-Santo e Fernandes (2002) descrevem a história natural e a ecologia de Baccharopelma dracunculioliae Burckhardt em Baccharis dracunculifolia (Asteraceae). Galhas induzidas por psilídeos são encontradas em vários gêneros de plantas, mas são particularmente abundantes em espécies de Baccharis (BURCKHARDT et al., 2004) e Eucalyptus (BURCKHARDT, 2005). Os coccídeos são parasitos de plantas especializados de plantas encontrados em todas as regiões biogeográficas exceto na Região Polar. Os coccídeos são classificados em cerca de 20 famílias, das quais 230 espécies são indutoras de galhas (3 % das espécies de coccídeos conhecidas) encontradas em 10 famílias (GULLAN et al., 2005). Coccídeos induzem galhas em 20 famílias de angiospermas, principalmente em Myrtaceae (cerca de 130 espécies), Fagaceae, Asteraceae, Ericaceae e Verbenaceae. Os relatos de galhas de coccídeos na Região Neotropical são ainda raros, embora Gonçalves et al. (2005) tenham apresentado alguns aspectos biológicos e anatômicos da galha causada por Pseudotectococcus rolliniae Hodgson e Gonçalves (Eriococcidae) em Rollinia laurifolia (Annonaceae). Entre os afídeos, as espécies indutoras de galhas são cerca de 440 espécies (WOOL, 2004). Eles apresentam ciclos de vida complexos, apresentando alternância entre hospedeiros primários e secundários, e entre reprodução sexual e partenogenética (holociclo). A galha é induzida por um único indivíduo, a fundadora, que se reproduz por partenogênese (WOOL, 2005). Dessa forma, todos os indivíduos são geneticamente idênticos. Os demais indivíduos encontrados na galha conseguem seu alimento sugando o sistema vascular da planta dentro da galha, mas não são capazes de induzi-la. Eles se alimentam sugando o conteúdo do floema. A quantidade de ninfas por galha é extremamente variável, mas pode atingir milhares. Por exemplo, a planta hospedeira Rhus glabra (Anacardiaceae) pode abscisar suas folhas em resposta às galhas induzidas por Melaphis rhois Ficht (Aphididae), que chegam a ter mais de ninfas contidas em apenas uma loja (FERNANDES et al., 1999). Thysanoptera Existem cerca de espécies de tisanópteros distribuídos em nove famílias, mas espécies indutoras de galhas são encontradas principalmente na subfamília Phlaeothripinae (MOUND; MORRIS, 2005). Tisanópteros indutores de galhas são z - Miolo-Bioecologia 2.pmd 604

9 Capítulo 15 Insetos galhadores 605 encontrados em todas as regiões biogeográficas, sobretudo na Ásia Tropical e na Região Australiana (MOUND; MORRIS, 2005). Esses insetos vivem em colônias formadas por diferentes indivíduos. Comumente encontramos mais de uma espécie associada com a galha, tornando difícil a separação da espécie responsável pela sua indução. As galhas são formadas principalmente nas folhas, em frutos ou flores. Os registros de galhas de tisanópteros na Região Neotropical são raros, embora sejam comum em algumas espécies do Cerrado (GWF, observação pessoal). Coleoptera Em relação à grande riqueza de espécies de besouros associados a espécies vegetais, existem poucas espécies de besouros galhadores. Besouros indutores de galhas são encontrados principalmente na família Curculionidae. O hábito de induzir galhas é quase exclusivamente encontrado nas superfamílias mais derivadas (Chrysomeloidea, Curculionoidea). Nesses grupos, as larvas tornaram-se mais sedentárias, com reduzida habilidades sensorial (ocelos e antenas) e locomotora (pernas) e despigmentação do corpo (KOROTYAEV et al., 2005). As larvas de besouros, que apresentam o aparelho bucal do tipo mastigador, causam grande dano estrutural dentro das suas galhas, acarretando rápida destruição dos tecidos em contato com a larva (DREGER-JAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992). As galhas induzidas por coleópteros podem ser reconhecidas por apresentarem câmaras (lojas) amplas. Podem ser uma ou múltiplas câmaras ou lojas hospedando geralmente uma só larva por câmara. A fase de pupa pode ocorrer no interior da galha ou no solo; nesse caso, a larva perfura a parede da galha e alcança o solo para dar início à fase de pupa. As galhas são induzidas principalmente em ramos e raízes, mas alguns insetos da superfamília Curculionoidea induzem galhas em folhas e flores (KOROTYAEV et al., 2005). As galhas dos coleópteros variam de simples intumescência até estruturas com aparência de frutos, que são muito diferentes dos órgãos sadios da planta (SOUZA et al., 1998; KOROTYAEV et al., 2005). Não há diferenciação de um tecido nutritivo. Coleópteros induzem galhas em várias famílias de plantas, destacando-se Asteraceae, Solanaceae, Brassicaceae e Fabaceae. Por exemplo, Collabismus clitelae Boheman induz galhas globulares no caule de Solanum lycocarpum (Solanaceae) no Cerrado (SOUZA et al., 1998, 2001) enquanto um Apion sp. (Brentidae) induz galhas em brotos de Diospyrus hispida (Ebenaceae) (ARAÚJO et al., 1995; SOUZA et al., 2006). No Cerrado, as galhas de coleópteros são freqüentemente utilizadas por uma grande comunidade de formigas que as utilizam como abrigo e para construção de ninhos (CRAIG et al., 1991; ARAÚJO et al., 1995). Hymenoptera Juntamente com a ordem Diptera, os himenópteros apresentam as galhas entomógenas mais complexas. Os himenópteros indutores de galhas estão distribuídos z - Miolo-Bioecologia 2.pmd 605

10 606 Bioecologia e nutrição de insetos Base para o manejo integrado de pragas em cinco famílias (Tenthredinidae, Cynipidae, Agaonidae, Tanaostigmatidae e Eurytomidae) e são encontrados em todas as regiões biogeográficas (DREGER-JAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992; STONE et al., 2002). A família Tenthredinidae (Subordem Symphyta) é formada por espécies primitivamente fitófagas e suas larvas se adaptaram à utilização de grande variedade de recursos, alimentando-se externamente ou internamente em tecidos vegetais de ramos, folhas e frutos (GAULD; BOLTON, 1988). A distribuição das espécies galhadoras está restrita principalmente ao Hemisfério Norte, com registro nas regiões Paleártica, Neártica e Oriental (ROININEN et al., 2005). As vespas da família Tenthredinidae são espécies-específicas com algumas poucas exceções conhecidas, induzindo galhas em poucas plantas hospedeiras relacionadas (PRICE, 2003). Tentredinídeos induzem galhas em folhas, ramos e botões florais em 11 gêneros e seis famílias de Angiospermas (Salicaceae, Rosaceae, Caprifoliaceae, Pinaceae e Grossulariaceae), e em espécies de Salix (Salicaceae) principalmente na Região Neártica (PRICE, 2003). Existe uma vasta bibliografia sobre a biologia e ecologia das espécies indutoras de galhas em Salix (PRICE, 2003). Existem cerca de espécies de cinipídeos em 41 gêneros predominantemente encontrados no Hemisfério Norte (RONQUIST, 1995; LILJEBLAD; RONQUIST, 1998). O maior número de espécies conhecidas está na Região Neártica, particularmente no México, onde se estima 700 espécies dessas vespas em 29 gêneros (KINSEY, 1936; STONE et al., 2002). Os cinipídeos são encontrados em todos os continentes, exceto na Austrália. Em número de espécies, elas só perdem para os Cecidomyiidae, mas se igualam na complexidade e na variedade de tipos morfológicos (STONE et al., 2002). Induzem galhas em uma grande variedade de famílias de plantas hospedeiras, em especial, Fagaceae, Fabaceae, Rosaceae e Aceraceae (CSÓKA et al., 2005). Chalcidoidea é uma grande superfamília de vespas parasitóides que atacam um grande número de hospedeiros. Atualmente, são conhecidas mais de espécies (NOYES, 2002, 2003). Espécies indutoras de galhas em Chalcidoidea são encontradas em seis famílias: Agaonidae, Eulophidae, Eurytomidae, Pteromalidae, Tanaostigmatidae e Torymidae (La SALLE, 2005). A seguir, comentamos alguns aspectos da biologia das três principais famílias dentro da Região Neotropical. As vespas da família Agaonidae (Hymenoptera: Chalcidoidea) incluem muitas espécies de vespas intimamente associadas às inflorescências de espécies do gênero Ficus (Moraceae) (GALIL; EISIKOWITCH, 1968; WIEBES, 1979; WEIBLEN, 2002). Os agaonídeos podem induzir as galhas internamente, penetrando nos figos como os polinizadores, ou então induzindo a formação das galhas externas (KERDELHUÉ et al., 2000; KJELLBERG et al., 2005). O número de espécies de agaonídeos supera 900 espécies e são encontradas nas regiões tropicais (PRICE, 1997). As interações íntimas e específicas entre agaonídeos e suas plantas hospedeiras representam, talvez, os exemplos mais claros de coevolução. Tanaostigmatidae é uma pequena família de vespas cuja distribuição é principalmente Neotropical. Atualmente, são conhecidas 92 espécies de Tanaostigmatidae z - Miolo-Bioecologia 2.pmd 606

11 Capítulo 15 Insetos galhadores 607 em nove gêneros em todo o mundo (La SALLE, 2005). A grande maioria das espécies de Tanaostigmatidae induz a formação de galhas ou são inquilinos em galhas de outros insetos (HARDWICK et al., 2005; La SALLE, 2005). Tanaostigmatidae induzem galhas em arbustos e árvores de Fabaceae, Polygonaceae, Lecythidaceae e Rhamnaceae (La SALLE, 1987, 2005). Em galhas induzidas por uma espécie Anadiplosis (Diptera: Cecidomyiidae) na leguminosa Machaerium aculeatum, Fernandes et al. (1987) registraram a primeira ocorrência de inquilinismo em Tanaostigmatidae. A família Eurytomidae apresenta espécies descritas em 87 gêneros (NOYES, 2002). Os Eurytomidae apresentam espécies parasitóides, fitófagas indutoras ou inquilinas de galhas. As formadoras de galhas são reunidas na subfamília Eurytominae. As galhas são induzidas em espécies de plantas das famílias Myrtaceae, Campanulaceae, Boraginaceae, Orchidaceae e Pinaceae (La SALLE, 2005). O número de galhas induzidas pelos eurytomídeos deve ser aumentado na região tropical à medida que mais estudos sejam realizados (LEITE et al., 2007). Lepidoptera Existem cerca de 180 espécies de lepidópteros indutores de galhas identificados, distribuídos em 20 famílias de plantas. As famílias com maior número de espécies são Gelechiidae e Tortricidae, com 47 e 39 espécies, respectivamente. Lepidópteros indutores de galhas são igualmente encontrados em todas as regiões biogeográficas (MILLER, 2005). Em razão do seu hábito alimentar e do aparelho bucal mastigador, ocorre uma rápida destruição dos tecidos em contato com a larva. Não há diferenciação em um tecido nutritivo. A maior parte das galhas apresenta uma única câmara hospedando uma só larva. As galhas são induzidas pelas larvas, exceto a espécie Heliozela staneella (Fischer Von Röslerstamm) (Heliozelidae), a qual a fêmea injeta uma substância durante a oviposição (MILLER, 2005). Além da identificação dos imaturos, as galhas induzidas por lepidópteros podem ser reconhecidas pela grande quantidade de fezes deixadas pela larva. As galhas dos lepidópteros mostram uma grande variedade de formas, de simples intumescência até estruturas mais complexas parecidas com frutos, que são muito diferentes dos órgãos sadios da planta (DREGER-JAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992). As galhas são predominantemente induzidas nos ramos, embora sejam também comuns em folhas de Melastomataceae (GONÇALVES-ALVIM et al., 1999). Lepidópteros induzem galhas em pelo menos 41 famílias de plantas hospedeiras, destacando-se Asteraceae, Salicaceae e Fabaceae (MILLER, 2005). Diptera Dípteros indutores de galhas ocorrem em sete famílias diferentes, principalmente nas de Cecidomyiidae e Tephritidae. Os cecidomiídeos são os mais importantes z - Miolo-Bioecologia 2.pmd 607

12 608 Bioecologia e nutrição de insetos Base para o manejo integrado de pragas artrópodes indutores de galhas, amplamente distribuídos em todas as regiões biogeográficas, com espécies descritas em 598 gêneros (GAGNÉ, 2004). Todavia, seu número pode chegar a mais de espécies (ESPÍRITO-SANTO; FERNANDES, 2007). A maioria das espécies de cecidomiídeos descrita está associada a plantas induzindo ou vivendo como inquilinos em galhas enquanto poucas espécies são predadoras (GAGNÉ, 1994). As espécies da subfamília Porrycondilinae alimentam-se de fungos, condição considerada ancestral em relação ao hábito de induzir galhas (GAGNÉ, 1994). Algumas espécies podem induzir galhas em espécies de plantas relacionadas de um mesmo gênero ou de uma mesma família. É rara a existência de espécies polífagas de cecidomiídeos que utilizam plantas hospedeiras em famílias diferentes. Os cecidomíideos são particularmente ricos em espécies em algumas famílias e gêneros de plantas, de acordo com a região biogeográfica. Cecidomíideos são ricos em espécies em plantas hospedeiras do gênero Baccharis (Asteraceae) e Solidago (Asteraceae) nas regiões Neotropical e Neártica, respectivamente (GAGNÉ, 1989; FERNANDES et al., 1996). Os cecidomiídeos são pouco conhecidos na Região Neotropical com 500 espécies e 170 gêneros registrados (MAIA, 2005). No Brasil existem 159 espécies descritas e 75 gêneros (MAIA, 2005). Inúmeras espécies descritas no Brasil são de vegetação de restinga no Estado do Rio de Janeiro (MAIA, 2001 a, b), onde 95 espécies e 47 gêneros foram relatados (MAIA, 2005). Todavia, os registros de cecidomiídeos na vegetação de Cerrado e de outras regiões brasileiras têm aumentado consideravelmente nos últimos anos (MAIA; FERNANDES, 2004, 2006). Aproximadamente, 5 % das espécies descritas de tefritídeos são indutoras de galhas, a maioria é da subfamília Tephritinae (FREIBERG, 1998; KORNEYEV et al., 2005). As galhas são induzidas principalmente em ramos, flores, folhas e raízes; e mais de 90 % das galhas conhecidas são induzidas em espécies de plantas hospedeiras da família Asteraceae (FREIBERG, 1998). Por exemplo, Tomoplagia rudolphi (Lutz & Lima) forma galhas em Vernonia polianthes (Asteraceae), planta hospedeira amplamente distribuída na Região Sudeste do Brasil (SILVA et al., 1996). As famílias Melastomataceae, Aquifoliaceae, Acanthaceae, Fabaceae e Onagraceae também são atacadas por tefritídeos galhadores (FREIBERG, 1984). Até onde é conhecido, os indutores de galhas da família Chloropidae são confinados a plantas hospedeiras da família Poaceae, com exceção das espécies do gênero Eurin que induzem galhas em espécies de Cyperaceae do gênero Scirpus (DREGER-JAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992). Como em outros dípteros ciclorrafos indutores de galhas, a formação da galha não se inicia com a oviposição. Os ovos são colocados externamente sobre os ramos ou nas lâminas foliares e, após a eclosão, as larvas abrem uma abertura nos ramos com suas peças bucais penetrando-o ativamente (BRUYN, 2005). Uma vez dentro dos ramos a larva inicia a alimentação sobre as folhas que estão envolvendo o meristema. Embora a família seja amplamente distribuída, os trabalhos sobre espécies indutoras de galhas estão concentrados nas regiões Paleártica e Neártica. z - Miolo-Bioecologia 2.pmd 608

13 Capítulo 15 Insetos galhadores 609 Padrões de utilização do alimento Especialização Insetos indutores de galhas são definidos como uma guilda alimentar de insetos herbívoros que, para completar o seu ciclo de vida, obrigatoriamente, desenvolve uma modificação patológica no tecido da planta hospedeira, a galha. De maneira geral, cada espécie de inseto induz uma galha em um único órgão de determinada espécie de planta hospedeira (DREGER-JAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992; FLOATE et al., 1996). Algumas poucas espécies podem induzir galhas em espécies de plantas relacionadas, espécies de um mesmo gênero ou de uma mesma família; é rara a existência de espécies polífagas, que utilizam plantas hospedeiras em famílias diferentes (RAMAN et al., 2005). Dessa forma, as espécies de insetos indutores de galhas são, muitas vezes, separadas com base na morfologia externa da galha, em combinação com o órgão e a espécie da planta hospedeira (FERNANDES; PRICE, 1988; PRICE et al., 1998). Esse fato sugere que a morfologia da galha pode ser um fator-chave na evolução do inseto galhador e da sua planta hospedeira (STONE; SCHÖNROGGE, 2003). A especificidade dos insetos galhadores é tão alta que, em alguns casos, eles têm sido utilizados como agentes taxonômicos. Insetos apresentam uma relação tão estreita com suas plantas hospedeiras que eles são sensíveis a pequenas diferenças no genótipo da planta e podem, assim, discriminar indivíduos dentro de populações no campo (ASKEW, 1962; FRITZ; PRICE, 1988; SCHOWALTER; HAVERTY, 1989; AKIMOTO, 1990; FLOAT et al., 1996). Por exemplo, por meio do conhecimento da distribuição de insetos galhadores foi possível separar parcialmente ou quase completamente híbridos da geração parental em zonas de sobreposição de carvalhos (Quercus) (AGUILAR; BOECKLEN, 1992), de salgueiros (Salix) (FRITZ et al., 1994) e de Populus (FLOATE; WHITHAM, 1995). A espécie de Asteraceae Chrysothamnus nauseosus possui mais de duas dezenas de subespécies no oeste da América do Norte de difícil separação por métodos taxonômicos convencionais. FLOATE et al. (1996) utilizaram com sucesso a comunidade de insetos galhadores para separar duas subespécies cuja distribuição se sobrepõe no deserto de Sonora, Arizona (C.n. hololeucus e C.n. consimilis) (Fig. 4). Assim, dado o grau de especificidade dos insetos galhadores e do conhecimento diferencial da sua distribuição, pode-se até separar categorias intrapopulacionais de genótipos de plantas (McARTHUR, 1986). Alguns taxonomistas no Brasil têm também utilizado galhas de insetos para auxiliar no reconhecimento de espécies de plantas de difícil separação (RIBEIRO et al., 1999). Táxons de plantas hospedeiras As espécies de plantas vasculares são as principais hospedeiras de artrópodes indutores de galhas, variando de Gimnospermas (principalmente coníferas) a dicotiledôneas. De maneira geral, as plantas com flores (Angiospermas) apresentam z - Miolo-Bioecologia 2.pmd 609

14 610 Bioecologia e nutrição de insetos Base para o manejo integrado de pragas Fotos: G. Wilson Fernandes Fig. 4. Algumas galhas da comunidade de insetos em Chrysthamnus nauseosus hololeucus e Chrysthamnus nauseosus consimilis no deserto de Sonora, EUA. z - Miolo-Bioecologia 2.pmd 610

15 Capítulo 15 Insetos galhadores 611 mais espécies de insetos galhadores associados a elas. Por exemplo, no Brasil, as famílias destacadamente com maior número de insetos galhadores associados são: Asteraceae, Myrtaceae, Malpighiaceae, Fabaceae, Rubiaceae e Bignoniaceae (FERNANDES, 1987, 1992); FERNANDES et al., 1988, 1996; 1997; JULIÃO et al., 2002; MAIA, 2001b; MAIA; FERNANDES, 2004). Em uma área do Cerrado brasileiro, em Minas Gerais, as famílias Fabaceae, Myrtaceae, Malpighiaceae, Bignoniaceae e Malvaceae englobam 65 % das espécies de plantas hospedeiras e 70 % das espécies de insetos galhadores (GONÇALVES-ALVIM; FERNANDES, 2001 a, b). Todavia, uma análise breve indica grande variação na freqüência de famílias atacadas, de acordo com o bioma. Talvez uma explicação seja a freqüência de ocorrência das famílias. Contudo, uma idéia conclusiva deve emergir após estudos mais amplos em todos os biomas brasileiros. Quando se consideram regiões biogeográficas, a riqueza de espécies de insetos galhadores varia amplamente, mas com a ocorrência de elevado número de galhas em alguns táxons de plantas. Espécies de plantas do gênero Baccharis (FERNANDES et al., 1996), por exemplo, apresentam grande número de espécies de insetos associados (Tabela 1). Na região de Ouro Preto, Baccharis pseudomyriocephala (Fig. 5) sustenta 11 espécies de organismos indutores de galhas (ARAÚJO et al., 2003). Além de espécies do gênero Baccharis, espécies de Copaifera (Região Neotropical GWF, observação pessoal), de Solidago, e Chrysothamnus (Região Neártica, GAGNÉ, 1994; FERNANDES, 1992) são ricos em espécies de Cecidomyiidae; Quercus e Rosa (Região Neártica) e Acacia (Região Etiópica) são ricos em espécies de Cynipidae (SHORTHOUSE, 1992, STONE et al., 2002); e Eucalyptus (Região Australiana) são ricos em espécies de Chalcidoidea e Coccoidea (BLANCHE, 1994). No deserto de Sonora, Atriplex, Chrysothamnus e Larrea representam táxons com altíssima diversidade de insetos galhadores (McARTHUR, 1986; McARTHUR et al., 1979; WARING; PRICE, 1990; FERNANDES; PRICE, 1988). Esses dados indicam a existência de super-hospedeiros, ou seja, táxons de plantas hospedeiras que sustentam grande número de insetos galhadores associados (FERNANDES; PRICE, 1988; VELDTMAN; McGEOCH, 2003; ESPÍRITO-SANTO et al., 2007). Essa conclusão é apoiada no fato de que alguns poucos táxons de plantas hospedeiras concentram grande número de espécies de insetos, independentemente da amostragem (HAWKINS; COMPTON, 1992). Contudo, os mecanismos ecológicos e as pressões seletivas que influenciam esses padrões dentro de determinados táxons ainda permanecem sem explicações ou estudos adequados. Galhas Morfologia interna e fisiologia Com relação à sua estrutura, as galhas mais bem estudadas são as induzidas por Cecidomyiidae e Cynipidae. Morfologicamente as galhas de cinipídeos são caracterizadas por uma região interna, formada pelos tecidos nutritivos e pela larva do inseto em desenvolvimento; e uma região externa constituída por uma epiderme e z - Miolo-Bioecologia 2.pmd 611

16 612 Bioecologia e nutrição de insetos Base para o manejo integrado de pragas Tabela 1. Espécie do gênero Baccharis e o número de espécies de insetos galhadores. Plantas hospedeiras Riqueza de galhadores Baccharis aphylla 1 Baccharis artemisioides 1 Baccharis bogotensis 2 Baccharis boyacensis 1 Baccharis capitalensis 1 Baccharis cf. bacchridastrum cabr. 1 Baccharis concinna 15 Baccharis confertifolia 1 Baccharis coridifolia 2 Baccharis dracunculifolia 17 Baccharis effusaaphylla 1 Baccharis elaegnoides 1 Baccharis eupatorioides 3 Baccharis genistelloides 1 Baccharis glutinosa 1 Baccharis latifolia 5 Baccharis lineares 1 Baccharis macrantha 2 Baccharis microphylla 1 Baccharis myrsinites 1 Baccharis nitida 2 Baccharis paucidentata 2 Baccharis platypoda 3 Baccharis poeppigiana 1 Baccharis prunifolia 1 Baccharis pseudomyriocephala 11 (1) Baccharis rosmarinifolia 7 Baccharis salicifolia 13 Baccharis schultzii 2 Baccharis serrulata 4 Baccharis spartioides 2 Baccharis subulata 2 Baccharis tricuneata 1 Baccharis trimera 1 Baccharis trinervis 2 Baccharis vulnerave 1 Total 125 (1) Araújo et al. (2003). Fonte: Fernandes et al. (1996). z - Miolo-Bioecologia 2.pmd 612

17 Capítulo 15 Insetos galhadores 613 Ilustração : Miriam Duarte Fig. 5. Galhas induzidas por diferentes espécies em Baccharis pseudomyriocephala Teodoro. As galhas G1 até a G8 são induzidas por espécies de insetos da família Cecidomyiidae (Diptera), a galha G 9 é induzida por uma espécie de Lepidoptera e G10 por uma espécie de inseto da família Psyllidae (Hemiptera) (as espécies são desconhecidas). Fonte: Araújo et al. (1993). z - Miolo-Bioecologia 2.pmd 613

18 614 Bioecologia e nutrição de insetos Base para o manejo integrado de pragas uma camada de parênquima cortical (REY, 1992). A região interna é formada por um parênquima nutritivo e por um tecido nutritivo, que é formado a partir do parênquima. A larva do inseto está em contato com o tecido nutritivo que limita a parede interna da câmara larval. A diversificação da região externa é a responsável pela grande variabilidade de tipos morfológicos de galhas (STONE et al., 2002; STONE; COOK, 2003). Em galhas induzidas por muitos cinipídeos, a região interna e externa está separada por uma camada fina de esclerênquima. O número de larvas ou ninfas por câmara pode variar de um a centenas (Fig. 6). Insetos indutores de galhas não controlam apenas os padrões de desenvolvimento da planta hospedeira, mas também a sua fisiologia. Diferentes estudos mostram a existência de gradientes fisiológicos dentro e fora dos tecidos da galha (BRONNER, 1992; HARTLEY, 1998; NYMAN; JULKUNEN-TIITTO, 2000). A galha atua como um dreno de nutrientes da planta hospedeira mobilizando-os de outros tecidos da planta (KIRST; RAPP, 1974; FAY et al., 1993; WHITHAM, 1992). Um grande conjunto de evidências sustentam a afirmação de que o inseto indutor é capaz de manipular a Fotos: G. Wilson Fernandes Fig. 6. Galhas apresentam de uma a várias larvas por câmara ou loja e de uma a várias lojas por galha: (A) Galha unilocular de Cecidomyiidae contendo uma larva em Chrysothamnus nauseosus holeleucus (Asteraceae); (B) Galha com duas lojas contendo uma larva de Cecidomyiidae por loja em Chrysothamnus nauseosus hololeucus; (C) Galha multilocular contendo uma larva por loja em Chrysothamnus nauseosus hololeucus; e (D) Centenas de ninfas e adultos de Melaphis rhois Ficht (Aphididae) em galha unilocular em Rhus glabra (Anacardiaceae). z - Miolo-Bioecologia 2.pmd 614

19 Capítulo 15 Insetos galhadores 615 planta hospedeira, induzindo a formação de um tecido nutricionalmente superior a outros tecidos sadios da planta, o tecido nutritivo (MANI, 1964; SHANNON; BREWER, 1980; ROHFRITSCH; SHORTHOUSE, 1992; BRONNER, 1992). As células desse tecido apresentam alta concentração de lipídios, glicose, aminoácidos, e uma alta atividade de enzimas estruturais e enzimáticas, incluindo fosfatases, proteases e aminopeptidases ricas em RNA ribossômico e RNA do nucléolo (BRONNER, 1992). As células do parênquima nutritivo desempenham o papel de células de reserva ou estoque, caracterizando-se por apresentarem uma alta concentração de amido, baixa concentração de lipídeos e glicose, e pouca atividade enzimática. À medida que a larva do inseto se alimenta das células do tecido nutritivo, há reposição destas pelas células do parênquima nutritivo circundante (BRONNER, 1992). Dessa forma, ocorre a formação de um gradiente que parece desempenhar papel fundamental na manutenção do suprimento de nutrientes para a larva do inseto em desenvolvimento (BRONNER, 1992). Além disso, o tecido nutritivo não apresenta compostos secundários defensivos (HARTLEY; LAWTON, 1992; HARTLEY, 1998; NYMAN; JULKUNEN-TIITTO, 2000). Estudo realizado em galhas induzidas por tentredinídeos em espécies de salgueiro (Salix) mostrou que as substâncias defensivas são comuns nos tecidos externos das galhas, sugerindo que o inseto pode se beneficiar de suas propriedades defensivas contra outros insetos (NYMAN; JULKUNEN-TIITTO, 2000). No Brasil, ainda existem poucos estudos dessa natureza, mas na espécie de Melastomataceae, Tibouchina pulchra, análises químicas de galhas induzidas por uma espécie de Lepidoptera revelaram que compostos defensivos foram menos abundantes nos tecidos nutritivos e mais freqüentes nos tecidos externos da galha, enquanto carboidratos e lipídeos foram mais abundantes nos tecidos da galha do que nos tecidos sadios da planta (MOTTA et al., 2005). Entretanto, em algumas galhas não ocorre a formação de um tecido nutritivo, este é o caso de algumas galhas formadas por poucos representantes da família Cecidomyiidae (BRONNER, 1992). Dois tipos de galhas podem ser identificadas: as galhas rudimentares que apresentam uma morfologia simples e suas larvas se alimentam diretamente do conteúdo celular, ou então as galhas de ambrósia induzidas por cecidomiídeos pertencentes a três tribos: Asphondyliini, Alycaulini e Lasiopterini (MEYER, 1987; YUKAWA; ROHFRITSCH, 2005). As galhas são chamadas de ambrósia em referência às similaridades do hábito alimentar desses cecidomiídeos com os besourosde-ambrósia (MEYER, 1987). Nessas galhas, o tecido nutritivo está geralmente ausente e as larvas se alimentam das hifas de fungo que revestem a câmara larval (BRONNER, 1992). As hifas de fungos são introduzidas nos tecidos da planta durante a oviposição nos Asphondyliini, ou então pelo primeiro ínstar larval nos Alycaulini e Lasiopterini (YUKAWA; ROHFRITSCH, 2005). Até o momento, foram registradas galhas de ambrósia nas espécies Baccharis concinna, B. dracunculifolia (ARDUIM; KRAUS, 2001) e Bauhinia brevipes (SÁ et al., 2007) no Brasil. Estas galhas não se diferem na morfologia externa das galhas nas quais não há associação com fungos. z - Miolo-Bioecologia 2.pmd 615

20 616 Bioecologia e nutrição de insetos Base para o manejo integrado de pragas Desenvolvimento da galha O processo de desenvolvimento das galhas passa por quatro fases diferentes: iniciação, crescimento e diferenciação, maturação e deiscência (DREGER-JAUFFRET; SHOURTHOUSE, 1992; ARDUIM et al., 2005). A fase de iniciação é caracterizada por uma sucessão de eventos que definem o reconhecimento do sítio de oviposição (tecido, órgão e planta hospedeira) e o comportamento do inseto indutor. É uma fase crítica e os eventos durante a oviposição e/ou alimentação introduzem importantes modificações nos tecidos da planta hospedeira. De maneira geral, os insetos indutores de galhas necessitam de um tecido reativo, o tecido meristemático para a formação da galha (MANI, 1964; WEIS et al., 1988; DREGER-JAUFFRET; SHOURTHOUSE, 1992). Poucos são os exemplos conhecidos de formação de galhas em tecidos não meristemáticos, por exemplo, as galhas-deambrósia em B. concinna e dracunculifolia (ARDUIM; KRAUS, 2001). Como a base molecular dos mecanismos de indução permanece desconhecida para as galhas induzidas por insetos há grande debate sobre o papel do inseto e da planta hospedeira no processo de formação da galha. De maneira geral, os estímulos de indução da galha têm origem durante a atividade alimentar do primeiro ínstar larval e mais raramente durante a oviposição (fluidos corporais da fêmea ou do ovo). Em alguns grupos, o papel da alimentação larval pode ter maior ou menor participação durante o seu desenvolvimento. Por exemplo, em tentredinídeos, a indução da galha é iniciada pelos fluidos produzidos pelas glândulas acessórias do sistema reprodutor feminino, e que são injetados na planta durante a oviposição juntamente com os ovos (MEYER, 1987). Em cinipídeos, o processo de iniciação da galha pode ter sua origem nos fluidos da fêmea, do ovo ou da larva (BRONNER, 1973; ROHFRITSCH; SHORTHOUSE, 1982). Em Coleoptera, as galhas podem ser induzidas pelas larvas (p. ex., Buprestidae) ou durante a oviposição, quando os ovos são postos em uma cavidade preparada pela fêmea (KOROTYAEV et al., 2005). Em hemípteros galhadores, Psiloidea (BURCKHARDT, 2005) e Coccoidea (GULLAN et al., 2005) as galhas, em geral, são iniciadas pela atividade alimentar das ninfas de primeiro ínstar, embora o mecanismo exato ainda seja desconhecido. Há evidências de que a alimentação dos afídeos por meio do sistema vascular da planta modifica os hormônios, iniciando a formação da galha (WOOL, 2005). Em tisanópteros a formação da galha é o resultado da atividade alimentar do inseto. Por se alimentar do conteúdo de células vegetais, uma de cada vez, com a expansão foliar, a folha torna-se distorcida por causa da presença de células mortas em conseqüência da alimentação dos insetos (MOUND; MORRIS, 2005). No caso dos tisanópteros indutores de galhas, as células vizinhas (geralmente do mesófilo, ANANTHAKRISHNAN; RAMAN, 1989) das células mortas, por causa da alimentação dos insetos, são estimuladas por um mecanismo ainda desconhecido (MOUND; KRANZ, 1997) a se tornarem meristemáticas e a produzirem uma nova estrutura. Um terceiro organismo pode participar do processo de formação da galha, como no caso descrito para a galha-dez - Miolo-Bioecologia 2.pmd 616

21 Capítulo 15 Insetos galhadores 617 ambrósia ou então a morfologia da galha pode ser modificada por inquilinos e parasitóides, como acontece em cinipídeos (STONE et al., 2002). A fase de crescimento e diferenciação da galha é o período no qual a biomassa da galha aumenta extraordinariamente em decorrência do aumento do número de células hiperplasia celular (divisão celular) e/ou do aumento do tamanho celular hipertrofia. O aumento é definido pela atividade alimentar da larva. Fluidos da saliva do inseto modificam a parede celular e dissolvem o conteúdo celular. A atividade larval define então a forma da câmara larval e possivelmente a forma externa da galha (ROHFRITISCH; SHORTHOUSE, 1982). A fase de maturação da galha ocorre quando o inseto está no seu último ínstar larval, período no qual consome grande quantidade de alimento. Essa é a principal fase alimentar do inseto, ele ingere ativamente uma massa de tecido nutritivo, ricamente vascularizado, a qual divide a galhas em duas regiõe: uma interna controlada pelo inseto indutor e uma outra externa ou o córtex da galha, que está mais sob a influência da planta (DREGER-JAUFFRET; SHOURTHOUSE, 1992). Finalmente, a fase de deiscência ou a abertura da galha ocorre no final do período de maturação, quando acontece a maior mudança fisiológica e química dos tecidos da galha. Durante essa fase, o fluxo de nutrientes e de água cessa para as galhas. Classificações As galhas podem ser classificadas como organóides ou histióides em relação ao grau de expressão das potencialidades de desenvolvimento manifestadas pelas células (MEYER, 1987; DREGER-JAUFFRET; SHORTHOUSE, 1992). As galhas do tipo organóides são as que pouco diferem estruturalmente do padrão de crescimento normal da planta e o órgão da planta, mesmo atacado, não perde sua identidade. As galhas organóides são representadas pelas intumescências, calos formados normalmente por insetos e fungos. As galhas do tipo histióides exibem grande variedade de fenômenos de crescimento anormal, onde os padrões de crescimento do órgão da planta hospedeira são alterados e ocorre o rearranjo e o aparecimento de novos tipos de tecidos. As galhas histióides podem ser divididas em cataplasmas ou prosoplasmas. As galhas do tipo cataplasmas são amorfas e variáveis em volume e extensão. São menos organizadas e diferenciadas do que o órgão hospedeiro e consistem principalmente de diferentes camadas de células de parênquima histologicamente indiferenciadas. Geralmente, as galhas induzidas por hemípteros são do tipo cataplasma. As galhas do tipo prosoplasmas são altamente organizadas, apresentando tamanho e forma definidos. Histologicamente, são mais complexas e formadas por tecidos diferenciados, embora o grau de diferenciação do tecido seja variável e dependente do inseto indutor. As galhas são induzidas principalmente por cecidomiídeos e cinipídeos. Os animais que causam esse tipo de galhas são usualmente sedentários e conseqüentemente o sítio de estimulação e controle da morfogênese é localizado. z - Miolo-Bioecologia 2.pmd 617

22 618 Bioecologia e nutrição de insetos Base para o manejo integrado de pragas Diferentes sistemas de classificação dos tipos morfológicos de galhas são adotados. Uma das primeiras classificações foi proposta por E. Kuster em 1903 (LAREW, 1982) baseada na posição do galhador e no tipo de desenvolvimento da galha. De acordo com essa classificação existem seis principais modelos de formação da galha (Fig. 7): Galhas de cobertura (covering galls): nelas o inseto torna-se encapsulado dentro da galha, podendo apresentar uma abertura (ostíolo/opérculo) ou não. Galhas felpudas (filz galls): são caracterizadas basicamente pela densa pilosidade nas suas paredes externas (usualmente em folhas) onde se abrigam os indutores. Galhas de enrolamento ou dobramento (roll and fold galls): apresentam crescimento diferencial provocado pelo hábito alimentar do inseto, resultando no enrolamento, torção ou dobramento de folhas e ramos, que são freqüentemente intumescidas. Galhas em bolsa (pouch galls): nas quais ocorre crescimento de tecidos em uma área restrita em torno da larva, produzindo uma invaginação pelo crescimento diferencial em um dos lados da lâmina foliar. Seus tecidos podem ter diferentes graus de diferenciação, sendo o revestimento da câmara larval originado da epiderme do órgão. Fig. 7. Tipos morfológicos de galha tendo por base a posição do inseto galhador e o desenvolvimento da galha (LAREW, 1982): (A) Lâmina foliar sadia; (B) Galhas felpudas; (C) Galhas em ponto; (D) Galha discóide ou em vesícula; (E e F) Galhas em bolsa; (G) Galhas de enrolamento; (H e I) Galhas de dobramento; (J e K) Galhas de cobertura; (L) Ramo sadio; (M) Galha de cobertura; (N) Galhas típicas com várias câmaras; (O) Ramo terminal sadio; (P) Galha em roseta (com aumento do número de folhas); e (Q) Galha em botão (diminuição do número de folhas). Fonte: Dreger-Jauffret e Shorthouse (1992). Ilustração: Miriam Duarte. z - Miolo-Bioecologia 2.pmd 618